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Después de la guerra

Mercado de Navidad en «La Place de la Liberté» (Brest). Fuente: Office de tourisme Brest métropole

Rappelle-toi Barbara

Il pleuvait sans cesse sur Brest ce jour-là

Et tu marchais souriante

Barbara (Jacques Prévert, 1946)

Conocí Brest durante un congreso en el 2000 y la ciudad me dejó una impresión algo extraña, como si estuviese en una maqueta a tamaño real. Todo muy ordenado y en su sitio.

Pronto supe que Brest había sido arrasada (literalmente) durante los bombardeos en la Segunda Guerra Mundial. Así que aquella sensación que desprendían sus calles emanaba de algo muy real.

Con los años descubrí que Bretaña es una región llena de poblaciones con encanto: casas, castillos y edificios singulares que te transportan siglos atrás en el tiempo.

Rennes, Saint Malo y Lorient son ejemplos de otras localidades bretonas destruidas durante la contienda. Pero el caso de Brest fue especial: se trataba de un importante puerto militar ocupado por los nazis en 1940 y donde construyeron incluso una base de submarinos. Allí se hicieron fuertes durante 4 años y no lo dejaron por iniciativa propia…

Brest sufrió bombardeos continuos (¡más de 300!) por parte de los aliados hasta su liberación en 1944. El asedio fue devastador y cuando las tropas estadounidenses alzaron su bandera lo hicieron entre ruinas, en un paisaje postapocalíptico. Solo resistieron buena parte del castillo medieval y el Museo de la Marina en su interior.

Neutralización de una mina alemana en la bahía de Brest (15 septiembre 2020). Autor: Marina Nacional. Fuente: Le Télégramme

La reconstrucción no fue nada fácil.

Hoy en día Brest es una ciudad de aspecto moderno sin casco histórico en la que siguen apareciendo obuses, minas y bombas de aviación (tanto en el subsuelo como en su bahía).

En ella viven unas 140.000 personas y (por si les interesa) está hermanada con A Coruña.

Desde finales del s.XX en la bahía de Brest se ha observado un aumento gradual del dinoflagelado Alexandrium minutum, productor como ustedes saben de toxinas paralizantes (saxitoxinas). Su primer bloom en Bretaña se detectó en 1987, aunque más al sur, en la bahía de Vilaine…

En la bahía de Brest su presencia fue residual hasta 2008. Pero en 2009 explotó un bloom y en 2012 provocó las primeras prohibiciones en la comercialización de marisco (superando 10 veces los niveles permitidos de saxitoxinas). Para entonces sus proliferaciones ya se habían extendido a otros estuarios de la costa atlántica francesa, donde sigue ocasionando cierres frecuentes en el sector acuícola.

Ante una situación así cabe preguntarse si A. minutum es la excepción dentro de un ecosistema estable o si su dominio reciente refleja cambios generales en las comunidades.

Marea roja de Alexandrium minutum en el estuario del Penzé (Bretaña). Fuente: Ifremer.

Entonces…¿ha cambiado el fitoplancton de la bahía de Brest? Pues la respuesta es .

Ahora vamos con el cuándo, cómo y por qué…

Las series históricas de fitoplancton apenas tienen algunas décadas y no ofrecen amplias perspectivas (excepto p.ej. el CPR survey del Reino Unido, iniciado en 1931).

Pero existen alternativas. La detección de formas de resistencia (quistes) en el fondo marino y los análisis de ADN ambiental permiten averiguar si un dinoflagelado tóxico como A. minutum es nuevo en el barrio o un componente habitual del plancton.

Pues bien. Un primer estudio en 1993 (Erard-Le Denn y col.) no detectó quistes de A. minutum en sedimentos de la bahía de Brest anteriores a 1990. Pero Siano y col. (2021) han dado un paso más allá, muestreando 3 zonas en dicha bahía. Y lo que han hecho es analizar el ADN ambiental en secciones del lecho marino (desde la superficie hasta un máximo de 12 m de profundidad) para reconstruir las paleocomunidades de protistas (eucariotas unicelulares antiguos).

Con esto han conseguido recrear su composición, microalgas incluidas, desde el presente hasta la Edad Media (1121±149). Sólo así es posible conocer el punto de partida en épocas preindustriales y abordar cuestiones tan interesantes como las que verán a continuación…

Durante los siglos que vieron los reinados de Francisco I (1515-1547), el Rey Sol, Luis XIV (1643-1715) o el último Bonaparte (Napoleón III, 1852-1870), el fitoplancton en Brest permaneció impasible tanto al devenir de Francia como al de la humanidad en general.

Biecheleria tirezensis. Fuente: Raho y col. (2018)

Por aquel entonces, en la bahía de Brest dominaban dinoflagelados del orden Suessiales (Pelagodinium y Biecheleria/Protodinium). Los Suessiales no producen toxinas y se caracterizan por poseer muchas placas celulares en relación a los demás dinoflagelados. ¿Para qué? Pues vaya usted a saber…

Luego, entre los estramenópilos que incluyen protistas heterótrofos y diatomeas-, reinaban los primeros.

Los cambios en el fitoplancton de la bahía de Brest llegaron a mediados del s.XX.

Las comunidades de dinoflagelados cambiaron drásticamente durante la década de 1940. Los «históricos» Suessiales fueron sustituidos por un nuevo orden, Gonyaulacales, primero por el género Gonyaulax y a partir de los 80′ Alexandrium y Heterocapsa (orden Peridiniales).

En cuanto a los estramenópilos, el reinado de los organismos heterótrofos dio paso en los 1940’s y 1950’s a las diatomeas entre las cuales destacaba Chaetoceros hasta los 1980’s. Luego, desde los 1990’s, le destronó el género Thalassiosira entre otros.

¿Qué sucedió en esos periodos del s.XX (1940’s y 1980’s) para que el fitoplancton sufriese cambios irreversibles?

Pues una frenética actividad industrial ligada a la ocupación nazi entre 1940-44 y la caída de ¡30.000 toneladas de bombas! sobre la ciudad que seguramente contaminaron la bahía (directamente y a través de aguas continentales).

Así describió aquel infierno el poema «Barbara»: «Sous cette pluie de fer / De feu d’acier de sang» (bajo esta lluvia de hierro / acero fuego de sangre) (J. Prévert).

Resumen gráfico de los resultados de paleocomunidades en Brest. Autor: Siano y col. (2021). Fuente: x-mol.com

Siano y col. confiesan la dificultad de conocer con precisión la composición metálica de los proyectiles pero las anomalías de plomo y cromo en los sedimentos de Brest coinciden con las de Pearl Harbor (EEUU) tras el violento bombardeo de la aviación japonesa.

¿Y los cambios en los 1980’s y 1990’s? En este caso estarían relacionados con el desequilibrio de la proporción nitrógeno/fósforo (N/P) en la bahía de Brest.

El motivo son los nitratos procedentes de fertilizantes y la renovada actividad agrícola a partir de 1950-60’s. Su contínuo desarrollo en la segunda mitad del s.XX llevó a doblar sus niveles en los ríos Aulne y Elorn desde los 70’s a los 90’s.

Las alteraciones antropogénicas disminuyen también la proporción de silicatos (Si) frente a N y P, con otras consecuencias para la composición del fitoplancton: la productividad de diatomeas puede perder peso frente a otros grupos, incluyendo dinoflagelados tóxicos.

A pesar de todo, la bahía de Brest resistió bien a los blooms de dinoflagelados tóxicos hasta la última década. Y para explicarlo existe una hipótesis curiosa: una bomba biológica de silicato relacionada con un organismo invasor.

Verán. Tras la 2ª Guerra Mundial se introdujo el cultivo de ostras del Pacífico (Crassostrea gigas) y con ellas llegó otra especie invasora sin valor económico: el gasterópodo Crepidula fornicata.

Las poblaciones de Crepidula llegaron a ocupar amplias zonas en el fondo de la bahía de Brest…

Comunidades de Crepidula fornicata y vieiras en la bahía de Brest. Fuente: Stiger-Pouvreau & Thouzeau (2015).

Hubo planes para erradicarlas y hace 10 años (cuando empezaron a retroceder, no se sabe por qué) eran una grave amenaza para la acuicultura al competir con bivalvos de interés comercial como las vieiras (Pecten maximus).

Pero Crepidula también hace otra cosa. Filtran agua como si no hubiese un mañana y producen biodepósitos enriquecidos en silicatos que sedimentan en la bahía un elemento fundamental para las diatomeas.

Así, después del bloom de diatomeas en primavera, los biodepósitos de Crepidula retendrían silicatos que se disolverían luego en el agua, facilitando el crecimiento de diatomeas durante el verano.

A comienzos del s.XXI, resultados experimentales y de modelos apoyaron esta hipótesis «Si/Crepidula», indicando que su erradicación aumentaría la probabilidad de proliferaciones de dinoflagelados tóxicos por limitación de silicatos durante el verano.

En la última década Crepidula ha retrocedido mientras que blooms tóxicos como los de A. minutum se han hecho recurrentes, así que es buen momento para reevaluar dicha hipótesis con las comunidades y balances biogeoquímicos actuales.

El estudio de paleocomunidades en la bahía de Brest (Siano y col.) demuestra que la influencia humana en la bahía de Brest transformó las condiciones ambientales preindustriales alterando el fitoplancton. Y que dichas condiciones también cambian si introducimos «ingenieros del ecosistema» como Crepidula u otras especies invasoras.

Así pues, nada volvió a ser igual después de la guerra. Tanto para las personas como para el fitoplancton…

En 1962 se publicó el álbum «Ives Montand chante Jacques Prévert» que incluía un emocionante poema, «Barbara«, escrito por Prévert en 1946.

Con él comienza y termina esta entrada, para que no olvidemos que la guerra es una idiotez que lo arrebata todo menos el dolor y los recuerdos de quienes sobrevivieron a ella…

Agradecimientos: a Marc Long por enviarme el artículo de Raffaele Siano y col.

Referencias:

  • Chapelle A. y col. The bay of Brest (France), a new risky site for toxic Alexandrium minutum blooms and PSP shellfish contamination. Harmful algae news 51:4-5 (2015).
  • Erard-Le Denn E. y col. In: Smayda T.J. & Shimizu Y. (Eds.). Toxic Phytoplankton in the Sea. Elsevier Science Publisher, pp. 109-114 (1993).
  • Raho N. y col. Biecheleria tirezensis sp. nov. (Dinophyceae, Suessiales), a new halotolerant dinoflagellate species isolated from the athalassohaline Tirez natural pond in Spain. Eur. J. Phycol. 53:99-113 (2018).
  • Ragueneau O. y col. The Impossible Sustainability of the Bay of Brest? Fifty Years of Ecosystem Changes, Interdisciplinary Knowledge Construction and Key Questions at the Science-Policy-Community Interface. Front. Mar. Sci. 5:124 (2018).
  • Siano R. y col. Sediment archives reveal irreversible shifts in plankton communities after World War II and agricultural pollution. Curr. Biol. 31:1–8 (2021).
  • Stiger-Pouvreau, P. & Thouzeau, G. Marine Species Introduced on the French Channel-Atlantic Coasts: A Review of Main Biological Invasions and Impacts. Open Journal of Ecology 5:227-257 (2015).

Lo que el viento se llevó

Imagen de portada: Iguazú. Autor: F. Rodríguez

Junio de 2002. Una tubería gotea y forma un charco en la acera del campus de la Universidad de Aveiro. En él se agitan dinoflagelados diminutos (Esoptrodinium) a velocidad de vértigo. Luego, cuando el charco se evapora, descansan en el sedimento.

Podrían ser los únicos dinoflagelados «terrestres» que conocemos

Esoptrodinium gemma. Abreviaturas: Núcleo (N); Cloroplastos (Ch); Mancha ocular (E); Vacuola digestiva (Fv). Los quistes (imagen d) están mezclados con un cultivo de Chlamydomonas. Fuente: Calado y col. (2006).

Pero antes de tratar sobre ellos saltaremos desde Portugal al otro lado de un charco más grande…

Bosque subtropical de Iguazú. Autor: F. Rodríguez

Los bosques lluviosos tropicales de América se denominan Neotropicales y son los mayores del mundo, con una superficie similar a la de Argentina.

