El truco más bello de la luz

Imagen de portada: playa de Samil [autor F. Rodríguez]

Quiero que veas el atardecer cuando el sol empieza a caer
Y tras él las farolas se encienden, el cielo se prende, se tiñe de tonos pastel

Haz de luz (Rayden, 2019)

El truco más bello de la luz (La plus belle ruse de la lumière) se pregunta por el sentido del universo y si la vida es una anomalía del sistema. La respuesta de su autor, el astrofísico David Elbaz, es rotundamente NO. La vida no es una excepción. Producir luz es la lógica que sigue el universo y los seres vivos también: las células son una fuente muy eficaz de fotones en el infrarrojo. A igual masa emitiríamos más partículas de luz que el Sol, en concreto ¡¡200.000 veces más!!. Así pues, el truco más bello de la luz es la vida.

La plus belle ruse de la lumière, David Elbaz (2021). Fuente: Babelio

La Tierra mantiene su química en contínua agitación (ciclos geoquímicos) facilitando la disponibilidad de nutrientes para los seres vivos. Estos, a su vez, forman parte de dichos ciclos modificándolos y acelerándolos con su actividad. Este es el argumento central en la entrada de hoy. Los seres vivos damos «vidilla» al planeta: consumimos energía y nutrientes. Absorbemos, reciclamos y devolvemos toda esa energía y nutrientes al medio. Y lo hacemos gracias a una actividad continua e incansable grabada en los genes.

La vida surgió muy pronto gracias a la energía del planeta, el Sol y las fuerzas de interacción gravitatorias que alimentan la actividad de atmósfera, mar y superficie terrestre. Fruto de ella surgieron hace unos 3800 m.a. las primeras formas de vida y con ellas la biogeoquímica. Mucho antes (hace 4400 m.a.) ya se habían formado los océanos…

Aquel primitivo mar debió ser de un profundo azul. Ese color debido a las propiedades ópticas del agua podemos contemplarlo en la superficie del océano abierto que, aislada por la temperatura y escasa en nutrientes, frena el crecimiento del fitoplancton. Esto se debe a que los flujos de materia orgánica y nutrientes van hacia abajo por el consumo de las microalgas y las migraciones verticales de zooplancton, peces e invertebrados. A dicho mecanismo se le conoce como «bomba biológica» (las flechas amarillas descendentes en este esquema).

Cadena trófica marina con los flujos de nutrientes y carbono. La suma de dichos flujos mediados por seres vivos es la «bomba biológica». Autor: Office of Biological and Environmental Research of the U.S. Department of Energy Office of Science. Fuente: Wikimedia Commons

Para compensar lo que se pierde en las profundidades existen fenómenos geofísicos que aportan nutrientes en superficie como el afloramiento, giros oceánicos, vientos, mareas, etc. Y también entran en juego otros seres vivos modificando el medio y favoreciendo el crecimiento del fitoplancton. ¿De quiénes se trata? aquí van algunos ejemplos…

Las ballenas. Son una «bomba biológica» pero al revés; algo así como un afloramiento vivo. Se alimentan de zooplancton y peces mesopelágicos, liberando cuando ascienden a la superficie plumas fecales flotantes (cacas a la deriva) ricas en nitrógeno, fósforo y metales traza que estimulan la producción primaria. Existen pocos estudios cuantitativos, pero en el golfo de Maine (Norteamérica) se ha estimado que ballenas (y focas, que también se desfondan en el mar como diría una vecina mía) pueden aportar hasta 2,3 toneladas de nitrógeno anuales a la zona eufótica, superando a los aportes fluviales. A esto se le conoce como «bomba ballena» (en inglés suena más serio: «whale pump»).

El krill. El krill antártico (Euphausia superba) es un pequeño crustáceo que sustenta a las ballenas y consigue su alimento tanto en el fondo marino como en superficie (de microalgas, detritus, zooplancton). Luego, durante la excreción y alimentación («sloppy feeding» que es como dejar flotando los restos de la comida) liberan nutrientes que impulsan el crecimiento del fitoplancton. Además, las migraciones verticales del krill pueden mezclar aguas profundas ricas en nutrientes (aquellas bajo la termoclina) con capas superiores más iluminadas, estimulando aún más la producción primaria. Las ballenas y su rol fertilizante en el océano explican la paradoja del krill: el declive de las ballenas por su caza indiscriminada ha provocado un descenso del krill.

La «bomba ballena» es la explicación de que a pesar de ser consumidoras de krill y peces, las ballenas sostengan con su actividad a sus propias presas, estimulando el crecimiento del fitoplancton al fertilizar la superficie del mar con sus «plumas fecales». Fuente: stopkillingwhales

Las aves marinas: hablemos de gaviotas. Además de bonitas (siiií, ¡bonitaaaas! les gusta tu bocadillo igual que a ti) sus excrementos o «guano» contienen nutrientes (sobre todo amonio, ácido úrico, proteínas y fosfato), que contribuyen al desarrollo del fitoplancton. Así lo han demostrado varios estudios, entre ellos uno muy reciente en la ría de Vigo (Justel-Díez y col. 2023). En él, tras estimar niveles realistas de guano en el mar cerca de las islas Cíes (a partir de los datos de su colonia de gaviotas patiamarillas, Larus michahellis) demostraron una respuesta positiva de las poblaciones del fitoplancton (en particular diatomeas) y bacterias (Alteromonadales, Sphingobacteriales y Verrucomicrobia) tras añadir guano en agua de mar en varias épocas del año y condiciones experimentales.

Por tanto, las colonias de aves como las gaviotas de Cíes pueden tener efectos beneficiosos para los microorganismos marinos, que se transmiten a los niveles superiores de la cadena trófica.

Gaviota patiamarilla (Larus michaellis). Autor: P. Figueras. Fuente: cies.gal

Anchoas y bananas: primero las anchoas. Un estudio en la ría de Pontevedra (Fernández-Castro y col. 2022) descubrió aumentos nocturnos en la turbulencia de la columna de agua que no tenían explicación física (viento, mareas…). Aquella turbulencia se registró a lo largo de 2 semanas en toda la columna de agua (unos 30 metros) y la solución llegó cuando 2 años después examinaron el contenido de las muestras de arrastres de plancton. En ellas había concentraciones altas de huevos de anchoas (Engraulis encrasicolus).

No había lances de pesca con pruebas directas de los peces. Pero sí señales acústicas de su presencia y las puestas de huevos. Los arrastres de plancton de cada mañana confirmaron que la mayoría de huevos estaban en estadio F2 de desarrollo (4-14 horas tras la puesta) mientras que en un arrastre nocturno descubrieron huevos más recientes (F1: <4 horas). La interpretación fue que la agitación de los cardúmenes de anchoas durante la puesta era responsable de la turbulencia nocturna (o «marejadilla por frenesí sexual» como la llamaron en El País: 14-IX-2023). Las conclusiones de este estudio son rompedoras y novedosas ya que demuestran que la biología SÍ puede ser una fuente importante de mezcla en el océano y zonas costeras –al mismo nivel que fenómenos geofísicos como las tormentas-, contribuyendo al aporte de nutrientes y potencialmente al crecimiento del fitoplancton.

Aquí lo explica un vídeo divulgativo del proyecto REMEDIOS (con Beatriz Mouriño [subproyecto I: física, UdV] y Enrique Nogueira [subproyecto II: plancton, IEO-CSIC] como investigadores principales).

 

Lo de las bananas. Este trabajo les valió a sus autores un Ig Nobel en Física en 2023. En este blog ya explicamos qué son los Ig Nobel, en resumen se trata de una parodia de los Nobel, en el que se premian investigaciones que primero hacen reír y luego pensar. Una de sus autoras y coordinadora del trabajo, Beatriz Mouriño (UdV), lo explicó con todo lujo de detalles en una entrevista en Efervesciencia (23-XI-2023: min 45:25).

El equipo científico incluía personal del CIM (Universidad de Vigo), IIM-CSIC y el IEO-CSIC de Vigo, así como la Universidad de Southampton y el Swiss Federal Institute of Aquatic Science and Technology. La campaña se realizó en el buque oceanográfico Ramón Margalef (IEO-CSIC). Fuente: gobio.webs.uvigo

Beatriz señala lo absurda de la gala, con tres investigadores del Imperial College de Londres disfrazados de bananas para la entrega de premios (un billete de 10 trillones de dólares de Zimbabue y un pack de “Ig Pseudo Cola”). En este enlace podéis ver el momento en el que presentan el Ig Nobel de Física y a los autores galardonados. Lo curioso es que este artículo sobre la turbulencia de las anchoas no tuvo apenas repercusión cuando se publicó en 2022 ¡¡pero el Ig Nobel lo puso en boca de todo el mundo un año después!!

Podríamos discutir hasta el infinito sobre formas de comunicar y divulgar ciencia: tantas como tipos de público, medios de comunicación y divulgadores. Este caso me parece un ejemplo perfecto de que los resultados de una investigación, por importantes que sean, no llegan a la sociedad sin la estrategia adecuada. Y los medios anglosajones la vieron clara: la connotación sexual y el humor captaron al público general, incluido al jurado de los Ig Nobel. Y es que la clave del éxito en comunicación es dar con «la tecla» para llegar a tu público para divulgar el contenido científico y sacar a la luz a las personas, el proyecto y las instituciones que hay detrás.

Referencias:

  • Elbaz D. La plus belle ruse de la lumière. Éditions Odile Jacob. pp. 336 (2021).
  • Fernández-Castro B. y col. Intense upper ocean mixing due to large aggregations of spawning fish. Nat. Geosci. 15:287–292 (2022)
  • Justel-Díez M. y col. Inputs of seabird guano alter microbial growth, community composition and the phytoplankton–bacterial interactions in a coastal system. Environ Microbiol. 25:1155–1173. (2023).
  • Pearson H.C. y col. Whales in the carbon cycle: can recovery remove carbon dioxide? Trends Ecol. Evol. 38(3) (2023).
  • Roman J, McCarthy JJ. The Whale Pump: Marine Mammals Enhance Primary Productivity in a Coastal Basin. PLoS ONE 5(10): e13255 (2010).
  • Savoca M.S. y col. Baleen whale prey consumption based on high-resolution foraging measurements. Nature 599:85–90 (2021)
  • Schmidt K. y col. Seabed foraging by Antarctic krill: Implications for stock assessment, bentho-pelagic coupling, and the vertical transfer of iron. Limnol. Oceanogr. 56(4):1411–1428 (2011).

 

La laguna de Óbidos

Imagen de portada: laguna de Óbidos, agosto 2023 [Autor: F. Rodríguez]

A lagoa azul, de praias douradas,
Local de histórias e lendas,
De águas límpidas ao mar ligadas,
Abrigo de aves, moluscos e peixes,

(João Ramalho, 1ª Antologia “Letras da lagoa de Óbidos”, de Miká Penha)

La laguna de Óbidos es el mayor sistema lagunar de agua salada de Portugal. En su salida al mar tiene dos playas enormes para disfrutarlas sin que nadie te clave la sombrilla cerca, practicar deportes acuáticos y/o saborear la gastronomía local (como la del «Távola Lagoa«). El interior de la laguna es un humedal de gran valor ecológico, área de nidificación y parada de aves migratorias (¡¡flamencos incluidos!! desde 2002).

La de Óbidos es la única superviviente de tres antiguas lagunas costeras en la región. Sus dimensiones actuales son muy inferiores a las originales y las referencias históricas señalan que llegaba hasta la villa de Óbidos. Por su propia naturaleza estas lagunas tienden a desaparecer con la acumulación de sedimentos fluviales y marinos (entre otros procesos) que las aislan progresivamente del mar. Esta evolución lleva a transformarlas en humedales que terminan por colmatarse (como les sucedió a las lagunas da Pederneira e de Alfeizerão en el siglo XVII).

En esta ilustración podéis ver el área que ocupaban antiguamente y la actual (9 veces menor en la laguna de Óbidos).

 

Mapa de la extensión probable de las 3 lagunas: Pederneira, Alfeizerão y Óbidos, 2000 a.c. y en el presente. Autor: Joaquim Pereira da Silva. Fuente: lagoadeobidos.pt

El estado actual de la laguna de Óbidos es fruto de la acción humana. Desde hace más de 6 siglos, las comunidades locales han mantenido abierta su comunicación con el mar para que la laguna siguiera proporcionándoles sustento en forma de limos fértiles para la agricultura, sal para conservar la carne, pescado (anguilas, entre otras especies) y marisco. Sin su intervención el canal conocido como «Aberta» seguramente no existiría y la laguna habría seguido el mismo destino que sus antiguas vecinas (reducidas al humedal «Paúl de Tornada»).

Antes de la laguna conocí la villa medieval de Óbidos o «Vila das Rainhas«, así llamada porque se entregaba como regalo de boda a las reinas de Portugal entre los s.XIII-XIX. Su centro histórico es un imán turístico: bonitas casas pintadas en el recinto amurallado del castillo, calles sinuosas adoquinadas y pequeñas plazas que invitan a pasear, conocer la artesanía local y disfrutar de terrazas y restaurantes. Si visitas Óbidos tienes que probar su típica ginjinha (licor de guindas) que ofrecen varios locales en vasitos de chocolate.

Centro histórico de Óbidos (agosto 2023). Autor: F. Rodríguez

Como curiosidad os diré que uno de los edificios más destacados, la Iglesia de Santiago, se ha reconvertido en la librería Santiago. Las franjas de colores en las casas parece que identificaban el oficio de sus propietarios. Y las de franjas azules eran de pescadores lo cual resulta extraño porque la laguna está a 17 km. Pero ya veis que siglos atrás no era así…

Visité la laguna de Óbidos por primera vez a finales de primavera de 2023. Su paisaje me deslumbró por los acantilados en la playa do Bom Sucesso y el atractivo de sus arenales desde el margen norte, en Foz do Arelho. Desde allí veía una gruesa barra de arena protegiendo el margen sur de la laguna. Me impresionó tanto que me quedé con ganas de conocerla mejor. Semanas después, en pleno verano, pasamos varios días en ella.

