Venerupina y veneno de basilisco

Imagen de portada: veneno de basilisco. Fuente: aminoapps.com

El veneno de basilisco es una sustancia muy poderosa y tóxica que sólo tiene una cura conocida: lágrimas de fénix. Este veneno es tan potente que puede matar a una persona en cuestión de minutos, lo que hace que la persona quede somnolienta y con visión borrosa antes de morir.

Basilisco (Harry Potter y Animales fantásticos Wiki)

Las biotoxinas marinas suponen un riesgo sanitario, de ahí la necesidad de controlar su presencia, sobre todo en marisco, para evitar intoxicaciones. Y ese control lo realizan las autoridades de cada país; en el caso de la UE con la legislación europea en la mano.

Esa legislación detalla los niveles permitidos de biotoxinas responsables de síndromes como el amnésico, diarreico y paralizante (ASP, DSP y PSP), además de los métodos oficiales que permiten análisis homogéneos en la UE. Las leyes europeas también hablan de ciguatoxinas, cuya presencia está prohibida en productos de la pesca, al igual que la venta de peces de familias como Tetraodontidae («peces globo», por culpa de las tetrodotoxinas).

Un lindo pez globo antes de devolverlo al mar. Fuente: Wikimedia Commons. Autor: Dotun55

Pero existen otra serie de compuestos y síndromes que hoy por hoy quedan fuera de la norma europea. Aquí juegan un papel importante los proyectos de investigación para estudiar qué otras toxinas y organismos las producen, así como su toxicidad y acumulación en productos del mar para evaluar riesgos y en su caso actualizar leyes.

Los síndromes asociados con biotoxinas marinas se abrevian con siglas.

Ya mencioné ASP, DSP, PSP, pero si revisamos publicaciones sobre este asunto como «Marine Biotoxins» de la FAO encontraremos siglas como AZP (azaspiracid shellfish poisoning; azaspirácidos, incluidos en la legislación europea), CFP (ciguatera fish poisoning) y NSP (neurotoxic shellfish poisoning; brevetoxinas). Hasta aquí todo correcto…

Pero en algunas publicaciones encontrareis citas de VSP (venerupin shellfish poisoning), asociado a la venerupina. Y os preguntaréis ¿qué diablos es la venerupina?

Pues bien. Puedo adelantaros que tras revisar trabajos y consultar fuentes diversas…¡no tengo respuesta!. Aquí os hago un resumen de la búsqueda y explicación a la que he llegado sobre la venerupina y el VSP.

Los hechos son los siguientes. En marzo de 1942 se intoxicaron 324 personas tras comer almejas «asari» o japónica como la conocemos en Galicia (Venerupis semidecussata), cerca del lago Hamana (en Japón ¡claro!). El saldo final fue de 114 fallecidos.

24-48 horas después de la comida, las personas intoxicadas sufrieron dolor abdominal, náuseas, vómitos, dolor de cabeza, sangrado en la nariz y otras zonas, petequia generalizada (puntitos planos bajo la piel a consecuencia del sangrado), delirio y muerte en casos agudos. Las intoxicaciones sucedieron tras ingerir al menos unas 40 almejas. Un par de platos como el siguiente serían suficientes…

Udon con almejas asari, acompañado con algas wakame. Fuente: Gigazine

En marzo de 1943 y 1949 ocurrieron intoxicaciones similares esta vez por ostras (Crassostrea gigas) con 71 y 6 fallecidos respectivamente. El porcentaje de mortalidad fue inferior gracias a un veloz diagnóstico y tratamiento. Akiba y Hattori publicaron un estudio en 1949 en el que consiguieron extraer la toxina y demostrar sus efectos en perros, gatos, conejos y ratones. En todos ellos observaron daños hepáticos y hemorragias.

La toxicidad era organotrópica (con afinidad por órganos particulares) y no neurotrópica como la mayoría de toxinas conocidas. Para denominar a este nuevo síndrome usaron el nombre de las almejas japónicas y le llamaron «Venerupin poisoning» y «venerupina» a la toxina. Todo ello sin evidencias del agente causante ni de la identificación de la sustancia.

A finales de los años 50′ sucedieron episodios con síntomas de intoxicación PSP por consumo de marisco en la laguna de Óbidos (Portugal), relacionados con blooms del dinoflagelado Prorocentrum minimum. Luego, varios trabajos de Nakajima en el lago Hamana en los 60′ establecieron una relación entre la aparición de P. minimum en el agua y la toxicidad del marisco por venerupina o VSP.

Entre 1968-1971 se registraron nuevas intoxicaciones compatibles con VSP por consumo de almejas en la bahía de Okpo (isla Geoje, Corea del Sur). Sumaron un total 319 personas afectadas con 21 fallecidos. Sin pistas sobre el organismo responsable, la construcción de un astillero industrial en la zona «solucionó» años después el problema.

Prorocentrum minimum. Fuente: Researchgate, Marshall (2009)

Con el paso del tiempo, nuevos estudios pusieron en entredicho las conclusiones de Nakajima y otros trabajos sobre la venerupina y la toxicidad de P. minimum, convirtiendo al VSP y a la venerupina en una incógnita sin solución. Y en resumen esto es lo que hay…

Si buscan la estructura de la venerupina o evidencias de su existencia no encontrarán nada.

Lo cierto es que desde los años 50′ y en décadas siguientes las proliferaciones y mareas rojas de P. minimum se han relacionado con toxicidad en marisco o intoxicaciones en personas y daños a la fauna marina en una larga lista de países como Angola, Noruega, Francia, China, Pakistán o EEUU. Y de todas ellas, solo las intoxicaciones de Noruega en 1979 tuvieron características similares al VSP de Japón. Pero no se avanzó más en el asunto.

Además, la mayoría de cepas aisladas de P. minimum no son tóxicas, excepto varias aisladas en 1989-90 en el Mediterráneo francés. Y en las francesas se detectaron compuestos neurotóxicos desconocidos que no provocaban los síntomas hepatotóxicos del VSP.

En otras zonas del mundo como Galveston (Texas, EEUU) cuando las ostras se alimentan durante blooms de P. minimum lo único que les pasa es que se vuelven rosadas. Esto no les produce daños ni toxicidad pero pierden atractivo y valor en el mercado.

El último capítulo sobre la posible identidad de la venerupina procede de Grecia. En 2012 se registró una toxicidad atípica en bioensayo de ratón y la presencia de tetrodotoxinas en mejillones en Rodopi (Grecia), coincidiendo con blooms de P. minimum. La hipótesis fue que la causa y que el misterioso síndrome VSP achacado a esta especie en el pasado podría deberse a tetrodotoxinas.

Mejillones griegos (M. galloprovincialis) preparados con la receta Saganaki. Fuente: mygreekdish.com

Pero faltaban muestras de P. minimum para avanzar en esta idea. Después, Rodríguez y col. (2017) aportaron nuevos resultados al descubrir bacterias productoras de tetrodotoxinas en aquellos mejillones griegos, e identificar análogos de tetrodotoxinas y bacterias relacionadas con su producción en cultivos de P. minimum. Así pues, la simbiosis entre bacterias y P. minimum podría explicar esa toxicidad.

Dado el tiempo transcurrido y los datos disponibles sobre VSP quizás nunca podamos confirmar a ciencia cierta qué sucedió. Los síntomas de intoxicación por tetrodotoxinas coinciden en parte (náuseas, diarrea, vómitos, dolor abdominal), pero al ser neurotoxinas sus efectos se parecen más al PSP que a los descritos en 1942 en el lago Hamana. Para estar seguros necesitaríamos toxinas en marisco y microalgas de la misma zona; y que produjesen síntomas similares al VSP.

En conclusión, y tras este viaje en la bibliografía, cada vez que lea venerupina pensaré en toxinas fantásticas como el veneno de basilisco de la saga de Harry Potter. La diferencia es que aquella intoxicación fue real y ello explicaría que la literatura científica siga citando a la venerupina. Después de todo –aunque no lo parezca– quizás sí exista…

Un basilisco comportándose como tal. Fuente: aminoapps.com

Referencias

  • Akiba T. & Hattori Y. Food poisoning caused by eating asari and oyster-toxic substance, venerupin. Jpn. J. Exp. Med. 20:271–284. (1949).
  • Grzebyk D. y col. Evidence of a new toxin in the red-tide dinoflagellate Prorocentrum minimum. J. Plankton Res. 19:1111–1124. (1997).
  • Heil C.A. y col. Prorocentrum minimum (Pavillard) Schiller: A review of a harmful algal bloom species of growing worldwide importance. Harmful Algae 4:449–470. (2005).
  • Hong S.S. y col. Studies on venerupin shellfish poison in Korea. Kor. J. Gastroenterol. 7:151-164. (1975).
  • Kawabata T. Part II. Fish-Borne Food Poisoning in Japan. G. Borgstrom (Ed.), Fish as Food, Vol. 2, Academic Press, London, p. 467-479. (1962).
  • Rodríguez I., y col. The association of bacterial C9-based TTX-like compounds with Prorocentrum minimum opens new uncertainties about shellfish seafood safety. Sci Rep. 20;7:40880. (2017).
  • Vlamis A. y col. First detection of tetrodotoxin in greek shellfish by UPLC-MS/MS potentially linked to the presence of the dinoflagellate Prorocentrum minimum. Toxins 7:1779–1807. (2015).

De algas y coches

Imagen de portada: mosaico romano de Panxón (s.III). Fuente: La Voz de Galicia.

Los nombres científicos de las especies siguen varios códigos según se trate de animales, plantas, bacterias o virus, pero todos cumplen el sistema de nomenclatura binomial creado por Linneo. Binomial porque el nombre de cada especie consiste de dos palabras, género y epíteto, en forma gramatical latina.

Carlos Linneo (1707-1778: Carl von Linné). Fuente: lambertusa.com

Por ejemplo, imagina que descubres una nueva especie de fitoplancton y que sus células son muy pequeñas. Piensas que ese carácter debería estar en su nombre y la llamas «minuta» o «minutum» según el género sea femenino o masculino. Alexandrium minutum por ejemplo.

El tamaño de un ser vivo es una de las primeras cosas en las que nos fijamos, así que ya imaginaréis que existen muchas especies que se llaman así, especialmente entre las microalgas.

Todos hemos buscado el significado de nuestro propio nombre. Mar, Alba y Aurora para niñas, o Casto, Ignacio y Vicente, tienen origen latino y significados más o menos claros. Sin embargo, a menudo ignoramos el significado de muchos nombres y expresiones que vienen del latín.

Fuente: semana.com (autor de la imagen: Santiago Basallo)

En «El infinito en un junco» su autora, Irene Vallejo, repasa numerosos ejemplos según nos habla de la Antigüedad, el origen de la escritura y sus diversos soportes. Y a mí me llamó la atención uno de esos ejemplos en especial: Volvo.

Así que pensé ¿por qué no emparejar microalgas y coches por sus nombres y significados en latín? Ahí lo lanzo y lo dejo girando en el aire…¡como nuestra primera pareja!

Volvo: «dar vueltas, girar»

Pues sí, el nombre de la firma de coches fundada en Gotenburgo (Suecia) en 1927, propiedad actualmente de Geeli Auto (China), significa eso tan importante para cualquier automóvil: dar vueltas, rodar…

Fuente: Autocasión

Y Volvox es un género de clorofíceas de agua dulce que suelen formar colonias descrito por el propio Linneo en 1758. La especie tipo es Volvox globator Linneo 1758 y apuesto a que sabéis por qué las llamó así. Aquí tenéis el extracto de su descripción y un vídeo que le habría encantado a Linneo…

Carina: «quilla» (de un barco)

Toyota es una marca japonesa fundada en 1933, que se marcó un puntazo con el lanzamiento mundial del modelo Prius en el 2000, el primer híbrido en serie ¡de ahí su nombre!.

Pero no les hablaré de él sino de otro modelo mucho más discreto: el Carina (1970-2001). No sé por qué lo bautizaron así, pero lo que sí puedo asegurar es que los diseños antiguos eran infinitamente más bonitos que los que coexistieron con el Prius. Aquí pongo la versión setentera y allá ustedes si quieren buscar las demás…

1975 Toyota Carina 2000GT hardtop coupé (RA17). Autor: TTTNIS. Fuente: Wikimedia Commons.
Estructura de la frústula en diatomeas pennadas. Fuente: Al-Yamani & Saburova (2011)

Encyonema carina Lange-Bertalot & Krammer 1997 es una diatomea de agua dulce descrita en 1997 en el lago Lustsee, en Baviera (Alemania). El epíteto «carina» hace referencia a la quilla de un barco, una pieza fundamental en la base del casco de la cual salen las cuadernas («costillas») que mantienen su estructura.