Cumplen una función muy importante en la regulación del clima porque aseguran precipitaciones regulares, amortiguan los efectos de las inundaciones, sequías y erosión, etc.

También representan un inmenso depósito de carbono aunque al contrario de la creencia popular su producción neta de oxígeno es despreciable.

La razón es que el oxígeno que liberan durante la fotosíntesis se consume en la fotorrespiración de la propia vegetación y en la descomposición de la materia orgánica.

El O2 que respiramos se lo debemos básicamente al fitoplancton (cianobacterias y microalgas), que comenzó a producirlo cientos de millones de años antes de que hubiesen brotes verdes sobre la tierra.

En los bosques tropicales se calcula que viven el 50-70% de las especies de seres vivos. Pero esa diversidad macroscópica ¿la encontraríamos también a escala microscópica?

Animales varios en los bosques de Iguazú. Ninguno tan interactivo como los coatís (columna izquierda, centro). Autor: F. Rodríguez

Los protistas son seres eucariotas unicelulares entre los que se cuentan las microalgas. Ni animales, ni plantas, los protistas ocupan un reino aparte. Nunca está de más recordarlo…

Pues bien. Mahé y col. (2017) estudiaron la diversidad de protistas en muestras de suelo en bosques Neotropicales de Ecuador, Panamá y Costa Rica (de tipo arenoso, fangoso o secas en lo alto de colinas) y obtuvieron –mediante secuenciación masiva– secuencias de protistas para una región de referencia (V4) en el gen 18S rARN.

Antes de continuar, explicaré un poco de qué va la técnica que usaron...

Los genes ribosomales están presentes en todas las células (razonablemente conservados dado su rol esencial en el metabolismo) por lo que sirven de marcadores universales para estudiar la biodiversidad y reconstruir las relaciones evolutivas y taxonómicas entre los seres vivos.

Acostumbramos a ver las secuencias de ADN como una serie de bases nucleotídicas (A, T, G, C), pero si representásemos la información útil que contiene el gen 18S rARN para dichos estudios obtendríamos esto en dinoflagelados

Gráfico de entropía (variabilidad) a lo largo de 1815 bases del gen 18S rARN en 77 especies de dinoflagelados, con las 8 regiones hipervariables. Fuente: Ki (2012).

y esto otro en copépodos¿se parecen mucho verdad?

Gráfico de entropía (variabilidad) en el gen 18S rARN en 184 especies de copépodos. Fuente: Wu y col. (2015).

V4 es una región hipervariable del gen 18S rARN, la mayor entre las 8 que existen en dicho gen, con 350-450 bases.

Esa combinación de conservación inherente al 18S rARN y de regiones hipervariables (presentes en todos los organismos) es lo que permite diseñar cebadores universales* para reconstruir las relaciones evolutivas en eucariotas, llegando incluso a nivel de especie.

*Los cebadores son fragmentos cortos de bases nucleotídicas que señalan a la enzima polimerasa el lugar de inicio para amplificar fragmentos de ADN. Universales quiere decir que sirven para que dicha enzima sintetice el ADN de cualquier organismo para la región objetivo (en este caso la región V4 – 18S rARN). En microalgas tanto V4 como V9 ofrecen resultados comparables.

Sigamos. Mahé y col. (2017) emplearon el método Illumina de secuenciación masiva para obtener ¡50,1 millones! de secuencias V4 de protistas. El equipo que usaron permite amplificar con fiabilidad fragmentos de ADN de alrededor de 500 bases. Aquí van sus resultados…

Identificación y abundancia relativa de protistas en el suelo de 3 bosques neotropicales (secuencias totales (reads) y UTOs (en inglés OTUs)). Fuente: Mahé y col. (2017)

Los protistas eran hiperdiversos y dominaban con mucho los parásitos de animales (Apicomplexa), principalmente aquellos de invertebrados. En concreto el 84% de las secuencias y la mitad de UTOs (Unidad Taxonómica Operacional: todo aquello que no quede «sin clasificar» y pueda agruparse en un taxón en los resultados finales).

Lo que más nos interesa aquí es que identificaron como microalgas al 4% de UTOs en el suelo (clorofíceas, haptofíceas, rodofíceas y dinoflagelados). ¿Cómo es posible?

Cianobacterias y clorofíceas pueden vivir sobre sustratos rocosos o simbiontes en líquenes sobre diversas superficies; euglenofíceas, crisofíceas y diatomeas también son habituales en suelo terrestre. Pero en el caso de dinoflagelados (y haptofíceas hasta donde yo sé) no se conocen especies cuyo hábitat incluya el suelo terrestre.

De haberlos cabría esperar que su modo de vida y las comunidades fuesen muy diferentes a las acuáticas. Y no fue así...

Tal fue la sorpresa que en un trabajo posterior se revisaron las secuencias de dinoflagelados del suelo neotropical (Gottschling y col., 2020) y encontraron un poco de todo (representantes de especies fotosintéticas y heterótrofas, marinas y de agua dulce, en los órdenes Gymnodiniales, Peridiniales y Suessiales).

La hipótesis, a falta de documentar la existencia inequívoca de dinoflagelados «terrestres», es que hayan llegado desde el aire llevados por el viento.

Ilustración de Esoptrodinium. Autor: Fawcett R.C.. Fuente: Fawcett & Parrow (2014).

Y sólo se conoce un candidato a dinoflagelado «terrestre», que por cierto apareció en el estudio de Gottschling y col. (2020): Esoptrodinium.

El del charco de Aveiro ¡sí!

Se trata de un género extrañísimo del orden Tovelliales descrito en 1997 (Javornický).

Y digo extraño porque poseen un cíngulo incompleto (surco transversal que rodea a toda la célula en la mayoría de dinoflagelados) y un pedúnculo como una trompa por el cual ingieren a sus presas.

Se han encontrado en agua dulce y sedimentos terrestres. La mayoría de especies de Esoptrodinium tienen cloroplastos aunque se alimentan de otras microalgas.

Necesitan luz para crecer en el laboratorio (incluso las especies heterótrofas) y son depredadores generalistas: ingieren presas de múltiples grupos con tal de que posean un tamaño adecuado. Los mejores resultados se han obtenido con criptofíceas (Cryptomonas ovata).

Esoptrodinium es el único candidato a dinoflagelado «terrestre» porque se ha descubierto en charcos en el interior de invernaderos, en prados después de llover (lejos de cuerpos de agua estables), o en una acera de Aveiro (Calado y col. 2006).

Además poseen un superpoder muy útil en tierra: resisten más allá de lo imaginable al calor. Y lo sabemos porque a Fawcett & Parrow (2014) se les estropeó el incubador donde crecían los cultivos y sus quistes sobrevivieron ¡2 días a más de 45°C!

Referencias:

  • Calado A. y col. Ultrastructure and LSU rDNA-based phylogeny of Esoptrodinium gemma (Dinophyceae), with notes on feeding behavior and the description of the flagellar base area of a planozygote. J. Phycol. 42:434–52 (2006).
  • Fawcett R.C. & Parrow M.W. Mixotrophy and loss of phototrophy among geographic isolates of freshwater Esoptrodinium/Bernardinium sp. (Dinophyceae). J. Phycol. 50:55–70 (2014).
  • Gottschling M. y col. The windblown: possible explanations for dinophyte DNA in forest soils. Euk. Microbiol. 0:1-6 (2020).
  • Javornický P. Bernardinium Chodat (Dinophyceae), an athecate dinoflagellate with reverse, right-handed course of the cingulum and transverse flagellum, and Esoptrodinium genus novum, its mirror-symmetrical pendant. Arch. Hydrobiol. Suppl. 122 (Algol. Stud. 87):29–42 (1997).
  • Ki J.-S. Hypervariable regions (V1–V9) of the dinoflagellate 18S rRNA using a large dataset for marker considerations. J. Appl. Phycol. 24:1035–1043 (2012).
  • Mahé F. y col. Parasites dominate hyperdiverse soil protist communities in Neotropical rainforests. Nat. Ecol. Evol. 1:0091 (2017).
  • Wu S. y col. Taxonomic resolutions based on 18S rRNA genes: a case study of subclass Copepoda. PLoS ONE 10(6): e0131498 (2015).

Una hucha con sorpresa

Imagen de portada: Sinophysis canaliculata. Autoras: M. García-Portela/I. Pazos

En verano de 2008, recién llegado al IEO de Vigo, asistí a la charla de una estudiante de doctorado: Laura Escalera Moura. Ella también acababa de llegar -en su caso de una estancia en la Universidad de Hiroshima.-

Cabo Muroto (Kochi, Japón). Fuente: tripadvisor

La tesis de Laura se centraba en dinoflagelados tóxicos del género Dinophysis pero las muestras del cabo Muroto le reservaban una sorpresa de nombre muy similar: Sinophysis.

En concreto Sinophysis canaliculata, una especie bentónica descubierta en 1999 en islas tropicales del Índico.

Lo de «canaliculata» le viene por un corte en la zona central de la célula que recuerda a la ranura de una hucha.

Aunque en vez de monedas está llena de otras «cosas» como veremos a continuación.

La describieron a partir de células aisladas de algas sobre corales muertos en la isla de La Reunión y explicaron que era «heterotrophic, lacking any chloroplasts» (Quod y col. 1999).

Y el cuento quedó así…

Sinophysis canaliculata. Fuente: Quod y col. (1999).

…hasta que en 2008 Laura y sus colegas japoneses iluminaron las Sinophysis bajo un microscopio de epifluorescencia y en el interior de las huchitas se encendió una pléyade de bolitas naranjas.

Sinophysis canaliculata. Fuente: Escalera y col. (2011).

Ese tipo de fluorescencia revelaba que S. canaliculata poseía ficoeritrinas, unos pigmentos propios de cianobacterias fotosintéticas.

¿Restos de alimento? ¿endosimbiontes? ¿qué diantres de cianobacterias eran?

Para responder a esas preguntas estudiaron las Sinophysis usando microscopía electrónica de transmisión (MET) y genética.

Con la primera técnica vieron las tripas de las Sinophysis mediante secciones celulares. Con la segunda el objetivo era averiguar el nombre y apellidos de las cianobacterias.

Las imágenes de MET demostraron que las cianobacterias estaban libres o rodeadas por una membrana doble –y no en vacuolas digestivas– confirmando así que eran endosimbiontes y no restos de comida.

Imagen MET de Sinophysis canaliculata. Los endosimbiontes (Cy) están señalados con flechas. Fuente: Escalera y col. (2011).

La genética sin embargo no pudo señalar ni el género de las cianobacterias. Nadie en el mundo mundial las había aislado antes, libres o endosimbiontes, para examinarlas con detalle y darles un nombre. Probaron a cultivarlas fuera del huésped, pero sin éxito (Escalera y col. 2011).

Y el cuento continuó así…

…hasta que en 2015, muestreando en charcas costeras de Canarias encontramos unas Sinophysis rosadas entre los dinoflagelados bentónicos de varias islas (entre ellas Lanzarote de donde procede este vídeo).

Por aquel entonces otra estudiante de doctorado en nuestro grupo del IEO de Vigo (María García Portela), se puso manos a la obra con ellas.

Una por una llegamos a juntar 400 Sinophysis para averiguar si eran tóxicas o no (y fue que no: al menos los resultados salieron negativos).

Sinophysis canaliculata. Fuente: García-Portela y col. (2017).

Usando microscopía de epifluorescencia y electrónica de barrido (MEB) confirmó que se trataba de S. canaliculata y que poseía cianobacterias en su interior.

Y los resultados genéticos concluyeron que eran iguales a las de Laura.

Que fuesen iguales en Japón y en Canarias apoya que dichas cianobacterias sean endosimbiontes específicos de S. canaliculata

aunque su relación es temporal.

A pesar de que teníamos muchos individuos, estos languidecían a ojos vista y no se dividían: subsistían para morir en pocos meses.

Lo mismo les ocurre a especies fotosintéticas de Dinophysis cuando no tienen a su presa (Mesodinium) para reponer los cloroplastos temporales que se degradan (en este caso de criptofíceas).

Existen dinoflagelados tropicales como Ornithocercus, Histioneis o Citharistes, que también poseen cianobacterias endosimbiontes o ectosimbiontes (en estructuras exteriores).

Curiosamente todos ellos son Dinophysiales como Sinophysis y Dinophysis.

