¿Y tú de quién eres?

Imagen de portada: mar de Cortés (gob.mx)

Y tú de quién eres? De Marujita,

Y tú de quién eres? De Josefita, le dije yo a la vieja

(No me pises que llevo Chanclas, 1996)

Las especies exóticas son aquellas que no pertenecen al lugar donde se encuentran, como el plumero de la Pampa en Europa. Originaria de Sudamérica, Cortaderia selloana se hizo muy popular como planta ornamental en el continente europeo en el siglo XIX. En España los primeros plumeros «escapados» en la naturaleza se descubrieron en Santander (Guinea, 1953). Su facilidad de crecimiento y adaptación al medio desató una rápida expansión. A ella contribuyó el propio Estado al incluirlos en diseños paisajísticos de autopistas, carreteras, etc.

Desde 2013 el plumero de la Pampa forma parte del catálogo de especies exóticas invasoras, ya que reduce la biodiversidad y perjudica a los usos del terreno (tanto naturales como agrícolas), además de aumentar el peligro de incendio.

Distribución mínima de Cortaderia spp. en España (cuadrículas UTM de 10x10km). Información proporcionada por las CCAA y recopilada de Sanz Elorza et al. (2004), para «Estrategias de Gestión, Control y posible Erradicación del plumero de la Pampa (Cortaderia selloana) y otras especies de Cortaderia» (MITECO, 2018).

En el caso del fitoplancton hablar de especies exóticas (o alóctonas) es mucho más complicado. Un organismo microscópico no cambia el paisaje. Además, su detección no es trivial ¿cómo estar seguros de que no estuvo siempre allí? quizás nadie se lo encontró antes bien porque era escaso y/o bien porque no había estudios suficientes.

Tampoco es igual que un barco libere aguas de lastre sembrando organismos de un océano a otro, que la detección de una nueva especie se deba a una expansión/retroceso en el área de distribución por cambios ambientales. Si no estamos seguros de que una especie es nativa o introducida, lo suyo es llamarla criptogénica.

Las especies invasoras despiertan más interés cuando se trata de microalgas nocivas que causan problemas. Hoy hablaré de uno de estos casos…

En marzo de 1939 una marea roja coloreó la superficie del mar en el norte del Golfo de California. De hecho, aquellas aguas que hoy conocemos como Mar de Cortés, se denominaban antes Mar de Bermejo (en inglés Vermilion Sea) en honor a su color cuando prolifera el fitoplancton.

Los contajes celulares revelaron 1 millón de células por litro de un dinoflagelado que formaba cadenas. Aquellas muestras se fijaron con formaldehído durante un estudio oceanográfico a bordo de un magnífico y reluciente velero. Años después, Graham (1943) las examinó y anunció que se trataba de una nueva especie: Gymnodinium catenatum. Lo que me despista un poco es que el tal Graham comenta que primero lo identificaron como Gonyaulax catenella y luego como Gymnodinium sp. Pero la fuente original que cita (Gilbert & Allen 1943) siempre habla de G. catenella. 

E.W. Scripps, buque oceanográfico propiedad de la «Scripps Institution of Oceanography of the University of California», a bordo del cual se recogieron las muestras de 1939 en el Golfo de California. Fuente: library.ucds

Sea como fuere, nunca más se supo de Gymnodinium catenatum hasta que en 1976 reapareció al otro lado del Atlántico y mira tú por dónde…¡en Galicia!. Y lo hizo a lo grande, con una proliferación que provocó intoxicaciones por consumo de mejillón en varios países europeos, incluida España. Lo especial en G. catenatum es que se trata de la única especie entre los dinoflagelados desnudos (sin «armadura» de celulosa) que produce toxinas paralizantes.

La repentina aparición de esta especie en el noroeste de la península ibérica, sin registros previos a 1976, podría explicarse por la ausencia de muestreos. Nadie estudiaba el mar de forma regular para conocer el fitoplancton a pesar de que la región ya sostenía una intensa actividad acuícola. Y es que el problema de las biotoxinas ni se planteaba. Así que los únicos estudios rigurosos sobre fitoplancton databan de los años 50′ por Ramón Margalef en la Ría de Vigo.

Gymnodinium catenatum. Autor: Santiago Fraga (IEO Vigo).

¿Cómo saber entonces si G. catenatum es una especie autóctona o exótica como el plumero de la Pampa?

La respuesta no la encontraremos en el agua sino en el fondo del mar. Este organismo, como muchos otros dinoflagelados, forma quistes de resistencia durante su ciclo de vida que pueden permanecer en el sedimento durante décadas o siglos. En concreto, los quistes de G. catenatum y otras especies similares tienen un aspecto peculiar: son microreticulados. A mí me recuerdan a la Estrella de la Muerte, la estación espacial del Imperio Galáctico de la Guerra de las Galaxias…

La Estrella de la Muerte y un quiste microreticulado de Gymnodinium catenatum. La Estrella de la Muerte mide 160 kilómetros de diámetro (según starwars.com) mientras que los quistes alcanzan 35-56 micras de diámetro. Fuentes: starwars.fandom.com y Researchgate (Ribeiro, tesis doctoral, 2011).

Pues bien. En un estudio en la plataforma costera de Portugal, al oeste de la Península Ibérica, Ribeiro y col. (2012) estudiaron los quistes en sedimentos de hasta 150 años de antigüedad, incluyendo las «Estrellas de la Muerte» de 3 especies: G. catenatum, G. microreticulatum y G. nolleri.

En las muestras más antiguas no encontraron quistes de G. catenatum. Su primera presencia databa de 1889 ± 10 años, con una expansión hacia el norte a medida que progresaban en el tiempo. Los registros más antiguos estaban en la estación más al sur (Mira), mientras que en las muestras centrales (Lis) aparecía en 1933 ± 3 años, y al norte (en Douro, frente a Oporto), en 1951 ± 4 años. No me digais que no es hermoso este trabajo. Aquellos datos los interpretaron como una expansión natural, posiblemente desde el NO de África, aunque no descartaron una introducción accidental por la actividad humana.

 

Y es que en Tasmania (Australia) sí existen pruebas sólidas de una introducción reciente de G. catenatum por aguas de lastre (posiblemente de buques japoneses o coreanos), ya que sus quistes no aparecían en sedimentos anteriores a 1972. Y no solo G. catenatum: también se sospecha que especies tóxicas del género Alexandrium llegaron por ese motivo al sur de Australia y Nueva Zelanda durante el siglo XX. Todo encaja al combinar datos genéticos, perfiles tóxicos, datación de sedimentos, etc..

A pesar de ello, lo cierto es que resulta imposible confirmar estas hipótesis de manera irrefutable por lo que decía al principio: la propia naturaleza de los organismos y sus oscilaciones en el medio marino. Otros autores como Fernando Gómez se basan en ello para cuestionar que G. catenatum sea exótico en la Península Ibérica: «The abundance of G. catenatum seems to show important oscillations, and until this phenomenon is completely understood, this taxon should be considered as a cryptogenic species(Gómez, 2008).

Y en esa línea de lo que yo denominaría «sano escepticismo ficológico», F. Gómez termina ese artículo con la siguiente conclusión:

Instead of generating repetitive lists of doubtful non-indigenous species, direct studies by long-term monitoring plankton programs are essential to detect and evaluate the changes in the phytoplankton communities in the European Seas. (Gómez, 2008)

A las personas nos encanta hacer listas y clasificar para entender el mundo ¿verdad? pues los científicos hacemos lo mismo con nuestros objetos de estudio. En el caso de las especies invasoras elaboramos listas para conocer qué organismos debemos vigilar. ¿Con qué objetivo? pues el de contribuir a evaluar el estado del medio marino.

En la Unión Europea se publicó una Directiva marco sobre la estrategia marina (2008/56/CE) cuyo objeto era que los países miembros de la UE «arrimasen el hombro» para lograr o mantener un buen estado medioambiental del medio marino a más tardar ¡en el 2020!.

¿Y cómo se define ese buen estado? pues el artículo 3 habla de océanos y mares ecológicamente diversos y dinámicos, limpios, sanos y productivos. Y que la utilización del medio marino sea sostenible para proteger su uso y actividades por parte de las generaciones actuales y futuras. Es decir, que no tengamos que lamentar la pérdida irreversible de ecosistemas por la explotación que hace de ellos una sociedad de consumo tan loca como esta.

Para describir ese buen estado necesitamos, valga la redundancia, descriptores. La directiva europea establece un total de 11 y en este blog nos interesa sobre todo el nº2: «Las especies alóctonas introducidas por la actividad humana se encuentran presentes en niveles que no afectan de forma adversa a los ecosistemas.» El descriptor nº2 enlaza con el asunto de las listas de organismos exóticos a controlar en la UE. En España la directiva marco se traduce en el proyecto de Estrategias Marinas (EsMarEs) que divide a las aguas territoriales del país en 5 demarcaciones geográficas.

Las cinco demarcaciones del medio marino español. Para cada una de ellas se ha de elaborar una estrategia marina, con un período de actualización de 6 años. Fuente: miteco.gob.es

El apoyo científico de las estrategias marinas ha sido proporcionado por el Instituto Español de Oceanografía (IEO), a través del cual se desarrollan las actividades de las estrategias marinas. El IEO realizó también la evaluación inicial y el desarrollo de los 11 descriptores de buen estado ambiental. Hoy en día el proyecto EsMarEs se encuentra al final de su segundo ciclo (2018-2024) y el IEO ya no es un organismo independiente sino que está integrado en el CSIC (Centro Nacional IEO-CSIC). En ello tuvo bastante que ver este proyecto cuya dimensión agravó aún más los problemas de capacidad de gestión del IEO que precipitaron esta decisión política. Pero esta es otra historia. Volvamos a la ciencia, a los quistes y a Gymnodinium catenatum.

Estudios recientes sobre la distribución de quistes en la Ría de Vigo (García-Moreiras y col. 2018), incluyendo muestreos en sedimentos de hasta 200 años de antigüedad solo encontraron quistes de G. catenatum en muestras posteriores a 1960. Esto encajaría con la teoría de Ribeiro y col. (2012) sobre la naturaleza invasora de esta especie.

Quistes de dinoflagelados en sedimento superficial de la Ría de Vigo: 1) Brigantedinium sp. ; 2,3) Gymnodinium catenatum ; 4) Gymnodinium microreticulatum ; 5,6) Dubridinium sp. ; 7, 8) Peridinium ponticum ; 9) Echinidinium aculeatum ; 10) Votadinium cf. reidii ; 11) cf. Lejeunecysta sabrina ; 12) Polykrikos kofoidii. Todas las barras = 10 μm. Fuente: García-Moreiras y col. 2023 (sciencedirect).

Además, otro trabajo reciente de los mismos autores en sedimentos modernos (no más allá de 6-12 años), describe por primera vez la distribución de quistes de dinoflagelados en toda la Ría de Vigo (García-Moreiras y col. 2023). En él concluyeron que G. catenatum predomina en la zona externa de la Ría, con mayor influencia oceánica: otra prueba más que relacionaría sus poblaciones con la entrada de aguas desde la plataforma costera de la península ibérica.

Así pues, todo apunta a que G. catenatum habría ampliado su distribución geográfica desde el sur hasta el noroeste peninsular a lo largo del s.XX.