A sus descubridores les debió parecer que las células de E. carina tienen un rafe muy marcado y recto (línea negra vertical central en el esquema) y una zona axial robusta (bandas blancas a ambos lados del rafe; de ella salen las cuadernas…perdón, «striae«).

En conjunto E. carina recuerda a un barco visto desde arriba, un barco con una quilla muy marcada.

Esa podría ser una explicación para su nombre. Aunque no lo explican en el fragmento que localicé de la descripción de esta especie.

Descripción de Encyonema carina (Krammer 1997). Fuente: symbiont.ansp.org

Corolla: «pequeña corona, guirnalda»

Seguimos con los japoneses. A Toyota le gusta usar nombres latinos para sus coches. Y el Corolla es todo un clásico. El primer modelo salió a la venta en 1966 y todavía se comercializa con ese nombre. Aquí sí puedo poner la última versión, me parece chula y la comparto sin miedo a que nos sangren los ojos.

Toyota GR Corolla 2023. Fuente: consumerguide

En este caso haré una excepción y en vez de una microalga os pondré a Parvilucifera corolla Reñé, Alacid, Figueroa, Rodríguez & Garcés 2017, no fotosintético y parásito de dinoflagelados. Me permitiréis la licencia porque fuimos coautores junto a nuestros colegas del ICM-CSIC. Su nombre se refiere al aspecto de pétalos («corola«) de una flor que forman las zoosporas en los esporangios a medida que maduran y aniquilan el huésped. La corolla se ve en la imagen F.

Imágenes microscópicas sobre el ciclo de vida de Parvilucifera corolla infectando al dinoflagelado Durinskia baltica. Las barras negras son 10 micras. Fuente: Reñé y col. (2017).

Scala: «escalera»

El Škoda scala es un modelo reciente lanzado en 2018, y según el fabricante supone un gran salto hacia adelante con el que suben «varios peldaños en la escalera del desarrollo». Una escalera que puedes comprar en España desde 20.830 euros

Škoda scala. Fuente: Autobild

En cambio, las microalgas no tienen precio. Y mucho menos la que completa la última pareja de hoy: Aulacoseira scala (Ehrenberg) Ognjanova-Rumenova 2021. Se trata de una especie fósil de diatomea que vivía en agua dulce. La describió Ehrenberg en 1854 como Gaillonela scala a partir de muestras de tierra de diatomeas (diatomita).

Si revisamos la descripción es fácil ver por qué la denominó así. Seguro que la encontráis en esta imagen del estudio de Ehrenberg (solución: *en la bibliografía). Con esto me bajo de la escalera y me voy ¡hasta la siguiente!

Extracto de la plancha de ilustración nº VIII de Ehrenberg (1854).

Bibliografía:

  • Al-Yamani, F.Y., Saburova, M.A. “Illustrated Guide on the Benthic Diatoms of Kuwait’s Marine Environments,” Kuwait Institute for Scientific Research, Lucky Press, Kuwait (2011).
  • Ehrenberg, C.G. Mikrogeologie. Einundvierzig Tafeln mit über viertausend grossentheils colorirten Figuren, Gezeichnet vom Verfasser. pp. [1]-31, 40 pls [Taf. I-XXXX]. Leipzig: Verlag von Leopold Voss. (1854). *La 24.
  • Krammer, K. Die cymbelloiden Diatomeen – Eine Monographie der weltweit bekannten Taxa. Teil 1. Allgemeines und Encyonema Part. Bibliotheca Diatomologica, 36: 382 pp. (1997).
  • Linnaeus, C. (1758). Systema naturae per regna tria naturae, secundum classes, ordines, genera, species, cum characteribus, differentiis, synonymis, locis. Tomus I. Editio decima, reformata. Editio decima revisa. Vol. 1 pp. [i-iv], [1]-823. Holmiae [Stockholm]: impensis direct. Laurentii Salvii.
  • Reñé, A., Alacid, E., Figueroa, R.I., Rodríguez F. & Garcés, E. Life-cycle, ultrastructure, and phylogeny of Parvilucifera corolla sp. nov. (Alveolata, Perkinsozoa), a parasitoid of dinoflagellates. European Journal of Protistology 58: 9-25. (2017).

Algavisión

Marcha de luto por el río Óder. Fuente: Notes from Poland (23-VIII-2022).

Gonna take my body down
Right down, down, down to the river
Gonna take my body down
Let the water carry me away
Just float away

River (Krystian Ochman, 2022)

En este blog hablamos a menudo de proliferaciones tóxicas, muertes de fauna marina, etc., y los malos de la historia son casi siempre dinoflagelados ¿verdad? que si las Dinophysis, Alexandrium, Karenia, Gambierdiscus, etc. Los jinetes del apocalipsis…

Pero si organizásemos un concurso en Europa para elegir a la microalga más dañina creo que no ganaría ninguna de ellas, ni siquiera un dinoflagelado. Puestos a organizarlo, pensemos a lo grande.

El concurso más popular es Eurovisión y la edición de este año nos viene perfecta porque el representante de Polonia participó con «River«. Y ahora unamos todas las piezas.

La ganadora de Eurov…perdón, Algavisión, es ¡¡ Prymnesium parvum !!

Nuestra historia de hoy empieza con miles de peces flotando en un río en Polonia, quizás el mismo en el que pensaba Ochman mientras salía a darlo todo ante millones de telespectadores…denle al play y sigan leyendo.

El río Óder cruza Europa central atravesando Chequia, Polonia y Alemania. Y en agosto saltó a la prensa la noticia de miles de peces muertos. En total 100 toneladas según The Guardian (17-VIII-2022) aunque noticias posteriores (Phys.org, 27-VIII-2022) citan 300 toneladas desde comienzos de agosto.

Así pues, mientras los bomberos se afanaban en varios países europeos por controlar terribles incendios, en Polonia 500 de ellos retiraban toneladas de peces del Óder…

¿El culpable? pues se sospecha de vertidos químicos sumados a un incremento de salinidad y temperatura. Y entre las causas de esta catástrofe se apunta a Prymnesium parvum tras detectarla en muestras analizadas por el Inland Fisheries Institute (Polonia), y el Liebniz Institute of Freshwater Ecological and Inland Fisheries (IGB) (Alemania).

En el siguiente vídeo el investigador Daniel Hering (Universidad de Duisburgo-Essen) contesta que le parece «very likely» que Prymnesium parvum sea responsable de las muertes de peces en el Óder, no solo por las toxinas sino también por el incremento de pH y amoníaco asociado al bloom.

El Óder sufre vertidos de salmuera de origen industrial y estos aumentos de salinidad crean condiciones favorables para el crecimiento y proliferación de Prymnesium parvum. Así lo asegura Iwona Jasser, especialista en fitoplancton de la Universidad de Varsovia (Notes from Poland, 19/VIII/2022).

Prymnesium parvum es una haptofita, el mismo grupo taxonómico al que pertenecen los cocolitofóridos como Emiliania huxleyi. Pero las diferencias son muchas: P. parvum es tóxico y produce proliferaciones nocivas en todo el mundo, responsables de muertes de peces y numerosos daños ecológicos y económicos en acuicultura y pesca.

Prefiere que el agua tenga una pizca de sal. Es una especie eurihalina que habita en ríos, aguas salobres y costeras. Sus densidades máximas suelen observarse en salinidades de hasta 12 (3 veces menores a las del mar). Se le conoce popularmente como alga dorada o «golden algae», ya que sus blooms tiñen el agua de ese color, además de producir espuma. Aunque también puede desarrollarse en oscuridad a base de materia orgánica disuelta y particulada.

Ficha de la haptofita tóxica Prymnesium parvum. Figura 1 (aspecto al microscopio), Figura 2 (distribución de blooms ictiotóxicos). Fuente: Roelke y Manning (2018).

Casi todos los blooms de P. parvum se han observado en el hemisferio norte con la excepción de Australia. Se conocen 23 especies en el género Prymnesium y la toxicidad de muchas otras se ha confirmado en laboratorio (Seoane y col. 2017).

Su toxicidad se relaciona con diversas sustancias, principalmente una familia de compuestos denominados prymnesinas con potente actividad ictiotóxica y hemolítica. Si tenéis interés pinchad en este enlace a un trabajo sobre su estructura y modo de acción.

En resumen: son moléculas complejas que inflaman y dañan las branquias afectando a su funcionalidad y aumentando la susceptibilidad a infecciones. Es decir, que los peces se asfixian.

Estructura de varias prymnesinas. Fuente: Wagstaff y col. (2018).

Curiosamente, la importancia de las prymnesinas en las mortandades de peces no está del todo clara ya que solo se habían encontrado en cultivos hasta su detección en el medio natural en Norfolk Broads (Wagstaff y col. 2021), un Parque Nacional al noreste de Londres que ha sufrido 12 blooms devastadores desde los años 80′.

En 2015, tras un nuevo episodio letal, transportaron a aguas limpias y salvaron a 600.000 ejemplares. Esto supone una costosa movilización de personas y recursos, así que para mitigar futuros blooms están ensayando el bombeo de peróxido de hidrógeno (a la vista del éxito contra episodios tóxicos de cianobacterias y dinoflagelados).

Las proliferaciones ictiotóxicas de Prymnesium se conocen desde los años 20′ y 30′ del siglo XX, cuando miles de peces murieron en las costas de Dinamarca y Holanda. En décadas posteriores los blooms de P. parvum y sus efectos ictiotóxicos se han descrito en distintas costas europeas (sobre todo en el mar Báltico) y en los demás continentes (América, África, Asia y Oceanía), principalmente en peces pero también moluscos.

Su toxicidad afecta igualmente a las branquias de moluscos, artrópodos y anfibios. Además posee efectos alelopáticos negativos sobre el fitoplancton que favorecen el desarrollo de blooms monoespecíficos. Una joyita, vamos…

Prymnesium parvum. A) Microscopía electrónica (SEM), B) Microscopía óptica, C) Detalle de las escalas que cubren las células de P. parvum (TEM). Fuente: Wagstaff y col. (2018).

Si nos ponemos a repasar los informes de blooms letales a lo largo del mundo esto parecería un parte de guerra, con daños tanto a la fauna como a la acuicultura y el turismo. Los episodios más impactantes podrían ser los del Fiordo Sandsfjorden (Noruega) en 1989, con 750 toneladas de salmones muertos en jaulas, y otro en 2007 con 135 toneladas.

También podríamos citar blooms mortíferos en ríos de Texas (~34 millones de peces muertos y pérdidas de ~13 millones de USD entre 1981-2008), Marruecos, Sudáfrica, India, Israel, Escocia, Alemania, etc. Incluso en España, en una laguna costera del Ebro (Comín y Ferrer, 1978).

Aspecto del agua durante un bloom de Prymnesium parvum y mortandad asociada en peces. Autor: Brazos River Authority & Texas Parks and Wildlife Department. Fuente: Roelke y col. (2011).

P. parvum es capaz de matar y alimentarse de muchos de sus competidores en el plancton. Cuando se cultiva con un depredador como el dinoflagelado Oxyrrhis marina, a partir de cierta concentración cambian los papeles y el depredador pasa a ser la presa: las toxinas de P. parvum inmobilizan y matan a Oxyrrhis formando agregados a su alrededor para zampárselo.

Un plan perfecto: eliminas competidores, estimulas el crecimiento de tus poblaciones y -si las condiciones ambientales son favorables- invades el ecosistema.

Y en cuanto a las condiciones ambientales el calentamiento global podría jugar un papel crucial. El caudal del Óder, al igual que otros grandes ríos europeos, se ha resentido por la sequía prolongada de este verano. Así de claro habla de la situación Tobias Goldhammer, investigador del IGB (Alemania):

Este enorme crecimiento de algas necesita salinidades altas que solo pueden provenir de la contaminación industrial. Y si no tomamos medidas para reducir la salinidad estos episodios podrían volver a suceder en veranos cálidos y secos.

Reuters (19-VIII-2022). [Trad. del inglés]

Prymnesium parvum supone una amenaza ecológica y un grave daño para la pesca y el turismo. El 14 de agosto, el impacto social y económico de la situación provocó una reunión entre las ministras de medioambiente (y etc.) de Polonia y Alemania.

