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El anzuelo de Polykrikos

Las microalgas son organismos unicelulares que, aunque suelen aparecer como células individuales, pueden formar cadenas o agruparse en colonias (p.ej. Phaeocystis). Sin embargo, la evolución depara sorpresas como la del protagonista de hoy.

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Pseudocolonia de Polykrikos kofoidii con 4 zooides y 2 núcleos. Aislado en la ría de Vigo (10 septiembre 2015). Autor: F. Rodríguez

Polykrikos es un fascinante género de dinoflagelados. En él dominan las especies heterótrofas: los individuos son transparentes y el color pertenece a vacuolas digestivas con presas «a medio digerir».

La especie tipo del género es P. schwartzii. Aunque es difícil distinguirla de P. kofoidii, en la imagen izquierda (y sobre todo en este vídeo) me parece vislumbrar estrías verticales del zooide posterior (en el extremo inferior de la imagen), típicas en P. kofoidii.

Sin embargo, hay especies mixótrofas como P. tanit (Reñé y col. 2014) y P. lebourae. Ésta última es bentónica y Kim y col (2015) demostraron que es mixótrofa obligada: albergan cloroplastos propios pero necesitan ingerir presas periódicamente. Ensayaron con bastante éxito un menú variado: desde pequeñas criptofíceas a otros dinoflagelados.

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Polykrikos lebourae después de ingerir al dinoflagelado Thecadinium kofoidii. Fuente: figura 1H de Kim y col (2015).

Pero lo que hace especiales a los dinoflagelados «polykrikoides« es su naturaleza pseudocolonial. Parecen células segmentadas (como una oruga), pero en realidad son varios individuos (zooides) que forman una pseudocolonia. En Polykrikos kofoidii constan de 4 zooides y 2 núcleos; en P. lebourae son 8 zooides y 4 núcleos.

Un dinoflagelado típico posee 2 flagelos y un cíngulo que divide a la célula en 2 mitades. Polykrikos posee múltiples cíngulos (uno por zooide), y un par de flagelos insertados en cada uno de ellos. Podemos contar los zooides gracias a los cíngulos (señalados por las muescas laterales de las pseudocolonias).

Si los dinoflagelados «normales» ya tienen ciclos de vida complejos, Polykrikos resulta especial. De hecho no fue hasta 2013 cuando Tillman y Hoppenrath lo describieron en un minucioso trabajo sobre cultivos de P. kofoidii. 

Por poner un ejemplo, antes de la reproducción vegetativa las pseudocolonias duplican su tamaño y nos encontramos con «autobuses» de 8 zooides y 4 núcleos. Al dividirse dan lugar a 2 pseudocolonias idénticas a la primera imagen de hoy (o como la de este vídeo).

Pero además, las pseudocolonias de 8 zooides pueden dividirse también en 4 subunidades (con 2 zooides y 1 núcleo). Los «mini-Polykrikos» son los gametos de la fase sexual, y parecen existir más de 2 tipos sexuales.

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Polykrikos kofoidii. Pseudocolonia con 8 zooides y 4 núcleos (ría de Vigo, 10 sept. 2015). Autor: F. Rodríguez. Los núcleos se ven mejor en vídeo.

En la imagen inferior se observan los 4 núcleos. En esta ocasión podría ser (quizás?) una pseudocolonia de P. schwartzii, con 8 zooides vivitos y coleando en este vídeo.

P. schwartzii? (ría de Vigo, 10 sept. 2015). Autor: F. Rodríguez.

Gymnodinium catenatum es un dinoflagelado formador de cadenas, cercano genéticamente a Polykrikos. Por ello es lógica la teoría de que este género desarrolló su naturaleza pseudocolonial a partir de una capacidad ancestral de formar cadenas (Hoppenrath & Leander, 2007).

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Adaptado de Hoppenrath & Leander (2007). Las pseudocolonias vegetativas de P. schwartzii tienen 8 zooides, así que durante la reproducción vegetativa llegan a tener 16 zooides y 8 núcleos !!