Laguna de Óbidos vista desde el margen norte (Junio 2023). Autor: F. Rodríguez

El margen sur lo ocupa un arenal enorme con abundantes charcos y canales intermareales. En mi caso me dediqué a pasear entre la parte interna de la laguna y el mar, descubriendo a cada paso la vida que esconden los fondos y aguas de los canales. En uno de ellos había tal temperatura que parecía una piscina climatizada. Estaba tapizado por un «prado» de algas verdes y un montón de bultos negros. Me acerqué a uno de ellos, tiré hacia arriba del amasijo de algas en el que estaba apoyado y resultó ser una liebre de mar.

Había muchísimas, todas parecían Aplysia fasciata (como esta que grabé allí mismo zampándose Entermorpha cual spaguettis verdes. Al final del vídeo: sus puestas amarillas).

El norte de la laguna posee otra gran playa expuesta al Atlántico, mucho más urbanizada y que se adentra en la laguna siguiendo el curso del canal «Aberta». En esa parte se estrecha la playa y solo queda una pequeña franja de arena. En los restaurantes, tanto de Foz do Arelho como en los pocos del margen sur, podrás disfrutar del pescado fresco y marisco de la región. Y más ginjinhas.

La laguna de Óbidos es una zona tradicional de extracción de marisco, principalmente almejas y berberechos. Por ello forma parte de las áreas de muestreo del sistema de control de biotoxinas de Portugal (IPMA).

Exterior de la laguna, vista de la playa do Bom Sucesso y al fondo Foz do Arelho (agosto 2023). Autor: F. Rodríguez

Algo más hacia el interior, desde la playa do Bom Sucesso, mariscadores a pie en la laguna de Óbidos (agosto 2023). Autor: F. Rodríguez

Una de esas mañanas en pleno agosto me sorprendió descubrir a unos cuantos bañistas agachados, revolviendo la arena en la playa do Bom Sucesso. Cuando me acerqué para preguntar qué cogían, un hombre me explicó que eran berbigãos (berberechos).

En esta escena del «mariscador aficionado» vamos a detener mi historia y retroceder hasta mediados del siglo XX…

Laguna de Óbidos (1950-60). Autor: A. Passaporte. Associaçao Patrimonio Histórico Caldas da Rainha. Fuente: Universidade Nova de Lisboa

En enero de 1946 se produjo en la laguna de Óbidos la primera intoxicación en Portugal por consumo de marisco (berberechos) contaminado con biotoxinas marinas. Los síntomas afectaron a más de 100 personas en 30 km alrededor de la laguna. En algunos casos sufrieron vómitos y diarrea. En muchos otros, vértigos, debilidad muscular y trastornos neuromusculares que les dificultaban mantenerse en pie, hormigueo en los dedos o astenia. 44 personas tuvieron síntomas severos y hubo 6 fallecidos, casi todos niños. También murieron pollos, gatos y perros que habían comido las sobras del marisco…

Por entonces se hablaba de «mitilotoxina», una toxina acumulada por mejillones expuestos a proliferaciones de dinoflagelados en otras zonas de Europa y de EEUU. Los síntomas de la intoxicación en Óbidos eran de tipo paralizante (PSP; paralitic shellfish poisoning). Los estudios durante años posteriores confirmaron blooms recurrentes de un dinoflagelado tóxico identificado como Gonyaulax tamarensis. Hoy sabemos que se trataba de Alexandrium minutum, productor sobre todo de varias clases de gonyautoxinas.

Fotografia de las antiguas salinas do Arelho. A lo lejos se puede ver el molino de viento que llevaba el agua de la laguna a los depósitos de la salina. Fuente: Junta de Freguesia de Santa Maria, São Pedro e Sobral da Lagoa. Disponible en lagoadeobidos.pt

Este tipo de intoxicación por «mitilismo» en Portugal solo sucedía en la laguna de Óbidos y coincidía con obstrucciones prolongadas de su conexión con el mar. En noviembre de 1955 se registraron 21 nuevas intoxicaciones (otra vez por berberechos) y la muerte de un niño. Este nuevo episodio llevó a intensificar el estudio del fitoplancton tóxico en la laguna (iniciado en 1949) y a realizar los primeros bioensayos en ratones para detectar PSP. Dichos análisis permitieron calcular un nivel de toxicidad en berberechos de 16.600 UR (unidades ratón), en términos actuales aprox. 3 mg STX equiv./100 g, lo cual superaría ¡¡en casi 40 veces!! al nivel máximo legal en la Unión Europea (80 μg STX equiv./100 g).

En los años 1970′ y 1980′ el desarrollo de la acuicultura e intoxicaciones en personas por PSP, como la de 1976 (debida a Gymnodinium catenatum) por mejillones gallegos en varios países europeos pusieron de manifiesto la necesidad de programas de seguimiento en las zonas de producción. En Portugal el Programa Nacional de Vigilância dos Moluscos Bivalves e do Fitoplâncton Tóxico se inició en 1986.

En la laguna de Óbidos trabajó durante décadas la Dra. Estela de Sousa e Silva, a quien desde muy joven en 1952, encargaron el estudio del fitoplancton.

Estela Sousa e Silva (Lisboa, 1921-2000). Fuente: Harmful Algal News nº22.

Estela publicó en 1980 un resumen con los resultados de 25 años de investigaciones sobre dinoflagelados tóxicos en la laguna de Óbidos. En él, además de G. tamarensis, citaba a diversos dinoflagelados formadores de mareas rojas en la laguna como Prorocentrum micans, P. balticum y Glenodinium foliaceum (= Kryptoperidinium triquetrum). En realidad, P. micans y K. triquetrum no producen toxinas, pero sí hay sospechas sobre la especie que citaba como P. balticum y que en realidad correspondía a otra muy similar: P. cordatum (hablé de él en «Venerupina y veneno de basilisco».)

Sobre P. cordatum explicaba que habían observado densidades de hasta 80 e incluso ¡¡ 136 millones de células/litro !! El resto de dinoflagelados que mencionaba no superaban 2-5 millones de células/litro, pero esos números bastaban para ocasionar mareas rojas e intoxicaciones por consumo de marisco en el caso de A. minutum. Me interesó mucho leer que los blooms de K. triquetrum se producían cuando la salinidad de la laguna se reducía drásticamente (3-12), algo que sabemos que le encanta a esta especie estuarina. Además de dinoflagelados también explicaba que en el verano de 1972 detectaron un bloom de la haptofita Prymnesium parvum (ictiotóxica) asociada a una mortalidad masiva de peces en la laguna, la única en todos aquellos años…

Chinchorro: arte de pesca tradicional en la laguna de Óbidos para capturar anguilas (de septiembre a mayo) y camarones (de octubre a diciembre). Autor: Valdemar Lopes. Fuente: lagoadeobidos.pt

La formación de mareas rojas y de episodios tóxicos se asociaban con cambios ambientales: lluvias fuertes que arrastraban nutrientes a la laguna y descensos de salinidad que favorecían la proliferación de algunos dinoflagelados. También, en el caso de A. minutum, cambios bruscos de temperatura que favorecían la estratificación en superficie y entrada de nutrientes desde el fondo (esto correspondería a los efectos del afloramiento costero descrito en 1981 por F. Fraga).

Estela Sousa e Silva firmaba sus trabajos como «Silva E.S.» y en un estudio suyo en muestras de Cabo Verde de 1948 aparece representado por primera vez un Gambierdiscus (el genéro de dinoflagelados tóxicos relacionado con el síndrome de ciguatera), aunque lo identificó como Goniodoma sp. (Silva 1956). En recuerdo a ella mi colega Santiago Fraga le dedicó la especie Gambierdiscus silvae descrita en Canarias y que forman parte de Macaronesia junto a otros archipiélagos como Cabo Verde (Fraga y Rodríguez, 2014).

Ilustraciones de «Goniodoma sp.», a partir del original de Silva (1956). No dejan muchas dudas de que corresponden a Gambierdiscus, la primera cita de este género descrito dos décadas después. Fuente: Berdalet y col. (2012).

En otoño de 1986 se detectó una elevada toxicidad por PSP en la laguna de Óbidos, en este caso por el dinoflagelado Gymnodinium catenatum. Fue la primera vez que se identificó dicha especie en la laguna y llegó desde el exterior tras restablecer la comunicación con el mar. Las toxinas paralizantes alcanzaron niveles muy altos, de hasta 1,1 mg STX equiv./100 g, e impidieron la extracción de marisco durante varios meses (octubre 1986-enero 1987).

En este punto vamos a retomar la historia donde la dejamos, con el mariscador aficionado que recogía berberechos. Después de agradecerle la información sobre los berbigãos continué paseando pensando que apostaría cualquier cosa (1000 liebres de mar, por ejemplo) a que no habría revisado ni conocería siquiera los resultados de biotoxinas en la laguna (disponible en el IPMA).

En este sentido, al final de un paper de 2008 (resumen de 2 décadas de control oficial de biotoxinas en Portugal), encontré varias frases muy reveladoras:

A pesar de dos décadas de monitoreo de biotoxinas marinas, aún se han registrado varios casos de intoxicaciones en personas. Los mejillones y almejas [género] Donax son los principales vectores de DSP y PSP, y también los bivalvos más fáciles de recoger en las playas en marea baja por lugareños o turistas. La prohibición de su captura comercial se anuncia tradicionalmente en las sedes de autoridades marítimas en las regiones afectadas y se envía por fax a las depuradoras y centros de distribución de todo el país.

Desde 2003 dicha información también está disponible en la web de IPIMAR [hoy IPMA] pero el público general lo desconoce. Los efectos negativos que suponen sobre el comercio de bivalvos los riesgos asociados con su consumo dificultan divulgar de manera efectiva la información sobre este asunto a la sociedad. [Trad. Vale y col. 2008]

La conclusión final (aplicable en general y no solo a la laguna) podría ser: «el marisco de playa mejor que se vaya».

NOTA: Sobre esto, después de publicar la entrada, me enviaron esta imagen donde queda claro que el IPMA avisa con carteles bien visibles a pie de la laguna para que todos sepan que el marisco está contaminado por biotoxinas. Así que…¡¡avisados quedan!!

Prohibición de recogida de moluscos bivalvos por la presencia de biotoxinas marinas (laguna de Óbidos, 31 de diciembre 2023). Autora: Esther Garcés.

Y antes de desaparecer yo mismo, cual berbigão entre a areia, qué mejor que disfrutar de la laguna con este hipnótico vídeo ¡¡vais a alucinar!!

Referencias:

  • Dias E. & Franca S. Intoxicações por consumo de bivalves contaminados por biotoxinas – Dados históricos na Lagoa de Óbidos – Os casos de intoxicação por neurotoxinas. Instituto Nacional de Saúde Doutor Ricardo Jorge. Centro de Interpretação da Lagoa de Óbidos. pp. 10 (2020).
  • Fraga S. & Rodríguez, F. Genus Gambierdiscus in the Canary Islands (NE Atlantic Ocean) with Description of Gambierdiscus silvae sp. nov., a new potentially toxic epiphytic benthic dinoflagellate. Protist. 165(6): 839-853 (2014).
  • GEOHAB 2012. Global Ecology and Oceanography of Harmful AlgalBlooms, GEOHAB Core Research Project: HABs in Benthic Systems. E. Berdalet, P. Tester, A. Zin-gone (Eds.) IOC of UNESCO and SCOR, Paris and Newark, 64 pp. (24) (2012).
  • Harmful Algae News nº 22. In Memoriam: Estela de Sousa e Silva (1921-2000), p. 11 (2001).
  • Silva E.S. As grandes populações de dinoflagelados tóxicos na Lagoa de Óbidos. Separata dos Arquivos do Instituto Nacional de Saúde, Volumen IV: 253-262 (1980).
  • Vale P. y col. Two decades of marine biotoxin monitoring in bivalves from Portugal (1986–2006): A review of exposure assessment, Harmful Algae 7: 11-25 (2008).

Un congreso en Hiroshima

Imagen de portada: actuación durante la cena de gala ICHA 2023. Autora: Begoña Ben.

Lo primero que me viene a la cabeza es el trazado en cuadrícula de sus calles y avenidas, su relieve llano en suave pendiente hacia el mar, la poca vegetación urbana. Nada en ella llama la atención a primera vista…

…pero según recorres la ciudad surgen detalles sorprendentes (al menos para mí): campos de golf cubiertos por redes inmensas. Estructuras metálicas donde aparcan coches a varias alturas. Casi nadie pasea con sus mascotas y los perros que ves son diminutos. Aparcamientos para bicicletas. Aceras compartidas por peatones y ciclistas. Red eléctrica aérea…

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…taxistas uniformados con guantes blancos, en coches antiguos y asientos cubiertos de ganchillo. Nadie cruza en rojo los pasos de peatones. De noche se iluminan los garajes que están abiertos a la calle y al nivel del suelo. Esa luz junto a la de restaurantes y portales es casi la única en calles secundarias (donde apenas hay farolas tal y como las conozco en España).

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Silencio en el transporte público: nadie habla en el tranvía lleno a las 8 de la mañana. Suben y bajan grupos de estudiantes uniformados y adultos somnolientos. Muchos revisan sus móviles pero ni rastro de vídeos o audios a todo volumen. El tranvía recorre la ciudad y se vacía hacia el final del trayecto. Pienso que aquí no entenderían el concepto de «vagones del silencio». En el tranvía y el Shinkansen el silencio es lo normal. Solo se escuchan los avisos de megafonía…

…restaurantes ¡¡ running sushi !!

Las calles del centro y avenidas comerciales como Hondori están atiborradas de gente. Carteles luminosos y una gama surrealista de colores en envases y productos «ignotos» para atraer tu atención. Anuncios publicitarios con ilustraciones de trazo infantil (indescifrables y desconcertantes). Tiendas para pescar peluches con pinzas de todos los tamaños. Cafés para gatos (¿que si fui? la respuesta al final de la entrada…).

Imágenes de Hondori (la calle de compras céntrica en Hiroshima). Autor: F. Rodríguez (salvo la foto de la calle. Fuente: Dive Hiroshima).