A finales de agosto se celebraron en Polonia marchas de luto silenciosas en defensa del Óder. Ahora que los daños son visibles urge plantear medidas contra su degradación, agravada por el estrés hidríco y el calentamiento global, para proteger su ecosistema y las actividades ecónomicas que de él dependen.

Río Óder. Fuente: saveoder.org

Referencias:

  • Clinton M. y col. Gill transcriptomic responses to toxin-producing alga Prymnesium parvum in rainbow trout. Front. Immunol.12:794593 (2021).
  • Manning S. & La Claire J.W. Prymnesins: Toxic Metabolites of the Golden Alga, Prymnesium parvum Carter (Haptophyta). Mar. Drugs 8(3): 678–704 (2010).
  • Richardson E.T. y Patiño R. Growth of the harmful alga, Prymnesium parvum (Prymnesiophyceae), after gradual and abrupt increases in salinity. J. Phycol. 57:1335-1344 (2021).
  • Roelke D.L. y col. A decade of fish-killing Prymnesium parvum blooms in Texas: roles of inflow and salinity. J. Plankton Res. 33:243-253 (2011).
  • Roelke D.L. y Manning S. Harmful Algal Species Fact Sheet: Prymnesium parvum (Carter) “Golden Algae”. Harmful Algal Blooms, a compendium desk reference (2018).
  • Seoane S. y col. Haemolytic activity in different species of the genus Prymnesium (Haptophyta). JMBA 97:491-496 (2017).
  • Wagstaff B.A. y col. Insights into toxic Prymnesium parvum blooms: the role of sugars and algal viruses. Biochemical Society Transactions (2018) https://doi.org/10.1042/BST20170393
  • Watson S. Literature Review of the Microalga Prymnesium parvum and its Associated Toxicity. Texas Parks and Wildlife Department, 39 pp. (2001). Enlace web.

Natación sincronizada

Imagen de portada: Equipo de natación sincronizada [Autor: R. Rickman. Fuente: urbanfragment]

Gira el haz de luz para que se vea desde alta mar.

Yo buscaba el rumbo de regreso sin quererlo encontrar.

12 segundos de oscuridad (Jorge Drexler, 2006).

La luz es fuente de energía y también de información gracias al sentido de la vista. Y en nuestro caso también la necesitamos para cuestiones vitales como la síntesis de vitamina D.

En la mayoría de animales, ya tengan ojos parecidos a los nuestros u otra clase de fotoreceptores, la luz juega un papel clave en la vida. El crecimiento y desarrollo de las plantas dependen de ella así que también tienen «ojos» en forma de proteínas fotoreceptoras para el rojo/rojo lejano (fitocromos), azul/ultravioleta-A (criptocromos, fototropinas, etc.), y ultravioleta-B.

Gracias a las señales luminosas que captan esas proteínas la planta germina, se adapta al medio, crece y se reproduce. Y en el mar…¿qué pasa con las microalgas? pues ya imaginaréis que además de hacer fotosíntesis –igual que sus hermanas terrestres-, también usan la luz para otros asuntos como ajustar los ritmos diarios (circadianos), ciclos estacionales y detectar un exceso de luz visible y ultravioleta para prevenir daños.

Manchas oculares y oceloides en el fitoplancton. A) Chlamydomonas. B) Euglena. C) Kryptoperidinium. D) Warnowia. E) Nematodinium. F) Erythropsidinium. Fuente: Colley & Nilsson (2016).

Algunas microalgas tienen manchas oculares con proteínas fotoreceptoras y carotenoides, como Euglena. De hecho se conocen al menos 9 clases de algas con este tipo de orgánulos, entre los que destacan los oceloides del dinoflagelado Erythropsidinium del cual hablamos en «La insólita criatura del señor Hertwig». Erythropsidinium pertenece a una familia (Warnowiaceae) caracterizada por poseer «ojos microscópicos» elaborados.

Las funciones básicas de dichas estructuras en el fitoplancton son detectar luz ambiental y fototaxis (movimiento orientado según la luz). Además de manchas oculares y oceloides, los cloroplastos también pueden cumplir funciones parecidas, como en Chlamydomonas.

Los fotoreceptores están cerca de los flagelos para facilitar la transmisión de la información en modo de señales eléctricas o químicas que induzcan movimiento. Las microalgas no tienen cerebro ¡todo es acción-reacción!

Las especies sin manchas oculares también detectan cambios en la luz gracias a pigmentos fotosensores aunque no se conoce bien su localización en la célula. Ejemplos de ello son el dinoflagelado Prorocentrum donghaiense, diatomeas como Pseudo-nitzschia granii, y la haptofícea Phaeocystis globosa. Quédense con Pseudo-nitzschia porque pronto hablaremos de ella…

Pseudo-nitzschia spp. Autor: S. Busch. Fuente: Wasmund y col. (2018).

Hasta ahora hemos tratado de luz ambiental, fototaxis y flagelos. Pero en el caso de grupos como las diatomeas (sin flagelos en células vegetativas) su movilidad es limitada respecto a los organismos flagelados. Se mueven deslizándose sobre superficies, modificando la longitud de sus cadenas (solapando más o menos a los individuos que las integran) y regulando su flotabilidad en función de luz y nutrientes.

Pero un trabajo reciente ha descubierto que algunas diatomeas poseen una sorprendente habilidad: se comunican mediante la luz para coordinar su orientación y movimiento. ¡Un comportamiento social!

Font-Muñoz y col. (2021) estudiaron el movimiento de los cloroplastos y de las células de Pseudo-nitzschia delicatissima en condiciones de luz y oscuridad y descubrieron que estas oscilaban de forma distinta al sedimentar. Y que oscilaban sincronizadas.

La sincronización se debe a la luz roja emitida por la autofluorescencia de la clorofila. Es decir, la fluorescencia natural que emiten las células vivas.

Las diatomeas oscilan rítmicamente y este comportamiento produce señales intermitentes. Es decir, cada célula actúa como un faro que envía un código lumínico a las demás. Un faro rojo de clorofila en este caso.

Los pulsos individuales se sincronizaban rápidamente (a escalas de un minuto), y permitían identificar una señal característica en la población. Esos pulsos de luz dependen de la frecuencia de oscilación que cambia según la orientación en la que sedimenta la célula.

Y esa orientación es más horizontal o vertical en función del centro de masas que se desplaza según la posición de los cloroplastos. Cada Pseudo-nitzschia tiene dos y se juntan más o menos según la luz, tal que así:

Desplazamiento de cloroplastos en Pseudo-nitzschia delicatissima en A) oscuridad y B) luz, responsables del cambio en la orientación vertical de las células y de la señal fluorescente resultante.

La señal de fluorescencia es modulada por la cubierta de sílice de las células y esta a su vez se relaciona con la frecuencia de oscilación de los individuos. Eso sí, siempre que exista poca agitación en el agua porque si no las diatomeas no pueden seguir la natación sincronizada.

El color azul penetra más en el agua, pero la luz roja se transmite mejor a través de las diatomeas y pueden detectar esas señales ya que poseen fotoreceptores en el rojo (fitocromos), a diferencia de otros grupos del fitoplancton.

Para demostrar que la luz desencadenaba la sincronización, Font-Muñoz y col. expusieron un grupo de células a pulsos de luz roja imitando la señal emitida por otros individuos. Y…¡tachán! tras una breve transición, las diatomeas comenzaron a oscilar al son de dicha señal luminosa.

¿Qué función puede tener esta comunicación?

En diatomeas expuestas a distintas calidades de luz se ha observado que la luz roja puede alterar sus tasas de sedimentación y estimular la reproducción sexual, como en el caso de la diatomea azul pennada Haslea ostrearia.

Fluorescencia roja de la clorofila en células vivas de Pseudo-nitzschia australis (630 aumentos). Autor: F. Rodríguez

La demostración de que existe una comunicación luminosa entre individuos podría cumplir una función adaptativa, como aumentar la irradiancia que reciben y la absorción de nutrientes. Y la oscilación de las células provoca que su patrón de sedimentación sea irregular facilitando que se encuentren entre sí, algo imprescindible para la reproducción sexual.

Así pues, la natación sincronizada de Pseudo-nitzschia delicatissima podría ser un modo eficaz –tanto para esta especie como para otras diatomeas pennadas-, de modificar y extender un comportamiento beneficioso a toda la población para aprovechar mejor las condiciones ambientales en cada momento.

Referencias:

  • Colley N.J. y Nilsson D.-E. Photoreception in Phytoplankton. Integrative and Comparative Biology, 56 (5): 764–775. (2016).
  • Font-Muñoz J.S. y col. Pelagic diatoms communicate through synchronized beacon natural fluorescence signaling. Sci. Adv. 7, eabj5230. (2021).
  • Mawphlang O.I.L. y Kharshiing E.V. Photoreceptor mediated plant growth responses: implications for photoreceptor engineering toward improved performance in crops. Front. Plant Sci. 8:1181. (2017).
  • Mouget R. y col. Light is a key factor in triggering sexual reproduction in the pennate diatom Haslea ostrearia. FEMS Microbiol. Ecol. 69:194–201. (2009).
  • Wasmund N. y col. Biological assessment of the Baltic Sea 2017. Marine Science Reports No 108. (2018).

Armadas y peligrosas

No cualquiera se me acerca, yo lo sé
Dicen que hay que tener agallas pa’ comerme
Que hay tener el cuerpo para aguantarme

Mafiosa (Nathy Peluso, 2021)

La contaminación del aire, tanto por la actividad humana como causas naturales, es un riesgo para la salud. Siempre culpamos a las emisiones de vehículos o industrias pero también son dañinas las cenizas y gases lanzados a la atmósfera en una erupción volcánica, o las partículas en la calima del desierto.

El presidente del Colegio de Médicos de Las Palmas comentó lo siguiente sobre el riesgo de inhalar ceniza volcánica durante la reciente erupción del Cumbre Vieja:

«…es material inorgánico, son minerales. Son como piedrecitas microscópicas que tienen aristas, agujas. Son mucho más agresivas [que las cenizas de un incendio forestal]. Esas partículas finas pueden ser aspiradas profundamente hasta los pulmones y generar una afección respiratoria que puede llegar a ser grave tanto en pacientes con patologías crónicas como en personas sanas con exposiciones prolongadas.”

Pedro Cabrera [El Diario (22-IX-2021)]
Imagen (SEM) de las partículas de cenizas expulsadas el primer día de la erupción del Cumbre Vieja. Fuente: IGME-CSIC.

Pues bien. Una situación parecida puede ocurrir también en el mar, aunque en este caso la sufren los peces y por otra clase de «agujas» de origen biológico: las diatomeas.

Las proliferaciones de microalgas pueden ser nocivas aunque no produzcan toxinas. A priori nadie pensaría que una célula en el mar pueda suponer una amenaza o un riesgo físico para un pez, un ave o un mamífero. Pero todo es cuestión de dosis y en el caso de las especies tóxicas sabemos que sus toxinas pueden acumularse en la cadena trófica. Y a partir de cierto umbral envenenar a los organismos en los niveles superiores del ecosistema.

Las proliferaciones de fitoplancton pueden también ser dañinas por el consumo de oxígeno al descomponerse la materia orgánica en el declive de sus poblaciones. Pero existe otro supuesto del que no hemos hablado en este blog: las proliferaciones abrasivas.

Algunas microalgas pueden ser perjudiciales porque actúan como «lijas microscópicas». En concreto diversas especies de diatomeas pueden dañar tejidos como las agallas o branquias de peces e invertebrados.

Chaetoceros coarctatus. Fuente: Roberts y col. (2019).

Un ejemplo de diatomea abrasiva es Chaetoceros coarctatus. Este género de diatomeas es muy común y abundante en las costas de todo el planeta. Uno de los más diversos, con más de 400 especies. Los Chaetoceros poseen espinas huecas (setae) que permiten aumentar la superficie y flotabilidad. Y suelen formar cadenas que en conjunto parecen ciempiés microscópicos.

El problema de especies como Chaetoceros coarctatus es que tienen setae «armadas», con prolongaciones silíceas responsables de que sus proliferaciones sean abrasivas y un riesgo para la fauna marina.

Las espinas (o setae) pueden tener cloroplastos y en función de ello pertenecen a dos subgéneros: Hyalochaete («hialo» significa cristalino; espinas finas sin cloroplastos) y Phaeoceros (espinas gruesas con cloroplastos; «phaeo» es marrón oscuro, pigmentado).

Chaetoceros coarctatus es un Phaeoceros. Sus espinas, además de armadas, incluyen cloroplastos y aparte de «flotadores» sirven de antenas captadoras de luz para la fotosíntesis.