En las imágenes de Polykrikos pueden ver unas estructuras con forma de balas dentro de la célula. Son los nematocistos que actúan como anzuelos en la captura de presas. Polykrikos los utiliza en el extremo de un filamento que lanza como un sedal para pescar a sus presas. Cuando localiza una presa primero nada a su alrededor y luego le echa el anzuelo, así:

— «La pesca del dinoflagelado» —

Polykrikos kofoidii «pescando» al dinoflagelado Gymnodinium catenatum. El proceso entero dura apenas 1 minuto. Fuente: figura 12, Matsuoka y col (2000).

El filamento puede llegar a romperse. Si la presa tira mucho puede llevarse el nematocisto de recuerdo. Polykrikos ingiere distintos dinoflagelados pero no todos sostienen su crecimiento. Su «primo» G. catenatum parece uno de los más adecuados (o al menos inofensivo). También puede alimentarse de Alexandrium pero éstos son como las setas: algunas cepas se pueden comer pero otras resultan «venenosas» y causan lisis celular. Y si el alimento escasea intentan pescarse entre ellos, pero Matsuoka comenta que las pseudocolonias se repelen entre si.

En nuestro laboratorio ensayamos un menú «gourmet» con dinoflagelados tóxicos de las rías gallegas: Alexandrium minutum y Dinophysis (D. acuminata y D. acuta). Pero el cliente no quedó satisfecho, los ignoraron y un día después no quedó ni rastro de los Polykrikos. La próxima vez se lo pondremos más fácil y espero que ustedes lo vean…!!

 

Referencias:

-Hoppenrath, M. & Leander, B. S. Character evolution in polykrikoid dinoflagellates. J. Phycol. 43:366–77 (2007).
-Kim S. y col. Obligate mixotrophy of the pigmented dinoflagellate Polykrikos lebourae (Dinophyceae, Dinoflagellata). Algae 30:35-47 (2015).
-Matsuoka, K. y col. Observation of the feeding behaviour and growth rates of the heterotrophic dinoflagellate Polykrikos kofoidii (Polykrikaceae, Dinophyceae). Phycologia 39:82–6 (2000).
-Reñé A. y col. Polykrikos tanit sp. nov., a new mixotrophic unarmoured pseudocolonial dinoflagellate from the NW Mediterranean Sea. Protist 165:81-92 (2014).
-Tillmann U. & Hoppenrath M. Life cycle of the pseudocolonial dinoflagellate Polykrikos kofoidii (Gymnodiniales, Dinoflagellata). J. Phycol. 49:298-317 (2013).

Nuevas historias de Noctilucas

Noctiluca scintillans es un dinoflagelado enorme que puede medir hasta 2 milímetros. Es observable a simple vista, tal como muestra este vídeo donde aparecen Noctilucas aisladas en la ría de Vigo.

Marea roja en Almuñécar (Granada), con toda la pinta
de ser Noctilucas. Fuente: El Correo de Andalucía (16-VI-2014)

Su nombre no suele aparecer en la prensa pero este verano las mareas rojas de Noctiluca fueron noticia a lo largo de la península ibérica. 

Además protagonizan la entrada más leída de este blog así que ya tardábamos en hablar sobre ellas.

Y que mejor para empezar que observar una Noctiluca viva, aislada en la playa del Vao
(Vigo), el pasado 9 de septiembre.

Noctiluca scintillans es una especie que puede producir mareas rojas o verdes según el tipo de células que proliferen. Primero hablaremos de las Noctilucas rojas, las más comunes en todo el mundo entre el ecuador y latitudes medias. Las que tenemos en Galicia por ejemplo…

Playa de Cesantes, ría de Vigo. Autor: M. Moralejo.
Fuente: La Voz de Galicia (5-IX-2014)

En agosto y septiembre se produjeron mareas rojas en las rías gallegas que trascendieron a los medios de comunicación.

Y en la ría de Vigo se cerraron el 4 de septiembre 10 playas por precaución después de que un bañista se quejase de picores.

