The Florida Red Tide

[Imagen de Portada: Andrew West/The News-Press/USA TODAY Network]

Toda esta gente no conoscian los tiempos por el sol ni la luna, ni tienen cuenta del mes y año, y mas entienden y saben las diferencias de los tiempos quando las frutas vienen a madurar y en tiempo que muere el pescado, y el aparescer de las estrellas en que son muy diestros y exercitados.

[Naufragios, Núñez Cabeza de Vaca, 1542]

Este es el primer testimonio de daños sobre fauna marina que podría relacionarse con proliferaciones tóxicas en el Golfo de México. Aunque esos peces también podrían haber muerto por otras causas naturales (estrés por cambios bruscos de temperatura o salinidad).

Dicho relato se refiere a nativos americanos en la isla de Malhado, un lugar impreciso en la costa de Texas (EEUU). Allí naufragó en 1528 la fallida expedición española de Pánfilo Narváez que pretendía explorar y conquistar Florida…pero ésa es otra historia.

El primer documento que relaciona muertes de peces con molestias respiratorias en humanos tal y como sucede en las proliferaciones tóxicas de Karenia brevis− es de Núñez Ortega (1879) y se refiere a un suceso en Veracruz (México) en 1875. También describe que dicho fenómeno era conocido desde antes en la región.

Concentraciones de Karenia brevis en la costa de Florida (julio-agosto 2018). Fuente: Florida fish and wildlife conservation commission.

Pero el primer informe que incluye peces muertos, molestias respiratorias y una marea roja en Florida se publicó en 1917 (H.F. Taylor).

A pesar de fuentes tan antiguas como las ya citadas (y otras muchas anteriores al siglo XX) 1917 sería el primer ejemplo con evidencias suficientes para señalar a Karenia brevis según Magaña y col. (2003).

Hoy en día, a 15 de agosto de 2018, persiste en el suroeste de Florida la marea roja de Karenia brevis: la más intensa y dañina en más de una década, aunque a este paso quizás supere la mayoría de registros históricos.

La marea roja tóxica de Karenia comenzó en el suroeste de Florida en octubre de 2017. Diez meses después el Fish and Wildlife Research Institute (FWRI) de Florida continúa recogiendo informes sobre muertes de fauna marina y molestias respiratorias en la población.

La magnitud del desastre ecológico y el impacto socio-económico han obligado al gobernador de Florida, Rick Scott, a declarar el 13 de agosto el estado de emergencia en 7 condados [Diario Las Américas, 13-VIII-2018].

Dicha declaración se suma a una anterior en otros 7 condados costeros de Florida, debido a las descargas de cianobacterias de agua dulce del lago Okeechobee. De este asunto tratamos el año pasado en Cianobacterias en la Costa del Tesoro y ya ven: en 2018 ha vuelto el problema.

Biólogos estudiando el tiburón ballena muerto en la isla de Sanibel el 22 julio (Florida). Autor: Florida Fish and Wildlife Conservation Commission. Fuente: nola.com

Pero hoy hablaremos de la marea roja de Florida: uno de los fenómenos más impactantes provocados por microalgas nocivas y recurrente casi todos los años.

El saldo actual del episodio tóxico 2017-2018 es devastador, sobre todo para los peces: miles de toneladas han arribado a las costas de Florida dejando estampas desoladoras en playas a menudo llenas de turistas.

Para darles una idea en lo que llevamos de agosto sólo en el condado de Lee se han recogido 1.200 toneladas de peces muertos además de otros animales [USA TODAY, 15-VIII-2018].

Entre los peces muertos por las brevetoxinas de Karenia destacan mújoles, bagres, peces globo, róbalos, truchas, roncos e incluso un mero gigante.

Pero también se han registrado numerosas muertes de crustáceos, anguilas, manatíes (80!), centenares de delfines, tortugas (400 en los últimos 9 meses), e incluso un joven tiburón ballena de 8 metros.

En el siguiente vídeo Andy Coetzee, de “Fishing for Giants“, descubre sábalos muertos, uno de ellos con una edad aproximada de 40 años.

Así resumía la situación Heather Barron, veterinaria en la clínica para la rehabilitación de vida salvaje en Florida: “Anything that can leave has, and anything that couldn’t leave has died. [National Geographic, 8-VIII-2018]”.