En un microscopio óptico no podemos distinguir en detalle la superficie de las espinas, para eso hace falta el electrónico. Y en un trabajo reciente las han descrito y relacionado estructura y función.

Para empezar la mayoría de espinas en C. coarctatus no tienen sección redonda sino que son hexagonales, con numerosos y profundos nanoagujeros. Su superficie es lisa en la base, justo donde emergen de la célula. Pero a medida que avanzan hacia la punta surgen prolongaciones que parecen puñales y que recuerdan al tallo espinoso de muchas plantas.

Detalles estructurales de las espinas (setae) intercalares, las más abundantes en Chaetoceros coarctatus. Fuente: Owari y col. (2022).

En el interior de las espinas los nanoagujeros se distribuyen ordenados en malla y favorecen la entrada de luz a las espinas. Esa distribución se desordena hacia la punta y en el exterior de las espinas porque hay poros que se van cerrando. La porosidad aumenta la resistencia protegiendo mecánicamente a las células. Pero aún hay más…

La forma y distribución de los nanoagujeros favorecen especialmente la penetración de luz azul (entre 400-500 nm) en el óptimo de longitudes de onda para la absorción de pigmentos fotosintéticos (clorofilas y carotenoides) de los cloroplastos que se apretujan dentro de las espinas.

La forma y resistencia de las células permiten que al meter una cadena de C. coarctatus en un canal estrecho con un fluido (como si entrase en una branquia), se alinee paralela al movimiento del fluido, orientándose en su interior.

Esto le permitiría salir, pero en el caso de aumentar la concentración celular sus largas espinas armadas terminan tarde o temprano por engancharse a los tejidos y dañarlos.

Esta diatomea es como un accidente en la carretera! no puedo dejar de mirarla. Aquí van más imágenes. Y luego el accidente...

Chaetoceros coarctatus. Fuente: Lee y Lee (2011).

En verano y otono de 2013 se produjo una ola de calor en el sur de Australia.

Coincidiendo con este episodio, los medios de comunicación se hicieron eco de la muerte de miles de peces a lo largo de 2900 kilómetros de costa. Se estima que aparecieron varados entre 100-2000 individuos por km. Echad cuentas…

Los peces ballesta (Thamnaconus degeni) fueron los más afectados por las mortalidades en 2013. Aquí aparecen arrojados a la orilla en Port Noarlunga (A) y nadando en abril 2013 en la costa de Adelaida (B). Fuente: Roberts y col. (2019).

También hubo muertes de delfines asociadas con un virus; y de orejas de mar -aunque estas se relacionaron con las altas temperaturas en el mar- (27-30 ºC).

Lo de los peces fue distinto…

La mayoría de ejemplares que llegaron al laboratorio estaban en mal estado y no se pudieron examinar como es debido.

Pero el análisis de 8 peces moribundos o recién finados señaló graves lesiones en sus agallas, con septicemia e hiperplasia en los tejidos.

En las muestras de agua no encontraron apenas especies tóxicas o nocivas de fitoplancton con la excepción de… Chaetoceros coarctatus.

Durante uno de los picos de mortalidad, registraron abundancias entre 200-2000 células/litro de C. coarctatus. No parecen muchas pero esta diatomea abrasiva puede ocasionar efectos subletales con apenas 400 células/litro.

Los daños en las branquias y el estrés que provocan pueden desembocar en infecciones bacterianas y síntomas como los que observaron en aquellos peces.

En resumen, Roberts y col. consideran que el estrés por la ola de calor, unido a la proliferación de Chaetoceros coarctatus, desembocaron en las lesiones e infecciones de las agallas y las mortalidades masivas.

Son pocos individuos para lo que allí sucedió, pero no siempre es viable conseguir muestras cuando uno más las necesita.

Como siempre en ciencia, otros episodios en el futuro servirán para confirmar, discutir o ampliar las conclusiones, aunque Chaetoceros coarctatus estará siempre bajo sospecha ¡eso seguro!

Referencias:

  • Lee S.D. y Lee J.H. Morphology and taxonomy of the planktonic diatom Chaetoceros species (Bacillariophyceae) with special intercalary setae in Korean coastal waters. Algae 26(2):153-165 (2011).
  • Owari Y. y col. Ultrastructure of setae of a planktonic diatom, Chaetoceros coarctatus. Sci. Rep. 12: 7568 (2022).
  • Roberts S.D. y col. Marine Heatwave, Harmful Algae Blooms and an Extensive Fish Kill Event During 2013 in South Australia. Front. Mar. Sci. 6:610 (2019).

El sueño siamés

Imagen de portada: isla de Koh Chang (Tailandia). Fuente: iamkohchang

I used to be a little boy, so old in my shoes
and what I choose is my choice, what’s a boy supposed to do

Disarm (Siamese dream, Smashing Pumpkins, 1993)

El 12 de diciembre de 1899 dos jóvenes daneses llegaban a Bangkok: Ernst Johannes Schmidt y Ole Theodor Mortensen. Schmidt tenía 21 años y acababa de terminar sus estudios de botánica en la Universidad de Copenhage.

Bangkok, 1900. Fuente: meisterdrucke

Ninguno tenía experiencia en los trópicos, pero desbordaban de ilusión por estudiar su flora y fauna, tan exótica a la de su país.

Todo comenzó un año antes cuando Schmidt conoció a Richelieu, un almirante de la flota siamesa casi tan joven como él, que debió hechizarle con sus relatos sobre Siam (la actual Tailandia). A resultas de ello Schmidt insistió en viajar allí y estudiar sus plantas tropicales.

Richelieu le ofreció apoyo local y le aconsejó un lugar, la isla de Koh Chang, para explorar y muestrear durante su estancia. Schmidt convenció a Mortensen (de 31 años) para acompañarle y se costearon una estancia de 3 meses «en el paraíso» gracias al apoyo del gobierno danés y de la Fundación Carlsberg.

Sí, la Fundación Carlsberg: la de la cerveza. Porque el fundador J.C. Jacobsen consideraba que la actividad científica era sinónimo de prosperidad y aquellos que la desempeñaban «la élite de Dinamarca».

Por ello creó en 1876 la Fundación Carlsberg con el objetivo –entre otros– de apoyar la investigación básica financiando becas para el desarrollo de proyectos en ciencias naturales, sociales y humanidades. Y así hasta hoy…

Dinamarca es un país con una gran tradición de naturalistas desde la época de Linneo, pero el acceso a regiones tropicales se les resistía en comparación a latitudes medias o el Ártico.

La de Schmidt y Mortensen fue la primera expedición danesa a Siam (1899-1900).

Contaban con sus propios medios en tierra y para navegar cerca de la costa usaban una barca pequeña. Pero no se conformaron con bordear la isla y recogieron muestras más lejos de tierra gracias a la flota de Siam y el buque H.S.M.S. Chamroen, cortesía de Richelieu.

Schmidt trabajaba en tierra y Mortensen embarcó en enero de 1900 para estudiar la superficie turquesa del mar con redes de seda. Y en 3 de las 10 muestras que recogió aparecieron algunas, muy poquitas, células de un dinoflagelado desconocido.

Las ilustraciones de Schmidt son preciosas al igual que las que hizo de otros dinoflagelados. Y en base a sus observaciones describió una nueva especie y género de dinoflagelados: Ostreopsis siamensis.

Fuente: Schmidt (1901)
Fuente: Schmidt (1901)

Las muestras de Koh Chang les dieron para diez años de publicaciones. Todo un logro para aquellos jóvenes inexpertos. Aquel viaje les marcó de por vida…

Koh Chang (1929). Schmidt es el del gorro blanco a la izquierda. Fuente: Bruun (1960).

Schmidt era botánico y su trabajo más destacado de aquella expedición fue sobre los manglares.

Pero con el tiempo se convertiría en un oceanólogo de prestigio mundial por sus estudios sobre la zona de reproducción de la anguila europea, que localizó en el mar de los Sargazos.

Schmidt volvería a Koh Chang en 1929, durante una expedición de dos años por el Atlántico y Pacífico, patrocinada otra vez por la Fundación Carlsberg. Pero esa es otra historia, volvamos a Ostreopsis.

Schmidt no podía imaginar la importancia que tendría su descubrimiento y de hecho pasarían muchas décadas hasta que Fukuyo (1981) describiese otras especies: O. ovata y O. lenticularis. Hoy en día ya son 11.

Ostreopsis y el clupeotoxismo

A finales del s.XVIII se conocía la existencia de intoxicaciones en zonas tropicales por ingestión de clupeidos, una familia de peces que incluye entre otros a sardinas y arenques. El origen de esta intoxicación, llamada clupeotoxismo, era desconocido. Los síntomas típicos son un sabor metálico seguido de náuseas, diarrea, taquicardía, vértigo, parálisis progresiva y en casos agudos la muerte.

Recuerda a la ciguatera pero la mortalidad por clupeotoxismo es mucho mayor. Aquí va un ejemplo ilustrativo.

Estructura de la palitoxina, una de las sustancias naturales con una cadena carbonada más larga. Fuente: American Chemical Society

Madagascar, 1994. Una mujer de 49 años preparó dos arenques (Herklotsichthys quadrimaculatus). Separó las cabezas y cocinó la carne. Mientras que ella y su hijo se repartían un pescado cada uno, le dieron los restos al gato. En 15 minutos palmó el gato.

Al niño no le pasó nada pero la mujer se intoxicó y falleció en el hospital 15 horas después. El análisis de las cabezas de sardinas reveló que una de ellas era tóxica: contenía palitoxina.

La palitoxina es responsable del clupeotoxismo, una de las sustancias no-proteicas más tóxicas que se conocen.

Se aisló por primera vez en 1971 en corales blandos del género Palythoa y luego en Zoanthus, otros invertebrados, peces, un alga roja (Chondria armata), la cianobacteria Trichodesmium, y en 1995 se descubrieron análogos de palitoxina en Ostreopsis. Esta historia la contamos en El alga de la muerte de Hana.

Curiosidad >> el alga roja Chondria armata se usaba en Japón como remedio para eliminar lombrices intestinales. Buscando insecticidas contra cucarachas encontraron en los 80′ que producía ácido domoico, responsable de intoxicación amnésica. Y en 2016, buscando más insecticidas, identificaron otra sustancia 1000 veces más tóxica: la palitoxina.

Coral blando responsable de una intoxicación (queratoconjuntivitis) descrita por MacMillan y col. (2022).

Los corales blandos productores de palitoxinas plantean riesgos para la salud durante la limpieza de acuarios tropicales. Existen numerosos ejemplos documentados de intoxicaciones por contacto con la piel, ojos o inhalación de aerosoles.

Como el de un hombre de 30 años que tuvo que ser ingresado, necesitando oxígeno y tratamiento urgente para estabilizar sus constantes vitales (Wood y col. 2018).

La presencia de palitoxina en diversos invertebrados como cangrejos, peces y moluscos filtradores llevó a pensar que el origen del clupeotoxismo era Ostreopsis, una microalga cuyas toxinas se acumularían en la cadena alimentaria marina.

Ostreopsis suele encontrarse tanto sobre macroalgas y sustratos inertes (rocas, conchas, etc.) como en la columna de agua. La sospecha es razonable pero (que yo sepa) nunca se ha demostrado su responsabilidad en el clupeotoxismo de manera concluyente.

La intoxicación de la mujer de Madagascar fue la primera que se relacionó con Ostreopsis. Los arenques contenían restos de sedimento en el tracto digestivo y los pescadores aseguraron que dicha especie solía alimentarse en el fondo.

Ello unido a la presencia de análogos de palitoxina en O. siamensis y su abundancia en fondos tropicales llevó a señalar a dicha especie como «causa probable» del clupeotoxismo.

Lo que sí está bien establecido es la asociación entre Ostreopsis y molestias respiratorias y cutáneas durante sus proliferaciones en el Mediterráneo en costas de Italia, Grecia, Argelia y España. Lo contamos hace unos años en En esta apartada orilla no se respira mejor y Fraga y las Ostreopsis.

Y el año pasado Ostreopsis volvió a ser noticia por su aparición y el cierre de varias playas por precaución y síntomas leves de intoxicación en el Golfo de Vizcaya, en España («Los análisis confirman que las algas Ostreopsis causaron los picores de los bañistas en San Sebastián»; NIUS 10-IX-2021) y Francia («Côte basque : des plages fermées à cause d’une algue toxique»; SudOuest 9-VIII-2021).