Referencias:

  • Bellas J. The implementation of the Marine Strategy Framework Directive: Shortcomings and limitations from the Spanish point of view. Marine Policy, 50 (Part A):10-17. (2014).
  • García-Moreiras I. y col. Climatic and anthropogenic impacts on the Ría de Vigo (NW Iberia) over the last two centuries: a high-resolution dinoflagellate cyst sedimentary record. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 504, 201–218. (2018).
  • García-Moreiras I. y col. Organic-walled dinoflagellate cyst assemblages in surface sediments of the Ría de Vigo (Atlantic margin of NW Iberia) in relation to environmental gradients. Mar. Micropaleontol. 180:102217. (2023).
  • Gilbert J.Y. & Allen A.W. The phytoplankton of the Gulf of California obtained by the E.W. Scripps in 1939 and 1940. J. Mar. Res. 5(2): 89-110. (1943).
  • Gómez F. Phytoplankton invasions: Comments on the validity of categorizing the non-indigenous dinoflagellates and diatoms in European Seas. Mar. Poll Bull. 56:620-628. (2008).
  • Guinea, E. Geografía botánica de Santander: Excelentísima Diputación Provincial de Santander. 420 pp. (1953).
  • Graham H.W. Gymnodinium catenatum, a new dinoflagellate from the Gulf of California. Trans. Am. Microscop. Soc. 62:259–261. (1943).
  • Ribeiro S. y col. Reconstructing the history of an invasion: The toxic phytoplankton species Gymnodinium catenatum in the Northeast Atlantic. Biol Invasions 14:969-985. (2012).
  • Fuentes web: Estrategia de gestión, control y posible erradicación del plumero de la Pampa (Cortaderia selloana) y otras especies de Cortaderia. MITECO, 35 pp. (2018).

Marea roja en Campelo

Imagen de portada [marea roja en Campelo. Autor: F. Rodríguez]

Saliendo de Pontevedra, por el margen norte de la ría que lleva su nombre, se encuentra la carretera autonómica que atraviesa Poio y otras localidades tan conocidas como Combarro y Sanxenxo. Pero ni Combarro (con sus hórreos) ni Sanxenxo (con la regata del «Bribón») son protagonistas de esta historia. El 25 de abril el puerto de la parroquia de Campelo (Poio) se convirtió en el lugar más interesante de toda la ría. Ese día, poco antes de las 4 de la tarde, me llegaron estas imágenes al móvil con el mensaje «Ahora en Campelo«.

Marea roja en Campelo (Poio, Pontevedra), 25 de abril 2023. Autor: Andrés Simón Gómez

Marea roja en Campelo (Poio, Pontevedra), 25 de abril 2023. Autor: Andrés Simón Gómez

Las imágenes eran de Andrés Simón Gómez (técnico de la lonja de Campelo). Andrés y yo estudiamos juntos en la primera promoción de Ciencias del Mar (Universidad de Vigo). El año pasado me invitó a dar una charla sobre fitoplancton tóxico en Pontevedra. 2022 fue uno de los peores años en la lonja de Campelo debido a los cierres por biotoxinas (DSP y PSP), según Diario de Pontevedra (09/10/2022). Al final celebramos la charla el 16 de febrero en Raxó, aprovechando «un periodo tranquilo» para el marisqueo, sin biotoxinas.

En la ría de Pontevedra hay tres cofradías que gestionan el marisqueo a pie en las playas de la zona interna de la ría (San Telmo de Pontevedra, Lourizán y Raxó). El principal recurso es la almeja japónica seguida de las almejas babosa y fina, navaja y berberecho, comercializadas a través de la lonja de Campelo.

Subasta de almeja celebrada el pasado verano en la lonja de Campelo. Autor: A. Lorenzo. Fuente: Diario de Pontevedra.

Después de la charla hubo un turno de preguntas con las mariscadoras de Pontevedra (en el que participó mi colega Begoña Ben Gigirey del Laboratorio Europeo de Referencia de Biotoxinas Marinas de Vigo). Andrés insistió en que hiciésemos más caso a la problemática relacionada con biotoxinas y episodios tóxicos de esta ría. Y mira tú, en esas estábamos cuando me envió las fotos de la marea roja…

En primer lugar aquí tenéis un mapa para situar el muelle de Campelo (línea roja) y que veáis la zona interior de la ría, con Pontevedra y el río Lérez que cruza dicha ciudad.

Interior de la ría de Pontevedra, con la isla de Tambo en el centro y la desembocadura del Lérez a la derecha. Fuente: Google Maps.

Lo que ví en Campelo me recordó a la marea roja de A. minutum en Vigo (2018). En aquella ocasión, tal como conté aquí, no sospechábamos de qué especie se trataba hasta que la observamos al microscopio (entre otras técnicas) para responder a los Servicios de Salvamento y Socorrismo preocupados por el posible riesgo para los bañistas en Samil.

Marea roja en Campelo (25 de abril 2023). Autor: F. Rodríguez

Las imágenes de Campelo tampoco permitían asegurar que fuese Alexandrium, pero los antecedentes le ponían como sospechoso nº1. Podían ser otros dinoflagelados o incluso un ciliado fotosintético como Mesodinium rubrum. Con la emoción de la noticia me faltó tiempo para comer y salir hacia Campelo para recoger muestras. En cuanto llegué allí todo me recordó a la marea roja de A. minutum.

Las imágenes de la ría de Pontevedra (con la isla de Tambo enfrente) me hicieron pensar en el cuadro de la marea roja de Sobrino (1918). Esta obra de arte parece realizada desde el margen norte de la ría (más allá de Campelo, hacia Combarro, con la isla más cerca, su playa de frente y las colinas detrás).

Marea roja en Campelo, 25 de abril 2023 (Ría de Pontevedra). La imagen está tomada cerca del puerto, con la isla de Tambo al fondo. Autor: F. Rodríguez

La marea roja pintada por Carlos Sobrino, para el artículo de su hermano Ramón (La purga del mar o hematotalasia, 1918). En este caso se trató del dinoflagelado Lingulodinium polyedra.

Las muestras las recogí en estas botellas el 25 de abril, mismamente ahí en la rampa del puerto…

Puerto de Campelo (25 de abril 2023). Autor: F. Rodríguez

Ya de vuelta en el IEO de Vigo puse una muestra al microscopio y apareció una «sopa» de células practicamente iguales con las dimensiones y aspecto de A. minutum (la especie más pequeña de este género y común en nuestras costas). La concentración que alcanzaba en las muestras del puerto el martes 25 de abril era de unos ¡¡ 48 millones células/litro !!

Aquí tenéis el vídeo de aquella muestra…

La tinción con calcoflúor fue la confirmación definitiva al permitir observar sus placas, dimensiones y caracteres identificativos. En esos momentos piensas «qué bonito es este trabajo».

Alexandrium minutum (630X) de la marea roja de Campelo. Imagen de epifluorescencia con tinción calcoflúor. Autor: F. Rodríguez.

El jueves 25 por la tarde escribí a Andrés para confirmarle que se trataba de A. minutum, productor de toxinas paralizantes. Y lo publiqué en twitter esa misma noche.

Los recuentos semanales de fitoplancton del sistema de monitoreo de la Xunta de Galicia, publicados a finales de semana, y un muestreo de la marea roja el 28 de abril confirmaron A. minutum en Campelo por parte del INTECMAR, así como la presencia extendida de Alexandrium en las rías de Pontevedra y Vigo, con cierres por PSP (asociados evidentemente a esta marea roja, principalmente en Pontevedra).

Andrés me informó al día siguiente que la marea roja seguía allí y el jueves 27 otro tanto. Así que ese día volví a Campelo para recoger más muestras, esta vez con mi colega Begoña del EURLMB de Vigo. Aquel día brillaba el sol y se observaba mucho mejor el color pardo en toda la ensenada de Campelo, especialmente en el muelle donde se concentraban al máximo las poblaciones de A. minutum.

En la prensa local salieron noticias que hablaban de marea roja en Pontevedra debida a Prorocentrum micans (según fuentes de la Consellería do Mar; La Voz de Galicia, 27-IV-2023). Desconozco si hubo marea roja asociada con P. micans en otras zonas de Pontevedra. Yo solo puedo decir que recogimos muestras en Campelo y que era A. minutum. Mis compañeras en el IEO de Vigo escudriñaron en detalle las muestras e identificaron algunas células aisladas de otros dinoflagelados como, efectivamente, P. micans y Protoceratium reticulatum.

Fuera del muelle la mancha ocupaba una extensión menor y parecía más concentrada que el primer día. Esta vez disponía de un CTD portátil así que pudimos confirmar que la temperatura del agua oscilaba entre 21.5-22.4 ºC según la midiésemos dentro o fuera del muelle; y la salinidad era de apenas 23.3. Para entendernos, esto era un «caldo caliente» con 2/3 de agua de mar y 1/3 de agua dulce del vecino río Lérez.

Alexandrium minutum es una especie que prolifera en zonas estuarinas. Los aportes de agua dulce contribuyen a la estabilidad superficial del agua y proporcionan nutrientes que estimulan su crecimiento.

Un artículo reciente de nuestro grupo con cultivos de A. minutum del bloom de 2018 mostró que toleraba el rango completo de salinidades experimentales (5-31) y que sus máximos de crecimiento dependían de la temperatura con un rango óptimo entre 19-23,6ºC (Rial y col. 2023). Así pues, las condiciones eran idóneas para esta especie eurihalina.

Aquí podéis ver un vídeo submarino que grabé en el muelle. En él se aprecia que la «nube» de la marea roja llega casi hasta el fondo (no habría más de 1,5 metros de profundidad).

Durante el mes de abril se han alcanzado temperaturas máximas muy por encima del promedio para esta época del año (26-29 ºC entre el 16-18 de abril) en la estación más cercana a Campelo (Pontevedra-Campolongo; METEOGALICIA). Los vientos de componente sur-suroeste justo el fin de semana anterior contribuyen al confinamiento de masas de agua en el interior de la ría, ralentizando su salida y dispersión.

Todo suma y repite condiciones similares a las que ocasionaron la marea roja en 2018 tanto en la ría de Vigo como en Pontevedra, pero en una época más temprana del año.

En estas gráficas de MeteoGalicia aparecen las lluvias y dirección del viento en la estación de Pontevedra-Campolongo. Dos fines de semana lluviosos, el último de ellos justo antes de la marea roja del 25 de abril, coincidiendo con vientos intensos del SO. Todo ello aumenta los aportes de agua dulce y su confinamiento en el interior de la ría.

Gráficas diarias para Pontevedra-Campolongo (Período de consulta: 30/03/2023 a 30/04/2023). Fuente: METEOGALICIA.

Y aquí tenéis la gráfica del caudal del Lérez, con un máximo justo antes de la observación de la marea roja en Campelo (señalada con la línea naranja vertical). El agua del río sale preferentemente por el margen norte de la ría y eso es algo que se observaba en la distribución de la marea roja, asociada con esa capa superficial de menor salinidad tanto en las imágenes de 2023 ¡¡¡¡ como en el cuadro de Sobrino (1918) !!!!

Elaboración propia. Fuente de los datos: Rede de aforos de ríos (METEOGALICIA)

Alexandrium minutum produce quistes de resistencia en su ciclo de vida. Estos blooms suponen una oportunidad para su «siembra» en amplias zonas de la ría. En condiciones adecuadas los quistes germinan y pueden servir de inóculo para nuevas poblaciones. Esto era lo que nos temíamos tras la marea roja de 2018.

Meses después de aquel bloom los muestreos en varias zonas de la ría de Vigo confirmaron la presencia de concentraciones importantes de quistes (Nogueira y col. 2022). En años posteriores se produjeron nuevas proliferaciones, ocasionando cierres por PSP en las rías Baixas, aunque sin llegar a ocasionar mareas rojas (que yo sepa al menos…).

Esta proliferación de 2023 resulta excepcional ya no por la marea roja (esa medalla se la colgó A. minutum en 2018) sino por lo temprano que ha ocurrido, en plena primavera. Por este motivo se trata además del primer cierre del año por biotoxinas para el marisqueo a pie en la ría de Pontevedra.