Casi nadie habla inglés, a lo sumo palabras sueltas. Puede resultar incómodo y frustrante pero esto no es un parque temático para turistas. Los móviles te sacan del apuro gracias a la traducción directa de textos y conversaciones. Hay redes wi-fi gratuitas por todas partes, incluso una de la propia ciudad. Los japoneses son muy amables y dispuestos a ayudar en cualquier situación. Sonrientes y sin torcer el gesto a pesar de que no entiendan nada. Ante la duda toman la iniciativa aunque se equivoquen. Esa fue mi impresión.

Por último, el Museo Memorial de la Paz. Lo recorrí en silencio, con incredulidad y emoción por la catástrofe grabada en los objetos retorcidos y fundidos y las historias de miles de vidas truncadas el 6 de agosto de 1945. Una panorámica de la ciudad reducida a escombros impresiona nada más entrar. Junto a ella la recreación de la explosión de «Little boy«, la bomba atómica que a 600 metros de altura y en pleno centro urbano mató directamente a 140.000 personas. El impacto de los ataques nucleares a Hiroshima y Nagasaki (9 de agosto) precipitaron la rendición de Japón y el final de la II Guerra Mundial el 15 de agosto.

Al salir del Museo caminas hasta las ruinas del único edificio que se sostuvo en pie en el hipocentro de la explosión: el «Hiroshima Prefectural Industrial Promotion Hall». A esas alturas ya conoces las calles y has caminado entre sus gentes. Hiroshima ya no es una ciudad lejana y exótica. Lo que has visto en el Museo te sobrecoge aún más…

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En este blog he escrito varias veces sobre la conferencia más importante de microalgas nocivas, ICHA (International Conference on Harmful Algae), organizada cada 2 años por el correspondiente comité local en colaboración con la International Society for the Study of Harmful Algae (ISSHA).

La última edición fue en 2021 en México en modo virtual debido a la COVID. Científicamente fue muy interesante pero faltó la experiencia personal. Esta vez ha sido 100% presencial así que aquí va un miniresumen de la XX edición de la ICHA en Hiroshima (6-10 noviembre).

Las ICHA son conferencias largas que duran toda una semana con sesiones de mañana y tarde. La de Hiroshima incluyó a 555 participantes de 40 países y las comunicaciones científicas siguieron los formatos habituales: presentaciones orales de 15 minutos (preguntas incluidas), ignite talks de 4 minutos, pósters y ponencias invitadas de 30 minutos a cargo de nueve científicos destacados a nivel mundial (4 mujeres: E. Garcés, K. Smith, V. Trainer y M. Yamashita ; 5 hombres: M. Adachi, Y. Fukuyo, P.T. Lim, L. Mafra y D. van de Waal).

Asistir a la ICHA no es barato tanto por el viaje como el registro (en esta ocasión unos 800 € al cambio) pero merece mucho la pena si tu campo de estudio son las microalgas nocivas. ¿Por qué? pues aquí van algunos motivos:

1) Es el congreso indicado para conocer el estado actual de la investigación sobre microalgas nocivas. Nuevas líneas de investigación y técnicas, descubrimientos de gran impacto y los últimos avances en tu campo de estudio. Esto sirve para poner en contexto tu trabajo, identificar temas de interés, líneas futuras de investigación y cooperación, reforzar o establecer nuevos contactos con otros colegas. Revisa el programa de la conferencia y los ponentes con antelación. Esto último es importante porque las ICHA son tan intensas que hay varias sesiones a la vez, así que no podrás verlo todo (ni tampoco te interesará). Por supuesto, todas las comunicaciones son en inglés.

2) Conocer a colegas de todo el mundo relacionados con tu campo de estudio. Esto es muy enriquecedor y productivo a nivel personal y científico. Los científicos no trabajamos aislados en torres de marfil sino en grupos de investigación y en redes conectadas con otros colegas (a los que a veces no conocemos en persona).

Participantes en la XX ICHA 2023. Fuente: organización ICHA 2023.

3) Un programa social muy variado. Encuentros de jóvenes investigadores, workshops, coffee breaks, comidas, gala de bienvenida y cena de despedida, subastas (de objetos diversos cuya recaudación va a la ISSHA para financiar, entre otros, becas para asistir a las ICHA dirigidas a estudiantes) y excursiones. Todo esto ofrece muchas ocasiones para coincidir e interactuar con otros colegas tanto desconocidos como colaboradores pasados y presentes que te acompañarán en tu carrera (y a los que a veces solo encuentras en ocasiones como esta). Intenta salir de la zona de confort de «tu burbuja cultural» (ya tendrás tiempo de hablar 100% en tu idioma de vuelta a casa). El viaje, alojamiento y registro ya están pagados así que ¡¡aprovecha la experiencia!!

Esta conferencia tuvo lugar en Hiroshima por motivos científicos más que justificados. Japón es un país con una larga tradición científica en estudios sobre proliferaciones de microalgas nocivas y biotoxinas marinas, pero hasta ahora solo había organizado una ICHA (Sendai, 1995). Hiroshima es una ciudad costera en el suroeste del Mar interior de Seto, una región con una gran productividad pesquera y acuícola, entre la que destacan sobre todo las ostras, pectínidos y mejillones. En el Mar de Seto se inició la acuicultura de peces en Japón hace casi un siglo.

 

Imagen superior: Situación geográfica del Mar de Seto, la ciudad de Hiroshima e isla de Miyajima (adaptado de Ueara y col. 2018). Imagen inferior: puesto de ostras en la isla de Miyajima, frente a Hiroshima. Autor: F. Rodríguez

El Mar de Seto y la explotación económica de sus recursos se han visto afectados histórica y periódicamente por proliferaciones de microalgas nocivas y tóxicas. Entre ellas destacan especies ictiotóxicas como Chattonella antiqua y Heterosigma akashiwo (rafidofíceas), o Karenia mikimotoi, Margalefidinium polykrikoides y Heterocapsa circularisquama (dinoflagelados). Esta última también provoca muertes en moluscos bivalvos. En cuanto a las especies productoras de biotoxinas marinas que afectan al consumo de bivalvos, las habituales son aquellas responsables sobre todo del síndrome paralizante (PSP) como Alexandrium catenella, A. pacificum y Gymnodinium catenatum.

Microalgas nocivas en el mar de Seto: Chattonella antiqua (A), C. marina (B) quiste de Chattonella pegado a frústula de diatomea (C), Heterosigma akashiwo (D), Noctiluca scintillans (E), Karenia mikimotoi (F), Heterocapsa circularisquama (G), Margalefidinium polykrikoides (H). Escala: 20μm, excepto (E: 100μm). Fuente: Environmental conservation of the Seto inland Sea (2007).

 

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El enorme desarrollo económico en los años 60′ y 70′ provocó la eutrofización del Mar de Seto, aumentando las proliferaciones de microalgas nocivas que ocasionaban muertes en peces, toxicidad en moluscos y el blanqueamiento del «nori» (Porphyra, una macroalga roja de gran relevancia económica) por culpa de blooms de diatomeas (lo conté en esta entrada). El exceso de nutrientes se controló a lo largo de las siguientes décadas gracias a una ley para la conservación del medioambiente en el Mar de Seto y con él la frecuencia e intensidad de dichas proliferaciones, que ha decrecido paulatinamente en general.

Mareas rojas observadas en el mar de Seto entre 1970 y 2019, indicando las que han producido daños a las pesquerías. Fuente: Fisheries Agency 2020 (adaptado de Imai y col. 2021).

En el Mar de Seto se han tomado medidas para mitigar las proliferaciones de microalgas nocivas basadas en el concepto Sato-Umi, definido como un zona costera con alta productividad y biodiversidad por la acción humana. Se trata de promover un uso y gestión sostenible de los recursos para disfrute de las generaciones futuras. «Sato» alude al área donde vive la gente y «Umi» significa el mar. El Mar de Seto sería un ejemplo perfecto: un paisaje costero modelado y mantenido por una larga interacción entre seres humanos y ecosistemas.

Con el fin de conservar su riqueza y biodiversidad (¡de lo cual las mareas rojas son la antítesis!) se han realizado acciones como perturbar el sedimento (arándolo como si fuese un campo de labranza) para que las células en reposo de diatomeas se resuspendan, germinen y compitan por los nutrientes con dinoflagelados y rafidofíceas. También se han protegido y restaurado bosques de macroalgas y plantas acuáticas (Zostera marina), que varios estudios han demostrado albergar bacterias algicidas que se liberan continuamente al medio (Imai y col. 2021). Ambas estrategias han sido propuestas y lideradas en estudios de laboratorio y el medio natural por el grupo de Ichiro Imai.

(A) La preservación de praderas de macroalgas y plantas acuáticas (Zostera marina) es la estrategia básica para evitar que las proliferaciones nocivas superen niveles de alerta. Si superan dicho umbral (B), la primera estrategia de prevención y mitigación de males mayores es remover el sedimento para que las diatomeas compitan con, en este caso, rafidofíceas (Chattonella). Fuente: adaptado de Imai y col. (2021).

Precisamente los estudios de toda una carrera científica sobre la caracterización de microalgas nocivas, ecología y mitigación de sus proliferaciones le valieron a Ichiro Imai el premio «Yasumoto» en esta XX edición ICHA, junto a Mireille Chinain (por sus trabajos sobre ciguatera y Gambierdiscus). Y en cuanto al premio «Maureen Keller» al joven investigador recayó con todo merecimiento en otro japonés, Tomohiro Nishimura.

En la nube de etiquetas (palabras clave) a partir de los títulos de las comunicaciones ICHA destacaron el género Alexandrium y el grupo de los dinoflagelados. Otro aspecto a señalar son las técnicas moleculares (genómica y transcriptómica), cuyo uso en fitoplancton (en medio marino y cianobacterias de agua dulce) se ha extendido no solo a taxonomía o cuantificar especies y grupos en poblaciones naturales, sino también a cuestiones de ecofisiología para revelar el metabolismo celular durante el inicio y evolución de las proliferaciones (incluyendo ciclos de vida, mixotrofía y producción de toxinas).

Nube de palabras elaboradas en las últimas conferencias ICHA (2021 y 2023).

Aprovechando la presentación final de los «highlights» de la conferencia (elaborada por Elisa Berdalet (ICM-CSIC) y Nishimura), destacaría otros temas como: predicción de cambios en la distribución de especies debido al calentamiento global (combinando información de cultivos y modelado: Gambierdiscus y Pseudo-nitzschia), presencia de microalgas nocivas y tóxicas en microplásticos, nuevas toxinas en dinoflagelados (Vulcanodinium, Gambierdiscus) y haptofíceas (Chrysochromulina), erupciones cutáneas terribles en pescadores de Senegal expuestos a un bloom de Vulcanodinium, nuevas tecnologías para el seguimiento in situ y monitoreo de poblaciones naturales de fitoplancton, la catástrofe medioambiental en el río Óder, etc.

La lista completa de comunicaciones con información sobre resúmenes y autores está disponible en este enlace en la web de la conferencia. Por nuestra parte (IEO-CSIC de Vigo y EURLMB) presentamos 3 comunicaciones sobre análisis de toxinas lipofílicas y paralizantes en invertebrados marinos en Galicia y la marea roja tóxica de Alexandrium minutum en Campelo. De entre ellos, solo el trabajo de toxinas lipofílicas está disponible en una publicación reciente (Rossignoli y col. 2023).

Por último, la nota de humor. Un investigador japonés (Shinya Sato), presentó el último día una comunicación oral sobre diatomeas invasoras en agua dulce. Me hizo gracia el título y decidí ir a ver «Biology and ecology of the invasive diatom Cymbella janischii – what’s happening in the mat?».

Diatomeas del género Cymbella y sus tallos mucilaginosos. Fuente: diatoms.de

Pues bien, las células de esta diatomea, además de crecer sobre tallos, muestran en los poros de sus frústulas unos diseños que parecen símbolos de un lenguaje desconocido. Después de una presentación seria, elegante y con hermosas imágenes, Sato hizo zoom sobre los símbolos, los tradujo con Google Lens y le salió el código de un vuelo al Caribe. Y así terminó su charla: sugiriendo que la diatomea enviaba mensajes codificados y que para averiguar más sobre ella habría que coger ese vuelo, jajajaja!!!

Con esto (y unos gatos) os dejo hasta la próxima entrada…

Referencias:

  • Imai I. y col. Environmental conservation of the Seto inland Sea. International EMECS Center, Ed. pp. 129 (2007).
  • Imai I. y col. Eutrophication and occurrences of harmful algal blooms in the Seto Inland Sea, Japan. Plankton Benthos Res 1:71–84 (2006).
  • Imai I. y col. Harmful algal blooms and environmentally friendly control strategies in Japan. Fish. Science 87:437–464 (2021).
  • Rossignoli A.E. y col. Lipophilic Shellfish Poisoning Toxins in Marine Invertebrates from the Galician Coast. Toxins 15(11):631 (2023).
  • Uehara T. y col. Long-term evolution of preferences for conservation projects in the Seto Inland Sea, Japan: a comprehensive analytic framework. PeerJ 6:e5366 (2018).

Fake papers

Imagen de portada: Barbie (Greta Gerwig, 2023). Fuente: elpais.com

«Tú escribes un artículo cuando tienes algo que decir, no cuando tienes algo que rellenar».

Fernando Fraga Rodríguez (1922-2020)

En ciencia no es oro todo lo que reluce. Los artículos científicos son la prueba. El sistema de publicación con revisión por pares (es decir, por los propios investigadores), es la forma que tenemos de validar nuestro trabajo antes de compartirlo con la comunidad científica y la sociedad. Esto es fundamental para el progreso de la ciencia ya que permite saber donde está el listón del conocimiento, reflexionar sobre cuestiones abiertas y líneas futuras. Por hacer un símil deportivo: el récord del mundo de salto de altura está en 2.45 m (Javier Sotomayor, Cuba, 1993), así que si tú saltas 1.45 m nadie te reconocerá ningún mérito. Esto en un mundo ideal, como Barbieland

Pero el mundo real es otro asunto. La presión por publicar y sacar pecho con tu curriculum para ganar méritos en un concurso de trabajo hace que publicar se convierta a menudo en un objetivo. Artículos al peso, por encima de si aportas algo de interés y novedoso en tu campo. Sin olvidar que la falta de ética de algunas personas con carreras consolidadas explica muchas noticias sobre ritmos de publicación difíciles de explicar «in the Real World». Todo un melón queridos lectores.