Ornithocercus (A,B), Citharistes (C,D), Histioneis (E,F), Amphisolenia (G), Rhizosolenia (H). Fuente: Gavelis & Gile (2018).

Dichos dinoflagelados, al igual que S. canaliculata, obtienen gracias a sus simbiontes una fuente vital de energía y en varios casos se ha demostrado que además fijan nitrógeno atmosférico, una habilidad muy útil en los desiertos oceánicos…

Estos ejemplos de simbiosis cianobacteria-eucariota son fascinantes para comprender cómo puede evolucionar desde el contacto inicial hasta una integración total en el huésped como cloroplastos.

La «hucha» de Sinophysis canaliculata en todo su esplendor. Fuente: García-Portela y col. (2017).

Una de las hipótesis, fijándonos en esos dinoflagelados (o diatomeas) con cianobacterias externas, es que el proceso podría comenzar así y luego ser integradas en la célula (en vez de la ingestión directa que solemos dar por sentada en dinoflagelados).

En el caso de S. canaliculata todo son incógnitas…

No sabemos si sus endosimbiontes fijan nitrógeno ni cómo llegan al interior de su huésped.

Uno de sus lados (tecas) es plano (como habrán observado en el vídeo) y justo ahí poseen el canal que da nombre a la especie. Quién sabe…¡quizás les sirva para zamparse entre otras presas a las cianobacterias!

En una web llamada AQUASYMBIO encontré una ilustración muy bonita en la que pone que nosotros dijimos (García-Portela y col. 2017) que Synechocystis sp. es el endosimbionte de Sinophysis canaliculata.

Pero no es cierto. Synechocystis no está lejos genéticamente de los endosimbiontes de S. canaliculata, incluso su aspecto es similar…pero son propias de agua dulce.

Nosotros sugeríamos que podrían pertenecer al orden Chroococcales (endosimbiontes en algunas diatomeas y que pueden vivir epilíticas en zonas tropicales).

Así que les escribí al buzón para notificar cambios a la web, comentándoles tanto esto como que los primeros en identificarlas no fuimos nosotros sino Escalera y col. (2011).

Y el cuento termina así, de momento…

Referencias:

  • Escalera L. y col. Cyanobacterial endosymbionts in the benthic dinoflagellate Sinophysis canaliculata (Dinophysiales, Dinophyceae). Protist 162:304–14 (2011).
  • García-Portela M. y col. Morphological and molecular study of the cyanobiont-bearing dinoflagellate Sinophysis canaliculata from the Canary Islands (Eastern Central Atlantic). J. Phycol. 53:446-450 (2017).
  • Gavelis G.S. & Gile G.H. How did cyanobacteria first embark on the path to becoming plastids?: lessons from protist symbioses. FEMS Microbiol. Lett. 365, fny209 (2018).
  • Quod J.P. y col. Sinophysis canaliculata sp. nov. (Dinophyceae), a new
    benthic dinoflagellate from western Indian Ocean islands. Phycologia 38:87–91 (1999).

Las Noctilucas son para el verano

Imagen de portada: marea roja en Canido (12 de agosto 2020). Autor: F. Rodríguez.

Este verano en Galicia están surgiendo mareas rojas del dinoflagelado Noctiluca scintillans en muchas zonas de las Rías Baixas, tanto en la de Vigo como en Pontevedra.

Mareas rojas acompañadas de mar de ardora porque Noctiluca es bioluminiscente. Pero una cosa no implica a la otra: el fitoplancton que produce mareas rojas puede pertenecer a distintos grupos y especies. Y sólo algunos géneros del grupo de los dinoflagelados poseen especies bioluminiscentes.

La primera noticia de este fenómeno me llegó desde más al sur: de Matosinhos (Portugal), el 22 de julio.

Marea roja de Noctiluca en Matosinhos (Portugal), 22 de julio 2020. Autora: María García Portela.

Y por si fuera poco, de esta marea roja en Portugal hay un vídeo de mar de ardora (también de María García Portela).

Marea roja de Noctiluca en Silgar (26 de julio 2020. Sanxenxo, Ría de Pontevedra). Autor: J. Filgueira.

Días después se observó una marea roja de Noctiluca en Galicia. Fue el 26 de julio en Silgar (Sanxenxo), y en otras zonas del Morrazo según medios locales (La Voz de Galicia, Faro de Vigo).

Se trata de un fenómeno habitual en verano, a menudo entre julio-septiembre…

…y obedece a un ritmo natural en la sucesión del plancton combinado con condiciones ambientales favorables (temperatura, estabilidad del agua y productividad del plancton).

Para definir a las Noctilucas me sigo quedando con la letra de Jorge Drexler: «un punto en el mar oscuro donde la luz se acurruca«.

Marea roja de Noctiluca en Bouzas (Vigo), 29 de agosto 2018. Autor: F. Rodríguez

Son tan habituales que si revisan entradas antiguas del blog encontrarán referencias a sus blooms en las Rías Baixas en 2009, 2014, 2017…y en 2018 (fue pequeñita y no la cité en el blog).

Quizás este 2020 haya sido especialmente Noctilucoso. Lo que sí es seguro es que aparecen todos los años (con más o menos intensidad), en diferentes enclaves de las rías gallegas.

En esas entradas antiguas encontrarán respuestas a muchas cuestiones sobre Noctiluca scintillans. Hoy sólo les recordaré que dicha especie forma parte del 50% de dinoflagelados heterótrofos (la otra mitad son fotosintéticos).

Ciclo de vida de Noctiluca scintillans. Fuente: Fukuda & Endoh (2006).

Y también mencionaré que lo que vemos en la marea roja son trofontes, una fase del ciclo de vida de Noctiluca (la célula de gran tamaño #12 en la parte superior del esquema).

Su flotabilidad provoca que los trofontes se concentren en superficie.

La estabilidad en la columna de agua y su escasa capacidad de movimiento llevan a su acumulación y a la potencial aparición de mareas rojas por acción de las corrientes.

Noctiluca contiene pigmentos (carotenoides) que le confieren ese color anaranjado característico y que permiten a menudo identificar (incluso con imágenes macroscópicas) sus proliferaciones.

Noctiluca scintillans (100 aumentos) aisladas de la marea roja de Canido (12/08/2020). Autor: F. Rodríguez.

El 12 de agosto se observaron manchas en la orilla de varios arenales entre Canido y Samil. Recogí una muestra en Samil después de un aviso de Carlos Vales (coordinador de los Servicios de Salvamento en el Concello de Vigo), y cuando iba de camino al IEO me encontré con esto…

Para confirmar que se trata de Noctiluca necesitamos un microscopio. Aunque por su tamaño (0,5-1 mm) pueden verse a simple vista las bolitas semitransparentes que son sus células.

Después de filtrarlas por gravedad, tal y como muestra el vídeo, las células quedan posadas sobre el filtro. Parecen una tarta

Noctilucas sobre un filtro de fibra de vidrio de 2,5 cm de diámetro. Autor: F. Rodríguez

En mis charlas de divulgación o en los talleres que hacemos en el IEO suele haber siempre dinoflagelados bioluminiscentes para mostrar la ardora en directo.

En esos casos no usamos Noctilucas (difíciles de mantener durante mucho tiempo en laboratorio), sino dinoflagelados fotosintéticos del género Alexandrium. Pertenecen a la colección de cultivos CCVIEO del IEO de Vigo.

La ardora supone un espectáculo que bien merece la pena el esfuerzo de acercarse a una playa de noche. Pero no siempre es posible desplazarse y además el éxito de un cazador de ardoras es impredecible.

Que haya marea roja de Noctiluca no es sinónimo de mucha ardora: las células pueden dispersarse con las corrientes y luego por la noche apenas veremos tímidos destellos o repentinos fulgores en la rompiente.

Imágenes de la marea roja de Noctiluca en la Ría de Pontevedra. Izquierda: Playa de Lagos (Bueu). Autor: Manuel Garci. Derecha: Playa de Bascuas (Sanxenxo). Autor: Mateo Villaverde.

Además, insisto, no todas las mareas rojas se deben a especies bioluminiscentes: el bloom de Alexandrium minutum en 2018 fue un ejemplo perfecto de ello.

La imagen más bonita de mar de ardora en Vigo que he visto estos días es de Diego Muñoz. La compartió en su página de facebook donde podrán disfrutar también con imágenes y vídeos de las propias Noctilucas.

Mar de ardora en Canido (13 de agosto 2020). Autor: Diego Muñoz.

Aquí les dejo también el enlace al vídeo que grabó Gerardo Fernández para «A Senda do Moucho» en la playa de Alcabre (Vigo), en esa misma madrugada del 13 de agosto. Al día siguiente lo mostró el Faro de Vigo en un artículo de Sandra Penelas: «Resplandor nocturno en la ría de Vigo».

Convertir el mar de ardora en atractivo turístico de las rías gallegas es tentador pero muy arriesgado dado lo azaroso y variable del fenómeno.

Hay destinos turísticos que sí lo ofrecen, como Puerto Rico, pero sus condiciones naturales del Caribe son privilegiadas. Nada que ver. En Galicia habría que hacer un estudio a lo largo del verano en distintos enclaves de las rías para saber si es posible o no «garantizar» buenas observaciones de ardora.

Turistas pasean en bote por la laguna Grande bioluminiscente de Fajardo en Puerto Rico. Autor: Departamento de Recursos Naturales de Puerto Rico y EFE. Fuente: paginasiete.bo

Personalmente veo casi imposible explotar este recurso natural en Galicia. Pero sí el incluirlo como un complemento de otras actividades, aunque sin garantías de éxito.

Otro problema para que el público general disfrute de la ardora es la contaminación lumínica.

Muchos arenales, y ya no digo si están cerca de núcleos de población como Samil o Canido, están iluminados de forma excesiva y sin sentido: farolas, locales comerciales y viviendas envían luz hacia el mar dificultando o impidiendo observar la ardora ¿Para qué?

Aún en playas alejadas, puedes llevarte la sorpresa de un chiringuito de playa que ilumina la playa o viviendas con focos dirigidos al mar. Todo un sinsentido además de un gasto inútil que deberíamos reconsiderar para minimizar dicho impacto.

Afortunadamente siempre nos quedará Carnota, la mayor playa de Galicia, en un paraje natural bien conservado. En este enlace tienen la foto de un mar de ardora, por Fins Eirexas (Carnota, 8 de agosto 2020). Y La Voz de Galicia publicó un artículo de Xavier Fonseca: «La increíble fotogenia del Mar de ardora» (15-VIII-2020), con la siguiente foto también en Carnota.

Mar de ardora en Carnota. Autora: Ana García. Fuente: La Voz de Galicia (15-VIII-2020).

Para aportar algo de luz, se me ocurrió escribir una receta en twitter (@Lilestak) para ver una ardora en casa. Primero debemos entender que las células toleran un rango de temperatura determinado (en nuestro caso 15-25 ºC) y que están adaptadas al ciclo de luz/oscuridad natural, clave para la bioluminiscencia.

Al grano. Si encontramos una marea roja de Noctiluca en la playa, la receta para una ardora casera en 5 pasos sería la siguiente:

  1. Una botella de agua mineral pequeña (500 mL).
  2. Llenar 1/3 de la botella con muestra de la marea roja y luego, fuera de la mancha, completar el resto con agua sin color.
  3. Evitar cambios bruscos de temperatura y mantener la botella en un sitio fresco (nada de nevera ¡que te las cargas!).
  4. A eso de las 21 hrs. poner la botella en un lugar oscuro. Mantenerla así hasta las 23 hrs.
  5. A partir de ese momento, en completa oscuridad, agita suavemente la botella (como si quisieras resuspender azúcar del fondo) y voilà, las Noctilucas deberían iluminarse con la vibración del agua. Puedes ver el efecto varias veces, pero deja reposar un poco la muestra para que recuperen intensidad.
Noctilucas en botella. Son de la marea roja de Canido. Autor: F. Rodríguez

Si no brillan es que no han llegado vivas a la noche

Los principales motivos son un exceso de temperatura o de concentración. Para saber si están vivas basta comprobar si hay una banda anaranjada en superficie: las células sanas.

El resto, de color más apagado y aspecto amorfo, son células muertas que sedimentan y están degradándose.

La temperatura elevada acelera la degradación de la muestra y si están muy concentradas se morirán antes también. De ahí el consejo de diluirlas.