Imagen tomada a través de prismáticos de la marea roja en la ría de Pontevedra (27 de abril 2023). Autor: F. Rodríguez.

Esto es solo un artículo de divulgación; ni pretende ni puede entrar en más detalles. Para eso hacen falta más datos, análisis y trabajos en el futuro. Lo que sí es cierto es que la presencia simultánea de toxinas diarreicas y paralizantes en las rías Baixas (y además en fechas tan tempranas), plantea una gran preocupación para el sector y un reto para los investigadores en este campo de estudio y el sistema de monitoreo de biotoxinas y fitoplancton tóxico de la Xunta de Galicia.

Referencias:

  • Nogueira E. y col. HABs in coastal upwelling systems: insights from an exceptional red tide of the toxigenic dinoflagellate Alexandrium minutum. Ecol. Ind. 137:108790 (2022).
  • Rial P. y col. Interaction between temperature and salinity stress on the physiology of Dinophysis spp. and Alexandrium minutum: implications for niche range and blooming patterns. Aquat Microb. Ecol. 89:1-22 (2023).
  • Sobrino R. La purga del mar ó hematotalasia. Mem. R. Soc. Esp. Hist. Nat. 10: 407-458 (1918).

 

El gigante durmiente

Imagen de portada: proliferación de fitoplancton en el mar de Chukchi (Junio 2018). Fuente: NASA.

La película del calentamiento global avanza a 4x en el Ártico respecto a la media del planeta. A este fenómeno se le conoce como «amplificación Ártica» y es uno de los signos de la alteración antropogénica del clima. En algunas zonas de la tundra se han registrado aumentos de 2-3 ºC en 30 años y esto afecta al estado del permafrost: suelos permanentemente helados durante al menos 2 años, ricos en agua, materia orgánica y CO2.

El deshielo estacional en la tundra activa el metabolismo de microorganismos en el permafrost que incrementan las emisiones biológicas de metano y CO2. Pero aún hay más…

Aparte de la biología, la subida de temperaturas también ocasiona la liberación del metano existente tanto en el permafrost como bajo él; y en el permafrost submarino al este de Siberia, en la plataforma costera más extensa y somera del mundo.

Todo ello contribuye a amplificar el ritmo de calentamiento en la región, sobre todo porque el deshielo y la desaparición de nieve oscurecen el Ártico y reducen el albedo aumentando la absorción de energía solar y la temperatura del aire. Como consecuencia el calentamiento del Ártico bate un récord tras otro y en 2020 Siberia sufrió una ola de calor que superó en 6 ºC el promedio entre 1979-2000.

Sin embargo, el deshielo y calentamiento del océano Ártico también tiene efectos en la buena dirección: la pérdida de hielo en el mar y el ascenso de temperatura favorecen la fotosíntesis del fitoplancton y que el océano retire más CO2 de la atmósfera.

En la costa oeste del archipiélago de Svalbard se ha descubierto que la productividad del fitoplancton contrarresta el efecto invernadero asociado a filtraciones de metano del fondo. Allí, el afloramiento de aguas profundas favorece el ascenso de metano, pero también lleva nutrientes hacia la superficie que estimulan la fotosíntesis y el consumo de CO2 respecto a aguas abiertas menos productivas.

Con el calentamiento global unos ganan y otros pierden. Y el océano no es una excepción. La subida de temperaturas en el océano Ártico, en zonas como el mar de Bering y al norte, en el mar de Chukchi, prolonga las condiciones favorables para el desarrollo del fitoplancton. Y de ello también se benefician especies tóxicas como el dinoflagelado Alexandrium catenella, responsable del envenenamiento por síndrome paralizante (PSP). Aquí tienen su imagen (a la izquierda) en una muestra del mar de Bering.

En Alaska hay antecedentes de varios siglos de intoxicaciones por PSP tras consumir moluscos contaminados, aunque hubo que esperar a 1937 para confirmar al organismo causante: Alexandrium.

El primer incidente documentado data de 1799 con la muerte de 100 cazadores que habían comido mejillones cerca de Sitka, en Alaska. Poca broma con las saxitoxinas y A. catenella. Todavía en 2010 fallecieron dos personas en Alaska por consumir marisco que habían recogido directamente en la costa.

A pesar de la elevada producción de marisco en Alaska, las toxinas paralizantes han condicionado históricamente su desarrollo y extensión geográfica. El marisco certificado está sujeto a control estricto por las autoridades y su consumo es seguro. Pero los moluscos y cangrejos recogidos por particulares en actividades recreativas o pesca tradicional plantean una amenaza muy real.

Las biotoxinas se acumulan en la cadena trófica marina. Un estudio reciente sobre mamíferos varados y capturados en Alaska detectó saxitoxinas de forma generalizada en 10 de 13 especies analizadas (ballenas, focas, marsopas, etc.), incluyendo aquellas consumidas por poblaciones locales. Y en algunos ejemplares la saxitoxina alcanzaba valores de riesgo tanto para la propia fauna como para las personas.

Transferencia de saxitoxina responsable de PSP en Alaska. Autor: S. Kibler. Fuente: NOAA.

El calentamiento global podría despertar a un gigante bajo el mar. Alexandrium catenella permanece durante la mayor parte de su ciclo de vida en el sedimento, durmiendo en forma de quistes. Cuando las condiciones son adecuadas (temperatura, oxígeno, etc.) germinan y se transforman en células vegetativas flageladas que hacen fotosíntesis, se dividen asexualmente y pueden ocasionar proliferaciones tóxicas.

Ciclo de vida de Alexandrium. Fuente: US National Office for HABs.

Durante dos campañas oceanográficas en verano de 2018 y 2019 se registraron proliferaciones de A. catenella en el mar de Chukchi. Y muestreos extensivos del fondo confirmaron la presencia de hasta 17.000 quistes cm-3 en los 3 cm superiores del sedimento. Extrapolando los datos al conjunto del Ártico, el semillero de quistes en Alaska sería gigantesco: el mayor del mundo registrado hasta la fecha.

La acumulación de quistes se cree que procede de poblaciones que proliferan más al sur y llegan hacia el norte por las corrientes a través del estrecho de Bering. Hasta hace 2 décadas las temperaturas del fondo eran probablemente demasiado bajas para permitir una germinación significativa. Pero los quistes pueden sobrevivir durante décadas (incluso hasta un siglo) en espera de condiciones oportunas.

Pues bien. Los registros actuales de A. catenella sugieren que ya se están desarrollando poblaciones locales a partir de quistes en el sedimento…

El aumento de temperatura acelera la germinación de quistes. Los incrementos de hasta 1,7-2,5 °C en el área estudiada del mar de Chukchi, junto a los resultados obtenidos de quistes en el laboratorio, sugieren que se ha reducido en 20 días el período de germinación de A. catenella respecto…atención¡a la década anterior!

Días necesarios para que germinen quistes de A. catenella incubados en el laboratorio, aislados en el Ártico de Alaska y el Golfo de Maine (GOM). La línea roja indica los 85 Degree Days (Grados Días), que deben acumular para germinar, independientemente de su origen. Fuente: Anderson y col. (2021).

¿Un gigante durmiente? Las proliferaciones históricas de Alexandrium catenella han llenado de quistes el fondo del Ártico en Alaska, depositados década tras década en un ambiente desfavorable, casi una tumba submarina…

Sin embargo, el calentamiento del Ártico podría cambiar su destino y favorecer que los quistes germinen a tiempo –y en cantidades suficientes- para desarrollar y acentuar las proliferaciones tóxicas en la región.

Un escenario preocupante, sumado al estrés que de por sí plantea el calentamiento global, para la fauna marina y las poblaciones que de ella dependen para su subsistencia.

Agradecimientos: a Emilio Soler por invitarme a escribir este artículo para el Boletín «Algas» de la Sociedad Española de Ficología (Diciembre 2022).

Referencias:

  • Anderson D. y col. Evidence for massive and recurrent toxic blooms of Alexandrium catenella in the Alaskan Arctic. PNAS, 118(41) e2107387118. (2021).
  • CCAG reports. Extreme weather events in the Arctic and beyond: A global state of emergency. Disponible en https://www.ccag.earth/reports
  • Froitzheim N. y col. Methane release from carbonate rock formations in the Siberian permafrost area during and after the 2020 heat wave. PNAS 118(32), e2107632118. (2021).
  • Horner R.A. y col. Harmful algal blooms and red tide problems on the U.S. west coast. Limnol. & Oceanogr. 42:1076-1088. (1997).
  • Lefebvre K.A. y col. Prevalence of Algal Toxins in Alaskan Marine Mammals Foraging in a Changing Arctic and Subarctic Environment. Harmful Algae 55:13–24. (2016).
  • Pohlman J.W. y col. Enhanced CO2 uptake at a shallow Arctic Ocean seep field overwhelms the positive warming potential of emitted methane. PNAS 114(21):5355-5360. (2017).
  • Vandersea M. y col. Environmental factors influencing the distribution and abundance of Alexandrium catenella in Kachemak bay and lower cook inlet, Alaska. Harmful Algae 77:81-92 (2018).

Kill Fish

Aquellos de ustedes lo suficientemente afortunados para tener aún sus vidas ¡Llévenlas consigo!

Kill Bill (2003)

La industria del salmón en Noruega es un exitazo global: el «Inditex» de la acuicultura, primer productor del mundo con exportaciones a más de 150 países. Uno de sus principales clientes es España, que importó en el primer trimestre de 2022 nada menos que 24.112 toneladas. Esas cifras convierten al salmón en el segundo pescado más consumido en nuestro país, después de «Doña Merluza» (Statista). A mí también me chifla pero (¡oh! deformación profesional) siempre me acuerdo de las microalgas que amenazan su supervivencia.

Así que voy a sacar número en la pescadería y mientras me llega el turno os contaré una historia. Empiezo por el final…

Jaulas de salmón en Velfjorden (Brønnøy, Noruega). Autor: Thomas Bjørkan. Fuente: Wikimedia commons

En 2019 ocurrió la proliferación más letal de fitoplancton registrada en Noruega (¡y norte de Europa en general!).

Más de 8 millones de salmones muertos entre mayo y junio (14.500 toneladas; 300 millones US$) en el área de Lofoten y al norte, cerca de Tromsø. No era la primera vez que un bloom azotaba a la salmonicultura pero sí la peor. La responsable fue Chrysochromulina leadbeateri, una minúscula microalga (3-8 micras) del grupo de las haptofitas. Su fama le precede y como si fuera Othar (el caballo de Atila), allí por donde pasa no queda un salmón vivo…

Estas proliferaciones ictiotóxicas son esporádicas e impredecibles. Su naturaleza es diferente a las de dinoflagelados y diatomeas que generalmente, en Europa, suelen contaminar al marisco sin daños a otros seres vivos. Pero en el caso de Norteuropa (por analogía con Norteamérica ¿no?) las haptofitas ictiotóxicas son el peligro nº1 para la piscicultura.

La serie de catastróficas desdichas comenzó en primavera de 1988 con un bloom de Prymnesium polylepis (por aquel entonces Chrysochromulina polylepis), que dañó a poblaciones salvajes de bacalao, salmón y la salmonicultura. Y no solo murieron peces sino todo bicho viviente hasta 20 metros de profundidad: moluscos, equinodermos, ascidias, cnidarios, esponjas, incluso algas rojas sufrieron sus consecuencias. Apenas se salvaron mejillones, balanos y algunos moluscos menos expuestos…

Portada de Newsweek (agosto 1988) con peces muertos durante el bloom de P. polylepis (Fuente: EBay).