Así pues la virtud de las publicaciones queda cada vez más en entredicho pero yo nunca había tenido una fake paper full experience en persona. Hasta este año.

Como siempre se ha dicho en twitter: «acompáñenme en esta triste historia«.

Febrero 2023. Revisando artículos me encuentro un aviso de Researchgate (una web para compartir artículos entre investigadores y establecer contactos) con un título sugerente pero que a la vez me deja estupefacto: «Effect of Light Wavelength on Biomass, Growth, Photosynthesis and Pigment Content of Emiliania huxleyi (Isochrysidales, Cocco-Lithophyceae)». El artículo lo firmaban 5 autores chinos (Zhang et al.) de la Ocean University of China en Qingdao.

Ocean University of China. Fuente: studyinchinaunion.wordpress.com

Lo compartí con mi colega José Luis Garrido simplemente porque la temática era muy parecida a un artículo nuestro sobre la misma especie (hasta ahí nada fuera de lo normal) y sobre todo por el «Cocco-Lithophyceae«. Coccolithophyceae es una clase de microalgas a la que pertenece Emiliania huxleyi. Pero «Cocco-Lithophyceae» no existe. Es como si escribiésemos Homo sapiens (Primates, Mam-Malia) en vez de Mammalia (mamíferos).

Lo que no sabía era que ese error en el título no era más que la antesala a un trabajo sin pies ni cabeza. Al día siguiente José Luis me escribió «No salgo de mi asombro» y hablamos sobre el artículo. Me recomendó que le echase un vistazo. Cualquier investigador con nociones básicas de pigmentos en microalgas se echaría las manos a la cabeza. Para entendernos todos: es como si alguien publicase que ha encontrado un señor calvo y verde paseando por la calle. Y que hacen un estudio sobre él porque buscaban a un calvo para ver si le crece el pelo con un champú de colores en el que las conclusiones son que sigue calvo y verde. Firmado: 5 investigadores de la «Brown Eggs University».

Emiliania huxleyi. Autor: Sergio Seoane (UPV).

Emiliania huxleyi es una haptofita, de la línea evolutiva roja. En las microalgas hay 3 líneas evolutivas principales: verde, roja y glaucofitas. Cada una de ellas tiene pigmentos diferentes que acompañan a las clorofilas, distintas también a su vez (salvo la clorofila a que comparten todas las microalgas). Los pigmentos de E. huxleyi son bien conocidos, se trata de una microalga muy estudiada y si algo sabemos es que no tiene pigmentos de la línea verde. Lo saben en Barcelona, Nueva York y también en Qingdao, por supuesto. Aquí tienen la lista de 13 pigmentos de E. huxleyi publicada por Garrido y col. (2016). Pongo las abreviaturas nada más: chlc3, MVchlc3, chlc2, F, PF, HKf, HF, Dd, Dt, chlc2-MGDG, chl a, ß,ε-car y ß,ß-car.

Pero la Emiliania de Zhang y col. en un estudio de pigmentos tiene LUTEINA, un carotenoide típico de la línea verde. Y ojo que no encuentran un poquito porque igual se les contaminó con algo. No. La LUTEÍNA ERA EL PRINCIPAL CAROTENOIDE DEL CULTIVO en todas las condiciones experimentales (luz blanca, roja, azul, amarilla…y porque no probaron más). A partir de ahí, todo lo que Zhang y col. cuentan en su trabajo ya no te interesa porque no dejas de mirar a ese señor verde…

Pero aún había más. Así que José Luis y yo, en un ataque de dignidad profesional, contactamos por escrito a la revista (Journal of Marine Science and Engineering, MDPI) para manifestarles nuestra estupefacción.

Marzo 2023. En una detallada carta al editor jefe, adjunta en un documento de 3 páginas y redactada impecablemente por José Luis, transmitimos en resumen estos asuntos:

  • 1) E. huxleyi es una microalga con una composición de pigmentos muy compleja (varias clorofilas c, fucoxantina y múltiples derivados, etc.) y siendo un trabajo de pigmentos los autores solo citan 2 de esos compuestos: fucoxantina y clorofila a. También comentamos lo del Cocco-Litophyceae. Ya puestos…
  • 2) Los autores encuentran LUTEÍNA como pigmento dominante, por encima de la fucoxantina. En el trabajo someten a la microalga a diferentes calidades de luz (colores) alguna de ellas favoreciendo en teoría que aumente la fucoxantina. Pero da igual: en su E. huxleyi siempre domina la LUTEÍNA.
  • 3) No se habla de los demás pigmentos, en ningún momento…
  • 4) Cuantifican pigmentos con dos métodos: HPLC y espectofotometría. Este último solo para la clorofila a. Sorprendente porque el HPLC es la técnica que se emplea para separar pigmentos individuales y la clorofila a no tiene precisamente gran dificultad. Pero es igual. Ellos hacen análisis con dos técnicas y cuantifican por separado la clorofila a usando la técnica menos fina. Comentamos que nos gustaría ver los cromatogramas de HPLC originales para entender qué pasó…
  • 5) Citan un trabajo pero faltan coautores en la bibliografía. Una tontería diréis, vale.

En el mensaje al editor planteamos que el artículo contiene muchos errores y que no entendemos cómo ningún revisor los detectó antes de aceptar su publicación. Enviamos el correo y a esperar…

Abril 2023. Contesta la revista pero no es el editor jefe, sino un editor asistente. Y en un ejercicio de síntesis inaudito resume nuestra carta de 3 páginas en 5 puntos (de una línea cada uno). Nos pregunta si su resumen de nuestra carta es correcto y si es lo que queremos que pregunten a los autores. Contestamos que no. Lo que queremos es que les envíen la carta entera con todas las explicaciones, que tampoco es para tanto. Si unos investigadores no pueden leer 3 páginas, apaga y vámonos.

Nos acercamos al desenlace. No os lo perdais que ahora viene lo mejor…

Mayo 2023. Por fin tenemos la respuesta de los autores reenviada por el editor asistente. Desafortunadamente ya no tienen los cromatogramas, va-ya-por-Dios. Lo del «Cocco-Lithophyceae» fue un error. La LUTEÍNA podría ser por una bacteria. UNA BACTERIA. Y que muchas gracias por lo de la bibliografía.

Inmediatamente contestamos al editor, mostrando nuestra decepción porque no les hubiesen enviado a los autores la carta completa en vez de un miniresumen. Y que sus respuestas son del todo insatisfactorias. Por no decir otra cosa. ¿Qué creeis que sucedió después?

Junio, julio, agosto, septiembretime gooes by, so slooowly

Nunca más supimos del editor jefe, ni del asistente, ni de Zhang et al. A día de hoy el artículo sigue disponible online en acceso abierto tal cual estaba. No han corregido siquiera el título, ni la bibliografía, NADA. Reluciente e indestructible como un diamante, aquí lo tenéis: https://doi.org/10.3390/jmse11020456 

Esto no va de denunciar que MDPI sea una editorial con bajos estándares de publicación. Esto va de que los artículos se publican en acceso abierto, no solo en MDPI sino en todas las editoriales científicas (Elsevier, Springer, PLOS, etc.), previo pago de unos costes APC (Article Processing Charges). Si cuestionas un artículo y demuestras que existe falsedad o errores flagrantes, el editor debería reconocer que no es aceptable mantenerlo en la revista (y devolver el dinero ingresado por su publicación).

Por ejemplo, hablando del COVID-19, Retraction Watch incluye un listado de 370 publicaciones retiradas entre 2020-2023. Uno de los casos más conocidos fue la polémica por el (mal) uso de la hidroxicloroquina. El microbiólogo francés Didier Raoult (con entre 2300-3500 artículos según fuentes web y apodado en España el «Mariano Rajoy francés»), publicó justo al inicio de la pandemia en International Journal of Antimicrobial Agents (ELSEVIER) el éxito de un pequeño ensayo con hidroxicloroquina.

La Agencia Nacional para la Seguridad de Medicamentos y Productos Sanitarios de Francia (ANSM) rechazó su solicitud para autorizar temporalmente el uso de hidroxicloroquina para tratar la COVID-19. Sin embargo, Raoult administró su remedio «mágico» (que no funcionaba) a 30.000 pacientes, provocando efectos secundarios graves en 103 de ellos en cinco semanas y cuatro fallecimientos. Es una larga historia que sigue su curso en los tribunales, con un Raoult que todavía insiste en que su tratamiento fue efectivo y que los estudios que lo desacreditaron estaban «trucados» (La Vanguardia, 31-V-2023). Y su artículo de 2020 sigue disponible en ELSEVIER.

Volviendo a nuestro caso, la verdad es que a nadie le preocupa demasiado que la Emiliania huxleyi de Zhang y col. tenga LUTEINA, pero esta historia (o mejor dicho este cuento chino), se tenía que contar y se ha contado…

Referencias:

  • Garrido JL, Brunet C, Rodríguez F. Pigment variations in Emiliania huxleyi (CCMP370) as a response to changes in light intensity or quality. Environmental Microbiology. 18(12):4412-4425 (2016).
  • Zhang J, Liu F, Wang Q, Gong Q, Gao X. Effect of Light Wavelength on Biomass, Growth, Photosynthesis and Pigment Content of Emiliania huxleyi (Isochrysidales, Cocco-Lithophyceae). Journal of Marine Science and Engineering. 11(2):456 (2023).

 

Il mare sporco

Imagen de portada: mare sporco en Campania (julio 2017). Fuente: ottopagine.it 

Il mare sporco se refiere a un fenómeno que sucede en las costa italiana del Mediterráneo, aunque también se observa en otras zonas del mundo como el mar del Norte o Nueva Zelanda. Si nos centramos en Italia, la intensidad y frecuencia del mare sporco (mar sucio) ha crecido en las últimas décadas, extendiéndose desde su área habitual en la Emilia Romagna (Adriático norte) hacia el mar Tirreno, Egeo y desde 2007 al de Mármara. La subida de temperatura del Mediterráneo parece explicar dicha tendencia y el aumento en la duración del mar sucio.

Zonas del Mediterráneo (y años) donde se ha observado «il mare sporco«. Fuente: Danovaro y col. (2009).

Il mare sporco es una mugre desagradable pero las apariencias engañan. La culpa no es de la contaminación. La presión antropogénica en la costa podría provocarlo e intensificarlo con vertidos que eutroficen el mar, cierto. Pero no parece ser el caso ya que sucede también en aguas pobres en nutrientes.

Todo empieza con el crecimiento del fitoplancton y la agregación de materia orgánica a partir de restos celulares y compuestos exudados al medio. A pequeña escala esa formación de mucílagos y espuma sucede en cualquier zona costera. Todos hemos visto espumas en el mar y agregados blanquecinos o amarillentos en zonas de convergencia o en la orilla de la playa. Pero a no ser que alguien tire al mar detergente a cubos, esas espumas que tan sucias parecen son apenas consecuencia de la productividad primaria (microalgas y/o macroalgas) y de la acumulación y degradación natural de compuestos orgánicos. Lo insólito es que alcancen dimensiones elefantiásicas como en el Adriático.

Espuma amarillenta arrastrada por el mar en la playa de Carnota. Autor: F. Rodríguez

La primera vez que ví imágenes del mare sporco (¡sin saber ni que existía!) fue en verano de 2021 cuando los mocos (en inglés «sea snot«) se extendieron frente a Estambul, el mar Negro y el Egeo. Los vídeos e imágenes de aquel mar sucio en Turquía inundaron telediarios y webs durante varios días…

Imagen (captada por dron) del mucílago en la costa de Estambul, 5 junio 2021. Autor: Muhammed Enes Yıldırım – Anadolu Agency. Fuente: Al Jazeera.

Como decía, la zona típica es la costa adriática tanto italiana como croata (allí le llaman «cvitanje more«: mar floreciente). La primera referencia data de 1729 y las descripciones científicas llegaron a partir de 1872. Aquel año, la Gazzetta di Venezia publicó la carta de un lector, Giò Antonio Rossetti, preocupado por los daños a la pesca de una plaga importante en verano. El bueno de Giò deseaba que terminasen las condiciones favorables para la proliferación de Noctiluca miliaris (N. scintillans hoy en día) a la que responsabilizó del fenómeno. ¡¡¡Ma non era vero!!!

Días después, un Avviso del Magistrato Civico di Trieste desmentía los rumores de que los peces estuviesen envenenados por el moco marino, asegurando que su consumo era seguro. Luego, Simeone Adamo de Syrski (zoólogo y director del Museo de Historia Natural de Trieste), envió un informe al Imperial Regio Governo Marittimo di Trieste en el que atribuyó aquellas masas pastosas a la diatomea bentónica Nitzschia clostridium.

Hablando de pasta. Buscando información sobre il mare sporco descubrí que hay varias formas y algunas de ellas coinciden con tipos de pasta. Por ejemplo, los «Fiocchi» (copos <1cm), que pueden crecer hasta «Macrofiocchi» (>5cm) ¡¡mamma mía!! que asquito…o «Nastri» (cintas). Pero a diferencia de la riquísima pasta a la que se parecen, esta que se amontona en el mar no sería del gusto de nadie, a menos que seas una bacteria…

Tipos de mare sporco. Autor: Precali et al (2005). Fuente: I Cuaderni dell’ICRAM (2005)

Tiene gracia la comparación con la pasta porque este moco no deja de ser masa (biomasa en este caso) «cocida» y «recocida» en un Mediterráneo que se parece cada vez más a un caldo caliente. Il mare sporco está compuesto en un 50% de carbohidratos y proteínas, mientras que en la pasta ambos suponen el 85%. El resto son lípidos y sustancias húmicas. Así pues, viene a ser como si un cocinero llenase la olla de fiocchi y los dejase días en agua caliente. Solo que en vez de pasta se trata sobre todo de dinoflagelados y diatomeas. Luego vamos con ellos, pero antes…

¿Cómo se forma il mare sporco?