La especie responsable les sonará…

La Ostreopsis siamensis está entre nosotros. Este alga tóxica es la culpable de las irritaciones en la piel y los picores que esta semana han sufrido casi un centenar de bañistas de las playas donostiarras. Los análisis encargados por el Departamento de Salud Pública y Medio Ambiente del Ayuntamiento de San Sebastián a la Facultad de Biología de la Universidad del País Vasco (UPV/EHU) lo han confirmado. El alga tóxica tiene ya nombre y apellido.

NIUS,10-IX-2021
Playa de la Zurriola (San Sebastián), la más afectada por la proliferación de Ostreopsis en 2021. Autor: EuropaPress. Fuente: NIUS, 10-IX-2021.

Cierto, las células aisladas en el norte de la Península ibérica (Cantabria y Euskadi) desde su primera detección por Laza-Martínez y col. (2011) tienen aspecto de Ostreopsis siamensis. Pero hay algo más…

120 años después de Schmidt existen muchos cultivos en todo el mundo con ese aspecto y a falta de más datos se les llama Ostreopsis cf. siamensis («cf.» es la abreviatura latina de «confer» que quiere decir «aspecto externo comparable a…»).

Pero los biólogos moleculares se caracterizan por secuenciar cuanta célula les pase por delante y gracias a ello los árboles filogenéticos crecen y crecen…

Pues bien. Las ramas de esos árboles se adelantan a menudo a la descripción de nuevas especies y atraen la atención hacia otras que no podemos distinguir por el aspecto.

En el caso de Ostreopsis también hay más «ramas» que especies descritas. Y a falta de nombres les pusieron números: Ostreopsis sp. 1, 2, 3 ¡¡ y así hasta 9 !!

Ya os imaginareis que las Ostreopsis cf. siamensis aisladas en el Caribe, Australia o el Mediterráneo no son necesariamente la misma especie. Se parecen no más. Pero además, el problema era que tampoco sabíamos la rama de la Ostreopsis siamensis verdadera.

¿Solución? situar Koh Chang en un mapa, irse allí a aislar Ostreopsis con aspecto de O. siamensis y completar su descripción con datos genéticos.

No se me emocionen que ya les veo buscando fecha para viajar a Tailandia a resolver el misterio…

En 2021 Lam Nguyen-Ngoc y col. aislaron cultivos de Ostreopsis cf. siamensis en la costa de Vietnam y en la isla de Phu Quoc a 300 km de la isla del elefante (Koh Chang).

Fuente: Nguyen-Ngoc y col. (2021).

En su trabajo incluyeron una de las ilustraciones de Schmidt y células coincidentes con esa descripción…

¡¡ y los resultados genéticos!!

«The real» Ostreopsis siamensis resultó ser Ostreopsis sp. 6.

Mientras, la Ostreopsis cf. siamensis del norte peninsular y Francia atlántica corresponde con Ostreopsis sp. 9: una especie aún por describir.

Curiosamente, Lam Nguyen-Ngoc ha colaborado con el Schmidt Ocean Institute, fundación privada sin fines de lucro dedicada a la investigación marina.

Esta fundación tiene un enorme buque oceanográfico: el RV Falkor, con 110 metros de eslora.

A pesar del nombre dicha fundación no tiene nada que ver con Johannes Schmidt sino con sus fundadores: Eric y Wendy Schmidt, norteamericanos.

Eric fue CEO de Google y Wendy es empresaria. Ambos filántropos interesados en la ciencia igual que Jacobsen y su Fundación Carlsberg. Incluso acaban de donar al CNR italiano su anterior buque oceanográfico ¡será por barcos!

Johannes Schmidt era un joven lleno de ilusión que cumplió con creces su sueño siamés…

Y un siglo después otros jóvenes realizaron también su particular «Siamese dream«. Con ellos termino dedicando una canción de aquel álbum de 1993 a Schmidt, Mortensen y a tod@s los jóvenes y no tan jóvenes que leéis este blog.

Cada cual con sus sueños…

Referencias:

  • Bruun A.F. Danish naturalists in Thailand (1900-1960). Siam Soc . Nat . Hist . B. 20:71-80 (1961).
  • David H. y col. Ostreopsis cf. siamensis and Ostreopsis cf. ovata from the Atlantic Iberian Peninsula: Morphological and phylogenetic characterization. Harmful Algae 30:44-50 (2013).
  • Drouet K. y col. Current distribution and potential expansion of the harmful benthic dinoflagellate Ostreopsis cf. siamensis towards the warming waters of the Bay of Biscay, North-East Atlantic. Env. Microbiol. 23(9):4956-4979 (2021).
  • Fukuyo Y. Taxonomical study on benthic dinoflagellates collected in coral reefs. Bull. Jpn. Soc. Sci. Fish 47:967–78 (1981).
  • Laza-Martínez A. y col. Morphological and genetic characterization of benthic dinoflagellates of the genera Coolia, Ostreopsis and Prorocentrum from the south-eastern Bay of Biscay. Eur. J. Phycol. 46, 1–21. (2011).
  • MacMillan K. y col. Case report: Aquarium palytoxin induced keratoconjunctivitis. Am. J. Ophtalmol. Case Rep. 25:101326. (2022).
  • Nguyen-Ngoc L. y col. Morphological and genetic analyses of Ostreopsis (Dinophyceae, Gonyaulacales, Ostreopsidaceae) species from Vietnamese waters with a re-description of the type species, O. siamensis. J. Phycol. 57:1059-1083 (2021).
  • Pelin M. y col. Palytoxin-Containing Aquarium Soft Corals as an Emerging Sanitary Problem. Mar. Drugs 14:33 (2016).
  • Randall J.E. Review of Clupeotoxism, an Often Fatal Illness from the Consumption of Clupeoid Fishes. Pacific Science 59(1):73–77 (2005).
  • Santos M. y col. Ocurrence of Ostreopsis in two temperate coastal bays (SW iberia): insights from the plankton. Harmful Algae 86: 20–36 (2019).
  • Schmidt J. Preliminary report of the botanical results of the Danish expedition to Siam (1899–1900). Part IV. Peridiniales. Botanisk tidsskrift 24:212–21 (1901).
  • Wood P. y col. Aerosolized palytoxin toxicity during home marine aquarium maintenance. Toxicol. Comm. 2:1, 49-52 (2018).

Las diatomeas surferas

Imagen de portada: Playa América (Pontevedra). Autor: F. Rodríguez

¡Hola a todas y todos! para empezar querría anunciaros que esta será la última entrada durante un tiempo. No dejo el blog, es una pausa indefinida. Mientras, solo escribiré nuevos posts en ocasiones especiales.

El logo de Fitopasión (Autora: Blanca Álvarez, IEO Vigo).

Han sido diez años con entradas cada 2-3 semanas hasta un total de 249. Un montón de historias y muchas más por contar. Pero ha llegado el momento de parar un poco…

La experiencia ha sido muy positiva. Después de tanto tiempo todo lo que rodea al blog forma parte «de la familia».

Espero que para vosotras y vosotros también. Que os haya sembrado la espinita de la curiosidad y dejado algún recuerdo especial. Y si no, siempre podéis volver a redescubrir el blog porque aquí seguirá.

Las visitas han crecido cada año con reseñas en diversos medios de comunicación. Los países con más visitantes son -por este orden- España, Ecuador, México, Argentina y Chile (85% entre 2016-2021). Y entre 2020-2021 el blog recibió más de 410.000 visitas.

Muchas gracias a todas y todos por seguirlo durante estos años.

He aprendido mucho escribiéndolo y vuestros comentarios me han animado a dedicarle tiempo a todas las entradas (las peino mucho siempre antes de dejar que salgan a la calle).

Continuaré divulgando en mi cuenta de twitter (@Lilestak) al ritmo que pueda y que me apetezca. En ella publicaré minihilos de texto, imágenes y vídeos sobre fitoplancton con el hashtag #Fitopasión. Os animo a seguirme allí.

Y después de esta despedida temporal vamos con la entrada de hoy.

Hablaré de divulgación y ciencia ciudadana con el ejemplo de Attheya armata: diatomea surfera y vieja conocida de este blog.

Una de las señas de identidad de Fitopasión son las referencias bibliográficas. Lo mínimo en cualquier texto fiable de divulgación es incluir las fuentes originales para I) hacer justicia a los autores, II) que cualquiera contraste lo que dices y III) demostrar que no te inventas lo que escribes.

Que un artículo científico cite fuentes de internet es cada vez más común. Y en el caso de Fitopasión estoy orgulloso de contar con una entrada en las referencias de Odebrecht y col. (2014) & Carballeira y col. (2018), en concreto la tercera que publiqué allá por 2011: Attheya: el alga que toma el sol en la playa.

Extracto de las referencias de Odebrecht y col. (2014).

Aquel post otoñal de Fitopasión fue la primera cita de diatomeas en zonas de rompiente en la Península Ibérica (2ª cita para España después de Canarias: Ojeda y O’Shanahan, 2005).

¿Alucinante, verdad? ¡ni yo mismo lo sabía! y ello da buena idea de las investigaciones pendientes y sorpresas que nos reserva el mar a la vuelta de la esquina. También de la importancia de la ciencia ciudadana

Cualquiera con un móvil a mano y curiosidad sobre la naturaleza puede enviar sus observaciones a aplicaciones y webs que fomentan la participación de la sociedad en proyectos de investigación. Tu observación puede ser novedosa e interesante para la comunidad científica, no lo dudes.

Ejemplo de ello son las webs de proyectos sobre biodiversidad marina como DIVERSIMAR (CN-IEO, CSIC) basuras marinas (CLEANATLANTIC o Marine LitterWatch de la Agencia Europea de Medioambiente) o mareas rojas PHENOMER (Ifremer) en Bretaña (Francia).

El caso que más nos atañe en este blog es PHENOMER. Su líder, Raffaele Siano (investigador de Ifremer), publicó en 2020 un artículo resumiendo la actividad entre 2013-15.

Fíjense. En esos 3 años muestrearon 74 avisos de mareas rojas en Bretaña (y de ellos 45 pasaron inadvertidos para la red de control de fitoplancton nocivo).

Las notificaciones ciudadanas contribuyeron a estudiar la extensión geográfica y duración de blooms de Noctiluca scintillans y Lepidodinium chlorophorum.

Además, un episodio de mortalidad en bivalvos coincidió con una marea marrón dominada por rafidofíceas (Heterosigma akashiwo y Pseudochattonella verruculosa), las cuales suponen un nuevo riesgo en la región.

Tal es el valor que puede aportar la ciencia ciudadana si proporcionamos los medios necesarios desde los centros de investigación.

En Galicia no tenemos un proyecto sobre mareas rojas como PHENOMER.

Pero sería muy interesante una iniciativa similar ya que son episodios comunes con impacto socioeconómico y medioambiental tanto positivo (por la biomasa para niveles tróficos superiores o la bioluminiscencia que producen algunas), como negativo (por las posibles toxinas, efectos nocivos y riesgos para la salud pública).

A, B, C) Proliferaciones de Noctiluca scintillans. D, E, F) Lepidodinium chlorophorum. Autor: Siano y col. (2020). Fuente: ScienceDirect.

En la entrada de hoy comentaré un tipo de proliferaciones diferentes a las mareas rojas porque solo tiñen la arena y la espuma de las olas: las diatomeas surferas.

En Fitopasión hemos hablado sobre proliferaciones y mareas rojas de todos los colores. Estas suelen suceder entre primavera y otoño en la columna de agua (o si son especies bentónicas sobre macroalgas y sedimentos). Pero el caso de las diatomeas surferas es diferente.

Sus blooms no parecen seguir un patrón estacional y se observan durante todo el año. Necesitan que el oleaje produzca suficiente espuma para adherirse y desplazarse con ella tiñendo la arena y las olas de color marrón. Por esa razón otoño e invierno son épocas favorables para su crecimiento.

Nos centraremos en una especie surfera que conozco por experiencia directa: Attheya armata.

El trabajo de Odebrecht y col. (2014) se titulaba «Surf zone diatoms: A review of the drivers, patterns and role in sandy beaches food chains». En él describían la distribución geográfica de estas diatomeas, y en Europa citaban su presencia en medio marino en Francia (Bahía de Audierne, en Bretaña) y España (Galicia (Fitopasión) y Canarias (Ojeda y O’Shanahan, 2005)).

Carballeira y col. (2018), además de una revisión sobre Attheya armata, incluyeron muestreos en Galicia con el título tan atractivo de: Attheya armata along the European Atlantic coast – The turn of the screw on the causes of “surf diatom”.