En total P. polylepis «se cargó» a 900 toneladas de salmón entre Noruega y Suecia. El bloom registró abundancias brutales (50-100 millones de céls/L), pero curiosamente no coloreó el mar. La explicación a que no hubiese mareas rojas es sencilla: C. leadbeateri estaba bajo la superficie, concentrada a varios metros de profundidad en una capa fina cerca de la picnoclina. Los efectos de aquel bloom solo tuvieron una consecuencia buena: la puesta en marcha del sistema de monitoreo de microalgas en Noruega.

Las condiciones que permitieron la proliferación de 1988 fueron una situación de calma inhabitual en el régimen de vientos + una fuerte estratificación en la capa superficial (debida a una mayor temperatura y baja salinidad por fuertes descargas de aguas continentales) + nutrientes elevados + el aumento estacional de luz y pocos predadores en el plancton. En el año 2000, un trabajo de Gjøsæter y col. repasó los daños y secuelas de aquella proliferación preguntándose lo siguiente: «HAS ANYTHING LIKE THIS HAPPENED BEFORE and IS IT LIKELY TO HAPPEN AGAIN

Y su respuesta fue: «, PERO ERAN MENORES, SIN DAÑOS OBSERVABLES y EL MEDIO NATURAL POSIBLEMENTE FAVORECERÁ BLOOMS EN EL FUTURO».

La situación a finales del s.XX era preocupante. En la década de los 90′, haptofitas ictiotóxicas como Prymnesium parvum y Chrysochromulina leadbeateri ocasionaron nuevas pérdidas, obligando a trasladar jaulas a otras áreas (o incluso profundidades) para minimizar daños. Las perspectivas no eran halagüeñas pero la realidad fue otra: se calmó la bestia y en el siglo XXI apenas hubo proliferaciones, siempre modestas y sin consecuencias.

La de 2019 batió todos los récords. La hipótesis más probable apunta a que se produjeron múltiples proliferaciones de C. leadbeateri en diferentes fiordos.

Área afectada por los blooms de C. leadbeateri en 2019. Fuente: HAN.

Los daños fueron históricos como comenté antes. Pero el crecimiento de la salmonicultura en Noruega en las últimas décadas también ha sido enorme. De 170.000 toneladas de salmón en 1990 se ha pasado a casi 1,5 millones en 2021. Así que es probable que el mayor impacto del bloom en 2019 se deba sobre todo al aumento de granjas y no a una expansión geográfica real de C. leadbeateri. Además, a diferencia de 1988, en 2019 no se observaron muertes en poblaciones de peces salvajes. Estos tienen la ventaja de poder escapar de las toxinas nadando a mayor profundidad…no como sus pobres congéneres enjaulados.

Chrysochromulina leadbeateri: (A-B) microscopio óptico, (D) SEM y (C) TEM. (E-F) TEM de las escamas exteriores (20.000 aumentos). Fuente: John y col. (2022).

Las concentraciones máximas de C. leadbeateri fueron menores a las de P. polylepis en 1988 (20-30 millones de céls/L). Pero tanto da…apenas 1-2 millones de céls/L bastan para alterar el comportamiento de los peces. Y las concentraciones superiores a 2–3 millones de céls/L resultaron letales según observaciones en aquellos días. De hecho, en las granjas afectadas hubo un breve periodo de movimiento anómalo de los salmones seguido de una brusca mortalidad. Literalmente lo describieron como una «lluvia de peces muertos«.

Cajas con salmones muertos por el bloom de C. leadbeateri en 2019. Pertenecían a la empresa Northern Lights Salmon, en Sør-Troms. Autor: Northern Light Salmon. Fuente: HAN.

Existen muchas incógnitas sobre estas proliferaciones ictiotóxicas. Para empezar no hay una explicación sobre los mecanismos que provocan la mortalidad y la naturaleza de las ictiotoxinas de C. leadbeateri. En organismos similares como P. polylepis se ha demostrado que son inespecíficas y que además de dañar a peces e invertebrados también inhiben la actividad del plancton: desde bacterias hasta potenciales predadores (ciliados, copépodos) y microalgas.

Los efectos de dicha toxicidad confieren una ventaja competitiva que favorecería el desarrollo de blooms monoespecíficos. Del mismo modo, en el caso de P. polylepis, tampoco se conoce la estructura de sus toxinas (aunque se cree que son lípidos y/o ácidos grasos con actividad hemolítica).

¿Cuál será la evolución de estos blooms en el futuro? Pues pinta regular. Las tendencias climáticas en la región predicen aumento de lluvias y temperaturas en verano. Esto favorecería las condiciones de estratificación y nutrientes que han estimulado las proliferaciones de haptofitas ictiotóxicas en el pasado. Dichos organismos pueden desplazarse gracias a sus flagelos en una columna de agua estratificada, dominando así sobre otros componentes del plancton de mayor tamaño y escasa movilidad como las diatomeas. Así pues, este clima «más amable» aumentaría el riesgo de condiciones favorables para el desarrollo de estos blooms, y la posibilidad de que se extiendan a zonas subárticas y árticas en las próximas décadas.

Esta última frase enlaza con el tema de la próxima entrada, en la que…Por fin, ¡mi número! un par de lomos de salmón, bien coloraos si puede ser, por favor, jajaja

Referencias:

  • Gjøsæter J. y col. A long-term perspective on the Chrysochromulina bloom on the Norwegian Skagerrak coast 1988: a catastrophe or an innocent incident? Mar. Ecol. Prog. Ser. 207: 201–218 (2000).
  • John U. y col. A comparative approach to study inhibition of grazing and lipid composition of a toxic and non-toxic clone of Chrysochromulina polylepis (Prymnesiophyceae). Harmful Algae 1:45-57 (2002).
  • John U. y col. Spatial and biological oceanographic insights into the massive fish-killing bloom of the haptophyte Chrysochromulina leadbeateri in northern Norway. Harmful Algae 118:102287 (2022).
  • Samdal I.A. & Edvardsen B. Massive salmon mortalities during a Chrysochromulina leadbeateri bloom in Northern Norway. Harmful Algal News 64:4-5 (2020).
  • Fuentes web: The Health Situation in Norwegian Aquaculture 2019. Norwegian Veterinary Institute report series nr 5b/2020. Enlace: https://www.vetinst.no/

 

 

 

Venerupina y veneno de basilisco

Imagen de portada: veneno de basilisco. Fuente: aminoapps.com

El veneno de basilisco es una sustancia muy poderosa y tóxica que sólo tiene una cura conocida: lágrimas de fénix. Este veneno es tan potente que puede matar a una persona en cuestión de minutos, lo que hace que la persona quede somnolienta y con visión borrosa antes de morir.

Basilisco (Harry Potter y Animales fantásticos Wiki)

Las biotoxinas marinas suponen un riesgo sanitario, de ahí la necesidad de controlar su presencia, sobre todo en marisco, para evitar intoxicaciones. Y ese control lo realizan las autoridades de cada país; en el caso de la UE con la legislación europea en la mano.

Esa legislación detalla los niveles permitidos de biotoxinas responsables de síndromes como el amnésico, diarreico y paralizante (ASP, DSP y PSP), además de los métodos oficiales que permiten análisis homogéneos en la UE. Las leyes europeas también hablan de ciguatoxinas, cuya presencia está prohibida en productos de la pesca, al igual que la venta de peces de familias como Tetraodontidae («peces globo», por culpa de las tetrodotoxinas).

Un lindo pez globo antes de devolverlo al mar. Fuente: Wikimedia Commons. Autor: Dotun55

Pero existen otra serie de compuestos y síndromes que hoy por hoy quedan fuera de la norma europea. Aquí juegan un papel importante los proyectos de investigación para estudiar qué otras toxinas y organismos las producen, así como su toxicidad y acumulación en productos del mar para evaluar riesgos y en su caso actualizar leyes.

Los síndromes asociados con biotoxinas marinas se abrevian con siglas.

Ya mencioné ASP, DSP, PSP, pero si revisamos publicaciones sobre este asunto como «Marine Biotoxins» de la FAO encontraremos siglas como AZP (azaspiracid shellfish poisoning; azaspirácidos, incluidos en la legislación europea), CFP (ciguatera fish poisoning) y NSP (neurotoxic shellfish poisoning; brevetoxinas). Hasta aquí todo correcto…

Pero en algunas publicaciones encontrareis citas de VSP (venerupin shellfish poisoning), asociado a la venerupina. Y os preguntaréis ¿qué diablos es la venerupina?

Pues bien. Puedo adelantaros que tras revisar trabajos y consultar fuentes diversas…¡no tengo respuesta!. Aquí os hago un resumen de la búsqueda y explicación a la que he llegado sobre la venerupina y el VSP.

Los hechos son los siguientes. En marzo de 1942 se intoxicaron 324 personas tras comer almejas «asari» o japónica como la conocemos en Galicia (Venerupis semidecussata), cerca del lago Hamana (en Japón ¡claro!). El saldo final fue de 114 fallecidos.

24-48 horas después de la comida, las personas intoxicadas sufrieron dolor abdominal, náuseas, vómitos, dolor de cabeza, sangrado en la nariz y otras zonas, petequia generalizada (puntitos planos bajo la piel a consecuencia del sangrado), delirio y muerte en casos agudos. Las intoxicaciones sucedieron tras ingerir al menos unas 40 almejas. Un par de platos como el siguiente serían suficientes…

Udon con almejas asari, acompañado con algas wakame. Fuente: Gigazine

En marzo de 1943 y 1949 ocurrieron intoxicaciones similares esta vez por ostras (Crassostrea gigas) con 71 y 6 fallecidos respectivamente. El porcentaje de mortalidad fue inferior gracias a un veloz diagnóstico y tratamiento. Akiba y Hattori publicaron un estudio en 1949 en el que consiguieron extraer la toxina y demostrar sus efectos en perros, gatos, conejos y ratones. En todos ellos observaron daños hepáticos y hemorragias.

La toxicidad era organotrópica (con afinidad por órganos particulares) y no neurotrópica como la mayoría de toxinas conocidas. Para denominar a este nuevo síndrome usaron el nombre de las almejas japónicas y le llamaron «Venerupin poisoning» y «venerupina» a la toxina. Todo ello sin evidencias del agente causante ni de la identificación de la sustancia.

A finales de los años 50′ sucedieron episodios con síntomas de intoxicación PSP por consumo de marisco en la laguna de Óbidos (Portugal), relacionados con blooms del dinoflagelado Prorocentrum minimum. Luego, varios trabajos de Nakajima en el lago Hamana en los 60′ establecieron una relación entre la aparición de P. minimum en el agua y la toxicidad del marisco por venerupina o VSP.

Entre 1968-1971 se registraron nuevas intoxicaciones compatibles con VSP por consumo de almejas en la bahía de Okpo (isla Geoje, Corea del Sur). Sumaron un total 319 personas afectadas con 21 fallecidos. Sin pistas sobre el organismo responsable, la construcción de un astillero industrial en la zona «solucionó» años después el problema.

Prorocentrum minimum. Fuente: Researchgate, Marshall (2009)

Con el paso del tiempo, nuevos estudios pusieron en entredicho las conclusiones de Nakajima y otros trabajos sobre la venerupina y la toxicidad de P. minimum, convirtiendo al VSP y a la venerupina en una incógnita sin solución. Y en resumen esto es lo que hay…

Si buscan la estructura de la venerupina o evidencias de su existencia no encontrarán nada.