Con suerte podrían durar vivas en casa 1-2 días. Si tienes fácil acceso al mar es buena idea cambiarles el agua. Basta coger otra botella con agua de mar fresca y añadirle la capa superior anaranjada con las Noctilucas vivas.

Por otro lado, es importante tener en cuenta que la bioluminiscencia obedece a un ritmo interno de las células (circadiano). Necesitarán recibir luz durante el día para mantener ese ritmo interno y generar bioluminiscencia por la noche.

Noctiluca scintillans. Autor: Diego Muñoz.

Y esta no aparece de golpe al 100% de intensidad, sino que aumenta gradualmente para decaer luego al llegar el nuevo día.

Así que al inicio de la noche no brillarán mucho aún ¡sólo es cuestión de esperar un poco más!

Agradecimientos: A todos a quienes cito en esta entrada y que han compartido sus imágenes y vídeos para ilustrarla. Muchas gracias a tod@s.

Referencias:

  • Fukuda Y. & Endoh H. New details from the complete life cycle of the red-tide dinoflagellate Noctiluca scintillans (Ehrenberg) McCartney. Eur. J. Protistol. 42(3):209-19 (2006).

Cachitos de plástico y fitoplancton

Imagen de portada: Sabrina (Billy Wilder, 1954). Fuente: toldbydesign

Después de las 2 entradas de Suso Gago sobre macro- y microplásticos (MP), hoy cerramos la trilogía plástica explicando la interacción entre el fitoplancton y esos materiales que revolucionaron el siglo XX.

En su honor, esta entrada va a ser un poquito vintage.

Empezando por la portada, que escogí como ejemplo de dicha revolución tecnológica. En Sabrina (1954) un empresario de éxito (Humphrey Bogart) se empeña en demostrar divertidamente las propiedades de un plástico ideal (flexible, a prueba de balas e ignífugo)…lo más de lo más...

(M Schilthuizen, 2019).
Fuente: Turner.

Décadas después (remake de Sabrina incluido), el impacto de nuestra civilización en el planeta ha dejado una impronta de basura plástica en todos los océanos, incluso en la fosa de las Marianas.

Si esto les aflige, para levantar el ánimo les recomiendo «Darwin viene a la ciudad«. A mí al menos me ha servido para considerar desde una perspectiva más amplia nuestro impacto sobre el planeta.

Su autor explica la evolución de los seres vivos en zonas urbanas, a las que destaca como un elemento más de la naturaleza.

Las especies animales y vegetales del antiguo entorno salvaje (junto a las invasoras), pelean por los recursos y desarrollan adaptaciones para sobrevivir en la jungla urbana.

El ecosistema de las ciudades es dinámico y fragmentado. Ofrece nuevos recursos, estructuras y sustancias –a menudo tóxicas– que afectan a los procesos evolutivos (p.ej. selección natural y sexual), a expensas de la biodiversidad.

Schilthuizen se centra en organismos terrestres, sobre todo en aves. Pero también menciona a los ecosistemas acuáticos y creo que su discurso es aplicable igualmente a plásticos y microalgas.

Así que digannos, por 25 pesetas, algunos ejemplos de interacciones entre plásticos y microalgas. Por ejemplo: la dispersión. 1, 2, 3, responda otra vez.

¡ La dispersión !

Microorganismos sobre plásticos. (A,B,C) A. taylori. (D,E) Quistes desconocidos. (F) Ostreopsis. (G) Prorocentrum. (H,I) diatomeas
(J) hidrozoo (K) macroalgas. Fuente: Massó y col. (2003).

Las microalgas bentónicas habitan sobre sustratos inertes (rocas) o vivos (macroalgas): son un miembro más de la biopelícula microbiana.

Al fitoplancton tanto le da colonizar restos de madera, conchas de moluscos, el lomo de una ballena o cachitos de plásticos que flotan a la deriva.

¡Mientras haya luz y nutrientes todo va bien!

A estas microalgas que habitan en las fibras de poliester o tapones de botellas podríamos llamarlas epiplásticas.

Se calcula que en total, sobre los cachitos de plástico en el mar, podrían vivir de 1.000 a 15.000 toneladas de microorganismos.

La basura marina, plásticos incluidos, es un nuevo hábitat para el crecimiento y dispersión del fitoplancton (incluyendo especies nocivas).

Ya lo dijeron Massó y col. (2003) tras estudiar plásticos flotantes, en la costa mediterránea de Cataluña, colonizados por células vegetativas y quistes de dinoflagelados (Ostreopsis, Coolia, Alexandrium taylori…).

Las comunidades epiplásticas son distintas a las del agua que les rodea, aunque en ello influyen varios factores como su antigüedad, la degradación del material o si han pasado…¡por el tracto digestivo de algún animal!

Fuente: Mincer y col. (2016).

A menudo, cuando el plástico llega al mar, las primeras microalgas que colonizan su superficie son diatomeas.

En las imágenes de la derecha podemos ver diatomeas pennadas pegadas a poliestireno expandido (el corcho blanco de los envases) sumergido durante 1 semana en el Atlántico Norte.

No obstante, además de diatomeas, los estudios genéticos revelan que sobre el plástico pueden habitar numerosos grupos: criptofíceas, cocolitofóridos, prasinofíceas, pelagofíceas, etc.

¡ La sedimentación !

Aunque a los que vivimos en la costa pueda parecernos que esto de la basura marina va cada vez a más, los estudios disponibles no confirman una tendencia clara y de hecho su presencia en el océano es muy inferior a la que cabría esperar.

¿Dónde está ese plástico que falta? La respuesta parece ser en el fondo del mar.

En 2014 un estudio de Woodall y col. descubrió que la abundancia de MP en 12 muestreos en el Mediterráneo, Atlántico e Índico era 4 órdenes de magnitud superior a la de la superficie en los giros oceánicos (que como bien saben concentran la basura marina por acción de las corrientes).

Pues bien. El fitoplancton podría jugar un papel importante en ese transporte profundo al adherirse los MP sobre agregados de partículas como los que producen las diatomeas.

Dicho grupo, clave en la producción primaria marina, se caracteriza por producir grandes cantidades de partículas exopoliméricas transparentes (en inglés, TEP). las TEP son pegajosas y agregan a su vez a otras partículas, contribuyendo a la exportación de materia orgánica, CO2 y por qué no, MP, hacia aguas profundas.

Chaetoceros neogracile. Fuente: NCMA.

Apenas existen trabajos sobre ello, pero Long y col. (2015) demostraron que los agregados celulares de diatomeas y criptofitas incorporan microplásticos aumentando enormemente su velocidad de sedimentación.

Aunque el efecto varía según la naturaleza tanto de los MP (p.ej. densidad y carga superficial) como de los agregados. En el caso de las diatomeas (Chaetoceros neogracile) observaron que los agregados con MP sedimentaban a menor velocidad que los agregados «limpios». Es decir: los plásticos hacían flotar más a las diatomeas.

Esto plantea cuestiones sobre las consecuencias para el plancton y otros organismos que se alimentan de dichos agregados (que forman la llamada nieve marina) así como la eficiencia de la bomba biológica.

Ya ven. Queda mucho por estudiar. Y esto nos da pie a la última respuesta de nuestros concursantes del 1, 2, 3…

¡ La toxicidad !

De entrada hay que decir que la concentración actual de MP en el mar es poco probable que tenga efectos sobre el metabolismo del fitoplancton.

Pero la preocupación sobre este asunto alienta en la actualidad múltiples investigaciones y proyectos para conocer los posibles efectos fisiológicos en microalgas expuestas a concentraciones elevadas de MP y de nanoplásticos (NP: <100 nm).

¿Y qué concluyen esos trabajos? pues que las consecuencias suelen ser neutrales o negativas: liberación de sustancias tóxicas, descenso en el contenido de clorofila, de la actividad fotosintética y del crecimiento; estrés oxidativo, alteraciones metabólicas y morfológicas.

Resumen de efectos de los microplásticos sobre el fitoplancton.
Fuente: Correia-Prata y col. (2019).

El tipo de MP y su tamaño son factores importantes a la hora de su interacción con el fitoplancton. En estudios comparativos, los MP con carga positiva y de menor tamaño son más tóxicos para las microalgas.

Sin embargo, los factores responsables de la toxicidad de los MP y de la sensibilidad de determinadas especies o grupos del fitoplancton no están nada claros.

Pero no todo va a ser toxicidad. Los plásticos son polímeros cuyo elemento principal es el carbono y se estima que sus residuos en el mar liberan anualmente 23.000 toneladas de carbono orgánico disuelto.

Autor: E. Zettler. Fuente: whoi.edu

Esto supone una fuente de energía extra para las comunidades microbianas heterótrofas, con un impacto que sí podría ser significativo –y cada vez mayor– sobre la actividad y la composición de dichos microorganismos y otros miembros del plancton, así como para el ciclo del carbono en el océano (Romera-Castillo y col. 2018).

¡Campaaaaaana y se acabó!

La investigación de los efectos de los MP y NP sobre el fitoplancton es un asunto reciente y de candente actualidad…

…y dada la importancia crucial de los productores primarios –y del plancton en su conjunto para la salud de los ecosistemas- cabe esperar un auténtico boom de proyectos en el futuro que profundicen sobre este tema.

Referencias:

  • Correia-Prata y col. Effects of microplastics on microalgae populations: A critical review. Sci. Total Environ. 665:400-405 (2019).
  • González-Fernández C. y col. Do transparent exopolymeric particles (TEP) affect the toxicity of nanoplastics on Chaetoceros neogracile?. Environ. Pollut. 250:873-882 (2019).
  • Long M. y col. Interactions between microplastics and phytoplankton aggregates: Impact on their respective fates. Mar. Chem. 175:39-46 (2015).
  • Massó M. y col. Drifting plastic debris as a potential vector for dispersing Harmful Algal Bloom (HAB) species. Sci. Mar. 67:107-111 (2003).
  • Ortega-Retuerta E. y col. Horizontal and Vertical Distributions of Transparent Exopolymer Particles (TEP) in the NW Mediterranean Sea are Linked to Chlorophyll a and O2 variability. Front. Microbiol. 7:2159 (2017).
  • Romera-Castillo C. y col. Dissolved organic carbon leaching from plastics stimulates microbial activity in the ocean. Nat. Comm. 9:1430 (2018).
  • Seoane M. y col. Polystyrene microbeads modulate the energy metabolism of the marine diatom Chaetoceros neogracile. Environ. Pollut. 251:363-371 (2019).
  • Woodall L.C. y col. The deep sea is a major sink for microplastic debris. R. Soc. Open Sci. 1:140317 (2014).
  • Yokota K. y col. Finding the missing piece of the aquatic plastic pollution puzzle: Interaction between primary producers and microplastics. Limnol. Oceanogr. Lett. 2:91-104 (2017).

El dinoflagelado del saco

El 8 de abril de 1940 los ejércitos de Hitler lanzaban una ofensiva sobre la costa noruega, atacando primero Oslo y Trondheim e invadiendo luego todo el país. Fue el comienzo de 5 años de ocupación nazi…

Scrippsiella trochoidea. © Karl Bruun. Fuente: Algaebase

Aquella situación la sufrió en primera persona el biólogo marino Trygve Braarud, dedicado al estudio del fitoplancton en la Universidad de Oslo. Braarud trabajaba en aquel momento con el género de dinoflagelados Peridinium, con especies como P. trochoideum (hoy Scrippsiella trochoidea).

Enrique Balech le pidió muestras para su estudio pero Braarud no pudo enviárselas por culpa de aquellas circunstancias (algo que sí pudieron atender otros colegas como Guillard y Sousa e Silva). Décadas después, en 1974, Balech redescribió el género Protoperidinium para incluir las especies marinas mezcladas antes en Peridinium junto a organismos de agua dulce.

Protoperidinium divergens. © Skaphandrus. Fuente: Historical illustrations

El género Protoperidinium lo creó R.S. Bergh en 1881 y Balech lo redefinió como exclusivamente marino en base a criterios morfológicos comunes (diseño y número de las placas de celulosa) que no observaba en las especies de aguas continentales.

Protoperidinium no realiza fotosíntesis, se alimenta de otros microorganismos por lo que podemos considerarlo un género de animalillos microscópicos.