En 1932 la revista Nature publicó una nota titulada «The origin of mare sporco» resumiendo un estudio del Dr. Vito Zanon en el golfo de Fiume. En él, explicaban que según Zanon no tiene nada que ver con las mareas rojas sino con diatomeas bentónicas que proliferan formando masas gelatinosas que ascienden a la superficie cuando sube la temperatura y descienden con el frío. Il mare sporco perjudicaba a la pesca porque los mocos atascaban e incluso rompían las redes por el peso acumulado, pudiendo durar hasta una semana…

Red pringada con il mare sporco. Fuente: ICRAM (2005).

La hipótesis de su formación en el fondo se ha demostrado equivocada en las últimas décadas. Todo sucede en la columna de agua. Los agregados más pequeños, como los fiocchi, se observan todo el año tras el crecimiento periódico del fitoplancton y los más grandes aparecen en primavera y verano. Su formación es subsuperficial, en la zona de estabilidad a varios metros de profundidad que delimita las aguas costeras (de menor salinidad) y las marinas. Los aportes fluviales del río Po y toda la zona norte del Adriático hasta la península de Istria en Croacia dan como resultado unas condiciones oceanográficas adecuadas (mar cerrado y poco profundo, <50 m) para el crecimiento del fitoplancton y la acumulación de mucílagos. Seguro que muchos les conoceréis por otro nombre: nieve marina.

Relación entre la presencia de mucílago en el Mediterráneo y el aumento de temperatura en las últimas décadas (anomalías térmicas) en (A) base anual y (B) base decenal. Fuente: Danovaro y col. (2009).

 

¿Qué organismos producen il mare sporco?

Desde 1872 se culpa a las diatomeas. Son varias las especies que colonizan los mucílagos sospechosas también de contribuir a ellos exudando polisacáridos. Entre otras mocosas sospechosas tenemos a Cylindrotheca closterium, Nitzschia (N. closterium, N. delicatissima), Chaetoceros (C. fragilis, C. affinis, C. insignis), Skeletonema costatum, Thalasiossira sp. La presencia de diatomeas suele ser importante en los agregados, pero según el año las especies varían.

Los dinoflagelados también juegan un papel importante y desde 1900 se les considera responsables del mare sporco junto a las diatomeas. Al menos en la Emilia Romagna se ha encontrado que las proliferaciones de Gonyaulax fragilis (que como su nombre indica es un poco flojucho) alcanzan densidades típicas de mareas rojas (1 millón de células/litro) y son responsables de la formación inicial de mucílagos, que a medida que envejecen van colonizando las diatomeas. En Nueva Zelanda el «dirty sea» se relacionaba con Gonyaulax hyalina pero en 2018 un trabajo de Escalera y col. confirmó que se trataba de otro nombre para la misma especie: G. fragilis.

Gonyaulax fragilis. Las imágenes 6 y 8 son del Tirreno; 7 y 9 del Adriático. Fuente: Escalera y col. (2018)

¿Qué consecuencias tiene il mare sporco?

No es peligroso ni tóxico para las personas, aunque en teoría podría transportar y acumular patógenos o toxinas. Los raros casos de urticaria por contacto parecen relacionados con medusas atrapadas en los mocos. Los perjuicios al turismo son evidentes: a nadie le apetece bañarse ni visitar un mare sporco. Para evitar alarmas o exageraciones sin fundamento las autoridades se han volcado en informar sobre la naturaleza del fenómeno.

En cuanto a la pesca, antiguamente las redes eran propensas a los daños y el mar sucio podía reducir mucho las capturas. Hoy en día los mucílagos siguen siendo un problema, pero no afectan a todos los recursos por igual y el daño oscila mucho según la intensidad del fenómeno y la distribución de los agregados en suspensión. Además, il mare sporco ha coincidido en décadas recientes con períodos de veda amortiguando su impacto económico. Hasta parece favorecer capturas de recursos como langostinos, camarones mantis y vieiras (quizás por una mayor exposición que les obliga a desplazarse por el fondo y así evitar los mucílagos).

Il mare sporco es producto de las condiciones oceanográficas, el clima y los seres vivos que habitan en el Adriático, en este caso las microalgas. Las gentes de la región conviven con él desde antiguo. Los ciclos naturales (y me atrevo a decir que los del mar en particular), producen reflexión, evocación y admiración. Tejen nuestra relación con el mundo y la sociedad, incluso en este caso. Así, il mare sporco inspiró una composición instrumental del músico Marco Mingardi con la que cierro la entrada de hoy. Porque por sporco que sea el mar siempre es sugerente. Y a la belleza y a la música se llega por muchos caminos…

Agradecimientos: a Laura Escalera por ponerme sobre la pista del mare sporco.

Referencias:

  • Danovaro R. y col. Climate Change and the Potential Spreading of Marine Mucilage and Microbial Pathogens in the Mediterranean Sea. PlosOne
  • Escalera L. y col. Gonyaulax hyalina and Gonyaulax fragilis (Dinoflagellata), two names associated with ‘mare sporco’, indicate the same species. Phycologia 57(4): 453-464. (2018).
  • ICRAM. Le mucillagini nell’Adriatico e nel Tirreno. 110 pp. (2005).
  • Manganelli M. & Funari E. Le mucillagini nel mar adriatico: ruolo dei possibili agenti causali e dei fattori ambientali. Ann. Ist. Super. Sanità, 39(1):77-95. (2003).
  • Pasquariello D. Tendenza evolutiva degli aggregati mucillaginosi nell’Adriatico nord-occidentale. Corso di Laurea Magistrale in BIOLOGIA MARINA. 72 pp. (2012).
  • Pompei M. y col. Correlation between the presence of Gonyaulax fragilis (Dinophyceae) and the mucilage phenomena of the Emilia-Romagna coast (northern Adriatic Sea). Harmful algae, 2 (4): 301-316. (2003).
  • The origin of mare sporco. Nature 3261, vol. 129. (1932).

 

 

Marea roja en el río Miñor

Imagen de portada: ensenada del Miñor (Ramallosa)

En el río, en el río
Suenan cantos de sirena
Que en la noche, que en la noche
Todavía me despiertan

[En el río, Vetusta Morla; 2011]

El 12 de mayo fue un viernes soleado de primavera en Ramallosa (Nigrán). Pero además del fin de semana aquel día anunciaba una enorme sorpresa. A las 8:20 de la tarde me llegaron al whatsapp varias fotos y el vídeo de una marea roja. Eran de Gonzalo González-Nuevo (IEO-CSIC, A Coruña) y venían con este texto: «en el puente de Ramallosa ahora mismo«.

Aquí tenéis el vídeo…

En aquellas fechas había marea roja tóxica de Alexandrium minutum en Pontevedra. Dicha especie aparecía en los recuentos celulares de fitoplancton tóxico en Baiona, frente a Ramallosa. Además, estaba cerrada la zona por la presencia elevada de toxinas paralizantes. Así que lo primero que pensé fue que era A. minutum.

Pero sin pruebas «no hay paraíso». Gonzalo recogió muestras y me las dio al día siguiente (sábado sabadete, así que no pude verlas al microscopio hasta el lunes). Tras dos días a temperatura ambiente me encontré que la mayoría de las células se habían enquistado a «pelotitas marrones». Sin embargo, las pocas que nadaban no eran -ni por asomo- A. minutum sino otro dinoflagelado amante de estuarios y salinidades bajas: Kryptoperidinium foliaceum.

¡¡Y había precedentes en la zona!! años atrás en mi grupo del IEO de Vigo habían publicado un trabajo (Figueroa y col. 2009) aprovechando otra marea roja similar en 2006. Aún así, para salir de dudas sobre aquellas «pelotitas» me acerqué a Ramallosa el 15 de mayo. Cuando llegué, a primera hora de la tarde, había bajamar y para mi regocijo el agua seguía de color chocolate…

El puente de Ramallosa sobre el Miñor (15 de mayo 2023). Autor: F. Rodríguez

Tomé nuevas muestras en el río y de vuelta al laboratorio confirmé que el Miñor estaba teñido por un enjambre de hojitas microscópicas que nadaban sin cesar: K. foliaceum. La salinidad era de apenas 16 (la mitad de lo habitual en el interior de la ría). Aquí teneis el vídeo de una muestra (a 100 y 400 aumentos) tomada justo en el lugar de la imagen. La concentración de K. foliaceum era de 2,6 millones células/litro.

Mientras buscaba información para esta entrada descubrí que acaban de renombrarlo como Kryptoperidinium triquetrum (Tillmann y col. 2023). Y dichos autores han revelado además un asunto sorprendente sobre esta especie, que dejo para el final de la entrada.

La velocidad con la que se mueve K. triquetrum hace imposible observarlo en detalle. Pero si lo dejamos unos minutos bajo la luz del microscopio se ralentiza su movimiento. En el siguiente vídeo podeis apreciar su aspecto aplanado y curvo. Por eso decía lo de «hojitas microscópicas» (a las que hacía honor con su nombre). Lo que veis en el centro de la célula de color rojo es el estigma (o mancha ocular), un fotoreceptor relacionado con el movimiento en función de la luz (fototaxis).

El lugar donde se produjo esta marea roja es una zona de gran valor ecológico. Ramallosa forma parte de la Red Natura 2000, una herramienta europea para proteger la biodiversidad y asegurar la supervivencia de flora, fauna y hábitats naturales. Dicha red incluye Lugares de Interés Comunitario y entre ellos Zonas Especiales de Conservación (ZEC) como Ramallosa (una de las 50 ZEC de Galicia; en su caso desde 2014). Su nombre en la web Natura 2000 es Ramallosa y aquí la conocemos como «a Foz do Miñor» o «esteiro do Miñor».

Delimitación geográfica del espacio protegido de Ramallosa (ES1140003; 92 hectáreas de superficie) en la red Natura 2000. Fuente: biodiversity.europa.eu

Estamos ante un humedal de 92 hectáreas que incluye al estuario del río Miñor, abierto a la ría de Vigo por un estrecho canal entre Monte Lourido y la playa de A Ladeira (con más de 1 km de longitud). En Ramallosa, además del Miñor, también desembocan los ríos Groba y Belesar.

Estuario del Miñor. A la derecha el canal de salida al mar, a la izquierda al fondo apenas se vislumbra el puente de Ramallosa donde era visible la marea roja. Autor: F. Rodríguez

El estuario del Miñor sufre una enorme presión humana, sobre todo en verano porque la zona es super-hiper-mega-turística. De ahí la importancia de su protección con figuras legales como la Red Natura 2000. En Ramallosa hay catalogados 23 hábitats (principalmente costeros y halotolerantes) y 15 especies protegidas: sobre todo aves (como la garza real o el martín pescador), pero también mamíferos (murciélagos y nutrias) y reptiles (lagarto verdinegro). Pasen y vean algunos ejemplos…

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Las proliferaciones de K. triquetrum y sus mareas rojas en el Miñor son seguramente un fenómeno natural ajeno a la actividad humana. Se trata de una especie muy estudiada y ocasiona proliferaciones en zonas costeras de todo el mundo como el Báltico, Mediterráneo, y los océanos Atlántico, Índico y Pacífico. Incluso se han descrito proliferaciones en aguas hipersalinas en Kuwait ¡¡ entre 60 y 110 de salinidad !!

Sobre Kryptoperidinium ya escribí una entrada en la que recordaba que más que un dinoflagelado se le considera «dinotomea» (dinotom en inglés) porque contiene una diatomea endosimbionte con la que obtiene energía fotosíntética. Al contrario que los cloroplastos «clásicos» (apenas un recuerdo del endosimbionte original) la diatomea de K. triquetrum apenas ha perdido su frústula de sílice para integrarse en su nuevo hogar. Mantiene un núcleo diferenciado y se divide en sintonía con su huésped.

Un descubrimiento reciente le añade más originalidad a esta especie. Tillmann y col. (2023) identificaron genéticamente las diatomeas endosimbiontes en cepas de K. triquetrum del Báltico, Mediterráneo y Atlántico (incluyendo dos cultivos del río Ulla y del Miñor, responsable de la marea roja de 2006 ¡¡y de la que tratamos hoy!!). Pues bien. Cabría esperar que la diatomea endosimbionte fuese idéntica en todos los casos ¿verdad? igual que en otro dinoflagelado con cloroplastos permanentes…

Filogenia de las diatomeas endosimbiontes de Kryptoperidinium triquetrum. Las flechas violetas indican las diatomeas en las cepas del Báltico (izquierda) y las del Atlántico/Mediterráneo (derecha). Autor: Tillmann y col. (2023). Fuente: nature.com

Pues no. K. triquetrum es el primer dinoflagelado donde su origen geográfico se relaciona con endosimbiontes distintos. Las cepas del Báltico tienen diatomeas cercanas a especies de Nitzschia, pero son diferentes a las endosimbiontes (también Nitzschia) de las cepas gallegas y del Mediterráneo (agrupadas a su vez entre si). Este resultado sugiere que han ocurrido distintas endosimbiosis con diatomeas similares ¿quizás debido a que eran endémicas o predominaban en distintas zonas? ¿perdieron unas y ganaron otras? Y sobre esto también cabe preguntarse ¿cómo diablos las incorpora Kryptoperidinium?

Una de las cepas del Báltico incluidas en el estudio de Tillmann y col. (2023). Fuente: nature.com

En el laboratorio existen cepas de Kryptoperidinium que han mantenido sus diatomeas endosimbiontes durante más de 30 años. Sin ir más lejos la del río Ulla se aisló en 2002 y la del Miñor en 2006. Así que parece una asociación estable a pesar de las diferencias geográficas. En otros géneros cercanos a Kryptoperidinium como Durinskia hay especies (D. capensis) que solo consiguen mantener diatomeas endosimbiontes durante 2 meses. En Kryptoperidinium dicha endosimbiosis ya sería permanente: un paso intermedio hacia la reducción de la diatomea y su integración como un cloroplasto, sin más…

Algunos autores han descrito cepas de K. triquetrum en las que solo veían un núcleo (el del dinoflagelado por supuesto!) pero Tillmann y col. (2023) desconfían por varios motivos. Todas las cepas de su trabajo eran binucleadas y consideran que se trataría de un rasgo invariable. Es decir: ningún Kryptoperidinium habría prescindido todavía del núcleo de su diatomea!! 