En La Voz de Galicia, al día siguiente de las mareas rojas de Noctiluca, se publicaron frases tan confusas como:  «Según fuentes de Salvamento, se trata de la conocida «purga de la marea», una floración de algas que se produce cada año en fechas cercanas a septiembre.» «[…] En verano, cuando hay altas temperaturas y las aguas profundas vienen cargadas de nutrientes, las algas unicelulares pueden crecer de una manera brusca y soltar toxinas que tiñen el agua.» (La Voz de Galicia, 5-IX-2014).

Ay Josús…!! Aquí se mezclan las mareas rojas con las toxinas y una pizca de cultura popular. Todo viene de asociar las mareas rojas con las algas tóxicas, cuando éstas rara vez producen color en las rías. 
Tradicionalmente los pescadores llamaban «purga de mar» a las mareas rojas, pero lo de la «purga de la marea» no tengo el gusto. 
Y las toxinas marinas (por favor…!!!) no tiñen el agua. Lo que tiñe el agua son compuestos coloreados (pigmentos), que poseen algas fotosintéticas y algunas heterótrofas, como este Gyrodinium (dinoflagelado heterótrofo aislado en la ría de Pontevedra en octubre de 2013).

En las fotos que han circulado en los periódicos se aprecia el característico color anaranjado-rojizo de las proliferaciones de Noctiluca, de aspecto aceitoso que podría confundirse con un vertido. Ése color lo producen carotenoides como la cantaxantina (quizás también astaxantina; Balch & Haxo 1984), que Noctiluca debe obtener de su alimentación al igual que moluscos, crustáceos…y flamencos !!

La causa de estas mareas rojas fue seguramente Noctiluca scintillans ya que justo unos días antes nos avisaron de una de estas manchas en una playa de Alcabre (Vigo). Cuando llegamos quedaban hilillos de color naranja en el agua formados, no por plastilina, sino por bolitas flotantesNoctilucas.

Hay que insistir en que Noctiluca no es tóxica ni sus mareas rojas tienen relación con episodios tóxicos (mal llamados mareas rojas). Las células de Noctiluca son heterótrofas (no hacen fotosíntesis) y se alimentan de todo lo que encuentran a su paso (bacterias, algas, huevos de peces y copépodos, etc). Sólo en el caso de ingerir muchas algas tóxicas podrían acumular toxinas aunque no está demostrado, que yo sepa.

En este vídeo pueden ver una de las Noctilucas que aislamos en Alcabre después de tragarse una cadena de células del dinoflagelado Gymnodinium catenatum, productor de toxinas paralizantes.

La capacidad de movimiento de Noctiluca es mínima y cuando vemos las mareas rojas en superficie se trata de la fase final de su proliferación que se desarrolla antes en la columna de agua. El propio movimiento del agua crea zonas de convergencia donde se concentran las Noctilucas y su flotabilidad las lleva a acumularse en superficie y teñir el agua…

En el caso de proliferaciones masivas (no como las de las rías, afortunadamente) la degradación de sus células consume mucho oxígeno y llega a ocasionar la muerte de peces. Y en algunas personas (esto no lo sabía!!) el amonio de sus células puede producir una ligera sensación de picor en la piel.

A comienzos de septiembre me llegó un mensaje al blog (gracias Tati !) para comentarme que había bioluminiscencia en la playa del Vao, en Vigo. Y claro, lo fui a comprobar en persona…!!

La playa del Vao, Vigo (septiembre 2014).

Las noches del 8 y 9 de septiembre hizo una temperatura genial, con bajamar entre las 22-23 hrs y una suave brisa. Me metí en el agua y al caminar se veía un halo azul desde el fondo a la superficie. Cuanto más profundo y más agitación la bioluminiscencia era mayor.

Pero agitar el agua no es la única forma de provocar «ardora» en el mar. Este blog está en condiciones de asegurar que en el caso (hipotético, pero puede suceder…) de que hagan pipí se van a llevar la sorpresa de su vida porque les delatará una constelación de «destellos» azules tipo «LIFE OF PI».
En las muestras de agua que recogí la segunda noche dominaban dinoflagelados bioluminiscentes como Ceratium, Protoperidinium y por supuesto Noctilucas !!