Los dinoflagelados heterótrofos pueden comer muchas cosas, desde bacterias, microalgas (incluyendo dinoflagelados) a huevos, larvas de zooplancton e incluso los pellets fecales de éste. Capturan el alimento usando 3 estrategias básicas: 1) ingestión directa, 2) usando un pedúnculo o 3) mediante una estructura retráctil a modo de «saco»: el palio.

Esa estrategia es la que utiliza Protoperidinium y es la que le permite alimentarse de presas mucho mayores que él, incluso hasta 10 veces más grandes !!

Los dinoflagelados que ingieren directamente a sus presas lo suelen hacer por zonas concretas, por ejemplo el sulco, una «rendija vertical» en la parte ventral de la célula.

Dinoflagelados con distintos tamaños de sulco: una posible adaptación para ingerir presas de mayor tamaño. Fuente: Jeong y col (2010)

Obviamente eso limita el tamaño máximo de lo que comen. Aunque hay excepciones: Fragilidium se deforma y separa sus placas para abarcar presas mayores que él.

Otros dinoflagelados como Prorocentrum parecen tener distintas «bocas» y consiguen alimentarse de varios organismos a la vez por medio de diferentes suturas en la célula.

Pero la regla general es que sólo aquellos equipados de un pedúnculo o el palio pueden alimentarse de seres de mayor tamaño.

Y pueden atacar en grupo…

Hace varios años publiqué una entrada con vídeos de Protoperidinium alimentándose de otro dinoflagelado (Tripos fusus), y 3 de ellos arrastrando juntos lo que parecía un huevo de zooplancton. Una lectora llamada Laura me preguntó hace unos días por este asunto y su comentario motivó que escribiese esta entrada, así que muchas gracias por seguir el blog y participar con vuestros comentarios !

Aquí van tres nuevos vídeos de Protoperidinium, pertenecientes a aquellas muestras de otoño de 2013, donde le podemos observar solito y con presas (dinoflagelados en este caso)…

Cuando localiza una posible presa, Protoperidinium la merodea con una especie de danza en espiral que indica que está preparándose para desplegar el palio. Pero justo antes de eso «pesca» a su presa extendiendo un filamento en el extremo de un filopodio (una delgada proyección de su citoplasma).

Protoperidinium spinosum alimentándose de una diatomea tubular. (MB) es la cesta microtubular que comunica con el palio. Fuente: Jacobson & Anderson (1992).

El palio es un tipo de pseudópodo (lamelipodio) que consiste en una prolongación laminar del citoplasma dotada de una intrincada red de canales y vesículas.

En la zona media de la célula de Protoperidinium existe una estructura ovalada («cesta microtubular», según Jacobson & Anderson 1992), desde la que se proyecta el palio, y cuyo contenido citoplasmático (o «palioplasma» mejor dicho) es continuo entre ambos.

¿Por dónde sale al exterior el palio? pues por la zona del sulco aunque éste, como el resto de la superficie de Protoperidinium, está tapizado de placas.

Pero una de ellas, la placa sulcal media, hialina y muy delgada, es la candidata a permitir las idas y venidas del palio.

Sobre dicha placa el propio Balech se aventuraba en 1974 a comentar que podría desconectarse de las demás para permitir la salida del pseudópodo (el palio).

Él mismo añadía que sólo conocía dicha forma de alimentación en Peridinium (citando el divertido nombre de Peridinium gargantua) pero que hasta la fecha nunca la había observado en Protoperidinium.

Protoperidinium depressum (Dn) alimentándose de una cadena de diatomeas (Dt) usando el palio, en la fase inicial (A) y avanzada donde extiende el palio a lo largo de su presa. Autor: D. M. Jacobson (1987). Fuente: American Journal of Botany

La mayoría de las presas de Protoperidinium suelen ser diatomeas (aunque también, como hemos visto, puede alimentarse de otros dinoflagelados), a las que digiere extracelularmente tras envolverlas en el palio como quien empaqueta su bocadillo en plástico transparente !!

Los contenidos celulares de la presa son digeridos mediante enzimas, succionados y transportados hasta la cesta microtubular en el centro de la célula.

Cuando todo finaliza el palio se retrae liberando los restos sin digerir, como las frústulas silíceas de las diatomeas. El proceso entero de alimentación puede durar entre 5 y 30 minutos.

Y los hay con digestión más lenta. Géneros cercanos a Protoperidinium como Oblea se han llegado a observar dale que te pego hasta 2 horas !!

Referencias:

-Balech E. El género «Protoperidinium» Bergh, 1881 («Peridinium» Ehrenberg, 1831, partim). Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales «Bernardino Rivadavia» Instituto Nacionale de Investigacion de Ciencias Naturales, Hidrobiologia 4(1): 1-79 (1974)
-Jacobson DM & Anderson DM. Ultrastructure of the feeding apparatus and myonemal systema of the heterotrohic dinoflagellate Protoperidinium spinulosum. J. Phycol. 28: 69–82. (1992)
-Jeong HJ, Yoo YD, Kim JS, y col. Growth, feeding and ecological roles of the mixotrophic and heterotrophic dinoflagellates in marine planktonic food webs. Ocean Sci. J. 45:65-91 (2010)

Jugando a la ruleta rusa

Hoy trataremos de parásitos de microalgas y de su estrategia para infectarlas. Pero antes les hablaré de otro parásito cercano genéticamente. El responsable de la malaria en humanos: Plasmodium.

Plasmodium falciparum (fase gametocito, en azul), entre glóbulos rojos de la sangre. Autor: M. Llinás. Fuente: Penn State University

Plasmodium es un género de protistas heterótrofos (Alveolata, phylum o subphylum Apicomplexa) que infecta animales (mamíferos, reptiles y aves), usando como vectores a varios géneros de mosquitos (Culex, Aedes, Anopheles, etc).

Los Apicomplexa son endoparásitos que comparten un ancestro común con los dinoflagelados. Poseen un plástido modificado (apicoplasto) que ha perdido los pigmentos y su función fotosintética original.

El apicoplasto cumple tareas esenciales en el metabolismo de Plasmodium y ofrece una diana específica para tratamientos contra la malaria.

En 2008 Moore y col. publicaron en Nature la descripción de Chromeria velia, una especie fotosintética más próxima a Apicomplexa que a los dinoflagelados.

Chromera velia. Fuente: NCMA

La sorpresa fue que su cloroplasto carecía de clorofilas c (típicas de protistas en la línea evolutiva roja) y poseía como carotenoide principal un isómero de isofucoxantina.

Entre más de 100 especies de Plasmodium apenas 4 ocasionan malaria en humanos (5 si incluímos P. knowlesi que aunque afecta a macacos se ha descubierto recientemente que produce zoonosis: transmite malaria de animales a personas).

La OMS estima que en 2015 hubo 214 millones de casos de malaria con 438.000 muertes: la mayoría niños, en África.

No existen vacunas eficaces contra la malaria. Según la OMS, la más avanzada y prometedora es la RTS,S que actúa contra Plasmodium falciparum, la especie más mortífera a nivel global, dominante en África.

Anopheles freeborni. Fuente: CDC

Plasmodium se transmite mediante mosquitos Anopheles hembra pertenecientes a unas 30-40 especies de entre las más de 400 conocidas. ¿Por qué las hembras? porque son las que se alimentan de sangre (los machos, de néctar).

Aunque muchas especies de Anopheles son incapaces de transmitir el parásito a personas, otras se infectan fácilmente y producen grandes cantidades de esporozoítos, la fase del ciclo de vida que afecta a los humanos.

En mosquitos tiene lugar la reproducción sexual y en humanos la fase asexual. Al mosquito no le sucede nada, tan sólo es el vector. En él se desarrolla un «ooquiste», que libera los esporozoítos que infectan a las personas tras la picadura del insecto.

Ciclo de vida de Plasmodium. Fuente: Parasitología clínica

La infección de Plasmodium parasita y destruye hepatocitos y glóbulos rojos, liberando de los últimos células sexuales (gametocitos) que ingieren los mosquitos al alimentarse, cerrando así su ciclo de vida.

Las distintas especies de Anopheles se consideran «antropofílicas» o «zoofílicas» según prefieran picar a humanos u otros animales.

Se piensa que las especies de Plasmodium que infectan mamíferos evolucionaron a partir de las que atacaban reptiles y aves…

…y los endoparásitos de microalgas son también Alveolata, como Plasmodium.

Pertenecen a dos phylum próximos a Apicomplexa: Perkinsozoa (géneros Parvilucifera y Rastrimonas) y Dinoflagellata (Amoebophrya). Rastrimonas afecta a microalgas de agua dulce: sólo se conoce una especie, R. subtilis >infecta> criptofíceas. Amoebophrya agrupa a 7 especies de dinoflagelados parásitos que afectan a radiolarios, cnidarios, quetognatos, ciliados, dinoflagelados y posiblemente más organismos marinos.

De Parvilucifera ya nos ocupamos en «Un alien bueno». Son parásitos marinos que afectan únicamente a dinoflagelados. Son generalistas, afectan a múltiples géneros (excepto Parvilucifera prorocentri). Actualmente se conocen 5 especies, la última P. corolla (Reñé y col. 2017) descubierta en el litoral de Cataluña (Mediterráneo NO) e Islas Canarias (Atlántico NE).

En un trabajo reciente, Alacid y col. (2015) describieron en detalle el proceso de infección de Parvilucifera sinerae. Y sus similitudes con Plasmodium falciparum poseen un gran interés añadido…

Citando a la propia autora (Elisabet Alacid):»Aunque las coincidencias entre los dos parásitos son parciales, el hecho de tener en cultivo este modelo sencillo de hospedador-parásito marino […] permite utilizarlo como modelo de laboratorio para estudiar de forma segura ciertos aspectos importantes del parásito de la malaria» (Fuente: dicat.csic.es, 31-XI-2015).

Proceso de infección de Alexandrium minutum por el parásito Parvilucifera sinerae (microscopio confocal). La fluorescencia verde muestra el parásito, la roja es la clorofila de la célula hospedadora y la azul representa los núcleos, tanto del hospedador como del parásito. A) Célula de A. minutum infectada por una célula de P.sinerae. B) El parásito creciendo en el interior del hospedador a la vez que lo consume. C) Multiplicación del parásito. D) Descendencia del parásito, a partir de una sola célula de parásito surgen 250 nuevas. Autor: Alacid y col (2015). Fuente: DICAT.CSIC.ES

Mientras que Plasmodium desarrolla su ciclo de vida en los fluidos vitales del vector (mosquito) y animales, Parvilucifera habita en el medio marino y no utiliza ningún vector. Las propias zoosporas (equivalentes a los esporozoítos de Plasmodium), localizan e infectan nuevos huéspedes: dinoflagelados en vez de células hepáticas o de la sangre.

P. sinerae completa su ciclo de vida en 3-4 días desde las zoosporas móviles hasta la infección y desarrollo de un esporangio en el huésped que termina por destruirlo. Luego permanece latente hasta que una señal del medio activa la liberación de zoosporas.

Garcés y col. (2013) descubrieron el papel que juega el DMS (dimetilsulfuro) y su precursor (DMSP) para estimular la liberación de zoosporas a partir de los esporangios de P. sinerae. (Leer más aquí).

En ausencia de un vector ¿seleccionan las zoosporas de Parvilucifera a su huésped o todo depende del azar?

La virulencia de Parvilucifera es muy variable según el género de dinoflagelados, especies e incluso entre cepas de una misma especie.

Un estudio reciente del mismo grupo dirigido por Esther Garcés del ICM-CSIC (Alacid y col. 2016), exploró la posibilidad de que las zoosporas sean selectivas y escojan a los huéspedes más susceptibles.

Para ello, examinaron la atracción de las zoosporas hacia diminutas jeringas cargadas con DMS/DMSP o exudados de 3 tipos de cultivos de dinoflagelados >>> (1) altas tasas de infección (Alexandrium minutum), (2) que se infectaban poco (Heterocapsa niei) o (3) totalmente inmunes (Amphidinium carterae).

La primera conclusión del estudio fue que las zoosporas no se sentían atraídas por el DMS/DMSP. Y la segunda fue que los exudados de dinoflagelados sí atraían a las zoosporas, pero éstas se movían por igual hacia todas las jeringas. Es decir, no son selectivas.