La mayoría de registros de diatomeas surferas (incluyendo géneros como Anaulus, Asterionellopsis, Aulacodiscus, Odontella, etc.) se localizan en el hemisferio sur (América, África y Oceanía). Carballeira y col. incluyen un listado exhaustivo de la distribución europea de Attheya armata destacando que es una especie autóctona descrita en Inglaterra en 1860 y con amplia distribución (Reino Unido, Francia, Países Bajos, Bélgica y España).

Dado que habitan en una franja estrecha (la zona de rompiente) las células de Attheya no suelen aparecer en el monitoreo de fitoplancton costero que usa muestras de la columna de agua. Por ello los registros de A. armata son a menudo aislados, discontinuos y aparecen nuevas observaciones en zonas ya estudiadas para el plancton marino.

No obstante, en la bahía bretona de Audierne sí sabemos que su presencia es semicontínua a lo largo del año y en este caso hay registros históricos que apuntan a una expansión reciente en el sur de Francia.

Lo de diatomeas surferas no es solo para llamar vuestra atención sino que como véis en inglés se les conoce como «surf zone diatoms«. En el diccionario Oxford el sustantivo «surf» quiere decir «oleaje, olas, espuma». Así que técnicamente son las diatomeas de las olas, de la espuma. Y de ahí a decir que surfean no es inventarse nada…

En realidad combinan lo de surfear con un modo de vida epipsámico. Esta palabreja quiere decir «que crecen adheridas sobre los granos de arena o en la playa«. Las diatomeas epipsámicas como Attheya armata o Anaulus suben a la superficie de la arena al inicio del día y desaparecen antes de anochecer. El mucílago que producen y su aspecto les permite adherirse a las partículas de arena y burbujas, flotando así en el agua con la espuma de las olas.

Sus proliferaciones no se deben a contaminación de origen humano. No es necesaria la influencia antropogénica (exceso de nutrientes) para estimular su crecimiento. Las playas donde surgen suelen estar expuestas al oleaje para que se forme suficiente espuma, con una pendiente suave y amplia zona de rompiente. A menudo, no siempre, hay influencia de agua dulce o acuíferos costeros.

El pasado 29 de diciembre, paseando por el arenal de Panxón (zona este de playa América) volví a observar manchas de Attheya armata en la superficie de la arena. Aquí tenéis varias fotos…

Mancha de Attheya armata en Panxón (playa América, Pontevedra), 29-XII-2021. Autor: F. Rodríguez
Mancha de Attheya armata en Panxón (playa América, Pontevedra), 29-XII-2021. Autor: F. Rodríguez
Mancha de Attheya armata en Panxón (playa América, Pontevedra), 29-XII-2021. Autor: F. Rodríguez

Surgen todos los años pero no hay registros locales sistemáticos –ni trabajos en la zona– así que es imposible saber su estacionalidad, abundancia y variación interanual. Aquí tenéis a las responsables a diferentes aumentos bajo el microscopio. Las fotografié y grabé unos días después ya en cultivo en nuestro laboratorio del IEO de Vigo.

Agregados de Attheya armata aislada de Panxón, a 100 aumentos. Autor: F. Rodríguez

Como podéis comprobar sus células poseen prolongaciones que parecen espinas. Se denominan «setas» y son proyecciones de sus valvas que las unen para formar cadenas, mantener su flotabilidad y enredarse entre ellas para formar agregados que a simple vista parecen grumos. Son típicas de géneros similares como Chaetoceros.

Attheya armata aislada de Panxón, a 400 aumentos. Autor: F. Rodríguez

La información más completa sobre Attheya en Galicia está en Carballeira y col. (2018). En dicho trabajo indican que su presencia es efímera (días) en playas de la ría de Ares-Betanzos, sobre todo en otoño e invierno. También estudiaron su firma isotópica para contestar a la siguiente pregunta: ¿cuál es el origen de los nutrientes que usa para crecer? ¿marino o continental?

Respuesta: Attheya usa nutrientes de origen marino pero distintos a los del plancton en la columna de agua. Los valores promedio de A. armata para isótopos δ13C y δ15N fueron similares a otros de referencia para macroalgas y microalgas bentónicas, alejados del plancton marino. La conclusión fue que las poblaciones de Attheya explotan principalmente nutrientes en la interfase agua-sedimento de origen marino, no fuentes antropogénicas o aguas continentales filtradas en el subsuelo.

A diferencia de Galicia, donde pasan desapercibidas, el aspecto y extensión de proliferaciones de Attheya en Canarias ha llegado a preocupar a bañistas en playas de Gran Canaria. Por su color se han relacionado –allí y en otros lugares– con contaminación, vertidos fecales, etc.

La verdad es que forman grumos marrones sospechosos en la arena y espuma de las olas. Aquí tenéis un vídeo grabado a 250 aumentos para que veáis que pinta tienen.

El mensaje final es que estamos ante un fenómeno natural a pesar de ese aspecto un tanto dudoso. Y en el caso de Attheya armata no se trata siquiera de una especie invasora sino de una diatomea indígena de costas atlánticas europeas. Y con esto termino por hoy.

Me voy con un vídeo en la playa. Y una canción que habla de encontrar un Nuevo Mundo. ¡Os deseo lo mejor para el año que comienza!

Referencias:

  • Carballeira R. y col. Attheya armata along the European Atlantic coast – The turn of the screw on the causes of “surf diatom”. Est Coast Shelf Sci 204:114-129 (2018).
  • Odebrecht C. y col. Surf zone diatoms: A review of the drivers, patterns and role in sandy beaches food chains. Est Coast Shelf Sci 150:24-35 (2014).
  • Ojeda A. y O’Shanaghan L. Discoloraciones por acumulaciones de la diatomea bentónica epipsámica Attheya armatus (Centrales, Bacillariophyta) en playas de arena del S y SW de Gran Canaria (Canarias, España). Vieraea, 33:51-58.
  • Siano R. y col. Citizen participation in monitoring phytoplankton seawater discolorations. Mar Pol 117:103039 (2020).

La pequeña ciudad corsaria

Imagen de portada: embarcadero de la isla de Batz, desde Roscoff. Autor: F. Rodríguez

Allez viens, j’t’emmène au vent / Je t’emmène au dessus des gens
Et je voudrais que tu te rappelles / Notre amour est éternel
Et pas artificiel

J’t’emmène au vent (Louise Attaque, 1997)

La de hoy es una entrada muy personal. Espero que os guste.

Viajaremos a Roscoff, en la región de Bretaña, y comenzaré por un recuerdo: una comida en la cantina del Hôtel de France en diciembre de 2004. El coche lleno de maletas y cajas. Con ilusión y tristeza a partes iguales. Al día siguiente de vuelta a España tras 2 años en el grupo de Plancton Océanique de la Station Biologique.

Station Biologique de Roscoff. Autor: F. Rodríguez

Visto desde la distancia es poco tiempo, pero 2 años son más que suficientes para deshacer tópicos sobre países y gentes. Postales descoloridas y estáticas: una respuesta automática y convencional para todo.

Vivimos inmersos en una burbuja cultural que nos hace sentir como en casa, cómodos y seguros. Incluso nos convencemos (a veces) de vivir en el mejor lugar-región-país del mundo.

Pero mudarte al extranjero cambia «las reglas del juego» y enriquece esa burbuja (y a ti como persona) a poco que seas permeable y curioso. Esa fue para mí una de las lecciones más importantes.

Con el tiempo se idealizan los recuerdos y algo de eso habrá porque era muy joven ¡y no me daba cuenta!. Pero casi todo fue positivo y creo que no es idealizar sino ser agradecido.

No daré nombres pero incluyo a muchos franceses, algunos portugueses, un hindú, un australiano y otras nacionalidades con las que compartí trabajo, ocio, risas y cenas en una época que ya pasó pero que guardo con mucho cariño.

La música siempre acompaña a los recuerdos y esta canción tan luminosa de Louise Attaque me transporta a aquel tiempo desde el primer acorde. Como ellos dicen: «vamos, ven, te llevo al viento ; te llevo por encima de las personas ; y querría que recuerdes ; que nuestro amor es eterno ; y no artificial…»

La pequeña ciudad corsaria. Roscoff se encuentra en la entrada de la bahía de Morlaix, archifamosa por sus cultivos de ostras, en la costa sur del Canal de la Mancha. De ahí también los omnipresentes cruceros de Brittany Ferries, las tiendas de licores y productos típicos enfocadas -sobre todo- al turismo inglés. Incluso verás señales en la carretera recordando que debes circular por la derecha.

Torre del campanario de la iglesia Notre Dame de Croaz Batz, Roscoff. Autor: F. Rodríguez

Las mareas rigen la actividad en puertos como el de Roscoff. Su situación y geografía costera la convirtió en centro neurálgico de la actividad corsaria tras la revolución francesa.

Por un lado, el acceso al puerto de Roscoff era imposible para los buques de guerra de la marina británica, y por otro, el canal de la isla de Batz (justo enfrente), ofrecía abrigo a los corsarios para descargar el botín de sus capturas.

¿Conocéis alguna iglesia con cañones esculpidos en su torre? pues la de Roscoff tiene dos bien a la vista ¡todo un aviso para navegantes!

Es fácil pasear por el centro histórico e imaginar que estás en el siglo XVIII.

Las antiguas casas góticas de los armadores son ahora deliciosas pastelerías o creperías. Y los corsarios dan nombre a alguno de sus restaurantes (Surcouff). Pero sus calles y la arquitectura siguen conservando un encanto único con reminiscencias de ese pasado. Pura Bretaña.

Será por eso (como dice mi colega Christophe Six) que muchos caen enamorados de Roscoff.

Centro histórico de Roscoff. La imagen de la izquierda representa a un vendedor de cebollas bretón (conocidos como «Johnnies»), que cruzaban el Canal de la Mancha para comerciar en Inglaterra. La carabela está esculpida en la pared de la sacristía de la iglesia Notre Dame de Croaz Batz y es también el símbolo de la revista «Cahiers de Biologie Marine» publicada por la SBR. Autor: F. Rodríguez

Estamos en el 29 (Departamento de Finisterre) y aquí los rangos de marea alcanzan fácil 10 metros, cerca del récord europeo del Mont Saint Michel con 13 m. Para que os hagais una idea: las mareas vivas en Galicia se acercan a 4 m. y las muertas de Roscoff no bajan de 2,5 m.

Frente a la Station Biologique (fundada en 1872 por Henri de Lacaze-Duthiers), un paisaje de rocas, algas y aves marinas te recuerdan que esta costa es muy especial.

Bajamar y pleamar vista desde la Station Biologique de Roscoff (4 y 5 nov 2021). A la izquierda el canal de la isla de Batz. A la derecha el muro del vivero de la Station Biologique. Autor: F. Rodríguez
Dique submarino a la entrada del puerto de Ploumanac’h. Autor: F. Rodríguez

Una de las imágenes más impactantes cuando llegas por primera vez es la de ver la ensenada del puerto llena de agua y seca en el mismo día.

Para evitar esto, en poblaciones como Morlaix o Ploumanac’h tienen exclusas o muros submarinos para retener el agua.

La velocidad de la marea provoca que en verano, tomando el sol sobre las rocas, más de una y de uno se hayan despertado rodeados de agua por todas partes, esperando a que la gendarmerie national los rescate. Tal cual nos lo contaron en un tour por la bahía de Saint Anne (Ploumanac’h).

En Roscoff no hay exclusas. Allí el mar va y vuelve todos los días…

De hecho me contaron que se usa la expresión «tirar de la cadena» para referirse al descenso de la marea. Y la encuentro perfecta porque cuando el puerto se vacía parece que alguien quitó el tapón del fondo.

Puerto de Roscoff en bajamar y pleamar. Autor: F. Rodríguez
Puerto de Roscoff. Autor: F. Rodríguez

Debido a la turbulencia que generan las mareas la columna de agua permanece mezclada todo el año. Dicho de otro modo: no existe estratificación en verano en la capa superficial.

Así que los nutrientes nunca se agotan completamente y las reinas del fitoplancton son las diatomeas (felices cual cerditos en el barro gracias a dicha agitación).

Aquí la biodiversidad se encuentra sobre todo en las macroalgas y en las comunidades del intermareal, no en el fitoplancton.