Lo cierto es que desde los años 50′ y en décadas siguientes las proliferaciones y mareas rojas de P. minimum se han relacionado con toxicidad en marisco o intoxicaciones en personas y daños a la fauna marina en una larga lista de países como Angola, Noruega, Francia, China, Pakistán o EEUU. Y de todas ellas, solo las intoxicaciones de Noruega en 1979 tuvieron características similares al VSP de Japón. Pero no se avanzó más en el asunto.

Además, la mayoría de cepas aisladas de P. minimum no son tóxicas, excepto varias aisladas en 1989-90 en el Mediterráneo francés. Y en las francesas se detectaron compuestos neurotóxicos desconocidos que no provocaban los síntomas hepatotóxicos del VSP.

En otras zonas del mundo como Galveston (Texas, EEUU) cuando las ostras se alimentan durante blooms de P. minimum lo único que les pasa es que se vuelven rosadas. Esto no les produce daños ni toxicidad pero pierden atractivo y valor en el mercado.

El último capítulo sobre la posible identidad de la venerupina procede de Grecia. En 2012 se registró una toxicidad atípica en bioensayo de ratón y la presencia de tetrodotoxinas en mejillones en Rodopi (Grecia), coincidiendo con blooms de P. minimum. La hipótesis fue que la causa y que el misterioso síndrome VSP achacado a esta especie en el pasado podría deberse a tetrodotoxinas.

Mejillones griegos (M. galloprovincialis) preparados con la receta Saganaki. Fuente: mygreekdish.com

Pero faltaban muestras de P. minimum para avanzar en esta idea. Después, Rodríguez y col. (2017) aportaron nuevos resultados al descubrir bacterias productoras de tetrodotoxinas en aquellos mejillones griegos, e identificar análogos de tetrodotoxinas y bacterias relacionadas con su producción en cultivos de P. minimum. Así pues, la simbiosis entre bacterias y P. minimum podría explicar esa toxicidad.

Dado el tiempo transcurrido y los datos disponibles sobre VSP quizás nunca podamos confirmar a ciencia cierta qué sucedió. Los síntomas de intoxicación por tetrodotoxinas coinciden en parte (náuseas, diarrea, vómitos, dolor abdominal), pero al ser neurotoxinas sus efectos se parecen más al PSP que a los descritos en 1942 en el lago Hamana. Para estar seguros necesitaríamos toxinas en marisco y microalgas de la misma zona; y que produjesen síntomas similares al VSP.

En conclusión, y tras este viaje en la bibliografía, cada vez que lea venerupina pensaré en toxinas fantásticas como el veneno de basilisco de la saga de Harry Potter. La diferencia es que aquella intoxicación fue real y ello explicaría que la literatura científica siga citando a la venerupina. Después de todo –aunque no lo parezca– quizás sí exista…

Un basilisco comportándose como tal. Fuente: aminoapps.com

Referencias

  • Akiba T. & Hattori Y. Food poisoning caused by eating asari and oyster-toxic substance, venerupin. Jpn. J. Exp. Med. 20:271–284. (1949).
  • Grzebyk D. y col. Evidence of a new toxin in the red-tide dinoflagellate Prorocentrum minimum. J. Plankton Res. 19:1111–1124. (1997).
  • Heil C.A. y col. Prorocentrum minimum (Pavillard) Schiller: A review of a harmful algal bloom species of growing worldwide importance. Harmful Algae 4:449–470. (2005).
  • Hong S.S. y col. Studies on venerupin shellfish poison in Korea. Kor. J. Gastroenterol. 7:151-164. (1975).
  • Kawabata T. Part II. Fish-Borne Food Poisoning in Japan. G. Borgstrom (Ed.), Fish as Food, Vol. 2, Academic Press, London, p. 467-479. (1962).
  • Rodríguez I., y col. The association of bacterial C9-based TTX-like compounds with Prorocentrum minimum opens new uncertainties about shellfish seafood safety. Sci Rep. 20;7:40880. (2017).
  • Vlamis A. y col. First detection of tetrodotoxin in greek shellfish by UPLC-MS/MS potentially linked to the presence of the dinoflagellate Prorocentrum minimum. Toxins 7:1779–1807. (2015).

De algas y coches

Imagen de portada: mosaico romano de Panxón (s.III). Fuente: La Voz de Galicia.

Los nombres científicos de las especies siguen varios códigos según se trate de animales, plantas, bacterias o virus, pero todos cumplen el sistema de nomenclatura binomial creado por Linneo. Binomial porque el nombre de cada especie consiste de dos palabras, género y epíteto, en forma gramatical latina.

Carlos Linneo (1707-1778: Carl von Linné). Fuente: lambertusa.com

Por ejemplo, imagina que descubres una nueva especie de fitoplancton y que sus células son muy pequeñas. Piensas que ese carácter debería estar en su nombre y la llamas «minuta» o «minutum» según el género sea femenino o masculino. Alexandrium minutum por ejemplo.

El tamaño de un ser vivo es una de las primeras cosas en las que nos fijamos, así que ya imaginaréis que existen muchas especies que se llaman así, especialmente entre las microalgas.

Todos hemos buscado el significado de nuestro propio nombre. Mar, Alba y Aurora para niñas, o Casto, Ignacio y Vicente, tienen origen latino y significados más o menos claros. Sin embargo, a menudo ignoramos el significado de muchos nombres y expresiones que vienen del latín.

Fuente: semana.com (autor de la imagen: Santiago Basallo)

En «El infinito en un junco» su autora, Irene Vallejo, repasa numerosos ejemplos según nos habla de la Antigüedad, el origen de la escritura y sus diversos soportes. Y a mí me llamó la atención uno de esos ejemplos en especial: Volvo.

Así que pensé ¿por qué no emparejar microalgas y coches por sus nombres y significados en latín? Ahí lo lanzo y lo dejo girando en el aire…¡como nuestra primera pareja!

Volvo: «dar vueltas, girar»

Pues sí, el nombre de la firma de coches fundada en Gotenburgo (Suecia) en 1927, propiedad actualmente de Geeli Auto (China), significa eso tan importante para cualquier automóvil: dar vueltas, rodar…

Fuente: Autocasión

Y Volvox es un género de clorofíceas de agua dulce que suelen formar colonias descrito por el propio Linneo en 1758. La especie tipo es Volvox globator Linneo 1758 y apuesto a que sabéis por qué las llamó así. Aquí tenéis el extracto de su descripción y un vídeo que le habría encantado a Linneo…

Carina: «quilla» (de un barco)

Toyota es una marca japonesa fundada en 1933, que se marcó un puntazo con el lanzamiento mundial del modelo Prius en el 2000, el primer híbrido en serie ¡de ahí su nombre!.

Pero no les hablaré de él sino de otro modelo mucho más discreto: el Carina (1970-2001). No sé por qué lo bautizaron así, pero lo que sí puedo asegurar es que los diseños antiguos eran infinitamente más bonitos que los que coexistieron con el Prius. Aquí pongo la versión setentera y allá ustedes si quieren buscar las demás…

1975 Toyota Carina 2000GT hardtop coupé (RA17). Autor: TTTNIS. Fuente: Wikimedia Commons.
Estructura de la frústula en diatomeas pennadas. Fuente: Al-Yamani & Saburova (2011)

Encyonema carina Lange-Bertalot & Krammer 1997 es una diatomea de agua dulce descrita en 1997 en el lago Lustsee, en Baviera (Alemania). El epíteto «carina» hace referencia a la quilla de un barco, una pieza fundamental en la base del casco de la cual salen las cuadernas («costillas») que mantienen su estructura.

A sus descubridores les debió parecer que las células de E. carina tienen un rafe muy marcado y recto (línea negra vertical central en el esquema) y una zona axial robusta (bandas blancas a ambos lados del rafe; de ella salen las cuadernas…perdón, «striae«).

En conjunto E. carina recuerda a un barco visto desde arriba, un barco con una quilla muy marcada.

Esa podría ser una explicación para su nombre. Aunque no lo explican en el fragmento que localicé de la descripción de esta especie.

Descripción de Encyonema carina (Krammer 1997). Fuente: symbiont.ansp.org

Corolla: «pequeña corona, guirnalda»

Seguimos con los japoneses. A Toyota le gusta usar nombres latinos para sus coches. Y el Corolla es todo un clásico. El primer modelo salió a la venta en 1966 y todavía se comercializa con ese nombre. Aquí sí puedo poner la última versión, me parece chula y la comparto sin miedo a que nos sangren los ojos.

Toyota GR Corolla 2023. Fuente: consumerguide

En este caso haré una excepción y en vez de una microalga os pondré a Parvilucifera corolla Reñé, Alacid, Figueroa, Rodríguez & Garcés 2017, no fotosintético y parásito de dinoflagelados. Me permitiréis la licencia porque fuimos coautores junto a nuestros colegas del ICM-CSIC. Su nombre se refiere al aspecto de pétalos («corola«) de una flor que forman las zoosporas en los esporangios a medida que maduran y aniquilan el huésped. La corolla se ve en la imagen F.

Imágenes microscópicas sobre el ciclo de vida de Parvilucifera corolla infectando al dinoflagelado Durinskia baltica. Las barras negras son 10 micras. Fuente: Reñé y col. (2017).

Scala: «escalera»

El Škoda scala es un modelo reciente lanzado en 2018, y según el fabricante supone un gran salto hacia adelante con el que suben «varios peldaños en la escalera del desarrollo». Una escalera que puedes comprar en España desde 20.830 euros

Škoda scala. Fuente: Autobild

En cambio, las microalgas no tienen precio. Y mucho menos la que completa la última pareja de hoy: Aulacoseira scala (Ehrenberg) Ognjanova-Rumenova 2021. Se trata de una especie fósil de diatomea que vivía en agua dulce. La describió Ehrenberg en 1854 como Gaillonela scala a partir de muestras de tierra de diatomeas (diatomita).

Si revisamos la descripción es fácil ver por qué la denominó así. Seguro que la encontráis en esta imagen del estudio de Ehrenberg (solución: *en la bibliografía). Con esto me bajo de la escalera y me voy ¡hasta la siguiente!

Extracto de la plancha de ilustración nº VIII de Ehrenberg (1854).

Bibliografía:

  • Al-Yamani, F.Y., Saburova, M.A. “Illustrated Guide on the Benthic Diatoms of Kuwait’s Marine Environments,” Kuwait Institute for Scientific Research, Lucky Press, Kuwait (2011).
  • Ehrenberg, C.G. Mikrogeologie. Einundvierzig Tafeln mit über viertausend grossentheils colorirten Figuren, Gezeichnet vom Verfasser. pp. [1]-31, 40 pls [Taf. I-XXXX]. Leipzig: Verlag von Leopold Voss. (1854). *La 24.
  • Krammer, K. Die cymbelloiden Diatomeen – Eine Monographie der weltweit bekannten Taxa. Teil 1. Allgemeines und Encyonema Part. Bibliotheca Diatomologica, 36: 382 pp. (1997).
  • Linnaeus, C. (1758). Systema naturae per regna tria naturae, secundum classes, ordines, genera, species, cum characteribus, differentiis, synonymis, locis. Tomus I. Editio decima, reformata. Editio decima revisa. Vol. 1 pp. [i-iv], [1]-823. Holmiae [Stockholm]: impensis direct. Laurentii Salvii.
  • Reñé, A., Alacid, E., Figueroa, R.I., Rodríguez F. & Garcés, E. Life-cycle, ultrastructure, and phylogeny of Parvilucifera corolla sp. nov. (Alveolata, Perkinsozoa), a parasitoid of dinoflagellates. European Journal of Protistology 58: 9-25. (2017).

Algavisión

Marcha de luto por el río Óder. Fuente: Notes from Poland (23-VIII-2022).