Agradecimientos: A Gonzalo por el aviso de la marea roja y todo el material que me facilitó; a Santi Fraga por las imágenes de aves del Miñor.

Referencias:

  • Figueroa R. I. y col. The life history and cell cycle of Kryptoperidinium foliaceum, a dinoflagellate with two eukaryotic nuclei. Protist 160:285–300 (2009).
  • Saburova, M., Polikarpov, I. & Al-Yamani, F. First record of Kryptoperidinium foliaceum (Dinophyceae: Peridiniales) from a hypersaline environment in Kuwait, north-western Arabian Gulf. Mar. Biodivers. Rec. 5:e104 (2012).
  • Tillmann U. y col. Spatial fragmentation in the distribution of diatom endosymbionts from the taxonomically clarified dinophyte Kryptoperidinium triquetrum (=Kryptoperidinium foliaceum, Peridiniales). Sci. Rep. 13:8593 (2023).

¿Y tú de quién eres?

Imagen de portada: mar de Cortés (gob.mx)

Y tú de quién eres? De Marujita,

Y tú de quién eres? De Josefita, le dije yo a la vieja

(No me pises que llevo Chanclas, 1996)

Las especies exóticas son aquellas que no pertenecen al lugar donde se encuentran, como el plumero de la Pampa en Europa. Originaria de Sudamérica, Cortaderia selloana se hizo muy popular como planta ornamental en el continente europeo en el siglo XIX. En España los primeros plumeros «escapados» en la naturaleza se descubrieron en Santander (Guinea, 1953). Su facilidad de crecimiento y adaptación al medio desató una rápida expansión. A ella contribuyó el propio Estado al incluirlos en diseños paisajísticos de autopistas, carreteras, etc.

Desde 2013 el plumero de la Pampa forma parte del catálogo de especies exóticas invasoras, ya que reduce la biodiversidad y perjudica a los usos del terreno (tanto naturales como agrícolas), además de aumentar el peligro de incendio.

Distribución mínima de Cortaderia spp. en España (cuadrículas UTM de 10x10km). Información proporcionada por las CCAA y recopilada de Sanz Elorza et al. (2004), para «Estrategias de Gestión, Control y posible Erradicación del plumero de la Pampa (Cortaderia selloana) y otras especies de Cortaderia» (MITECO, 2018).

En el caso del fitoplancton hablar de especies exóticas (o alóctonas) es mucho más complicado. Un organismo microscópico no cambia el paisaje. Además, su detección no es trivial ¿cómo estar seguros de que no estuvo siempre allí? quizás nadie se lo encontró antes bien porque era escaso y/o bien porque no había estudios suficientes.

Tampoco es igual que un barco libere aguas de lastre sembrando organismos de un océano a otro, que la detección de una nueva especie se deba a una expansión/retroceso en el área de distribución por cambios ambientales. Si no estamos seguros de que una especie es nativa o introducida, lo suyo es llamarla criptogénica.

Las especies invasoras despiertan más interés cuando se trata de microalgas nocivas que causan problemas. Hoy hablaré de uno de estos casos…

En marzo de 1939 una marea roja coloreó la superficie del mar en el norte del Golfo de California. De hecho, aquellas aguas que hoy conocemos como Mar de Cortés, se denominaban antes Mar de Bermejo (en inglés Vermilion Sea) en honor a su color cuando prolifera el fitoplancton.

Los contajes celulares revelaron 1 millón de células por litro de un dinoflagelado que formaba cadenas. Aquellas muestras se fijaron con formaldehído durante un estudio oceanográfico a bordo de un magnífico y reluciente velero. Años después, Graham (1943) las examinó y anunció que se trataba de una nueva especie: Gymnodinium catenatum. Lo que me despista un poco es que el tal Graham comenta que primero lo identificaron como Gonyaulax catenella y luego como Gymnodinium sp. Pero la fuente original que cita (Gilbert & Allen 1943) siempre habla de G. catenella. 

E.W. Scripps, buque oceanográfico propiedad de la «Scripps Institution of Oceanography of the University of California», a bordo del cual se recogieron las muestras de 1939 en el Golfo de California. Fuente: library.ucds

Sea como fuere, nunca más se supo de Gymnodinium catenatum hasta que en 1976 reapareció al otro lado del Atlántico y mira tú por dónde…¡en Galicia!. Y lo hizo a lo grande, con una proliferación que provocó intoxicaciones por consumo de mejillón en varios países europeos, incluida España. Lo especial en G. catenatum es que se trata de la única especie entre los dinoflagelados desnudos (sin «armadura» de celulosa) que produce toxinas paralizantes.

La repentina aparición de esta especie en el noroeste de la península ibérica, sin registros previos a 1976, podría explicarse por la ausencia de muestreos. Nadie estudiaba el mar de forma regular para conocer el fitoplancton a pesar de que la región ya sostenía una intensa actividad acuícola. Y es que el problema de las biotoxinas ni se planteaba. Así que los únicos estudios rigurosos sobre fitoplancton databan de los años 50′ por Ramón Margalef en la Ría de Vigo.

Gymnodinium catenatum. Autor: Santiago Fraga (IEO Vigo).

¿Cómo saber entonces si G. catenatum es una especie autóctona o exótica como el plumero de la Pampa?

La respuesta no la encontraremos en el agua sino en el fondo del mar. Este organismo, como muchos otros dinoflagelados, forma quistes de resistencia durante su ciclo de vida que pueden permanecer en el sedimento durante décadas o siglos. En concreto, los quistes de G. catenatum y otras especies similares tienen un aspecto peculiar: son microreticulados. A mí me recuerdan a la Estrella de la Muerte, la estación espacial del Imperio Galáctico de la Guerra de las Galaxias…

La Estrella de la Muerte y un quiste microreticulado de Gymnodinium catenatum. La Estrella de la Muerte mide 160 kilómetros de diámetro (según starwars.com) mientras que los quistes alcanzan 35-56 micras de diámetro. Fuentes: starwars.fandom.com y Researchgate (Ribeiro, tesis doctoral, 2011).

Pues bien. En un estudio en la plataforma costera de Portugal, al oeste de la Península Ibérica, Ribeiro y col. (2012) estudiaron los quistes en sedimentos de hasta 150 años de antigüedad, incluyendo las «Estrellas de la Muerte» de 3 especies: G. catenatum, G. microreticulatum y G. nolleri.

En las muestras más antiguas no encontraron quistes de G. catenatum. Su primera presencia databa de 1889 ± 10 años, con una expansión hacia el norte a medida que progresaban en el tiempo. Los registros más antiguos estaban en la estación más al sur (Mira), mientras que en las muestras centrales (Lis) aparecía en 1933 ± 3 años, y al norte (en Douro, frente a Oporto), en 1951 ± 4 años. No me digais que no es hermoso este trabajo. Aquellos datos los interpretaron como una expansión natural, posiblemente desde el NO de África, aunque no descartaron una introducción accidental por la actividad humana.

 

Y es que en Tasmania (Australia) sí existen pruebas sólidas de una introducción reciente de G. catenatum por aguas de lastre (posiblemente de buques japoneses o coreanos), ya que sus quistes no aparecían en sedimentos anteriores a 1972. Y no solo G. catenatum: también se sospecha que especies tóxicas del género Alexandrium llegaron por ese motivo al sur de Australia y Nueva Zelanda durante el siglo XX. Todo encaja al combinar datos genéticos, perfiles tóxicos, datación de sedimentos, etc..

A pesar de ello, lo cierto es que resulta imposible confirmar estas hipótesis de manera irrefutable por lo que decía al principio: la propia naturaleza de los organismos y sus oscilaciones en el medio marino. Otros autores como Fernando Gómez se basan en ello para cuestionar que G. catenatum sea exótico en la Península Ibérica: «The abundance of G. catenatum seems to show important oscillations, and until this phenomenon is completely understood, this taxon should be considered as a cryptogenic species(Gómez, 2008).

Y en esa línea de lo que yo denominaría «sano escepticismo ficológico», F. Gómez termina ese artículo con la siguiente conclusión:

Instead of generating repetitive lists of doubtful non-indigenous species, direct studies by long-term monitoring plankton programs are essential to detect and evaluate the changes in the phytoplankton communities in the European Seas. (Gómez, 2008)

A las personas nos encanta hacer listas y clasificar para entender el mundo ¿verdad? pues los científicos hacemos lo mismo con nuestros objetos de estudio. En el caso de las especies invasoras elaboramos listas para conocer qué organismos debemos vigilar. ¿Con qué objetivo? pues el de contribuir a evaluar el estado del medio marino.

En la Unión Europea se publicó una Directiva marco sobre la estrategia marina (2008/56/CE) cuyo objeto era que los países miembros de la UE «arrimasen el hombro» para lograr o mantener un buen estado medioambiental del medio marino a más tardar ¡en el 2020!.

¿Y cómo se define ese buen estado? pues el artículo 3 habla de océanos y mares ecológicamente diversos y dinámicos, limpios, sanos y productivos. Y que la utilización del medio marino sea sostenible para proteger su uso y actividades por parte de las generaciones actuales y futuras. Es decir, que no tengamos que lamentar la pérdida irreversible de ecosistemas por la explotación que hace de ellos una sociedad de consumo tan loca como esta.

Para describir ese buen estado necesitamos, valga la redundancia, descriptores. La directiva europea establece un total de 11 y en este blog nos interesa sobre todo el nº2: «Las especies alóctonas introducidas por la actividad humana se encuentran presentes en niveles que no afectan de forma adversa a los ecosistemas.» El descriptor nº2 enlaza con el asunto de las listas de organismos exóticos a controlar en la UE. En España la directiva marco se traduce en el proyecto de Estrategias Marinas (EsMarEs) que divide a las aguas territoriales del país en 5 demarcaciones geográficas.

Las cinco demarcaciones del medio marino español. Para cada una de ellas se ha de elaborar una estrategia marina, con un período de actualización de 6 años. Fuente: miteco.gob.es

El apoyo científico de las estrategias marinas ha sido proporcionado por el Instituto Español de Oceanografía (IEO), a través del cual se desarrollan las actividades de las estrategias marinas. El IEO realizó también la evaluación inicial y el desarrollo de los 11 descriptores de buen estado ambiental. Hoy en día el proyecto EsMarEs se encuentra al final de su segundo ciclo (2018-2024) y el IEO ya no es un organismo independiente sino que está integrado en el CSIC (Centro Nacional IEO-CSIC). En ello tuvo bastante que ver este proyecto cuya dimensión agravó aún más los problemas de capacidad de gestión del IEO que precipitaron esta decisión política. Pero esta es otra historia. Volvamos a la ciencia, a los quistes y a Gymnodinium catenatum.

Estudios recientes sobre la distribución de quistes en la Ría de Vigo (García-Moreiras y col. 2018), incluyendo muestreos en sedimentos de hasta 200 años de antigüedad solo encontraron quistes de G. catenatum en muestras posteriores a 1960. Esto encajaría con la teoría de Ribeiro y col. (2012) sobre la naturaleza invasora de esta especie.

Quistes de dinoflagelados en sedimento superficial de la Ría de Vigo: 1) Brigantedinium sp. ; 2,3) Gymnodinium catenatum ; 4) Gymnodinium microreticulatum ; 5,6) Dubridinium sp. ; 7, 8) Peridinium ponticum ; 9) Echinidinium aculeatum ; 10) Votadinium cf. reidii ; 11) cf. Lejeunecysta sabrina ; 12) Polykrikos kofoidii. Todas las barras = 10 μm. Fuente: García-Moreiras y col. 2023 (sciencedirect).

Además, otro trabajo reciente de los mismos autores en sedimentos modernos (no más allá de 6-12 años), describe por primera vez la distribución de quistes de dinoflagelados en toda la Ría de Vigo (García-Moreiras y col. 2023). En él concluyeron que G. catenatum predomina en la zona externa de la Ría, con mayor influencia oceánica: otra prueba más que relacionaría sus poblaciones con la entrada de aguas desde la plataforma costera de la península ibérica.

Así pues, todo apunta a que G. catenatum habría ampliado su distribución geográfica desde el sur hasta el noroeste peninsular a lo largo del s.XX.

Referencias:

  • Bellas J. The implementation of the Marine Strategy Framework Directive: Shortcomings and limitations from the Spanish point of view. Marine Policy, 50 (Part A):10-17. (2014).
  • García-Moreiras I. y col. Climatic and anthropogenic impacts on the Ría de Vigo (NW Iberia) over the last two centuries: a high-resolution dinoflagellate cyst sedimentary record. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 504, 201–218. (2018).
  • García-Moreiras I. y col. Organic-walled dinoflagellate cyst assemblages in surface sediments of the Ría de Vigo (Atlantic margin of NW Iberia) in relation to environmental gradients. Mar. Micropaleontol. 180:102217. (2023).
  • Gilbert J.Y. & Allen A.W. The phytoplankton of the Gulf of California obtained by the E.W. Scripps in 1939 and 1940. J. Mar. Res. 5(2): 89-110. (1943).
  • Gómez F. Phytoplankton invasions: Comments on the validity of categorizing the non-indigenous dinoflagellates and diatoms in European Seas. Mar. Poll Bull. 56:620-628. (2008).
  • Guinea, E. Geografía botánica de Santander: Excelentísima Diputación Provincial de Santander. 420 pp. (1953).
  • Graham H.W. Gymnodinium catenatum, a new dinoflagellate from the Gulf of California. Trans. Am. Microscop. Soc. 62:259–261. (1943).
  • Ribeiro S. y col. Reconstructing the history of an invasion: The toxic phytoplankton species Gymnodinium catenatum in the Northeast Atlantic. Biol Invasions 14:969-985. (2012).
  • Fuentes web: Estrategia de gestión, control y posible erradicación del plumero de la Pampa (Cortaderia selloana) y otras especies de Cortaderia. MITECO, 35 pp. (2018).