Pero ello no quita que en la Station Biologique se encuentre una de las colecciones de cultivos más importantes del mundo (RCC), con un catálogo disponible de unas 5500 cepas (entre virus, bacterias, microalgas y macroalgas), estrechamente ligada a un grupo de investigación de referencia sobre plancton marino (ECOMAP).

El canal de la Mancha es un mar epicontinental -sobre corteza terrestre- y además poco profundo (media de 63 m).

La turbulencia y poca profundidad favorecen la presencia en la columna de agua de especies bentónicas y ticopelágicas de diatomeas (p.ej. Amphora, Diploneis, Fragilaria, Nitzschia y Paralia) que habitan la mayor parte del año en los sedimentos pero que con el movimiento se resuspenden y resultan abundantes -especiamente en otoño e invierno-.

En estas imágenes pueden ver algunas de las diatomeas características de la región…

Diatomeas en muestras de la estación SOMLIT-Astan. A) Guinardia delicatula, B) Guinardia striata, C) Thalassiosira rotula, D) Coscinodiscus sp., E) Lauderia annulata, F) Thalassionema nitzschioides. Autora: Fabienne Rigaut-Jalabert (ECOMAP, SBR).

El retrato actualizado y completo de las comunidades de fitoplancton en Roscoff está disponible en un trabajo (preprint todavía) del grupo ECOMAP de la Station Biologique (Caracciolo y col.). Consiste en un análisis de muestras recogidas en la estación SOMLIT-Astan entre 2009-2016, analizadas mediante microscopía y biología molecular (secuenciación masiva 18S rADN, V4).

Dissodinium pseudolunula (dinoflagelado). Muestra de la estación SOMLIT-Astan. Autora: Fabienne Rigaut-Jalabert (ECOMAP, SBR).

Al microscopio las diatomeas ganan por goleada aportando 3/4 de las especies identificadas y casi el 90% de los contajes de fitoplancton.

A mucha distancia están los dinoflagelados con un 15% de especies (pero apenas 7% de los contajes), y luego se reparten los restos los demás grupos (haptofitas, euglenofíceas, ciliados, etc.).

Sin embargo los resultados moleculares (células >3 micras) dibujan otro panorama: 1/3 de las secuencias son dinoflagelados, 22% diatomeas y luego aparecen las criptofíceas (11%) y clorofíceas (4%). Además, varios grupos heterótrofos (parásitos como Cercozoa y Sindiniales; ciliados, etc.) contribuyen juntos un 20% de las secuencias.

En primavera y verano predominan géneros de diatomeas como Chaetoceros, Guinardia, Skeletonema y Thalassiosira. Pero la genética reveló que existe un remanente de pequeñas «nanodiatomeas» que escapan a los contajes tradicionales entre las que destacan Minidiscus en invierno, y otros géneros como Arcocellulus/Minutocellus, Cyclotella y Thalassiosira el resto del año.

Gracias a la biología molecular se detectan parásitos difícilmente reconocibles al microscopio como Cryothecomonas que infecta diatomeas (especialmente Guinardia) y Sindiniales (parásitos de dinoflagelados), que también forman parte importante de la comunidad planctónica «vista» por el ADN.

La comparación directa entre microscopía y biología molecular no es posible dadas las diferencias entre ambas técnicas: las células pequeñas (<10 micras) son inclasificables al microscopio y/o pasan inadvertidas mientras que la genética sobreestima organismos con muchas copias de 18S rADN (dinoflagelados) o aquellos cuyo ADN se extrae y amplifica mejor. Y lo contrario sucede con grupos subestimados porque poseen menos ADN y/o facilidad para amplificarlo.

¿Y qué hay de los virus? Guinardia delicatula es una especie emblemática en las proliferaciones de diatomeas en Roscoff y en general en el Canal de la Mancha. Pues bien: en 2018 Arsenieff y col. identificaron por primera vez unos virus que infectan específicamente a dicha diatomea (GdelRNAV), aislados en la fase final de sus proliferaciones en verano.

Secciones ultrafinas de Guinardia delicatula (RCC3083) y partículas virales (GdelRNAV-01) mediante TEM. (A) Control sano. (B-E) G. delicatula infectada por GdelRNAV-01, a diferentes aumentos. Autora: Arsenieff y col. (2018). Fuente: Researchgate.

Curiosamente pertenecen a la misma clase de virus (Pisoniviricetes) que el SARS-CoV-2 responsable del maldito COVID-19. Ambos son virus ARN monocatenarios positivos (ARNmc+). Es decir: su información genética no está escrita en ADN sino en ARN y en el mismo sentido (+) que las cadenas de ARNm del huésped.

Por eso puede traducirse directamente su ARN a proteínas en los ribosomas de las células infectadas iniciando su expresión y replicación en el huésped. Así, sin más, los muy desgraciados…

Los virus ARNmc+ infectan a toda clase de organismos: desde arqueas y bacterias hasta protistas, plantas y animales (pangolines y murciélagos incluidos como bien sabemos).

En el caso de los virus GdelRNAV que afectan a G. delicatula su genoma de ARN alcanza 9 kb. Resulta pequeño en comparación a los 29 kb del SARS-CoV-2 pero suficiente para infectar y producir 90.000 nuevos virus por célula en menos de 12 horas y aniquilar cultivos de G. delicatula en el laboratorio.

No se cree que dichos virus puedan controlar las poblaciones de G. delicatula en el medio natural sino que forman parte de los patógenos que interaccionan con ellas y que podrían jugar un papel más importante en las fases finales de su proliferación.

En dicho periodo las células ralentizan o frenan su crecimiento y pueden ser más vulnerables frente a los ataques virales tal como se ha demostrado en otras diatomeas como Chaetoceros.

No sé a vosotros pero a mí dadas las circunstancias me apetece terminar con algo que no sean virus…

Durante una estancia reciente en la Station Biologique (oct-nov 2021) descubrí esta canción de Polo&Pan con un título que refleja el leitmotiv del blog: mostrar Les jolies choses como Francia, Bretaña, sus gentes ¡y el fitoplancton por supuesto!

Agradecimientos: a Fabienne Rigaut-Jalabert del grupo ECOMAP (SBR) por las imágenes de microscopía de SOMLIT-Astan.

Referencias:

  • Arsenieff L. y col. First viruses infecting the marine diatom Guinardia delicatula. Front. Microbiol. 9:3235 (2018).
  • Caracciolo M. y col. Seasonal temporal dynamics of marine protists communities in tidally mixed coastal waters. bioRxiv preprint doi: https://doi.org/10.1101/2021.09.15.460302 (17 Sep 2021).
  • Guilloux L. y col. An annotated checklist of Marine Phytoplankton taxa at the SOMLIT-Astan time series off Roscoff (Western English Channel, France): data collected from 2000 to 2010. Cah. Biol. Mar. 54:247-256 (2013).
  • Roscoff: un coin de Finistère, plaque tournante au Temps des Corsaires. Karg-Keriven P & Karg F. Atlantis, 128 pp. (2000).

Fotosíntesis y biomedicina

Imagen de portada: líquenes sobre la corteza de un liquidámbar en Castrelos (Vigo). Autor: F. Rodríguez

La simbiosis con algas es más común de lo que pensamos. La vemos todos los días en muros y fachadas, sobre la corteza de los árboles, paseando por la costa…son los líquenes por supuesto.

En el medio marino encontramos simbiontes fotosintéticos en animales como esponjas, cnidarios y moluscos. Huésped y fotosimbionte -ya sea microalga o cianobacteria-, obtienen energía y nutrientes para su crecimiento, protección frente a depredadores, etc.

No olvidemos que el copyright de la fotosíntesis lo tienen los antepasados de las cianobacterias actuales. Y tan fantástico resultó que otras células les hackearon el invento y una vez integrado lo transmitieron a sus descendientes, microalgas y vegetales terrestres.

Elysia chlorotica. Autor: P.J. Krug. Fuente: National Geographic.

Ya nos gustaría hacer la fotosíntesis. Todo ventajas, al sol como lagartijas. Gracias a los fotosimbiontes el huésped consigue compuestos esenciales para su supervivencia como azúcares, aminoácidos, glicerol, lípidos, ácidos orgánicos, etc.

¿Y dónde están los límites para la fotosimbiosis en animales? Pues todo irá bien si los simbiontes disponen de luz suficiente y el huésped permite una convivencia «pacífica» (p.ej. sin agresiones del sistema inmune o que no las elimine por otros medios). Pero esto no se consigue de un día para otro...

Toda unión estable conlleva cierta adaptación (morfológica, genética y metabólica) por ambas partes.

Por ejemplo el manto enorme de las almejas Tridacna que permite exponer a la luz sus dinoflagelados simbiontes (Symbiodinium).

O la transferencia de genes fotosintéticos desde el alga verde Vaucheria litorea a su huésped, la babosa de mar Elysia chlorotica.

¿Qué organismos poseen fotosimbiontes? Cianobacterias y microalgas habitan como endo– o ectosimbiontes en seres vivos unicelulares (p.ej. dinoflagelados, diatomeas, foraminíferos, radiolarios, acantáridos) y pluricelulares (cnidarios, esponjas y moluscos). Entre estos últimos hemos dado la turra en el blog sobre corales, anémonas (Anemonia, Cassiopea), ascidias (Lissoclinum), hidrozoos (Velella), moluscos gasterópodos (Elysia), sin olvidar gusanitos platelmintos verdes (Symsagittifera) ¡e incluso huevos de salamandra! (Ambystoma).

Salamandra de California (Ambystoma maculatum). Fuente: Sobre esto y aquello.

Les recuerdo que Ambystoma maculatum es el primer vertebrado conocido con algas endosimbiontes durante todo su ciclo de vida. En concreto Oophila amblystomastis, un alga verde cuyo nombre quiere decir «que ama los huevos de las salamandras«.

Su presencia en los embriones y cápsulas de huevos eleva el contenido de oxígeno, favoreciendo la eclosión, protegiéndoles de infecciones y eliminando residuos nitrogenados del embrión.

Lo que no hay todavía son pruebas irrefutables de que Oophila transfiera energía a las salamandras mediante la fotosíntesis (igual que hace Symbiodinium en los corales).

Pero partiendo de la producción de oxígeno y a la vista de los beneficios que aportan al huésped ¿por qué no investigar aplicaciones en nuestro propio interés?

La más evidente es aprovechar el oxígeno de las microalgas en biomedicina para combatir hipoxia en tejidos: terapias fotosintéticas. Para ello se necesita recrear la fotosimbiosis con biomateriales que pongan en contacto microalgas y células animales. Suena a ciencia ficción pero hace más de dos décadas que se investiga y publica sobre ello.

Aquí van ejemplos de ingeniería de tejidos. Una matriz de colágeno que da soporte a clorofíceas (Chlamydomonas reinhardtii) y fibroblastos murinos (células del tejido conectivo) en un biomaterial que recupera zonas lesionadas de la piel. O el mismo biomaterial, pero con líneas transgénicas de C. reinhardtii, que producen nuevos compuestos aumentando su potencial regenerador en incisiones y heridas…

…o hidrogel con la cianobacteria Spirulina platensis para eliminar daños en la piel por infección de Staphylococcus aureus. Estos son apenas algunos ejemplos ya ensayados -con éxito- en ratones (Chávez y col. 2020).

Biomateriales capaces de producir oxígeno in situ. A) cultivos de cianobacterias y algas verdes. B) Apósito para la piel. C) Hilos de sutura. D) ensayos de biocompatibilidad en pez cebra y E) ratones. Fuente: Chávez y col. (2020).

Además se plantea el uso de la fotosíntesis en terapias anticáncer para contrarrestar la hipoxia que provocan los tumores sólidos y que dificulta su tratamiento. Hasta ahora se ha experimentado en este sentido con algas verdes (Chlorella) y cianobacterias (Synechococcus elongatus).

Esquema de fototerapia anticáncer con cianobacterias. Fuente: Argawal y col. (2021).

Pero el salto de ratones a ensayos clínicos en humanos todavía queda lejos. Antes hay que estudiar una mayor diversidad de microalgas y cianobacterias con usos clínicos diferentes. Y profundizar en el conocimiento de los mecanismos que gobiernan la asociación con fotosimbiontes.

Otra barrera para su aplicación en humanos consiste en que el sistema inmunitario no interfiera en la terapia fotosintética, bien con microorganismos inmunotolerantes o fármacos que induzcan tolerancia.

Y no parece imposible porque el sistema inmune de vertebrados responde de forma suave (o nula) frente a microorganismos fotosintéticos.