Como en el juego de la ruleta rusa, disparan y disparan al azar hasta que alguna acierta y consigue iniciar una nueva infección !!

Amphidinium carterae «riéndose» de Parvilucifera sinerae. Autor: D. Vaulot. Fuente: WORMS

La abundancia relativa entre las especies de huéspedes potenciales determina las probabilidades de encuentro, el avance y los efectos de la infección en la población. La estrategia generalista de P. sinerae supone un cierto grado de especialización que permite mantener una población residual cuando los huéspedes más susceptibles se pueden contar con los dedos de una mano…

En una comunidad mixta dominada por huéspedes muy susceptibles las zoosporas invadirán rápidamente las especies más abundantes y el grado de infección será pequeño en las demás.

Por el contrario, en un escenario dominado por huéspedes más resistentes, P. sinerae se propaga antes entre la «minoría susceptible» porque los tiempos de generación son menores y el número de zoosporas mayor. Y luego la prevalencia de su infección será mayor entre las especies abundantes y resistentes atacadas ahora por un enemigo más numeroso !!

Referencias:

-Alacid E. y col. New Insights into the Parasitoid Parvilucifera sinerae Life Cycle: The Development and Kinetics of Infection of a Bloom-forming Dinoflagellate Host. Protist 166:677-699 (2015)
-Alacid E. y col. A Game of Russian Roulette for a Generalist Dinoflagellate Parasitoid: Host Susceptibility Is the Key to Success. Front. Microbiol. 7:769. doi: 10.3389/fmicb.2016.00769 (2016)
-Garcés E. y col. Host-released dimethylsulphide activates the dinoflagellate parasitoid Parvilucifera sinerae. ISME J. 7:1065-1068 (2013)
-Jephcott T.G. y col. Ecological impacts of parasitic chytrids, syndiniales and perkinsids on populations of marine photosynthetic dinoflagellates. Fungal Ecology 19:47-58 (2016)
-Moore R.B. y col. A photosynthetic alveolate closely related to apicomplexan parasites. Nature 451:959-963 (2008)
-Ralph S.A. y col. The apicoplast as an antimalarial drug target. Drug Resistance Updates 4: 145–151 (2001)
-Reñé A. y col. Life-cycle, ultrastructure, and phylogeny of Parvilucifera corolla sp. nov. (Alveolata, Perkinsozoa), a parasitoid of dinoflagellates. Eur. J. Phycol. 58:9-25 (2017)

La invasión de los trífidos

Los trífidos no existen, son plantas nacidas de la imaginación de John Wyndham y la novela «El día de los trífidos» (1951). Otra pesadilla en forma de criaturas monstruosas inspirada por la guerra fría.

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Adaptación al cine dirigida en 1962 por Steve Sekely. En 2018 está previsto el estreno de una nueva versión dirigida por Mike Newell (Harry Potter y el cáliz de fuego). La imagen superior es un cuadro de trífidos realizado por Chris Hobel

Su naturaleza era una incógnita, no se parecían a ningún ser vivo. Todo apunta a que los crearon en un laboratorio ruso (en Siberia para más señas), y que sus semillas se dispersaron por «accidente» en la atmósfera.

Crecieron por todas partes. En zonas tropicales alcanzaban 3 metros de altura. A partir de cierto tamaño los trífidos recogen raíces y se echan a andar.

Los trífidos son útiles, producen un aceite muy valioso. Pero poseen un lado oscuro: son carnívoros y agresivos, desde insectos a humanos todo les vale. Usan un cáliz pegajoso para atrapar insectos y una prolongación superior armada de un aguijón venenoso como látigo para cazar otros animales. Si les podas el aguijón se acabó el problema, pero el aceite empeora.

Así que en los campos de cultivo les dejan los aguijones y los atan para que no se vayan de paseo. Los trabajadores usan trajes protectores para evitar cualquier daño. Sin embargo, el biólogo Bill Masen resulta atacado por uno (los biólogos siempre son los «pupas«), y pierde temporalmente la visión. Durante su convalecencia sucede un hecho extraordinario que da comienzo a la novela y hasta aquí puedo leer !!

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Asterionellopsis glacialis. Autor: Karl Bruun. Fuente: Algaebase

Aditee Mitra (Univ. de Swansea) usó los trífidos como metáfora para referirse al microplancton mixótrofo en un artículo de divulgación titulado «Uncovered: the mysterious killer triffids that dominate life in our oceans» (The Conversation, 3-XI-2016).

La sección de ciencia de El País se hizo eco del mismo con este titular: «Los misteriosos ‘mixótrofos’ asesinos que dominan la vida en los océanos» (23-XI-2016). Pero la imagen que abre el texto pertenece a una «inofensiva» diatomea, Asterionellopsis glacialis, el peor ejemplo de mixótrofo (porque no lo es). Y sirve de entrada a un vídeo que muestra diferentes seres del zooplancton, organismos heterótrofos que nada tienen que ver con los mixótrofos.

En el artículo original aparecen imágenes de mixótrofos facilitadas por la propia autora. La falta de rigor en las ilustraciones de El País es clamorosa. Si el artículo tratase de plantas carnívoras ¿lo ilustrarían con un geranio? seguro que no. A poca gente le importa y las imágenes que usaron son bonitas (casi todas de Tara Oceans), pero la divulgación científica necesita del mismo rigor y respeto que las demás noticias.

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Pequeños «trífidos»: protistas mixótrofos. Fuente: The Conversation

Los protistas mixótrofos son vegetales y animales a la vez: microplancton que obtiene su energía vital gracias a la fotosíntesis y captura (fagocitosis) de presas. Pues bien, una fracción importante del fitoplancton eucariota es mixótrofo, igual que los trífidos.

Tradicionalmente, los protistas se clasifican como plancton vegetal (fotoautótrofos=fitoplancton) o animal (heterótrofos=zooplancton). Pero su historia evolutiva y las huellas genéticas en su ADN son la mejor prueba de lo erróneo de esta simplificación.

El genoma de las algas es un mosaico con piezas de múltiples organismos resultado de la fagocitosis y posterior endosimbiosis (temporal o permanente) de cianobacterias u otras algas, cuyo ADN ha sido incorporado para integrarlas en la maquinaria celular del huésped y proporcionarle nuevas capacidades (como la fotosíntesis).

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Sucesión temporal de grupos funcionales en el ecosistema planctónico. Fuente: Mitra y col. (2014)

En el artículo «Building the perfect beast: modelling mixotrophic plankton«, Flynn & Mitra (2009) exploran con modelos matemáticos las ventajas que conceden diferentes tipos de mixotrofía a los protistas, como una mayor flexibilidad para explotar los recursos e interactuar en las redes tróficas.

No es sólo clasificarlos a lo largo de un rango que iría entre 100% autótrofo o heterótrofo, sino modelar cómo expresan ambas cualidades en función de las condiciones ambientales y aumentar su crecimiento en modo «mixótrofo» respecto a cuando sólo actúan como autótrofos o heterótrofos.

Por ello, los protistas mixótrofos tienden a dominar sistemas «maduros» (verano en latitudes medias, sistemas eutrofizados u oligotróficos). Una mayor estabilidad en la columna de agua debida a los efectos del calentamiento global favorecería, en teoría, a los mixótrofos.

De esto sabe mucho Hae Jin Jeong, un investigador coreano experto en el comportamiento mixótrofo de dinoflagelados y del fitoplancton en general.

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Fuente: Fig. 4, Jeong y col. (2015)

Algunos ejemplos de géneros mixótrofos que ha analizado en sus trabajos son Alexandrium, Fragilidium, Gymnodinium, Heterocapsa, Karenia, Karlodinium, Lingulodinium, Prorocentrum, Scrippsiella, Symbiodinium, Tripos, y un largo etc…

Jeong propuso una teoría para explicar las proliferaciones de fitoplancton tóxico en zonas oceánicas pobres en nutrientes, según la cual su aparición y persistencia podría estar asociada a la ingestión de bacterias (ricas en fósforo) y cianobacterias (fijadoras de nitrógeno).

Los mixótrofos utilizan estrategias diversas y a la hora de incluirlos en los modelos matemáticos resulta esencial identificar su naturaleza. Esto es lo que discutieron Mitra y col. (2016) en un reciente artículo científico que dio pie al texto de divulgación en The Conversation y El País. Clasificaron a los mixótrofos en 4 tipos según la naturaleza de los cloroplastos y las presas que capturan:

  1. Constitutivos: fagótrofos con capacidad fotosintética innata (la mayoría de grupos del fitoplancton eucariota excepto diatomeas).
  2. No constitutivos: fagótrofos generalistas sin capacidad fotosintética innata (1/3 de los ciliados que habitan en la zona fótica como Tontonia, Laboea, Strombidium, etc).
  3. No constitutivos: fagótrofos especialistas, con presas específicas a las que roban sus cloroplastos (ciliados como Mesodinium; dinoflagelados como Dinophysis y Karlodinium).
  4. No constitutivos: fagótrofos especialistas con endosimbiontes adquiridos durante la etapa juvenil (foraminíferos, radiolarios, acantáridos, dinoflagelados como Ornithocercus y las Noctilucas verdes…).

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Dinoflagelado mixótrofo (Gymnodinium catenatum). Autor: Santi Fraga

Mucha promiscuidad genética y voracidad microscópica.

«Idea fuerza» >>> la mayoría de grupos del fitoplancton incluyen especies mixótrofas. Podemos excluir a las diatomeas (como A. glacialis) que no fagocitan presas y sólo realizan fotosíntesis (hay diatomeas heterótrofas como Nitzschia alba, pero ésa es otra historia). Y dejando de lado a los protistas tampoco son mixótrofas las cianobacterias que dominan numéricamente los océanos (Prochlorococcus y Synechococcus).

Los mixótrofos no son un descubrimiento reciente en absoluto. Lo que propugnan Mitra y col. (2016) es reconocerlos como el grupo funcional destacado que son dentro del ecosistema planctónico e incluirlos en los modelos matemáticos para mejorar la simulación y comprender mejor el funcionamiento de dicho ecosistema.

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Ornithocercus es un género de dinoflagelados con ectosimbiontes (cianobacterias, destacadas a la izda. por epifluorescencia). Fuente: St 119, leg 6 (Pacífico, expedición Malaspina). Autor: F. Rodríguez

En ecología es más relevante considerar a los protistas como grupos funcionales, porque éstos se relacionan con el medio de modo similar independientemente de su origen filogenético (diatomeas, haptofitas, dinoflagelados, etc) y pueden ser modelados matemáticamente de forma conjunta. En función de los grupos funcionales que utilicemos, las soluciones de los modelos que recrean al ecosistema son diferentes. Lo que buscamos es incluir grupos representativos que sirvan para aproximarnos lo más posible a la realidad.

Uno de los casos más claros es el de la clorofila a, indicadora en estudios naturales de biomasa de fitoplancton pero que puede incluir contribuciones importantes de ciliados mixótrofos (zooplancton) que habría que tener en cuenta como grupo funcional aparte (mixótrofos tipo 2), a la hora de modelar el ecosistema.

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Acantárido. Fuente: St 104, leg 6 (Pacífico, expedición Malaspina). Autor: F. Rodríguez

Todo esto tiene enorme relevancia en los estudios actuales de ecología. El ecosistema planctónico constituye, como todos sabemos, la base de la vida y de él dependen las redes tróficas marinas.

La reconstrucción de su funcionamiento basada en modelos matemáticos será una herramienta cada vez más potente y precisa para predecir la respuesta de los ecosistemas marinos a alteraciones ambientales como el cambio climático.