Diversas instituciones y programas de investigación como el Sarasota Dolphin Research Program, la Universidad de Florida, el Mote Marine Laboratory & Aquarium y por supuesto el FWC Fish and Wildlife Research Institute están trabajando en las recuperaciones, necropsias e identificaciones de mamíferos marinos y tortugas.

Algunos datos sobre Karenia brevis

Ilustración de Karenia brevis en la descripción original de Davis (1948).

Se trata de un dinoflagelado descrito como Gymnodinium brevis después de un bloom en Florida en 1946-1947 (Davis, 1948). Luego pasó a ser Ptychodiscus brevis (Steidinger, 1979) y actualmente es Karenia brevis (Daugbjerg y col. 2000).

La historia de su nombre en honor a la ficóloga estadounidense Karen Steidinger, y una breve reseña sobre este organismo, la compartí en El agua amarga de Karenia.

Pero hoy les contaré más cosas de esta microalga.

Es una especie fotosintética desnuda y esto no es anecdótico: sus células son relativamente frágiles y se rompen fácilmente por la acción de las olas liberando sus toxinas en el agua y aerosol marino.

Sus óptimos de crecimiento en el laboratorio están entre 22-28 ºC y 30-34 unidades de salinidad. Toleran un rango amplio de luz, adaptadas para crecer a intensidades bajas pero soportando también la luminosidad que reina en la superficie del mar. K. brevis posee una composición pigmentaria inusual debida a cloroplastos terciarios adquiridos de haptofitas (en sustitución de los secundarios “canónicos” en dinoflagelados, donde la peridinina es el carotenoide principal).

Sus células miden 20-40 μm aunque en el medio natural se han observado hasta 90 μm. Se reproducen la mayor parte del tiempo asexualmente (por fisión binaria). También poseen fases sexuales en su ciclo de vida y forman células diploides (planozigotos), aunque la formación posterior de quistes de resistencia no ha sido demostrada.

No obstante, la existencia de dichos quistes ha sido sugerida por algunos investigadores y de ser así podrían jugar un papel importante en el inicio de los blooms. También se cree que K. brevis podría desarrollar parte de su ciclo de vida en el bentos ya que suele proliferar en aguas someras bien iluminadas. Pero como ven hacen falta más estudios sobre su ciclo de vida. 

En el siguiente vídeo pueden ver un cultivo de K. brevis que mantenemos en el centro oceanográfico de Vigo (IEO).

Karenia brevis es tan dañina porque…

…produce brevetoxinas. Se trata de neurotoxinas lipofílicas responsables del síndrome NSP: carecen de sabor, olor y son termoestables. Los daños que ocasionan se deben a su afinidad por los canales de sodio dependientes de voltaje. Actúan sobre el mismo dominio hidrofóbico al que se unen las ciguatoxinas y los síntomas que producen son similares, aunque menos peligrosos para las personas >> no hay casos de fallecidos por brevetoxinas <<

Estructura de las brevetoxinas tipo A. La PbTx-1 tiene como radical (R): CH2C(=CH2)CHO. Fuente: Hua y col. (1996).

Las brevetoxinas despolarizan las neuronas interfiriendo en la transmisión de los impulsos nerviosos. Esto ocasiona problemas respiratorios, cardíacos, y otra serie de daños como inmunodepresión y hemólisis (destrucción de los glóbulos rojos).

K. brevis produce 2 tipos de brevetoxinas, PbTx-1 y PbTx-2. Esta última se transforma en PbTx-3 al romperse las células y persiste en el agua y aerosol marino después de que los blooms de Karenia desaparezcan.

La parálisis provocada por las brevetoxinas impide a los manatíes nadar hacia la superficie para respirar y suelen morir ahogados. En instalaciones de rehabilitación como esta del Zoo de Tampa les colocan flotadores y chalecos para que puedan respirar hasta que se recuperan de la intoxicación por brevetoxinas. Fuente: Florida Fish and Wildlife Conservation Commission (The Washington Post, 17-VIII-2018)

Las brevetoxinas (y otros compuestos fosforilados producidos por K. brevis) tienen un potente efecto ictiotóxico. Ocasionan la muerte a peces pero además, por bioacumulación en la cadena trófica, a multitud de fauna marina incluyendo mamíferos, aves y tortugas, por absorción de toxinas en el agua, al inhalar aerosol marino y/o alimentarse de peces, marisco, plantas acuáticas y algas contaminadas.