Marea roja en Campelo

Imagen de portada [marea roja en Campelo. Autor: F. Rodríguez]

Saliendo de Pontevedra, por el margen norte de la ría que lleva su nombre, se encuentra la carretera autonómica que atraviesa Poio y otras localidades tan conocidas como Combarro y Sanxenxo. Pero ni Combarro (con sus hórreos) ni Sanxenxo (con la regata del «Bribón») son protagonistas de esta historia. El 25 de abril el puerto de la parroquia de Campelo (Poio) se convirtió en el lugar más interesante de toda la ría. Ese día, poco antes de las 4 de la tarde, me llegaron estas imágenes al móvil con el mensaje «Ahora en Campelo«.

Marea roja en Campelo (Poio, Pontevedra), 25 de abril 2023. Autor: Andrés Simón Gómez

Marea roja en Campelo (Poio, Pontevedra), 25 de abril 2023. Autor: Andrés Simón Gómez

Las imágenes eran de Andrés Simón Gómez (técnico de la lonja de Campelo). Andrés y yo estudiamos juntos en la primera promoción de Ciencias del Mar (Universidad de Vigo). El año pasado me invitó a dar una charla sobre fitoplancton tóxico en Pontevedra. 2022 fue uno de los peores años en la lonja de Campelo debido a los cierres por biotoxinas (DSP y PSP), según Diario de Pontevedra (09/10/2022). Al final celebramos la charla el 16 de febrero en Raxó, aprovechando «un periodo tranquilo» para el marisqueo, sin biotoxinas.

En la ría de Pontevedra hay tres cofradías que gestionan el marisqueo a pie en las playas de la zona interna de la ría (San Telmo de Pontevedra, Lourizán y Raxó). El principal recurso es la almeja japónica seguida de las almejas babosa y fina, navaja y berberecho, comercializadas a través de la lonja de Campelo.

Subasta de almeja celebrada el pasado verano en la lonja de Campelo. Autor: A. Lorenzo. Fuente: Diario de Pontevedra.

Después de la charla hubo un turno de preguntas con las mariscadoras de Pontevedra (en el que participó mi colega Begoña Ben Gigirey del Laboratorio Europeo de Referencia de Biotoxinas Marinas de Vigo). Andrés insistió en que hiciésemos más caso a la problemática relacionada con biotoxinas y episodios tóxicos de esta ría. Y mira tú, en esas estábamos cuando me envió las fotos de la marea roja…

En primer lugar aquí tenéis un mapa para situar el muelle de Campelo (línea roja) y que veáis la zona interior de la ría, con Pontevedra y el río Lérez que cruza dicha ciudad.

Interior de la ría de Pontevedra, con la isla de Tambo en el centro y la desembocadura del Lérez a la derecha. Fuente: Google Maps.

Lo que ví en Campelo me recordó a la marea roja de A. minutum en Vigo (2018). En aquella ocasión, tal como conté aquí, no sospechábamos de qué especie se trataba hasta que la observamos al microscopio (entre otras técnicas) para responder a los Servicios de Salvamento y Socorrismo preocupados por el posible riesgo para los bañistas en Samil.

Marea roja en Campelo (25 de abril 2023). Autor: F. Rodríguez

Las imágenes de Campelo tampoco permitían asegurar que fuese Alexandrium, pero los antecedentes le ponían como sospechoso nº1. Podían ser otros dinoflagelados o incluso un ciliado fotosintético como Mesodinium rubrum. Con la emoción de la noticia me faltó tiempo para comer y salir hacia Campelo para recoger muestras. En cuanto llegué allí todo me recordó a la marea roja de A. minutum.

Las imágenes de la ría de Pontevedra (con la isla de Tambo enfrente) me hicieron pensar en el cuadro de la marea roja de Sobrino (1918). Esta obra de arte parece realizada desde el margen norte de la ría (más allá de Campelo, hacia Combarro, con la isla más cerca, su playa de frente y las colinas detrás).

Marea roja en Campelo, 25 de abril 2023 (Ría de Pontevedra). La imagen está tomada cerca del puerto, con la isla de Tambo al fondo. Autor: F. Rodríguez

La marea roja pintada por Carlos Sobrino, para el artículo de su hermano Ramón (La purga del mar o hematotalasia, 1918). En este caso se trató del dinoflagelado Lingulodinium polyedra.

Las muestras las recogí en estas botellas el 25 de abril, mismamente ahí en la rampa del puerto…

Puerto de Campelo (25 de abril 2023). Autor: F. Rodríguez

Ya de vuelta en el IEO de Vigo puse una muestra al microscopio y apareció una «sopa» de células practicamente iguales con las dimensiones y aspecto de A. minutum (la especie más pequeña de este género y común en nuestras costas). La concentración que alcanzaba en las muestras del puerto el martes 25 de abril era de unos ¡¡ 48 millones células/litro !!

Aquí tenéis el vídeo de aquella muestra…

La tinción con calcoflúor fue la confirmación definitiva al permitir observar sus placas, dimensiones y caracteres identificativos. En esos momentos piensas «qué bonito es este trabajo».

Alexandrium minutum (630X) de la marea roja de Campelo. Imagen de epifluorescencia con tinción calcoflúor. Autor: F. Rodríguez.

El jueves 25 por la tarde escribí a Andrés para confirmarle que se trataba de A. minutum, productor de toxinas paralizantes. Y lo publiqué en twitter esa misma noche.

Los recuentos semanales de fitoplancton del sistema de monitoreo de la Xunta de Galicia, publicados a finales de semana, y un muestreo de la marea roja el 28 de abril confirmaron A. minutum en Campelo por parte del INTECMAR, así como la presencia extendida de Alexandrium en las rías de Pontevedra y Vigo, con cierres por PSP (asociados evidentemente a esta marea roja, principalmente en Pontevedra).

Andrés me informó al día siguiente que la marea roja seguía allí y el jueves 27 otro tanto. Así que ese día volví a Campelo para recoger más muestras, esta vez con mi colega Begoña del EURLMB de Vigo. Aquel día brillaba el sol y se observaba mucho mejor el color pardo en toda la ensenada de Campelo, especialmente en el muelle donde se concentraban al máximo las poblaciones de A. minutum.

En la prensa local salieron noticias que hablaban de marea roja en Pontevedra debida a Prorocentrum micans (según fuentes de la Consellería do Mar; La Voz de Galicia, 27-IV-2023). Desconozco si hubo marea roja asociada con P. micans en otras zonas de Pontevedra. Yo solo puedo decir que recogimos muestras en Campelo y que era A. minutum. Mis compañeras en el IEO de Vigo escudriñaron en detalle las muestras e identificaron algunas células aisladas de otros dinoflagelados como, efectivamente, P. micans y Protoceratium reticulatum.

Fuera del muelle la mancha ocupaba una extensión menor y parecía más concentrada que el primer día. Esta vez disponía de un CTD portátil así que pudimos confirmar que la temperatura del agua oscilaba entre 21.5-22.4 ºC según la midiésemos dentro o fuera del muelle; y la salinidad era de apenas 23.3. Para entendernos, esto era un «caldo caliente» con 2/3 de agua de mar y 1/3 de agua dulce del vecino río Lérez.

Alexandrium minutum es una especie que prolifera en zonas estuarinas. Los aportes de agua dulce contribuyen a la estabilidad superficial del agua y proporcionan nutrientes que estimulan su crecimiento.

Un artículo reciente de nuestro grupo con cultivos de A. minutum del bloom de 2018 mostró que toleraba el rango completo de salinidades experimentales (5-31) y que sus máximos de crecimiento dependían de la temperatura con un rango óptimo entre 19-23,6ºC (Rial y col. 2023). Así pues, las condiciones eran idóneas para esta especie eurihalina.

Aquí podéis ver un vídeo submarino que grabé en el muelle. En él se aprecia que la «nube» de la marea roja llega casi hasta el fondo (no habría más de 1,5 metros de profundidad).

Durante el mes de abril se han alcanzado temperaturas máximas muy por encima del promedio para esta época del año (26-29 ºC entre el 16-18 de abril) en la estación más cercana a Campelo (Pontevedra-Campolongo; METEOGALICIA). Los vientos de componente sur-suroeste justo el fin de semana anterior contribuyen al confinamiento de masas de agua en el interior de la ría, ralentizando su salida y dispersión.

Todo suma y repite condiciones similares a las que ocasionaron la marea roja en 2018 tanto en la ría de Vigo como en Pontevedra, pero en una época más temprana del año.

En estas gráficas de MeteoGalicia aparecen las lluvias y dirección del viento en la estación de Pontevedra-Campolongo. Dos fines de semana lluviosos, el último de ellos justo antes de la marea roja del 25 de abril, coincidiendo con vientos intensos del SO. Todo ello aumenta los aportes de agua dulce y su confinamiento en el interior de la ría.

Gráficas diarias para Pontevedra-Campolongo (Período de consulta: 30/03/2023 a 30/04/2023). Fuente: METEOGALICIA.

Y aquí tenéis la gráfica del caudal del Lérez, con un máximo justo antes de la observación de la marea roja en Campelo (señalada con la línea naranja vertical). El agua del río sale preferentemente por el margen norte de la ría y eso es algo que se observaba en la distribución de la marea roja, asociada con esa capa superficial de menor salinidad tanto en las imágenes de 2023 ¡¡¡¡ como en el cuadro de Sobrino (1918) !!!!

Elaboración propia. Fuente de los datos: Rede de aforos de ríos (METEOGALICIA)

Alexandrium minutum produce quistes de resistencia en su ciclo de vida. Estos blooms suponen una oportunidad para su «siembra» en amplias zonas de la ría. En condiciones adecuadas los quistes germinan y pueden servir de inóculo para nuevas poblaciones. Esto era lo que nos temíamos tras la marea roja de 2018.

Meses después de aquel bloom los muestreos en varias zonas de la ría de Vigo confirmaron la presencia de concentraciones importantes de quistes (Nogueira y col. 2022). En años posteriores se produjeron nuevas proliferaciones, ocasionando cierres por PSP en las rías Baixas, aunque sin llegar a ocasionar mareas rojas (que yo sepa al menos…).

Esta proliferación de 2023 resulta excepcional ya no por la marea roja (esa medalla se la colgó A. minutum en 2018) sino por lo temprano que ha ocurrido, en plena primavera. Por este motivo se trata además del primer cierre del año por biotoxinas para el marisqueo a pie en la ría de Pontevedra.

Imagen tomada a través de prismáticos de la marea roja en la ría de Pontevedra (27 de abril 2023). Autor: F. Rodríguez.

Esto es solo un artículo de divulgación; ni pretende ni puede entrar en más detalles. Para eso hacen falta más datos, análisis y trabajos en el futuro. Lo que sí es cierto es que la presencia simultánea de toxinas diarreicas y paralizantes en las rías Baixas (y además en fechas tan tempranas), plantea una gran preocupación para el sector y un reto para los investigadores en este campo de estudio y el sistema de monitoreo de biotoxinas y fitoplancton tóxico de la Xunta de Galicia.

Referencias:

  • Nogueira E. y col. HABs in coastal upwelling systems: insights from an exceptional red tide of the toxigenic dinoflagellate Alexandrium minutum. Ecol. Ind. 137:108790 (2022).
  • Rial P. y col. Interaction between temperature and salinity stress on the physiology of Dinophysis spp. and Alexandrium minutum: implications for niche range and blooming patterns. Aquat Microb. Ecol. 89:1-22 (2023).
  • Sobrino R. La purga del mar ó hematotalasia. Mem. R. Soc. Esp. Hist. Nat. 10: 407-458 (1918).

 

El gigante durmiente

Imagen de portada: proliferación de fitoplancton en el mar de Chukchi (Junio 2018). Fuente: NASA.

La película del calentamiento global avanza a 4x en el Ártico respecto a la media del planeta. A este fenómeno se le conoce como «amplificación Ártica» y es uno de los signos de la alteración antropogénica del clima. En algunas zonas de la tundra se han registrado aumentos de 2-3 ºC en 30 años y esto afecta al estado del permafrost: suelos permanentemente helados durante al menos 2 años, ricos en agua, materia orgánica y CO2.

El deshielo estacional en la tundra activa el metabolismo de microorganismos en el permafrost que incrementan las emisiones biológicas de metano y CO2. Pero aún hay más…

Aparte de la biología, la subida de temperaturas también ocasiona la liberación del metano existente tanto en el permafrost como bajo él; y en el permafrost submarino al este de Siberia, en la plataforma costera más extensa y somera del mundo.

Todo ello contribuye a amplificar el ritmo de calentamiento en la región, sobre todo porque el deshielo y la desaparición de nieve oscurecen el Ártico y reducen el albedo aumentando la absorción de energía solar y la temperatura del aire. Como consecuencia el calentamiento del Ártico bate un récord tras otro y en 2020 Siberia sufrió una ola de calor que superó en 6 ºC el promedio entre 1979-2000.

Sin embargo, el deshielo y calentamiento del océano Ártico también tiene efectos en la buena dirección: la pérdida de hielo en el mar y el ascenso de temperatura favorecen la fotosíntesis del fitoplancton y que el océano retire más CO2 de la atmósfera.

En la costa oeste del archipiélago de Svalbard se ha descubierto que la productividad del fitoplancton contrarresta el efecto invernadero asociado a filtraciones de metano del fondo. Allí, el afloramiento de aguas profundas favorece el ascenso de metano, pero también lleva nutrientes hacia la superficie que estimulan la fotosíntesis y el consumo de CO2 respecto a aguas abiertas menos productivas.

Con el calentamiento global unos ganan y otros pierden. Y el océano no es una excepción. La subida de temperaturas en el océano Ártico, en zonas como el mar de Bering y al norte, en el mar de Chukchi, prolonga las condiciones favorables para el desarrollo del fitoplancton. Y de ello también se benefician especies tóxicas como el dinoflagelado Alexandrium catenella, responsable del envenenamiento por síndrome paralizante (PSP). Aquí tienen su imagen (a la izquierda) en una muestra del mar de Bering.