Referencias:

-Flynn KJ & Mitra A. Building the “perfect beast”: modelling mixotrophic plankton. J. Plankton Res. 31:965-992 (2009)
-Jeong HJ, Yoo YD, Kim JS, y col. Growth, feeding and ecological roles of the mixotrophic and heterotrophic dinoflagellates in marine planktonic food webs. Ocean Sci. J. 45:65-91 (2010)
-Jeong HJ, Lim AS, Franks PJS, y col. A hierarchy of conceptual models of red-tide generation: Nutrition, behavior, and biological interactions. Harmful Algae 47:97-115 (2015)
-Mitra A, Flynn KJ, Burkholder JM, y col. The role of mixotrophic protists in the biological carbon pump. Biogeosciences 11:995–1005 (2014)
-Mitra A, Flynn KJ, Tillman U, y col. Defining planktonic protist functional groups on mechanisms for energy and nutrient acquisition: incorporation of diverse mixotrophic strategies. Protist 167:106-120(2016)

 

 

Profesor por encima de todo

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Enrique Balech (1912-2007), Sherkin Island, 1989. Autor: Santi Fraga. El cuadro anterior es de Carlos Pfeiffer

 

De mi niñez campesina conservo recuerdos imborrables. El aroma de las lilas al comenzar la primavera. El peculiar olor de la jarilla del monte […] el vuelo de las golondrinas en lo alto, o rasantes al agua, que no me cansaba de admirar […] el hielo de las frías mañanas de invierno […] Muchos, muchos recuerdos, sensaciones inolvidables de la vida en una pequeña región de la tierra, no particularmente dotada.

Enrique Balech (Geocidio, 1978)

Si buscan «balechii» en la base de datos AlgaeBase, obtendrán 15 resultados de especies o variedades (principalmente dinoflagelados) dedicadas a Enrique Balech. También hay un género de dinoflagelados, Balechina (con 3 especies).

Pronto aparecerá una especie más: Gambierdiscus balechii (Fraga y col. 2016), un dinoflagelado bentónico tóxico aislado en el mar de Célebes (Indonesia), que mi colega Santi Fraga quiso dedicarle igualmente. Todo lo anterior es poca cosa comparado con los aportes taxonómicos de Balech: la creación de 2 familias, 12 géneros, 1 subgénero, 196 especies, 23 subespecies y variedades.

Este eminente científico argentino publicó unos 110 artículos desde los años 40′ hasta su último trabajo, aparecido a título póstumo en 2008, sobre la biogeografía del mar argentino.

Las cifras dan idea de su legado pero no permiten entender por qué se les ilumina la mirada y se deshacen en elogios quienes le trataron. Hoy me atrevo a decir que los que consultaban sus trabajos o colaboraban en la distancia, al conocerle quedaban prendados de sus cualidades humanas. Afable y dispuesto a compartir su conocimiento, con un punto de ironía muy especial tal como descubren las cartas que he leído de él –Un sabio humilde que estudiaba el plancton con medios muy limitados–

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Tanque Estación en Telén. Alimentaba de agua a las locomotoras de vapor y los tanques de los vagones de pasajeros, había uno en cada estación de la línea. Autor: Naim A. «Fito» Díaz. Fuente: Telén La Pampa

Enrique Balech nació en Telén, una colonia francesa en la provincia de La Pampa, en el seno de una familia de inmigrantes (de origen francés, claro), dedicados principalmente al comercio.

Como anécdota, siendo niño aprendió a montar a caballo y practicaba juegos tales como saltar en marcha de una montura a otra. Él mismo se lo confió a Santi Fraga en Sherkin Is. (Irlanda) durante un taller de fitoplancton después de haberse subido a un caballo con 77 años !!

Los trabajos de Enrique Balech le brindaron un gran reconocimiento internacional. No me extenderé: sus colaboraciones y el asesoramiento a especialistas de todo el mundo ya los glosaron Akselman (2008) y Akselman, Steidinger & Fraga (2008).

Sin embargo (tal como citaba 5seccion.com en el 100 aniversario de su nacimiento), su valía y prestigio como investigador (primero en el MACN de Buenos Aires y luego en el Instituto de Investigaciones Malbrán) no le evitaron represalias durante los primeros gobiernos peronistas. Ni a él ni a otros colegas suyos como Bernardo Houssay y César Milstein (premios Nobel en 1947 y 1984 de fisiología o medicina), que fueron descendidos a tareas de ordenanza.

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Escuela Normal Superior «José Manuel Estrada» en Necochea. Balech dio clases aquí durante 2 décadas. En su recuerdo, el laboratorio lleva su nombre. Fuente: Web

Otros aceptaron puestos en el extranjero pero Enrique Balech permaneció en Argentina y ejerció en el campo de la enseñanza durante más de 20 años en colegios de Buenos Aires y Necochea. No abandonó su actividad investigadora y cuando se jubiló pasó a ser según sus propias palabras «full time researcher«.

En Necochea conseguí localizar por email a la profesora María del Carmen Fonalleras, quien le recuerda así: «Fue una persona noble. Él era amigo de mi padre, recuerdo sus charlas, claras, con un vocabulario impecable, con un criterio único y de ideas muy avanzadas.

Los alumnos hoy personas grandes, lo recuerdan como un profesor con todas las letras y con una didáctica que iluminaba sus mentes. Sumando a esto, a él no le gustaba que le dijeran Biólogo o Dr, para él, el título de Profesor era más importante».

Gracias a María pude contactar con antiguos alumnos de Balech, como Juan Néstor Sosa y Hilda Agout.

Juan me habló así de él: «Yo fui un alumno de secundaria, egresé en el año 1960. Lo tuve en Merceología. Hoy con 73 años lo recuerdo con mucho cariño puesto que para mí fue el mejor profesor que conocí […] con él no hacía falta comprar ningún libro de texto, era suficiente con prestarle atención y su clase era altamente comprensible y entendible. Y como dato, le comento que con él, no había necesidad de que tenga que llamar la atención, no volaba una mosca.» Además, ya en lo personal: «Siempre fue una persona ajena totalmente al deseo material que nos sume las generaciones. Siempre caminando por las calles de Necochea, y cuando estaba bien con su señora esposa, ella del brazo de él […] era una persona que materialmente podría haber tenido mucho. Que yo sepa no se le conoce que jamás compró un auto.»

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Estación Hidrobiológica de Puerto Quequén (EHPQ). Fuente: MACN

Hilda compartió este recuerdo: «Le contaré algo que nos pasó cuando cumplimos 25 años de egresados del Colegio Nacional de Necochea, decidimos reunirnos en nuestro colegio e invitar a los profesores de aquella época. Por supuesto contamos con la presencia del Profesor Enrique Balech que amablemente en un salón nos dio una clase simbólica de la materia que nos había dictado en aquellos años de nuestra juventud. Fue algo inovidable, además de la emoción de verlo nuevamente.»

Durante décadas Enrique Balech se organizó para trabajar entre el gabinete de su casa en Necochea y la Estación Hidrobiológica de Puerto Quequén (MACN).

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Lámina 16: dinoflagelados del género Histioneis y Citharistes. Fuente: Los dinoflagelados del Atlántico Sudoccidental (Balech, 1988).

La mayor parte de sus investigaciones las desarrolló él mismo en su casa, con ayuda de un antiguo microscopio al que acopló una cámara de dibujo casera. Sobre esto escribió Matt Murphy (director de la Estación de Sherkin Is.), a finales de los 80′ [trad.]:

(Le pregunté si tenía un microscopio moderno. Sonriendo, dijo: «utilizo el mismo desde hace 50 años, pero necesitaría una máquina de escribir, la que tengo no es buena.» Comentó que dibujaba mucho observando el fitoplancton porque los dibujos permiten recoger gran cantidad de detalles; en las fotografías uno se pierde muchas cosas. Fabricó su propia cámara clara con una cuerda, un espejo, una lata y piezas de madera.

A medida que me hablaba comencé a pensar en la cantidad de científicos de todo el mundo que trabajaban con microscopios que costaban miles y miles de libras, y que le habían enviado especímenes para que se los identificase).

En sus estudios de microplancton Balech examinó muestras de todos los océanos.

 

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La prolongación de la derecha es una cámara clara que permite observar tanto la preparación como el papel para dibujar los organismos. La de Balech era de fabricación casera, adaptada al objetivo del microscopio. Autor: F. Rodríguez

Por citar ejemplos, hasta la década de los 80′ describió el 60% de los dinoflagelados antárticos válidos en la región, demostrando el endemismo de los mismos.

En los 60′, con la Universidad A&M de Texas que solicitó su colaboración para el estudio del Golfo de México, amplió de 76 a 262 las especies conocidas en el área.

Antes, a finales de los 50′, a raíz de una estancia en el Instituto Oceanográfico Scripps de California, describió los géneros de dinoflagelados Fragilidium y Scrippsiella (dedicado a Scripps y que pueden ver aquí acompañadas de un «enorme» y colorado Protoperidinium).

En las últimas décadas de su carrera (y de vida, porque ambas fueron de la mano en su caso), Balech se centró en los dinoflagelados, en particular en las especies tóxicas. En 1973 alertó sobre la posibilidad de que en Argentina se produjeran intoxicaciones en humanos por consumo de bivalvos y en 1980 fue el primero en reconocer la causa de unas intoxicaciones mortales y el organismo responsable.

Les resumo el episodio según Carreto y col. (1981):

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Distribución de células móviles (M), quistes (A) y tecas vacías (T) de Alexandrium catenella. Fuente: Carreto y col. (1981)

«…El 21 de noviembre de 1980 murieron dos pescadores del buque Constanza al ingerir mejillones recogidos frente a la península de Valdés. Balech informó que la sintomatología y las declaraciones de uno de los compañeros de los fallecidos –que sufrió trastornos graves tras comer 2 mejillones– hacían sospechar un envenenamiento por saxitoxina, producida por dinoflagelados del género Gonyaulax.

Se decretó la prohibición total de explotación y consumo de moluscos en la región y el INIDEP envió muestras a Balech. Sus sospechas se confirmaron tras el análisis, identificando al responsable como Gonyaulax excavata (=Alexandrium catenella). Poco después, el 2 de diciembre, se avistaron animales muertos (cachalotes, peces y muchos pingüinos), en las inmediaciones de la Península de Valdés…»

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Alexandrium catenella. Dibujos originales de Balech publicados en su monografía de 1995. Fuente: Santi Fraga

El propio Balech relató el suceso en una carta (18-VIII-1982) a Santi Fraga y Francisco J. Sánchez del IEO de Vigo: «En la primavera de 1980 una lancha pesquera localizó por accidente un buen banco de mejillones frente a península Valdés (aprox. 42ºS) bastante lejos de la costa.

Un par de tripulantes decidieron comer de ese mejillón inmediatamente y murieron aproximadamente después de una media hora de la comida. Las investigaciones que entonces iniciamos permitieron obtener G. excavata (=Alexandrium catenella) que, aunque poco abundante a la sazón, era evidentemente el causante de la toxicidad.

Dos jóvenes del Instituto de Mar del Plata, discípulos míos, pudieron obtener cultivos y estudiar sus quistes que mostraron alta toxicidad.

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Placas tecales del género Alexandrium. Dibujos originales de Balech publicados en su monografía de 1995. Fuente: Santi Fraga

Ese estudio resultó muy importante porque, conociendo bien los quistes, pudieron ser luego identificados y encontrados formando casi toda la película superficial del sedimento de la región de este banco de Mytilus. Esta comprobación nos hizo temer la repetición del fenómeno en la primavera siguiente, lo que efectivamente ocurrió pero en un área mucho más amplia […] Por suerte se tomaron con anticipación las medidas adecuadas, entre otras una veda oportuna […] De dónde salió? No lo sabemos: hasta ahora no habíamos hallado esa especie ni hay registros oficiales de intoxicaciones en la Argentina por saxitoxina o tóxicos semejantes. Intoxicaciones en el sur de Chile y, quizás, extremo sur de mi país, se deben a G. catenella, por lo tanto, sin relación directa con la del norte de Patagonia.»

Los análisis de toxinas en los mejillones del Constanza y en el mismo banco natural casi un mes después de las intoxicaciones arrojaron valores más de 500 y 100 veces superiores, respectivamente, a los límites máximos permitidos para consumo humano (los límites se fijaron a raíz de aquel suceso). El estudio posterior de los hepatopáncreas de los mejillones detectó la presencia de quistes de G. excavata.

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Detalle de placas sulcales en Alexandrium. La primera vez que vi esto casi me quedo loco. Fuente: Balech (1995)

El estudio del dinoflagelado responsable de esta intoxicación impulsó su monografía mundial del género Alexandrium en 1995, uno de los principales resultados de esta etapa, que facilitó información esencial para poder identificar y diferenciar las especies de dicho género, algunas de las cuales (como hemos visto) pueden ocasionar intoxicaciones fatales.