Y el 23 de septiembre el diario «El Progreso de Lugo» publicó estas fotos de la marea roja
de Noctiluca de día y de noche con el halo azul bioluminiscente en la orilla, en San Cibrao (Lugo).
En esta noticia sí las citó por su nombre el periodista Antonio López. Las fotos son de Jose Mª Álvez.















Y ahora hablemos de las Noctilucas verdes…

La forma roja de Noctiluca es la más extendida pero en una zona concreta del mundo como el sureste asiático (Mar Arábigo, Filipinas, Vietnam, Tailandia, Indonesia…), las Noctilucas pueden ser verdes.
Es la misma especie pero con un alga verde endosimbionte: la pedinofícea Pedinomonas noctilucae.
Las Noctilucas verdes. Autor: K. Furuya. Fuente: Harrison y col. (2011).

Las algas endosimbiontes no son permanentes y en el laboratorio las Noctilucas verdes terminan por perder su «invernadero interior» y mueren en cuestión de semanas…el récord lo tienen Furuya y col (2006), que las mantuvieron hasta 2 años !! El hecho de que no podamos cultivar las algas endosimbiontes en forma libre sugiere que la dependencia es mutua y Noctiluca les proporciona factores de crecimiento vitales.

Un bloom de Noctilucas verdes en el Mar Arábigo.
Imagen satélite MODIS. Autor: N. Kuring (NASA)

Existe un aumento aparente de las proliferaciones de Noctiluca en varias zonas del mundo y una de las razones que se esgrimen es el exceso de nutrientes (eutrofización) que aumenta la producción del fitoplancton que les sirve de alimento.

Como ejemplo, este 9 de septiembre Rosário-Gomes y col. publicaron en Nature Communications un trabajo sobre la aparición de blooms de Noctilucas verdes en el Mar Arábigo desde comienzos del s.XXI.

En el mar Arábigo existen zonas pobres en oxígeno (entre 120-1500 m de profundidad) de origen natural, debido a la gran producción de fitoplancton (diatomeas) en la época invernal: la del monzón.
Pero ésas poblaciones típicas de diatomeas de invierno están dejando paso a proliferaciones de Noctilucas verdes. Los blooms de Noctilucas se asocian con aguas hipóxicas, cuyo aumento parece inexorable en los últimos años, llegando casi a la superficie del mar en algunas zonas. Parece que el endosimbionte de las Noctilucas les permite fijar carbono en aguas hipóxicas de manera mucho más eficiente (3 veces más) que las diatomeas, a las cuales recordemos que se las zampa.  La combinación de ambos factores parece darles una gran ventaja y hace posible que proliferen de forma masiva…

Una salpa: Cyclosalpa affinis. Autor: P.J. Bryant
Fuente: Nat. Hist. of Orange County (CA, EEUU).

Los autores de este trabajo sugieren que las proliferaciones de Noctilucas podrían distorsionar la cadena trófica del plancton con consecuencias negativas para la pesca de la región, ya de por sí en declive (seguramente por la sobrepesca).

La cadena trófica clásica que va desde las diatomeas a las larvas de peces por medio de los copépodos sería sustituída por otra cadena con las Noctilucas verdes, que son el plato favorito de medusas y salpas, una parte minoritaria en la dieta de los peces. Es una hipótesis…

Y si quieren ver a una salpa merendándose Noctilucas verdes no se pierdan el enlace a este espectacular vídeo con el que despido a las Noctilucas…hasta el verano que viene !!

 

Referencias:

-Balch WM, Haxo FT. Spectroscopical properties of Noctiluca miliaris Suriray, a heterotrophic dinoflagellate. J. Plankton Res. 6: 515-525 (1984).
-Furuya K. y col. Vegetative growth of Noctiluca scintillans containing the endosymbiont Pedinomonas noctilucae. Afr. J. Mar. Sci. 28:305–308 (2006).
-Hansen PJ. Green Noctiluca scintillans: a dinoflagellate with its own greenhouse. Mar. Ecol. Prog. Ser. 275:79-87 (2004).
-Harrison PJ y col. Geographical distribution of red and green Noctiluca scintillans. Chin. J. Ocean. Limnol. 29:807-831 (2011).
-Rosário Gomes y col. Massive outbreaks of Noctiluca scintillans blooms in the Arabian Sea due to spread of hypoxia. Nature Comm. 5: art. 4862 (2014).