Gonna take my body down
Right down, down, down to the river
Gonna take my body down
Let the water carry me away
Just float away

River (Krystian Ochman, 2022)

En este blog hablamos a menudo de proliferaciones tóxicas, muertes de fauna marina, etc., y los malos de la historia son casi siempre dinoflagelados ¿verdad? que si las Dinophysis, Alexandrium, Karenia, Gambierdiscus, etc. Los jinetes del apocalipsis…

Pero si organizásemos un concurso en Europa para elegir a la microalga más dañina creo que no ganaría ninguna de ellas, ni siquiera un dinoflagelado. Puestos a organizarlo, pensemos a lo grande.

El concurso más popular es Eurovisión y la edición de este año nos viene perfecta porque el representante de Polonia participó con «River«. Y ahora unamos todas las piezas.

La ganadora de Eurov…perdón, Algavisión, es ¡¡ Prymnesium parvum !!

Nuestra historia de hoy empieza con miles de peces flotando en un río en Polonia, quizás el mismo en el que pensaba Ochman mientras salía a darlo todo ante millones de telespectadores…denle al play y sigan leyendo.

El río Óder cruza Europa central atravesando Chequia, Polonia y Alemania. Y en agosto saltó a la prensa la noticia de miles de peces muertos. En total 100 toneladas según The Guardian (17-VIII-2022) aunque noticias posteriores (Phys.org, 27-VIII-2022) citan 300 toneladas desde comienzos de agosto.

Así pues, mientras los bomberos se afanaban en varios países europeos por controlar terribles incendios, en Polonia 500 de ellos retiraban toneladas de peces del Óder…

¿El culpable? pues se sospecha de vertidos químicos sumados a un incremento de salinidad y temperatura. Y entre las causas de esta catástrofe se apunta a Prymnesium parvum tras detectarla en muestras analizadas por el Inland Fisheries Institute (Polonia), y el Liebniz Institute of Freshwater Ecological and Inland Fisheries (IGB) (Alemania).

En el siguiente vídeo el investigador Daniel Hering (Universidad de Duisburgo-Essen) contesta que le parece «very likely» que Prymnesium parvum sea responsable de las muertes de peces en el Óder, no solo por las toxinas sino también por el incremento de pH y amoníaco asociado al bloom.

El Óder sufre vertidos de salmuera de origen industrial y estos aumentos de salinidad crean condiciones favorables para el crecimiento y proliferación de Prymnesium parvum. Así lo asegura Iwona Jasser, especialista en fitoplancton de la Universidad de Varsovia (Notes from Poland, 19/VIII/2022).

Prymnesium parvum es una haptofita, el mismo grupo taxonómico al que pertenecen los cocolitofóridos como Emiliania huxleyi. Pero las diferencias son muchas: P. parvum es tóxico y produce proliferaciones nocivas en todo el mundo, responsables de muertes de peces y numerosos daños ecológicos y económicos en acuicultura y pesca.

Prefiere que el agua tenga una pizca de sal. Es una especie eurihalina que habita en ríos, aguas salobres y costeras. Sus densidades máximas suelen observarse en salinidades de hasta 12 (3 veces menores a las del mar). Se le conoce popularmente como alga dorada o «golden algae», ya que sus blooms tiñen el agua de ese color, además de producir espuma. Aunque también puede desarrollarse en oscuridad a base de materia orgánica disuelta y particulada.

Ficha de la haptofita tóxica Prymnesium parvum. Figura 1 (aspecto al microscopio), Figura 2 (distribución de blooms ictiotóxicos). Fuente: Roelke y Manning (2018).

Casi todos los blooms de P. parvum se han observado en el hemisferio norte con la excepción de Australia. Se conocen 23 especies en el género Prymnesium y la toxicidad de muchas otras se ha confirmado en laboratorio (Seoane y col. 2017).

Su toxicidad se relaciona con diversas sustancias, principalmente una familia de compuestos denominados prymnesinas con potente actividad ictiotóxica y hemolítica. Si tenéis interés pinchad en este enlace a un trabajo sobre su estructura y modo de acción.

En resumen: son moléculas complejas que inflaman y dañan las branquias afectando a su funcionalidad y aumentando la susceptibilidad a infecciones. Es decir, que los peces se asfixian.

Estructura de varias prymnesinas. Fuente: Wagstaff y col. (2018).

Curiosamente, la importancia de las prymnesinas en las mortandades de peces no está del todo clara ya que solo se habían encontrado en cultivos hasta su detección en el medio natural en Norfolk Broads (Wagstaff y col. 2021), un Parque Nacional al noreste de Londres que ha sufrido 12 blooms devastadores desde los años 80′.

En 2015, tras un nuevo episodio letal, transportaron a aguas limpias y salvaron a 600.000 ejemplares. Esto supone una costosa movilización de personas y recursos, así que para mitigar futuros blooms están ensayando el bombeo de peróxido de hidrógeno (a la vista del éxito contra episodios tóxicos de cianobacterias y dinoflagelados).

Las proliferaciones ictiotóxicas de Prymnesium se conocen desde los años 20′ y 30′ del siglo XX, cuando miles de peces murieron en las costas de Dinamarca y Holanda. En décadas posteriores los blooms de P. parvum y sus efectos ictiotóxicos se han descrito en distintas costas europeas (sobre todo en el mar Báltico) y en los demás continentes (América, África, Asia y Oceanía), principalmente en peces pero también moluscos.

Su toxicidad afecta igualmente a las branquias de moluscos, artrópodos y anfibios. Además posee efectos alelopáticos negativos sobre el fitoplancton que favorecen el desarrollo de blooms monoespecíficos. Una joyita, vamos…

Prymnesium parvum. A) Microscopía electrónica (SEM), B) Microscopía óptica, C) Detalle de las escalas que cubren las células de P. parvum (TEM). Fuente: Wagstaff y col. (2018).

Si nos ponemos a repasar los informes de blooms letales a lo largo del mundo esto parecería un parte de guerra, con daños tanto a la fauna como a la acuicultura y el turismo. Los episodios más impactantes podrían ser los del Fiordo Sandsfjorden (Noruega) en 1989, con 750 toneladas de salmones muertos en jaulas, y otro en 2007 con 135 toneladas.

También podríamos citar blooms mortíferos en ríos de Texas (~34 millones de peces muertos y pérdidas de ~13 millones de USD entre 1981-2008), Marruecos, Sudáfrica, India, Israel, Escocia, Alemania, etc. Incluso en España, en una laguna costera del Ebro (Comín y Ferrer, 1978).

Aspecto del agua durante un bloom de Prymnesium parvum y mortandad asociada en peces. Autor: Brazos River Authority & Texas Parks and Wildlife Department. Fuente: Roelke y col. (2011).

P. parvum es capaz de matar y alimentarse de muchos de sus competidores en el plancton. Cuando se cultiva con un depredador como el dinoflagelado Oxyrrhis marina, a partir de cierta concentración cambian los papeles y el depredador pasa a ser la presa: las toxinas de P. parvum inmobilizan y matan a Oxyrrhis formando agregados a su alrededor para zampárselo.

Un plan perfecto: eliminas competidores, estimulas el crecimiento de tus poblaciones y -si las condiciones ambientales son favorables- invades el ecosistema.

Y en cuanto a las condiciones ambientales el calentamiento global podría jugar un papel crucial. El caudal del Óder, al igual que otros grandes ríos europeos, se ha resentido por la sequía prolongada de este verano. Así de claro habla de la situación Tobias Goldhammer, investigador del IGB (Alemania):

Este enorme crecimiento de algas necesita salinidades altas que solo pueden provenir de la contaminación industrial. Y si no tomamos medidas para reducir la salinidad estos episodios podrían volver a suceder en veranos cálidos y secos.

Reuters (19-VIII-2022). [Trad. del inglés]

Prymnesium parvum supone una amenaza ecológica y un grave daño para la pesca y el turismo. El 14 de agosto, el impacto social y económico de la situación provocó una reunión entre las ministras de medioambiente (y etc.) de Polonia y Alemania.

A finales de agosto se celebraron en Polonia marchas de luto silenciosas en defensa del Óder. Ahora que los daños son visibles urge plantear medidas contra su degradación, agravada por el estrés hidríco y el calentamiento global, para proteger su ecosistema y las actividades ecónomicas que de él dependen.

Río Óder. Fuente: saveoder.org

Referencias:

  • Clinton M. y col. Gill transcriptomic responses to toxin-producing alga Prymnesium parvum in rainbow trout. Front. Immunol.12:794593 (2021).
  • Manning S. & La Claire J.W. Prymnesins: Toxic Metabolites of the Golden Alga, Prymnesium parvum Carter (Haptophyta). Mar. Drugs 8(3): 678–704 (2010).
  • Richardson E.T. y Patiño R. Growth of the harmful alga, Prymnesium parvum (Prymnesiophyceae), after gradual and abrupt increases in salinity. J. Phycol. 57:1335-1344 (2021).
  • Roelke D.L. y col. A decade of fish-killing Prymnesium parvum blooms in Texas: roles of inflow and salinity. J. Plankton Res. 33:243-253 (2011).
  • Roelke D.L. y Manning S. Harmful Algal Species Fact Sheet: Prymnesium parvum (Carter) “Golden Algae”. Harmful Algal Blooms, a compendium desk reference (2018).
  • Seoane S. y col. Haemolytic activity in different species of the genus Prymnesium (Haptophyta). JMBA 97:491-496 (2017).
  • Wagstaff B.A. y col. Insights into toxic Prymnesium parvum blooms: the role of sugars and algal viruses. Biochemical Society Transactions (2018) https://doi.org/10.1042/BST20170393
  • Watson S. Literature Review of the Microalga Prymnesium parvum and its Associated Toxicity. Texas Parks and Wildlife Department, 39 pp. (2001). Enlace web.

Natación sincronizada

Imagen de portada: Equipo de natación sincronizada [Autor: R. Rickman. Fuente: urbanfragment]

Gira el haz de luz para que se vea desde alta mar.

Yo buscaba el rumbo de regreso sin quererlo encontrar.

12 segundos de oscuridad (Jorge Drexler, 2006).

La luz es fuente de energía y también de información gracias al sentido de la vista. Y en nuestro caso también la necesitamos para cuestiones vitales como la síntesis de vitamina D.

En la mayoría de animales, ya tengan ojos parecidos a los nuestros u otra clase de fotoreceptores, la luz juega un papel clave en la vida. El crecimiento y desarrollo de las plantas dependen de ella así que también tienen «ojos» en forma de proteínas fotoreceptoras para el rojo/rojo lejano (fitocromos), azul/ultravioleta-A (criptocromos, fototropinas, etc.), y ultravioleta-B.

Gracias a las señales luminosas que captan esas proteínas la planta germina, se adapta al medio, crece y se reproduce. Y en el mar…¿qué pasa con las microalgas? pues ya imaginaréis que además de hacer fotosíntesis –igual que sus hermanas terrestres-, también usan la luz para otros asuntos como ajustar los ritmos diarios (circadianos), ciclos estacionales y detectar un exceso de luz visible y ultravioleta para prevenir daños.

Manchas oculares y oceloides en el fitoplancton. A) Chlamydomonas. B) Euglena. C) Kryptoperidinium. D) Warnowia. E) Nematodinium. F) Erythropsidinium. Fuente: Colley & Nilsson (2016).

Algunas microalgas tienen manchas oculares con proteínas fotoreceptoras y carotenoides, como Euglena. De hecho se conocen al menos 9 clases de algas con este tipo de orgánulos, entre los que destacan los oceloides del dinoflagelado Erythropsidinium del cual hablamos en «La insólita criatura del señor Hertwig». Erythropsidinium pertenece a una familia (Warnowiaceae) caracterizada por poseer «ojos microscópicos» elaborados.