Los síntomas en peces intoxicados incluyen giros violentos, natación en círculos, pérdida del equilibrio, parálisis respiratoria y muerte. En el caso de mamíferos como los manatíes la intoxicación no tiene por qué ser aguda y la muerte puede suceder varios días e incluso semanas después de la ingestión/inhalación de brevetoxinas.

Las brevetoxinas no son dañinas para el marisco pero por encima de 5.000 céls/L de K. brevis se considera que supera los niveles máximos permitidos de NSP y se prohíben su extracción y comercialización en Florida. Los síntomas de la intoxicación alimentaria por NSP en humanos son diarrea y malestar general durante unos 3 días.

En cuanto a la inhalación de aerosol marino, las personas que tengan patologías como asma, enfisema u otra clase de problemas respiratorios deben evitar visitar las zonas de costa afectadas para no poner en riesgo su salud.

¿Qué factores explican las mareas rojas de Karenia brevis?

Los blooms de K. brevis son más frecuentes en la zona este del Golfo de México, en particular entre Tampa Bay y Sanibel Island (Florida). El episodio actual no es una excepción, afectando a 150 km de la costa entre Anna Maria Island y Naples [The Guardian, 13-VIII-2018].

Promedio de abundancia (LOG) de K. brevis entre los periodos 1954-63 y 1994-2002. Datos referidos a la franja a 0-5 km de la costa entre Tampa Bay y Sanibel Island. Fuente: Fig. 11B, Brand & Compton (2007).

Las proliferaciones de K. brevis son un fenómeno natural en la región del Golfo de México, tal como sugieren los testimonios históricos sobre muertes de peces durante siglos, pero la influencia de las actividades humanas podría estar detrás del aumento observado en la costa oeste de Florida en las últimas décadas:

>>K. brevis fue 20 veces más abundante en promedio entre 1994-2002 que entre 1954-1963 (Brand & Compton 2007)<<

Los blooms de K. brevis en Florida se forman típicamente en otoño, coincidiendo con los máximos de precipitaciones anuales y descargas de aguas continentales.

Sin ir más lejos, como recordarán todos ustedes, en septiembre de 2017 el suroeste de Florida fue azotado por el violento huracán Irma. Y se cree que fenómenos como éste podrían estar relacionados con el desarrollo posterior de mareas rojas por el aporte extra de nutrientes procedente de aguas continentales, incluyendo aguas subterráneas submarinas (Hu y col. 2006).

No en vano K. brevis es también 20 veces más abundante en la franja a 0-5 km de la costa que a 20-30 km. La generación de frentes costeros de salinidad (y temperatura debido a la entrada de aguas más frías procedentes del norte del Golfo), se sospecha que pueden ser factores físicos que favorezcan la concentración de K. brevis en dicha región.

En el mantenimiento de un bloom los nutrientes desempeñan un papel esencial. No nutrients no party. Y la preocupación va in crescendo porque en las últimas décadas en Florida se observan blooms no sólo en otoño sino también en invierno y primavera, llegando a prolongarse en los episodios más graves hasta 18 meses!

Cuenca original del río Caloosahatchee (azul) y cuenca actual (rojo) tras su conexión con el lago Okeechobee en la década de 1960. Fuente: Brand & Compton (2007).

El aumento de la presión demográfica y de las descargas de aguas continentales con elevados niveles de nutrientes como el río Caloosahatchee (procedente del lago Okeechobee), podrían afectar no al inicio del bloom (que parece atender a factores físicos) pero sí a su estacionalidad, aumentando la duración e intensidad de las mareas rojas que llegan incluso a extenderse de un año a otro como sucede en el presente.

Unido a esto se da una circunstancia especial: la plataforma costera de Florida posee grandes depósitos de fosfatos y el ecosistema se encuentra limitado por nitrógeno. Esta particularidad favorece a cianobacterias fijadoras de nitrógeno atmosférico como Trichodesmium erythraeum.

Sus proliferaciones masivas en el Golfo de México podrían aportar una fuente de nitrógeno adicional para K. brevis y ambos fenómenos han llegado a relacionarse en estudios como “Saharan dust and Florida red tides: the cyanophyte connection” (Walsh & Steidinger 2001).

Pero sobre este asunto y la relación a su vez con el polvo del desierto del Sáhara no me extenderé porque ya se lo conté en Más respuestas sobre Trichodesmium.