En Alaska hay antecedentes de varios siglos de intoxicaciones por PSP tras consumir moluscos contaminados, aunque hubo que esperar a 1937 para confirmar al organismo causante: Alexandrium.

El primer incidente documentado data de 1799 con la muerte de 100 cazadores que habían comido mejillones cerca de Sitka, en Alaska. Poca broma con las saxitoxinas y A. catenella. Todavía en 2010 fallecieron dos personas en Alaska por consumir marisco que habían recogido directamente en la costa.

A pesar de la elevada producción de marisco en Alaska, las toxinas paralizantes han condicionado históricamente su desarrollo y extensión geográfica. El marisco certificado está sujeto a control estricto por las autoridades y su consumo es seguro. Pero los moluscos y cangrejos recogidos por particulares en actividades recreativas o pesca tradicional plantean una amenaza muy real.

Las biotoxinas se acumulan en la cadena trófica marina. Un estudio reciente sobre mamíferos varados y capturados en Alaska detectó saxitoxinas de forma generalizada en 10 de 13 especies analizadas (ballenas, focas, marsopas, etc.), incluyendo aquellas consumidas por poblaciones locales. Y en algunos ejemplares la saxitoxina alcanzaba valores de riesgo tanto para la propia fauna como para las personas.

Transferencia de saxitoxina responsable de PSP en Alaska. Autor: S. Kibler. Fuente: NOAA.

El calentamiento global podría despertar a un gigante bajo el mar. Alexandrium catenella permanece durante la mayor parte de su ciclo de vida en el sedimento, durmiendo en forma de quistes. Cuando las condiciones son adecuadas (temperatura, oxígeno, etc.) germinan y se transforman en células vegetativas flageladas que hacen fotosíntesis, se dividen asexualmente y pueden ocasionar proliferaciones tóxicas.

Ciclo de vida de Alexandrium. Fuente: US National Office for HABs.

Durante dos campañas oceanográficas en verano de 2018 y 2019 se registraron proliferaciones de A. catenella en el mar de Chukchi. Y muestreos extensivos del fondo confirmaron la presencia de hasta 17.000 quistes cm-3 en los 3 cm superiores del sedimento. Extrapolando los datos al conjunto del Ártico, el semillero de quistes en Alaska sería gigantesco: el mayor del mundo registrado hasta la fecha.

La acumulación de quistes se cree que procede de poblaciones que proliferan más al sur y llegan hacia el norte por las corrientes a través del estrecho de Bering. Hasta hace 2 décadas las temperaturas del fondo eran probablemente demasiado bajas para permitir una germinación significativa. Pero los quistes pueden sobrevivir durante décadas (incluso hasta un siglo) en espera de condiciones oportunas.

Pues bien. Los registros actuales de A. catenella sugieren que ya se están desarrollando poblaciones locales a partir de quistes en el sedimento…

El aumento de temperatura acelera la germinación de quistes. Los incrementos de hasta 1,7-2,5 °C en el área estudiada del mar de Chukchi, junto a los resultados obtenidos de quistes en el laboratorio, sugieren que se ha reducido en 20 días el período de germinación de A. catenella respecto…atención¡a la década anterior!

Días necesarios para que germinen quistes de A. catenella incubados en el laboratorio, aislados en el Ártico de Alaska y el Golfo de Maine (GOM). La línea roja indica los 85 Degree Days (Grados Días), que deben acumular para germinar, independientemente de su origen. Fuente: Anderson y col. (2021).

¿Un gigante durmiente? Las proliferaciones históricas de Alexandrium catenella han llenado de quistes el fondo del Ártico en Alaska, depositados década tras década en un ambiente desfavorable, casi una tumba submarina…

Sin embargo, el calentamiento del Ártico podría cambiar su destino y favorecer que los quistes germinen a tiempo –y en cantidades suficientes- para desarrollar y acentuar las proliferaciones tóxicas en la región.

Un escenario preocupante, sumado al estrés que de por sí plantea el calentamiento global, para la fauna marina y las poblaciones que de ella dependen para su subsistencia.

Agradecimientos: a Emilio Soler por invitarme a escribir este artículo para el Boletín «Algas» de la Sociedad Española de Ficología (Diciembre 2022).

Referencias:

  • Anderson D. y col. Evidence for massive and recurrent toxic blooms of Alexandrium catenella in the Alaskan Arctic. PNAS, 118(41) e2107387118. (2021).
  • CCAG reports. Extreme weather events in the Arctic and beyond: A global state of emergency. Disponible en https://www.ccag.earth/reports
  • Froitzheim N. y col. Methane release from carbonate rock formations in the Siberian permafrost area during and after the 2020 heat wave. PNAS 118(32), e2107632118. (2021).
  • Horner R.A. y col. Harmful algal blooms and red tide problems on the U.S. west coast. Limnol. & Oceanogr. 42:1076-1088. (1997).
  • Lefebvre K.A. y col. Prevalence of Algal Toxins in Alaskan Marine Mammals Foraging in a Changing Arctic and Subarctic Environment. Harmful Algae 55:13–24. (2016).
  • Pohlman J.W. y col. Enhanced CO2 uptake at a shallow Arctic Ocean seep field overwhelms the positive warming potential of emitted methane. PNAS 114(21):5355-5360. (2017).
  • Vandersea M. y col. Environmental factors influencing the distribution and abundance of Alexandrium catenella in Kachemak bay and lower cook inlet, Alaska. Harmful Algae 77:81-92 (2018).

Kill Fish

Aquellos de ustedes lo suficientemente afortunados para tener aún sus vidas ¡Llévenlas consigo!

Kill Bill (2003)

La industria del salmón en Noruega es un exitazo global: el «Inditex» de la acuicultura, primer productor del mundo con exportaciones a más de 150 países. Uno de sus principales clientes es España, que importó en el primer trimestre de 2022 nada menos que 24.112 toneladas. Esas cifras convierten al salmón en el segundo pescado más consumido en nuestro país, después de «Doña Merluza» (Statista). A mí también me chifla pero (¡oh! deformación profesional) siempre me acuerdo de las microalgas que amenazan su supervivencia.

Así que voy a sacar número en la pescadería y mientras me llega el turno os contaré una historia. Empiezo por el final…

Jaulas de salmón en Velfjorden (Brønnøy, Noruega). Autor: Thomas Bjørkan. Fuente: Wikimedia commons

En 2019 ocurrió la proliferación más letal de fitoplancton registrada en Noruega (¡y norte de Europa en general!).

Más de 8 millones de salmones muertos entre mayo y junio (14.500 toneladas; 300 millones US$) en el área de Lofoten y al norte, cerca de Tromsø. No era la primera vez que un bloom azotaba a la salmonicultura pero sí la peor. La responsable fue Chrysochromulina leadbeateri, una minúscula microalga (3-8 micras) del grupo de las haptofitas. Su fama le precede y como si fuera Othar (el caballo de Atila), allí por donde pasa no queda un salmón vivo…

Estas proliferaciones ictiotóxicas son esporádicas e impredecibles. Su naturaleza es diferente a las de dinoflagelados y diatomeas que generalmente, en Europa, suelen contaminar al marisco sin daños a otros seres vivos. Pero en el caso de Norteuropa (por analogía con Norteamérica ¿no?) las haptofitas ictiotóxicas son el peligro nº1 para la piscicultura.

La serie de catastróficas desdichas comenzó en primavera de 1988 con un bloom de Prymnesium polylepis (por aquel entonces Chrysochromulina polylepis), que dañó a poblaciones salvajes de bacalao, salmón y la salmonicultura. Y no solo murieron peces sino todo bicho viviente hasta 20 metros de profundidad: moluscos, equinodermos, ascidias, cnidarios, esponjas, incluso algas rojas sufrieron sus consecuencias. Apenas se salvaron mejillones, balanos y algunos moluscos menos expuestos…

Portada de Newsweek (agosto 1988) con peces muertos durante el bloom de P. polylepis (Fuente: EBay).

En total P. polylepis «se cargó» a 900 toneladas de salmón entre Noruega y Suecia. El bloom registró abundancias brutales (50-100 millones de céls/L), pero curiosamente no coloreó el mar. La explicación a que no hubiese mareas rojas es sencilla: C. leadbeateri estaba bajo la superficie, concentrada a varios metros de profundidad en una capa fina cerca de la picnoclina. Los efectos de aquel bloom solo tuvieron una consecuencia buena: la puesta en marcha del sistema de monitoreo de microalgas en Noruega.

Las condiciones que permitieron la proliferación de 1988 fueron una situación de calma inhabitual en el régimen de vientos + una fuerte estratificación en la capa superficial (debida a una mayor temperatura y baja salinidad por fuertes descargas de aguas continentales) + nutrientes elevados + el aumento estacional de luz y pocos predadores en el plancton. En el año 2000, un trabajo de Gjøsæter y col. repasó los daños y secuelas de aquella proliferación preguntándose lo siguiente: «HAS ANYTHING LIKE THIS HAPPENED BEFORE and IS IT LIKELY TO HAPPEN AGAIN

Y su respuesta fue: «, PERO ERAN MENORES, SIN DAÑOS OBSERVABLES y EL MEDIO NATURAL POSIBLEMENTE FAVORECERÁ BLOOMS EN EL FUTURO».

La situación a finales del s.XX era preocupante. En la década de los 90′, haptofitas ictiotóxicas como Prymnesium parvum y Chrysochromulina leadbeateri ocasionaron nuevas pérdidas, obligando a trasladar jaulas a otras áreas (o incluso profundidades) para minimizar daños. Las perspectivas no eran halagüeñas pero la realidad fue otra: se calmó la bestia y en el siglo XXI apenas hubo proliferaciones, siempre modestas y sin consecuencias.

La de 2019 batió todos los récords. La hipótesis más probable apunta a que se produjeron múltiples proliferaciones de C. leadbeateri en diferentes fiordos.

Área afectada por los blooms de C. leadbeateri en 2019. Fuente: HAN.

Los daños fueron históricos como comenté antes. Pero el crecimiento de la salmonicultura en Noruega en las últimas décadas también ha sido enorme. De 170.000 toneladas de salmón en 1990 se ha pasado a casi 1,5 millones en 2021. Así que es probable que el mayor impacto del bloom en 2019 se deba sobre todo al aumento de granjas y no a una expansión geográfica real de C. leadbeateri. Además, a diferencia de 1988, en 2019 no se observaron muertes en poblaciones de peces salvajes. Estos tienen la ventaja de poder escapar de las toxinas nadando a mayor profundidad…no como sus pobres congéneres enjaulados.

Chrysochromulina leadbeateri: (A-B) microscopio óptico, (D) SEM y (C) TEM. (E-F) TEM de las escamas exteriores (20.000 aumentos). Fuente: John y col. (2022).

Las concentraciones máximas de C. leadbeateri fueron menores a las de P. polylepis en 1988 (20-30 millones de céls/L). Pero tanto da…apenas 1-2 millones de céls/L bastan para alterar el comportamiento de los peces. Y las concentraciones superiores a 2–3 millones de céls/L resultaron letales según observaciones en aquellos días. De hecho, en las granjas afectadas hubo un breve periodo de movimiento anómalo de los salmones seguido de una brusca mortalidad. Literalmente lo describieron como una «lluvia de peces muertos«.

Cajas con salmones muertos por el bloom de C. leadbeateri en 2019. Pertenecían a la empresa Northern Lights Salmon, en Sør-Troms. Autor: Northern Light Salmon. Fuente: HAN.

Existen muchas incógnitas sobre estas proliferaciones ictiotóxicas. Para empezar no hay una explicación sobre los mecanismos que provocan la mortalidad y la naturaleza de las ictiotoxinas de C. leadbeateri. En organismos similares como P. polylepis se ha demostrado que son inespecíficas y que además de dañar a peces e invertebrados también inhiben la actividad del plancton: desde bacterias hasta potenciales predadores (ciliados, copépodos) y microalgas.

Los efectos de dicha toxicidad confieren una ventaja competitiva que favorecería el desarrollo de blooms monoespecíficos. Del mismo modo, en el caso de P. polylepis, tampoco se conoce la estructura de sus toxinas (aunque se cree que son lípidos y/o ácidos grasos con actividad hemolítica).

¿Cuál será la evolución de estos blooms en el futuro? Pues pinta regular. Las tendencias climáticas en la región predicen aumento de lluvias y temperaturas en verano. Esto favorecería las condiciones de estratificación y nutrientes que han estimulado las proliferaciones de haptofitas ictiotóxicas en el pasado. Dichos organismos pueden desplazarse gracias a sus flagelos en una columna de agua estratificada, dominando así sobre otros componentes del plancton de mayor tamaño y escasa movilidad como las diatomeas. Así pues, este clima «más amable» aumentaría el riesgo de condiciones favorables para el desarrollo de estos blooms, y la posibilidad de que se extiendan a zonas subárticas y árticas en las próximas décadas.

Esta última frase enlaza con el tema de la próxima entrada, en la que…Por fin, ¡mi número! un par de lomos de salmón, bien coloraos si puede ser, por favor, jajaja

Referencias:

  • Gjøsæter J. y col. A long-term perspective on the Chrysochromulina bloom on the Norwegian Skagerrak coast 1988: a catastrophe or an innocent incident? Mar. Ecol. Prog. Ser. 207: 201–218 (2000).
  • John U. y col. A comparative approach to study inhibition of grazing and lipid composition of a toxic and non-toxic clone of Chrysochromulina polylepis (Prymnesiophyceae). Harmful Algae 1:45-57 (2002).
  • John U. y col. Spatial and biological oceanographic insights into the massive fish-killing bloom of the haptophyte Chrysochromulina leadbeateri in northern Norway. Harmful Algae 118:102287 (2022).
  • Samdal I.A. & Edvardsen B. Massive salmon mortalities during a Chrysochromulina leadbeateri bloom in Northern Norway. Harmful Algal News 64:4-5 (2020).
  • Fuentes web: The Health Situation in Norwegian Aquaculture 2019. Norwegian Veterinary Institute report series nr 5b/2020. Enlace: https://www.vetinst.no/