Las funciones básicas de dichas estructuras en el fitoplancton son detectar luz ambiental y fototaxis (movimiento orientado según la luz). Además de manchas oculares y oceloides, los cloroplastos también pueden cumplir funciones parecidas, como en Chlamydomonas.

Los fotoreceptores están cerca de los flagelos para facilitar la transmisión de la información en modo de señales eléctricas o químicas que induzcan movimiento. Las microalgas no tienen cerebro ¡todo es acción-reacción!

Las especies sin manchas oculares también detectan cambios en la luz gracias a pigmentos fotosensores aunque no se conoce bien su localización en la célula. Ejemplos de ello son el dinoflagelado Prorocentrum donghaiense, diatomeas como Pseudo-nitzschia granii, y la haptofícea Phaeocystis globosa. Quédense con Pseudo-nitzschia porque pronto hablaremos de ella…

Pseudo-nitzschia spp. Autor: S. Busch. Fuente: Wasmund y col. (2018).

Hasta ahora hemos tratado de luz ambiental, fototaxis y flagelos. Pero en el caso de grupos como las diatomeas (sin flagelos en células vegetativas) su movilidad es limitada respecto a los organismos flagelados. Se mueven deslizándose sobre superficies, modificando la longitud de sus cadenas (solapando más o menos a los individuos que las integran) y regulando su flotabilidad en función de luz y nutrientes.

Pero un trabajo reciente ha descubierto que algunas diatomeas poseen una sorprendente habilidad: se comunican mediante la luz para coordinar su orientación y movimiento. ¡Un comportamiento social!

Font-Muñoz y col. (2021) estudiaron el movimiento de los cloroplastos y de las células de Pseudo-nitzschia delicatissima en condiciones de luz y oscuridad y descubrieron que estas oscilaban de forma distinta al sedimentar. Y que oscilaban sincronizadas.

La sincronización se debe a la luz roja emitida por la autofluorescencia de la clorofila. Es decir, la fluorescencia natural que emiten las células vivas.

Las diatomeas oscilan rítmicamente y este comportamiento produce señales intermitentes. Es decir, cada célula actúa como un faro que envía un código lumínico a las demás. Un faro rojo de clorofila en este caso.

Los pulsos individuales se sincronizaban rápidamente (a escalas de un minuto), y permitían identificar una señal característica en la población. Esos pulsos de luz dependen de la frecuencia de oscilación que cambia según la orientación en la que sedimenta la célula.

Y esa orientación es más horizontal o vertical en función del centro de masas que se desplaza según la posición de los cloroplastos. Cada Pseudo-nitzschia tiene dos y se juntan más o menos según la luz, tal que así:

Desplazamiento de cloroplastos en Pseudo-nitzschia delicatissima en A) oscuridad y B) luz, responsables del cambio en la orientación vertical de las células y de la señal fluorescente resultante.

La señal de fluorescencia es modulada por la cubierta de sílice de las células y esta a su vez se relaciona con la frecuencia de oscilación de los individuos. Eso sí, siempre que exista poca agitación en el agua porque si no las diatomeas no pueden seguir la natación sincronizada.

El color azul penetra más en el agua, pero la luz roja se transmite mejor a través de las diatomeas y pueden detectar esas señales ya que poseen fotoreceptores en el rojo (fitocromos), a diferencia de otros grupos del fitoplancton.

Para demostrar que la luz desencadenaba la sincronización, Font-Muñoz y col. expusieron un grupo de células a pulsos de luz roja imitando la señal emitida por otros individuos. Y…¡tachán! tras una breve transición, las diatomeas comenzaron a oscilar al son de dicha señal luminosa.

¿Qué función puede tener esta comunicación?

En diatomeas expuestas a distintas calidades de luz se ha observado que la luz roja puede alterar sus tasas de sedimentación y estimular la reproducción sexual, como en el caso de la diatomea azul pennada Haslea ostrearia.

Fluorescencia roja de la clorofila en células vivas de Pseudo-nitzschia australis (630 aumentos). Autor: F. Rodríguez

La demostración de que existe una comunicación luminosa entre individuos podría cumplir una función adaptativa, como aumentar la irradiancia que reciben y la absorción de nutrientes. Y la oscilación de las células provoca que su patrón de sedimentación sea irregular facilitando que se encuentren entre sí, algo imprescindible para la reproducción sexual.

Así pues, la natación sincronizada de Pseudo-nitzschia delicatissima podría ser un modo eficaz –tanto para esta especie como para otras diatomeas pennadas-, de modificar y extender un comportamiento beneficioso a toda la población para aprovechar mejor las condiciones ambientales en cada momento.

Referencias:

  • Colley N.J. y Nilsson D.-E. Photoreception in Phytoplankton. Integrative and Comparative Biology, 56 (5): 764–775. (2016).
  • Font-Muñoz J.S. y col. Pelagic diatoms communicate through synchronized beacon natural fluorescence signaling. Sci. Adv. 7, eabj5230. (2021).
  • Mawphlang O.I.L. y Kharshiing E.V. Photoreceptor mediated plant growth responses: implications for photoreceptor engineering toward improved performance in crops. Front. Plant Sci. 8:1181. (2017).
  • Mouget R. y col. Light is a key factor in triggering sexual reproduction in the pennate diatom Haslea ostrearia. FEMS Microbiol. Ecol. 69:194–201. (2009).
  • Wasmund N. y col. Biological assessment of the Baltic Sea 2017. Marine Science Reports No 108. (2018).

Armadas y peligrosas

No cualquiera se me acerca, yo lo sé
Dicen que hay que tener agallas pa’ comerme
Que hay tener el cuerpo para aguantarme

Mafiosa (Nathy Peluso, 2021)

La contaminación del aire, tanto por la actividad humana como causas naturales, es un riesgo para la salud. Siempre culpamos a las emisiones de vehículos o industrias pero también son dañinas las cenizas y gases lanzados a la atmósfera en una erupción volcánica, o las partículas en la calima del desierto.

El presidente del Colegio de Médicos de Las Palmas comentó lo siguiente sobre el riesgo de inhalar ceniza volcánica durante la reciente erupción del Cumbre Vieja:

«…es material inorgánico, son minerales. Son como piedrecitas microscópicas que tienen aristas, agujas. Son mucho más agresivas [que las cenizas de un incendio forestal]. Esas partículas finas pueden ser aspiradas profundamente hasta los pulmones y generar una afección respiratoria que puede llegar a ser grave tanto en pacientes con patologías crónicas como en personas sanas con exposiciones prolongadas.”

Pedro Cabrera [El Diario (22-IX-2021)]
Imagen (SEM) de las partículas de cenizas expulsadas el primer día de la erupción del Cumbre Vieja. Fuente: IGME-CSIC.

Pues bien. Una situación parecida puede ocurrir también en el mar, aunque en este caso la sufren los peces y por otra clase de «agujas» de origen biológico: las diatomeas.

Las proliferaciones de microalgas pueden ser nocivas aunque no produzcan toxinas. A priori nadie pensaría que una célula en el mar pueda suponer una amenaza o un riesgo físico para un pez, un ave o un mamífero. Pero todo es cuestión de dosis y en el caso de las especies tóxicas sabemos que sus toxinas pueden acumularse en la cadena trófica. Y a partir de cierto umbral envenenar a los organismos en los niveles superiores del ecosistema.

Las proliferaciones de fitoplancton pueden también ser dañinas por el consumo de oxígeno al descomponerse la materia orgánica en el declive de sus poblaciones. Pero existe otro supuesto del que no hemos hablado en este blog: las proliferaciones abrasivas.

Algunas microalgas pueden ser perjudiciales porque actúan como «lijas microscópicas». En concreto diversas especies de diatomeas pueden dañar tejidos como las agallas o branquias de peces e invertebrados.

Chaetoceros coarctatus. Fuente: Roberts y col. (2019).

Un ejemplo de diatomea abrasiva es Chaetoceros coarctatus. Este género de diatomeas es muy común y abundante en las costas de todo el planeta. Uno de los más diversos, con más de 400 especies. Los Chaetoceros poseen espinas huecas (setae) que permiten aumentar la superficie y flotabilidad. Y suelen formar cadenas que en conjunto parecen ciempiés microscópicos.

El problema de especies como Chaetoceros coarctatus es que tienen setae «armadas», con prolongaciones silíceas responsables de que sus proliferaciones sean abrasivas y un riesgo para la fauna marina.

Las espinas (o setae) pueden tener cloroplastos y en función de ello pertenecen a dos subgéneros: Hyalochaete («hialo» significa cristalino; espinas finas sin cloroplastos) y Phaeoceros (espinas gruesas con cloroplastos; «phaeo» es marrón oscuro, pigmentado).

Chaetoceros coarctatus es un Phaeoceros. Sus espinas, además de armadas, incluyen cloroplastos y aparte de «flotadores» sirven de antenas captadoras de luz para la fotosíntesis.

En un microscopio óptico no podemos distinguir en detalle la superficie de las espinas, para eso hace falta el electrónico. Y en un trabajo reciente las han descrito y relacionado estructura y función.

Para empezar la mayoría de espinas en C. coarctatus no tienen sección redonda sino que son hexagonales, con numerosos y profundos nanoagujeros. Su superficie es lisa en la base, justo donde emergen de la célula. Pero a medida que avanzan hacia la punta surgen prolongaciones que parecen puñales y que recuerdan al tallo espinoso de muchas plantas.

Detalles estructurales de las espinas (setae) intercalares, las más abundantes en Chaetoceros coarctatus. Fuente: Owari y col. (2022).

En el interior de las espinas los nanoagujeros se distribuyen ordenados en malla y favorecen la entrada de luz a las espinas. Esa distribución se desordena hacia la punta y en el exterior de las espinas porque hay poros que se van cerrando. La porosidad aumenta la resistencia protegiendo mecánicamente a las células. Pero aún hay más…

La forma y distribución de los nanoagujeros favorecen especialmente la penetración de luz azul (entre 400-500 nm) en el óptimo de longitudes de onda para la absorción de pigmentos fotosintéticos (clorofilas y carotenoides) de los cloroplastos que se apretujan dentro de las espinas.

La forma y resistencia de las células permiten que al meter una cadena de C. coarctatus en un canal estrecho con un fluido (como si entrase en una branquia), se alinee paralela al movimiento del fluido, orientándose en su interior.

Esto le permitiría salir, pero en el caso de aumentar la concentración celular sus largas espinas armadas terminan tarde o temprano por engancharse a los tejidos y dañarlos.

Esta diatomea es como un accidente en la carretera! no puedo dejar de mirarla. Aquí van más imágenes. Y luego el accidente...

Chaetoceros coarctatus. Fuente: Lee y Lee (2011).

En verano y otono de 2013 se produjo una ola de calor en el sur de Australia.

Coincidiendo con este episodio, los medios de comunicación se hicieron eco de la muerte de miles de peces a lo largo de 2900 kilómetros de costa. Se estima que aparecieron varados entre 100-2000 individuos por km. Echad cuentas…

Los peces ballesta (Thamnaconus degeni) fueron los más afectados por las mortalidades en 2013. Aquí aparecen arrojados a la orilla en Port Noarlunga (A) y nadando en abril 2013 en la costa de Adelaida (B). Fuente: Roberts y col. (2019).

También hubo muertes de delfines asociadas con un virus; y de orejas de mar -aunque estas se relacionaron con las altas temperaturas en el mar- (27-30 ºC).

Lo de los peces fue distinto…

La mayoría de ejemplares que llegaron al laboratorio estaban en mal estado y no se pudieron examinar como es debido.