El origen de las mareas rojas de Karenia brevis continúa siendo objeto de arduo debate en la actualidad. La periodista de National Geographic, Maya Wei-Haas se lo planteaba así a Donald Anderson, director de la U.S. National Office for Harmful Algal Blooms: Today, are Florida’s red tides human-caused or entirely natural?” La ambigua respuesta de Anderson fue: The answer is probably some of both.

Los efectos de la marea roja en Captiva (Florida). Autor: Cristóbal Herrera (EPA). Fuente: The Guardian.

Referencias:

-Aké-Castillo JA, Okolodkov YB, Rodríguez-Gómez CF, Campos-Bautista G. Florecimientos algales nocivos en Veracruz: especies y posibles causas (2002-2012), p. 133-146. En: A.V. Botello, J. Rendón von Osten, J. A. Benítez y G. Gold-Bouchot (eds.). Golfo de México. Contaminación e impacto ambiental: diagnóstico y tendencias. uac, unamicmyl, cinvestav-Unidad Mérida. 1174 p. (2014).
-Brand LE, Compton A. Long-term increase in Karenia brevis abundance along the southwest Florida coast. Harmful Algae 7:232–252 (2007).
-Brand LE, Campbell L, Bresnan E. Karenia: The biology and ecology of a toxic genus. Harmful Algae 14:156-178 (2012).

Peces muertos en la costa de Sanibel Island. Autor: Ben Depp. Fuente: National Geographic.

-Daugbjerg N, Hansen G, Larsen J & Moestrup Ø. Phylogeny of some of the major genera of dinoflagellates based on ultrastructure and partial LSU rDNA sequence data, including the erection of three new genera of unarmoured dinoflagellates. Phycologia 39: 302-317 (2000).
-Davis CC. Gymnodinium brevis sp. nov., a cause of discolored water and animal mortality in the Gulf of Mexico. Bot. Gaz. 109:358–360 (1948).
-Hu C, Muller-Karger FE, Swarzenski PW. Hurricanes, submarine groundwater discharge, and Florida’s red tides. Geophys. Res. Lett 33:L11601 (2006).
-Hua Y, Lu W, Henry MS, Pierce RH, Cole RB. On-line liquid chromatography–electrospray ionization mass spectrometry fro determination of brevetoxin profile in natural “red tide” algae blooms. J. Chromatogr. 750:115–125 (1996).

Sanibel Island (2 de agosto). Autor: Andrew West/The News-Press/USA TODAY Network. Fuente: ABC News

-Magaña HA, Contreras C, Villareal TA. A historical assessment of Karenia brevis in the western Gulf of Mexico. Harmful Algae 2:163–171 (2003).
-Núñez Cabeza de Vaca, A. Naufragios (1542, 1555). Disponible en: Wikisource.
-Núñez Ortega, DA. Ensayo de una explicacion del origen de las grandes mortandades de peces en el Golfo de México. La Nat. 6:188–197 (1879).
-Pierce RH, Henry MS. Harmful algal toxins of the Florida red tide (Karenia brevis): natural chemical stressors in South Florida coastal ecosystems. Ecotoxicol. 17(7):623–631 (2008).
-Salceda M, Ortega A. Neurotoxinas: significado biológico y mecanismos de acción. Elementos 74:29 (2009). Disponible en elementos.buap.mx
-Steidinger KA. Collection, enumeration and identification of free-living marine dinoflagellates. En: Taylor DL & Seliger HW.  Toxic dinoflagellate blooms. Proceedings of the Second International Conference on Toxic Dinoflagellate Blooms, Key Biscayne, Florida, October 31-November 5, 1978 . pp. [i]-xviii, [1]-505. New York, Amsterdam, Oxford: Elsevier/North-Holland.
-Taylor HF. Mortality of fishes on the west coast of Florida, Rep. U.S.A. Commun. Fish. Doc. No. 848, 24 pp (1917).
-Walsh JJ, Steidinger KA. Saharan dust and Florida red tides: the cyanophyte connection. J. Geophys. Res. 106: 11597–11612 (2001).
-Página web: Neurologic Shellfish Poisoning (NSP). Disponible en: Marine Biotoxins (FAO).
-Página web: Red Tide Is Devastating Florida’s Sea Life. Are Humans to Blame?. Disponible en: National Geographic.
-Página web: Red Tide in Florida and Texas. Disponible en NOAA.
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