Un trabajo reciente (Özugur y col. 2021) ha ido un paso más allá inyectando células fotosintéticas directamente en el sistema circulatorio. En concreto Chlamydomonas reinhardtii y la cianobacteria Synechocystis en renacuajos de rana (Xenopus laevis), usando por un lado cepas «normales» (wild type) y por otro «mutantes» que no producen oxígeno.

Pues bien. Los renacuajos (vivos y anestesiados; pobrecitos, todo por la ciencia), en un ambiente hipóxico y sin actividad neuronal recuperaban el funcionamiento de sus neuronas al iluminarlos. Todo gracias al aumento de oxígeno generado por Chlamydomonas (o Synechocystis) en su sistema circulatorio. Y como prueba del origen fotosintético del oxígeno, los renacuajos «control» (con cepas mutantes) continuaron catatónicos.

Aquí el vídeo de la inyección «verde» en el corazón. Impactante.

Grabación de la inyección de microalgas en renacuajos de Xenopus laevis. Fuente: Özugur y col. (2021)

Las aplicaciones intravasculares podrían ir hipotéticamente desde la recuperación de tejidos infartados a la solución de problemas respiratorios. Incluso el aprovechamiento de sustancias liberadas por las microalgas.

Y es que a pesar de las dificultades (fáciles de imaginar en este momento), la experimentación con vertebrados abre la posibilidad para aplicaciones que hoy en día parecen ciencia ficción. Y no lo digo yo, sino Suzan Özugur y col. al final de su trabajo...

Referencias:

  • Argawal T. y col. Recent advances in tissue engineering and anticancer modalities with photosynthetic microorganisms as potent oxygen generators. Biomed. Eng. Adv. 1, 100005 (2021).
  • Burns J.A. y col. Heterotrophic carbon fixation in a salamander-alga symbiosis. Front. Microbiol. 11:1815 (2020).
  • Chávez M.N., y col. Photosymbiosis for biomedical applications. Front. Bioeng. Biotechnol. 8, 577204 (2020).
  • Özugur S. y col. Green oxygen power plants in the brain rescue neuronal activity. iScience 24, 103158 (2021).
  • Rumpho M.E. y col. Horizontal gene transfer of the algal nuclear gene psbO to the photosynthetic sea slug Elysia chlorotica. PNAS 105: 7867–17871 (2008).
  • Venn A.A. y col. Photosynthetic symbioses in animals. J. Exp. Bot. 59:1069–1080 (2008).

El paraíso de las ostras

Imagen de portada: terraza en el puerto de Piraillan. Autor: F. Rodríguez

Cuenca de Arcachon. Fuente: cotebordeaux.com

Acabo de pasar unas semanas en Francia y vuelvo con dos entradas para el blog. La primera de ellas tiene como protagonistas a las ostras.

Hace tiempo escribí sobre las ostras verdes de Marennes-Oléron y hoy viajaremos a una región vecina en la costa atlántica pero más al sur: la cuenca de Arcachón.

Comer ostras crudas es algo que me supera. Pero si eres amante de esos extraños moluscos Arcachón te parecerá el paraíso. Parque natural marino desde 2014 y uno de los espacios más visitados de Francia.

Sobran los motivos...

Sus paisajes, playas, senderos y pueblitos ostrícolas con cabañas de madera. Estas se usaban tradicionalmente para trabajar con las ostras, pero algunas se han reconvertido a restaurantes con terraza al borde del mar…

En el cine podéis disfrutar de Arcachón en «Les petits mouchoirs» (Pequeñas mentiras sin importancia, de Guillaume Canet), la película más vista en Francia en 2010 y todo un homenaje a la región, declaración de amor, etc.

En este vídeo se repasan 10 lugares para no perderse y después de verlo me apuesto a que lo vais a marcar como destino de vacaciones.

En la entrada de la laguna de Arcachón se encuentra la gran duna de Pilat: una fantasía con 100 m de altura y medio km de largo. Lo de duna se queda corto para esta colina entre dos mares: uno azul que baña la playa de su cara oeste y otro verde de pinos marítimos que frenan su empuje hacia el interior (el Parque Natural de las Landas de Gascuña).

Plantados en su mayoría a partir del s.XIX, la intención era justo la de evitar que la duna arrasara tierra adentro tras su formación al colapsar un banco de arena a finales del s.XVIII. ¡Cómo debía ser el banco!

Pero volvamos al mar. El ritmo de las mareas y la escasa profundidad de la laguna macromareal de Arcachón provocan que en marée basse queden expuestos 2/3 de su superficie. Las ostras autóctonas se explotaban ya desde la antigüedad. Pero no fue hasta los s.XVII-XVIII cuando su captura se convirtió en una actividad rentable con gran demanda. Por aquel entonces las poblaciones eran nativas: ostra plana, europea (Ostrea edulis).

A finales del s.XIX la sobreexplotación había diezmado el recurso. Pero quiso la casualidad que en 1868 un barco procedente de Lisboa (Le Morlaisien) cargado de ostra portuguesa (Crassostrea angulata), tirase su carga durante una tormenta…y las supervivientes se adaptaron y se incorporaron al negocio. Décadas después, una enfermedad fatal que impedía cerrar sus valvas a la ostra europea le asestó la puntilla en 1920.

En la segunda mitad del s.XX otras epizootias, como las ocasionadas por parásitos (Marteilia y Bonamia), arrasaron con las pocas europeas que quedaban y con el principal recurso: las productivas ostras portuguesas.

Evolución histórica de la producción de ostras y las epizootias en Francia. Fuente: ostrea.org

Los ostreicultores se vieron obligados a dirigir sus esfuerzos hacia la ostra japonesa o del Pacífico (Crassostrea gigas). Y así hasta el día de hoy.

La última crisis (1976-81) se debió al TBT empleado en pinturas anti-fouling de embarcaciones, que producía malformaciones afectando a la captación y crecimiento de las ostras.

En 1982 se prohibió su empleo y fin del problema.

El monopolio de la reproducción en Europa lo tiene Francia y en concreto dos regiones: Marennes-Oléron y Arcachón.

La combinación de agua salada con aportes de agua dulce menores en el interior -y una zona amplia protegida- hacen de Arcachón una región idónea para su cultivo y reproducción.

Para el crecimiento de las ostras la posición de los parques de cultivo es importante ya que determinan la cantidad de plancton y el periodo de inmersión durante el cual pueden alimentarse. Aunque hoy en día también se cultivan ostras en aguas profundas.

En total la cuenca de Arcachón produce unas 35.000 toneladas de ostras al año. Incluidas las ostras triploides desarrolladas en la región por IFREMER a finales de los 90′ y que al ser estériles crecen más rápido y no desarrollan sus gónadas (a diferencia de las ostras diploides que en verano son «laiteuses» por dicho motivo).

Ya llegamos a las microalgas, pero antes os cuento que…

A finales del s.XIX se produjo una revolución al conseguir captar las semillas de ostra usando tejas encaladas con arena, para así desprenderlas sin dañar a los juveniles. Hoy en día se prefieren captadores de plástico, más ligeros y prácticos (aunque menos eficaces que las tejas).

A partir del 8º mes de vida, las ostras se colocan sobreelevadas en sacos planos metálicos en hileras en la zona intermareal. En total se emplean tres años de cuidados contínuos -volteando y sacudiendo los sacos para limpiarlos y que no se adhieran las ostras- hasta que alcanzan un tamaño adecuado para su venta y consumo (¡y cuidado que no te las robe ningún «listo» con nocturnidad y alevosía!). Todo esto nos lo contaron en la Maison de l´huître, en Gujan-Mestras.

Y ahora sí ¿de qué se alimentan las ostras? pues básicamente de fitoplancton.

En Arcachón las microalgas suelen proliferar a comienzos de año, ya desde febrero. En esta época dominan diatomeas de gran tamaño y formadoras de colonias (Lauderia, Thalassiosira, Chaetoceros, Skeletonema y Asterionellopsis glacialis). Los inóculos proceden del Golfo de Vizcaya y una vez en la cuenca de Arcachon encuentran condiciones adecuadas para su desarrollo.

Asterionellopsis glacialis. Autor: Karl Bruun. Fuente: Algaebase.

Para proliferar necesitan condiciones anticiclónicas que aumentan la luz disponible para la fotosíntesis en una columna de agua somera (profundidad media de 3,5 m.), mezclada por la energía de las mareas, rica en nutrientes y con pocos depredadores.

El periodo de primavera se prolonga hasta abril y es el más productivo del año, sobre todo en el interior de la laguna.

En verano disminuye la abundancia de diatomeas, aunque siguen dominando el microfitoplancton (>20 µm) y crece la proporción de grupos de menor tamaño, pico- y nanoplancton (2-20 µm) este último esencial para la supervivencia de las larvas de ostras.

La productividad anual de la cuenca de Arcachón no es muy alta. Con un promedio de 103 g C m-2 año-1 se considera mesotrófica, muy lejos de valores en zonas de afloramiento como la Ría de Vigo (560 g C m-2 año-1 según Cermeño y col. 2006).

Los dinoflagelados suelen representar una pequeña parte del fitoplancton en Arcachón. Aunque no por ello se libra la laguna de la presencia de biotoxinas marinas.

En 2005 se produjo el primer cierre por biotoxinas en la cuenca de Arcachón. En concreto se debió a positivos en bioensayos de ratón para toxinas lipofílicas asociadas con la presencia de Dinophysis.

Sin embargo, hacia el final de aquel episodio se detectó una toxicidad «atípica» que no pudo relacionarse con ninguna de las toxinas identificadas habitualmente. En aquellas muestras también se detectaron espirólidos (asociados con Alexandrium ostenfeldii) en ostras y mejillones por 1ª vez en Francia. Los cierres en las explotaciones de marisco se prolongaron durante 10 semanas.

Autor: F. Rodríguez

Los episodios de toxicidad «atípica», detectados también en años posteriores, se han relacionado con pinnatoxinas (asociadas con el dinoflagelado Vulcanodinium rugosum) en zonas de producción en Nueva Zelanda, Australia y el Mediterráneo francés. Pero hasta donde yo sé no se conoce todavía el origen de dicha toxicidad en Arcachón.

Y con esto termino. Aquí les dejo la carta de precios en una terraza del puerto de Gujan-Mestras ¡por si tienen curiosidad y se animan a probarlas!

Referencias:

  • Amzil Z. y col. Report on the first detection of pectenotoxin-2, spirolide-a and their derivatives in French shellfish. Mar. Drugs 23;5(4):168-79 (2007).
  • Cermeño P. y col. Phytoplankton size structure and primary production in a highly dynamic coastal ecosystem (Ría de Vigo, NW-Spain): Seasonal and short-time scale variability. Est. Coast Shelf Sci. 67:251-266 (2006).
  • Glé C. y col. Typology of environmental conditions at the onset of winter phytoplankton blooms in a shallow macrotidal coastal ecosystem, Arcachon bay (France). J. Plankton Res. 29 (11) 999-1014 (2007).
  • Glé C. y col. Variability of nutrients and phytoplankton primary production in a shallow macrotidal coastal ecosystem (Arcachon Bay, France). Est. Coast Shelf Sci. 76:642-656 (2008).
  • Hess P. Pinnatoxin G is responsible for atypical toxicity in mussels (Mytilus galloprovincialis) and clams (Venerupis decussata) from Ingril, a French Mediterranean lagoon. Toxicon 1;75:16-26 (2013).
  • Maurer D. y col. Etude des relations entre le phytoplancton et les phénomènes de toxicité d’origine inconnue dans le Bassin d’Arcachon. IFREMER, RST/LER/AR/10.004. 101 pp. (2010).
  • Rossignoli-Escudeiro A. CRECIMIENTO Y REPRODUCCIÓN DE LA OSTRA RIZADA, Crassostrea gigas (Thunberg, 1793), CULTIVADA EN INTERMAREAL Y EN BATEA EN GALICIA (NW ESPAÑA). 91 pp. (2006).
  • Rhodes LL. y col. Dinoflagellate Vulcanodinium rugosum identified as the causative organism of pinnatoxins in Australia, New Zealand and Japan. Phycologia 50(6):624-628 (2011).
  • Fuentes web: https://www.belambra.fr/les-echappees/la-culture-des-huitres-dans-le-bassin-d-arcachon-0130/ ; https://huitres-arcachon-capferret.fr/une-histoire-une-origine/ ; https://www.parc-marin-bassin-arcachon.fr/editorial/accompagner-lostreiculture ; https://www.ostrea.org/les-epizooties-historiques-de-lhuitre-en-france/