Antes de que Balech se ocupase de él, la validez del género Alexandrium estaba en entredicho. Pero insistió durante años hasta conseguir muestras de la especie tipo Alexandrium minutum en su localidad original (Alejandría, Egipto), para redescribirla en 1989 y confirmar la validez del género.

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No es un manual de IKEA sino Alexandrium minutum (células completas e identificación de las placas ilustrando su variación). Fuente: Balech (1989)

La impresionante imagen del «desguace» de A. minutum habla por sí sola de su trabajo. De paso señaló que Alexandrium ibericum (descrita por él), era la misma especie. Enrique Balech hablaba así de su criterio taxonómico en la última carta que leí de él, fechada el 25-X-2002, dirigida a Santi Fraga:

«En los casos de especies algo dudosas prefiero ser un «splitter» […] Si se comprueba que organismos tratados como especies distintas son, en verdad, una sola, no hay daño: reunimos los datos y terminado el problema. En el caso inverso, si la equivocación se mantiene cierto tiempo e interin se publicaron varios trabajos, ya no sabemos qué datos (por ej. de distribución, requerimientos ecológicos, toxicidad, etc) corresponden a cada taxón. Para el no taxónomo es mucho mejor meter lo más posible en la misma bolsa, simplificando al máximo la tarea identificadora; nada de andar perdiendo el tiempo buscando plaquitas escondidas ni poros evanescentes».

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Ornithocercus thumi. Fuente: Los dinoflagelados del Atlántico Sudoccidental (Balech, 1988).

La «opera magna» de Enrique Balech fue el trabajo sobre los dinoflagelados del Atlántico Sudoccidental, publicado en 1988 (con una década de retraso por falta de financiación), en una edición especial del Instituto Español de Oceanografía, gracias a la iniciativa de Santi Fraga.

Además de los artículos científicos, Enrique Balech publicó «Geocidio», un libro de 1978 donde exponía su preocupación sobre el futuro y la sostenibilidad del planeta. Merece la pena extenderse sobre él y revisar lo que vaticinaba en una próxima entrada…

Agradecimientos:

A la Escuela Normal Superior «José Manuel Estrada» en Necochea, por su colaboración y disponibilidad que me permitieron contactar y recoger los testimonios de Mª del Carmen Fonalleras, Juan Néstor Sosa y Hilda Agout. A todos ellos muchas gracias por sus emocionantes mensajes sobre el profesor Balech. También debo agradecer a Santi Fraga la enorme cantidad de información que me facilitó, tanto escrita como sus recuerdos personales. Sin todo esto no habría podido elaborar esta entrada tal y como deseaba y merecía la ocasión. Lo bueno de los blogs es que son revisables. Pido disculpas si he omitido detalles importantes o cometido algún error, en cuyo caso agradeceré cualquier comentario que sirva para corregir o ampliar los datos que aquí presento.

Referencias:

-Akselman R. In Memoriam Enrique Balech. Rev. Invest. Desarr. Pesq. 19: 81-88 (2008).
-Akselman R. y col. Obituary Enrique Balech (1912-2007). Harmful Algae 7:713-716 (2008).
-Balech, E. Los dinoflagelados del Atlántico Sudoccidental. Publ. Espec. Inst. Español Oceanogr. 1: 310 pp. (1988).
-Balech, E. Redescription of Alexandrium minutum Halim (Dinophyceae) type species of the genus Alexandrium. Phycologia 28: 206–211 (1989).
-Balech E. The genus Alexandrium Halim (Dinoflagellata). Publ. Sherkin Is. Mar. Station, Sherkin Island, Co. Cork, Ireland, 151 pp. (1995).
-Caríssimo M.S. y col. Ecosistemas acuáticos. Ministerio de Educación de la Nación, 150 pp. (2013).
-Carreto J.I. y col. Los fenómenos de marea roja y toxicidad de moluscos bivalvos en el mar argentino. INIDEP, contribución 399, 93 pp. (1981).
-Fraga S. y col. Gambierdiscus balechii sp. nov (Dinophyceae), a new benthic toxic dinoflagellate from the Celebes Sea (SW Pacific Ocean). Harmful Algae (in press).
-Web 5Sección.com : http://www.5seccion.com/2012/08/100-anos-del-nacimiento-del-profesor.html

El low-cost de la fotosíntesis

Hoy les hablaré de un descubrimiento reciente que desafía el concepto de la clorofila como único pigmento realmente importante para capturar luz en el océano. Lo más de lo más.

Lo publicaron Béjà y col. (2000) en Science: bacterias marinas no fotosintéticas capaces de obtener energía del Sol mediante rodopsinas. Es decir: fotótrofas sin fotosíntesis. La metagenómica (estudio del material genético ambiental) nos regaló este hallazgo que sus descubridores denominaron proteorodopsinas.

Hoy sabemos que esta clase de fototrofía está generalizada entre las bacterias marinas (>40%). También se han descubierto rodopsinas con funciones diversas en algas, hongos e incluso virus.

Las rodopsinas comparten una química común con el sentido de la vista: el retinal….  

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Los fotones de la luz excitan al 11-cis-retinal y se transforma en todo-trans retinal (en la imagen). Su unión con la opsina se vuelve inestable y esto genera finalmente un impulso nervioso que el cerebro interpreta como señales visuales. Fuente: www.ch.ic.ac.uk

…o «vitamina A aldehído«, es la molécula clave en la visión, el cromóforo responsable de captar la energía de la luz en los 3 tipos de ojos que existen: moluscos, artrópodos y vertebrados.

La vitamina A la obtenemos de los alimentos, nuestro cuerpo no puede sintetizarla. Sus precursores son carotenos (como el β-caroteno en las zanahorias).

El retinal se une a proteínas integrales de membrana (opsinas) para formar las rodopsinas, con una banda ancha de absorción en el espectro de luz visible. En los ojos las rodopsinas y moléculas similares actúan como pigmentos visuales en bastones y conos, con modificaciones que las hacen sensibles, p.ej., al azul, verde y rojo.

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Bombas iónicas de rodopsinas (Fuente: Béjà & Lanyi 2014). Las flechas de color indican la longitud de onda a la que son más sensibles y a su lado el tipo de iones (hidrógeno, sodio, cloruro).

Pero hay rodopsinas que cumplen otro rol: bombas iónicas o canales de cationes que producen energía mediante un gradiente generado por la fotoactivación del retinal. Desde 1971, y en décadas posteriores del s. XX, se fueron descubriendo estas rodopsinas en microorganismos amantes de la sal (halófilos del reino Archaea), con funciones fotosensoriales o para obtener energía gracias a la luz o a los iones cloruro/sodio abundantes en su ambiente.

La parte proteica es distinta y su origen evolutivo también, pero el retinal sigue presente. En la imagen de la derecha vemos representado un diminuto retinal justo en el medio de la parte proteica en la membrana celular (las salchichas rojas o moradas).

Las xantorodopsinas (XR) se descubrieron en 2005 en Salinibacter ruber, una bacteria halófila. Se trata de otra vuelta de tuerca: una antena captadora de luz con un carotenoide (salinixantina) que transfiere energía al retinal y permite ampliar la absorción de fotones a más longitudes de onda.

Algunos dinoflagelados tienen un tipo de XR…luego se lo cuento.

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Salinibacter ruber. La barra horizontal mide 0.5 micras. Fuente: Oren (2013)

 

Salinibacter ruber se descubrió en 2002 y lo fascinante de este extremófilo es su capacidad para crecer en altas concentraciones de distintas sales, no sólo NaCl, sino también cloruro de magnesio y sulfatos de magnesio y sodio !!

Estas sales son muy interesantes en astrobiología de cara a la detección de vida microbiana en otros planetas. Y es que la misión Galileo a Júpiter reveló que el océano oculto bajo la superficie helada de Europa posee grandes cantidades de sulfato de magnesio (Discovery Newsletter: 19-X-2015)

En las rodopsinas el gradiente de protones se consigue con menos florituras, tan sencillo que yo diría que es la alternativa low-cost a la lujosa maquinaria fotosintética.

En la fotosíntesis el gradiente de protones se produce por los electrones que arrancan los fotones a la clorofila (o bacterioclorofila) y que permiten disociar el agua en oxígeno y protones (H+). Éstos se concentran dentro de los tilacoides en los cloroplastos y el gradiente creado proporciona la fuerza motriz para fabricar ATP, la fuente de energía celular.

En las bombas de rodopsinas, ya sean aniónicas (Cl-) o catiónicas (Na+/H+), se genera un gradiente electroquímico entre el interior y el exterior de la membrana celular. La fotoactivación del retinal permite capturar energía lumínica para mover protones al exterior de la célula (o iones cloruro al interior), en contra del potencial de membrana. La célula se carga como una batería y dicha energía permite fabricar ATPPunto y pelota.

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Chlamydomonas reinhardtii. La escala horizontal son 5 micras. Fuente: www.protisten.de

Y ahora se preguntarán ¿qué hay de las algas? 

En flagelados verdes como Chlamydomonas se descubrió por primera vez la función de las rodopsinas en algas eucariotas: son responsables de la fototaxis y la orientación del movimiento ante cambios bruscos de luz. Esto mismo se demostró luego en otros flagelados como las criptofíceas Guillardia y Cryptomonas.

Los genes que codifican para proteorodopsinas se han encontrado también en diatomeas, dinoflagelados y haptofíceas, pero todavía desconocemos sus funciones. Piensen que todo esto apenas se conoce desde la última década.

En el caso de diatomeas como Pseudo-nitzschia granii la expresión de estos genes aumenta con la limitación por Fe, una situación muy común en el océano abierto y que afecta a la fotosíntesis. Por éste y otros motivos Marchetti y col. (2015) sugieren que las bombas de rodopsinas podrían ser útiles para obtener energía cuando la fotosíntesis se encuentra «entre la espada y la pared» por la escasez de Fe.

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Pyrocystis lunula. Autor: K. Wenderoth. Fuente: online-media.uni-marburg.de

En dinoflagelados, como siempre, todo es complejo e interesante.

En estudios de transcriptómica (expresión de genes) se han encontrado homólogos de bombas (de protones) de rodopsinas en especies heterótrofas como Oxhyrris marina y fotosintéticas como Polarella antartica, Pyrocystis lunula, Alexandrium catenella, Prorocentrum donghaiense Karlodinium veneficum.

Genéticamente son próximas a las XR, aunque no poseen carotenoides como en el caso de Salinibacter. Sus máximos de absorción están entre el verde y el azul.

Los datos disponibles a partir de algunos estudios en cultivos y muestras naturales indican que su función sería favorecer la supervivencia y el crecimiento en situaciones limitantes, tanto de nutrientes como de luz. Y la expresión de los genes relacionados con las rodopsinas parece estar regulada en Prorocentrum por el ciclo diurno de luz/oscuridad, el espectro y la intensidad de luz…

¿Fascinating, verdad?

Agradecimientos: a Lourdes Velo Suárez por enviarme el artículo «The global ocean microbiome«, la inspiración de esta entrada.

Referencias:

-Béjà O, et al. Bacterial rhodopsin: Evidence for a new type of phototrophy in the sea. Science 289(5486):1902–1906 (2000).
-Béjà O. & Lanyi J.K. PNAS 111: 6538–6539 (2014).
-Balashov S.P. y col. Xanthorhodopsin: the Retinal Protein Proton Pump of Salinibacter ruber with a Light-harvesting Carotenoid Antenna. Science 23 (5743):2061-64 (2009).
-Marchetti A. y col. Marine diatom proteorhodopsins and their potential role in coping with low iron availability. ISME Journal 9:2745-48 (2015).
-Moran M.A. The global ocean microbiome. Science 350 (6266) DOI: 10.1126/science.aac8455 (2015).
-Oren A. Salinibacter: an extremely halophilic bacterium with archaeal properties. FEMS Microbiol Lett. 342(1):1-9. doi: 10.1111/1574-6968.12094 (2013).
-Shi X. y col. Rhodopsin gene expression regulated by the light dark cycle, light spectrum and light intensity in the dinoflagellate Prorocentrum. Front. Microbiol. http://dx.doi.org/10.3389/fmicb.2015.00555 (2015).
-Sineshchekov O.A. & Govorunova E. Photosensory Functions of Channelrhodopsins in Native Algal Cells. Photochem. Photobiol. 85:556-563 (2009).
-Web: University of Connecticut (Phytoplankton Molecular Ecology).