El alga tóxica del 76

Semanario Mundo, 11-XII-1976.
Vuelve al ataque la «pulga de mar»…
Nueve días después de las primeras intoxicaciones (26-X-76), la Jefatura Provincial de Sanidad de Pontevedra recogió muestras de plancton en Bueu y la ría de Vigo. Las enviaron fijadas en Lugol al Instituto de Investigaciones Pesqueras (Barcelona, hoy ICM-CSIC). Allí las analizó Marta Estrada, quien elaboró un informe el 16 de diciembre del 76.

En este blog tenemos de todo (y si no, se «soborna» a quien lo tenga a cambio de una cerveza), así que aquí os enseño parte del informe de Marta: los contajes de dinoflagelados.

Los contajes son número de células por cada 50 mL de agua de mar.

En su informe Marta subrayaba el dominio de un dinoflagelado formador de cadenas. Pero en las muestras había sobre todo diatomeas, lo cual sugería que las condiciones en el mar ya no eran las mismas que habían originado la marea roja tóxica.

Gymnodinium catenatum,
en vivo al microscopio óptico.

Aquel dinoflagelado formador de cadenas era la misteriosa alga tóxica de 1976. ¿Pero de qué especie se trataba?

Nunca se había descrito en aguas españolas y para colaborar en su identificación se enviaron muestras al taxónomo alemán Malte Elbrächter (actualmente en el Alfred Wegener Institute (AWI) de Bremerhaven).

Elbrächter confirmó el nombre de la especie a partir de su parecido con  un dinoflagelado causante de intoxicaciones en Mazatlán (Golfo de California, México): Gymnodinium catenatum.
Así que de Gonyaulax nada de nada…!! en los contajes de plancton podemos ver que aparecieron solo 2 células, señaladas con un círculo.
Gymnodinium catenatum
fijado con Lugol.
Gymnodinium catenatum es un dinoflagelado desnudo fotosintético. Puede formar cadenas de hasta 50 individuos y las células alcanzan unas 40 micras de diámetro (milésimas de milímetro).
Para traducir su tamaño a algo más cotidiano…¿verdad que parecen garbanzos? pues cada célula es un garbanzo a escala 1:300 aproximadamente…
Un aspecto sorprendente de Gymnodinium catenatum es la gran velocidad con la que nada. Fraga (1989) calculó una velocidad de hasta 1,5 metros/hora para una cadena de 8 células a 23ºC. Y cuanto más largas sean las cadenas, más rápido se mueven…!!
Como prueba, este vídeo de un cultivo de G. catenatum aislado en Baiona (Ría de Vigo).
¿Por qué se produjo la proliferación de G. catenatum en otoño de 1976?
La actividad humana siempre es sospechosa de aportar su «granito de arena», pero es la propia naturaleza de la costa y rías gallegas la que gobierna el crecimiento y cambios estacionales del fitoplancton. Esto se conoce desde los años 50′, gracias a los estudios de oceanografía y ecología de Fernando Fraga y Ramón Margalef, entre otros…
Autor: Bruno Boa de Jesús.
Paisaje desde el C.O. de Vigo

Las rías forman parte de un sistema de afloramiento que llega hasta el noroeste de Africa. Entre abril y septiembre predominan vientos del norte que traen cielos claros e impulsan el afloramiento de agua profunda fría y rica en nutrientes hacia el interior de las rías.

El afloramiento estimula el crecimiento de diatomeas, los mejillones engordan en las bateas y todo esto tiene un impacto económico de valor incalculable.

El afloramiento también produce nieblas marítimas en el verano, ya que al ascender las aguas frías y entrar en contacto con el aire caliente, lo enfrían y saturan de humedad…
Refrescan el ambiente pero en el Centro Oceanográfico de Vigo las sufrimos «en silencio» porque encienden en pleno agosto las atronadoras señales acústicas del RadioFaro de Canido…!!

De octubre a marzo dominan los vientos de componente sur, que arrastran aguas superficiales desde el océano al interior de las rías.

La transición entre ambos períodos (marzo-abril y septiembre-octubre) produce inestabilidad en el mar y proliferaciones de fitoplancton. En la transición al final del verano los dinoflagelados cobran ventaja: migran verticalmente para ir hacia la luz durante el día y hacia aguas profundas en busca de nutrientes durante la noche. Sin embargo, las diatomeas, que en primavera y verano son las «reinas de las rías«, sedimentan mucho más rápido y disminuye su abundancia al cesar el afloramiento.

En este gráfico podemos ver el indice de afloramiento en el mes de septiembre de 1976. Las barras positivas indican afloramiento (favorable a las diatomeas), y las negativas hundimiento (dinoflagelados)…
En el gráfico pongo las condiciones meteorológicas descritas en el boletín del Servicio Meteorológico Nacional de 1976 (Ministerio del Aire). La alternancia de lluvias y altas temperaturas en septiembre es una buena receta para estabilizar y calentar las rías…
En verano: viento NE y afloramiento.
En invierno: viento SO y hundimiento.
Pitcher y col. (2010)
http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0079661110000133

Lo importante es el hundimiento a finales de septiembre porque introduce aguas cálidas desde el océano y el sur, «inoculando» poblaciones oceánicas en las rías. Así llegan dinoflagelados como Gymnodinium catenatum. Proliferan «al calor» de las rías, los mejillones filtran esta «sopa tóxica» y a mediados de octubre del 76′ empiezan las intoxicaciones.

Todo esto queda resumido en esta imagen de satélite. En verano vemos la costa «azul», debido al agua fría aflorada. Mientras, en invierno, el hundimiento desplaza el agua cálida de la plataforma costera hacia las rías. Lo que sí trajo de bueno la marea tóxica de G. catenatum de 1976 fue la creación de la red de vigilancia de mareas rojas en Galicia, en enero de 1977.
Portada de La Voz de Galicia (13-I-1982), con Ana Miranda
y Santi Fraga en primer plano, en el muestreo de la joven red
de vigilancia de mareas rojas del IEO.
Los comienzos fueron difíciles y los medios precarios.
Primero el IEO, y luego la Xunta de Galicia a partir de 1992 (Centro de Control do Medio Mariño, hoy INTECMAR, Vilaxoán) han sido los responsables de monitorear la oceanografía, el fitoplancton tóxico y las biotoxinas en Galicia. En esto tampoco valen recortes si lo que queremos es evitar que se repitan intoxicaciones como las de aquel «annus horribilis» de 1976.
Agradecimientos: Nuevamente A Santi Fraga por el material documental de la época para poder escribir esta entrada.Referencias:

-Estrada M. Informe sobre la composición del fitoplancton en las muestras de las rías de Vigo y Bueu remitidas por la Jefatura Provincial de Sanidad de Pontevedra. Manuscrito no publicado.
-Estrada M. y col. Gymnodinium catenatum (Graham) en las rías gallegas (NO de España). Inv. Pesq. 48:31-40 (1984).
-Fraga S. y col. Influence of upwelling relaxation on dinoflagellates and shellfish toxicity in Ria de Vigo, Spain. Est. Coast Shelf Sci. 27:349-361 (1988).
-Fraga S. y col. Chain-forming dinoflagellates: an adaptation to red tides. Red Tides: biology, environmental science and toxicology. Elsevier (1989).
-Lorenzo LM y col. Across-shelf variability of phytoplankton composition, photosynthetic parameters and primary production in the NW Iberian upwelling system. J. Mar. Sys. 54:157-173 (2005).
-Varela M. Upwelling and phytoplankton ecology in Galician (NW Spain) rías and shelf waters. Bol. Inst. Esp. Oceanogr. 8:57-74 (1992).