Pero el análisis de 8 peces moribundos o recién finados señaló graves lesiones en sus agallas, con septicemia e hiperplasia en los tejidos.

En las muestras de agua no encontraron apenas especies tóxicas o nocivas de fitoplancton con la excepción de… Chaetoceros coarctatus.

Durante uno de los picos de mortalidad, registraron abundancias entre 200-2000 células/litro de C. coarctatus. No parecen muchas pero esta diatomea abrasiva puede ocasionar efectos subletales con apenas 400 células/litro.

Los daños en las branquias y el estrés que provocan pueden desembocar en infecciones bacterianas y síntomas como los que observaron en aquellos peces.

En resumen, Roberts y col. consideran que el estrés por la ola de calor, unido a la proliferación de Chaetoceros coarctatus, desembocaron en las lesiones e infecciones de las agallas y las mortalidades masivas.

Son pocos individuos para lo que allí sucedió, pero no siempre es viable conseguir muestras cuando uno más las necesita.

Como siempre en ciencia, otros episodios en el futuro servirán para confirmar, discutir o ampliar las conclusiones, aunque Chaetoceros coarctatus estará siempre bajo sospecha ¡eso seguro!

Referencias:

  • Lee S.D. y Lee J.H. Morphology and taxonomy of the planktonic diatom Chaetoceros species (Bacillariophyceae) with special intercalary setae in Korean coastal waters. Algae 26(2):153-165 (2011).
  • Owari Y. y col. Ultrastructure of setae of a planktonic diatom, Chaetoceros coarctatus. Sci. Rep. 12: 7568 (2022).
  • Roberts S.D. y col. Marine Heatwave, Harmful Algae Blooms and an Extensive Fish Kill Event During 2013 in South Australia. Front. Mar. Sci. 6:610 (2019).

El sueño siamés

Imagen de portada: isla de Koh Chang (Tailandia). Fuente: iamkohchang

I used to be a little boy, so old in my shoes
and what I choose is my choice, what’s a boy supposed to do

Disarm (Siamese dream, Smashing Pumpkins, 1993)

El 12 de diciembre de 1899 dos jóvenes daneses llegaban a Bangkok: Ernst Johannes Schmidt y Ole Theodor Mortensen. Schmidt tenía 21 años y acababa de terminar sus estudios de botánica en la Universidad de Copenhage.

Bangkok, 1900. Fuente: meisterdrucke

Ninguno tenía experiencia en los trópicos, pero desbordaban de ilusión por estudiar su flora y fauna, tan exótica a la de su país.

Todo comenzó un año antes cuando Schmidt conoció a Richelieu, un almirante de la flota siamesa casi tan joven como él, que debió hechizarle con sus relatos sobre Siam (la actual Tailandia). A resultas de ello Schmidt insistió en viajar allí y estudiar sus plantas tropicales.

Richelieu le ofreció apoyo local y le aconsejó un lugar, la isla de Koh Chang, para explorar y muestrear durante su estancia. Schmidt convenció a Mortensen (de 31 años) para acompañarle y se costearon una estancia de 3 meses «en el paraíso» gracias al apoyo del gobierno danés y de la Fundación Carlsberg.

Sí, la Fundación Carlsberg: la de la cerveza. Porque el fundador J.C. Jacobsen consideraba que la actividad científica era sinónimo de prosperidad y aquellos que la desempeñaban «la élite de Dinamarca».

Por ello creó en 1876 la Fundación Carlsberg con el objetivo –entre otros– de apoyar la investigación básica financiando becas para el desarrollo de proyectos en ciencias naturales, sociales y humanidades. Y así hasta hoy…

Dinamarca es un país con una gran tradición de naturalistas desde la época de Linneo, pero el acceso a regiones tropicales se les resistía en comparación a latitudes medias o el Ártico.

La de Schmidt y Mortensen fue la primera expedición danesa a Siam (1899-1900).

Contaban con sus propios medios en tierra y para navegar cerca de la costa usaban una barca pequeña. Pero no se conformaron con bordear la isla y recogieron muestras más lejos de tierra gracias a la flota de Siam y el buque H.S.M.S. Chamroen, cortesía de Richelieu.

Schmidt trabajaba en tierra y Mortensen embarcó en enero de 1900 para estudiar la superficie turquesa del mar con redes de seda. Y en 3 de las 10 muestras que recogió aparecieron algunas, muy poquitas, células de un dinoflagelado desconocido.

Las ilustraciones de Schmidt son preciosas al igual que las que hizo de otros dinoflagelados. Y en base a sus observaciones describió una nueva especie y género de dinoflagelados: Ostreopsis siamensis.

Fuente: Schmidt (1901)
Fuente: Schmidt (1901)

Las muestras de Koh Chang les dieron para diez años de publicaciones. Todo un logro para aquellos jóvenes inexpertos. Aquel viaje les marcó de por vida…

Koh Chang (1929). Schmidt es el del gorro blanco a la izquierda. Fuente: Bruun (1960).

Schmidt era botánico y su trabajo más destacado de aquella expedición fue sobre los manglares.

Pero con el tiempo se convertiría en un oceanólogo de prestigio mundial por sus estudios sobre la zona de reproducción de la anguila europea, que localizó en el mar de los Sargazos.

Schmidt volvería a Koh Chang en 1929, durante una expedición de dos años por el Atlántico y Pacífico, patrocinada otra vez por la Fundación Carlsberg. Pero esa es otra historia, volvamos a Ostreopsis.

Schmidt no podía imaginar la importancia que tendría su descubrimiento y de hecho pasarían muchas décadas hasta que Fukuyo (1981) describiese otras especies: O. ovata y O. lenticularis. Hoy en día ya son 11.

Ostreopsis y el clupeotoxismo

A finales del s.XVIII se conocía la existencia de intoxicaciones en zonas tropicales por ingestión de clupeidos, una familia de peces que incluye entre otros a sardinas y arenques. El origen de esta intoxicación, llamada clupeotoxismo, era desconocido. Los síntomas típicos son un sabor metálico seguido de náuseas, diarrea, taquicardía, vértigo, parálisis progresiva y en casos agudos la muerte.

Recuerda a la ciguatera pero la mortalidad por clupeotoxismo es mucho mayor. Aquí va un ejemplo ilustrativo.

Estructura de la palitoxina, una de las sustancias naturales con una cadena carbonada más larga. Fuente: American Chemical Society

Madagascar, 1994. Una mujer de 49 años preparó dos arenques (Herklotsichthys quadrimaculatus). Separó las cabezas y cocinó la carne. Mientras que ella y su hijo se repartían un pescado cada uno, le dieron los restos al gato. En 15 minutos palmó el gato.

Al niño no le pasó nada pero la mujer se intoxicó y falleció en el hospital 15 horas después. El análisis de las cabezas de sardinas reveló que una de ellas era tóxica: contenía palitoxina.

La palitoxina es responsable del clupeotoxismo, una de las sustancias no-proteicas más tóxicas que se conocen.

Se aisló por primera vez en 1971 en corales blandos del género Palythoa y luego en Zoanthus, otros invertebrados, peces, un alga roja (Chondria armata), la cianobacteria Trichodesmium, y en 1995 se descubrieron análogos de palitoxina en Ostreopsis. Esta historia la contamos en El alga de la muerte de Hana.

Curiosidad >> el alga roja Chondria armata se usaba en Japón como remedio para eliminar lombrices intestinales. Buscando insecticidas contra cucarachas encontraron en los 80′ que producía ácido domoico, responsable de intoxicación amnésica. Y en 2016, buscando más insecticidas, identificaron otra sustancia 1000 veces más tóxica: la palitoxina.

Coral blando responsable de una intoxicación (queratoconjuntivitis) descrita por MacMillan y col. (2022).

Los corales blandos productores de palitoxinas plantean riesgos para la salud durante la limpieza de acuarios tropicales. Existen numerosos ejemplos documentados de intoxicaciones por contacto con la piel, ojos o inhalación de aerosoles.

Como el de un hombre de 30 años que tuvo que ser ingresado, necesitando oxígeno y tratamiento urgente para estabilizar sus constantes vitales (Wood y col. 2018).

La presencia de palitoxina en diversos invertebrados como cangrejos, peces y moluscos filtradores llevó a pensar que el origen del clupeotoxismo era Ostreopsis, una microalga cuyas toxinas se acumularían en la cadena alimentaria marina.

Ostreopsis suele encontrarse tanto sobre macroalgas y sustratos inertes (rocas, conchas, etc.) como en la columna de agua. La sospecha es razonable pero (que yo sepa) nunca se ha demostrado su responsabilidad en el clupeotoxismo de manera concluyente.

La intoxicación de la mujer de Madagascar fue la primera que se relacionó con Ostreopsis. Los arenques contenían restos de sedimento en el tracto digestivo y los pescadores aseguraron que dicha especie solía alimentarse en el fondo.

Ello unido a la presencia de análogos de palitoxina en O. siamensis y su abundancia en fondos tropicales llevó a señalar a dicha especie como «causa probable» del clupeotoxismo.

Lo que sí está bien establecido es la asociación entre Ostreopsis y molestias respiratorias y cutáneas durante sus proliferaciones en el Mediterráneo en costas de Italia, Grecia, Argelia y España. Lo contamos hace unos años en En esta apartada orilla no se respira mejor y Fraga y las Ostreopsis.

Y el año pasado Ostreopsis volvió a ser noticia por su aparición y el cierre de varias playas por precaución y síntomas leves de intoxicación en el Golfo de Vizcaya, en España («Los análisis confirman que las algas Ostreopsis causaron los picores de los bañistas en San Sebastián»; NIUS 10-IX-2021) y Francia («Côte basque : des plages fermées à cause d’une algue toxique»; SudOuest 9-VIII-2021).

La especie responsable les sonará…

La Ostreopsis siamensis está entre nosotros. Este alga tóxica es la culpable de las irritaciones en la piel y los picores que esta semana han sufrido casi un centenar de bañistas de las playas donostiarras. Los análisis encargados por el Departamento de Salud Pública y Medio Ambiente del Ayuntamiento de San Sebastián a la Facultad de Biología de la Universidad del País Vasco (UPV/EHU) lo han confirmado. El alga tóxica tiene ya nombre y apellido.

NIUS,10-IX-2021
Playa de la Zurriola (San Sebastián), la más afectada por la proliferación de Ostreopsis en 2021. Autor: EuropaPress. Fuente: NIUS, 10-IX-2021.

Cierto, las células aisladas en el norte de la Península ibérica (Cantabria y Euskadi) desde su primera detección por Laza-Martínez y col. (2011) tienen aspecto de Ostreopsis siamensis. Pero hay algo más…

120 años después de Schmidt existen muchos cultivos en todo el mundo con ese aspecto y a falta de más datos se les llama Ostreopsis cf. siamensis («cf.» es la abreviatura latina de «confer» que quiere decir «aspecto externo comparable a…»).

Pero los biólogos moleculares se caracterizan por secuenciar cuanta célula les pase por delante y gracias a ello los árboles filogenéticos crecen y crecen…

Pues bien. Las ramas de esos árboles se adelantan a menudo a la descripción de nuevas especies y atraen la atención hacia otras que no podemos distinguir por el aspecto.

En el caso de Ostreopsis también hay más «ramas» que especies descritas. Y a falta de nombres les pusieron números: Ostreopsis sp. 1, 2, 3 ¡¡ y así hasta 9 !!

Ya os imaginareis que las Ostreopsis cf. siamensis aisladas en el Caribe, Australia o el Mediterráneo no son necesariamente la misma especie. Se parecen no más. Pero además, el problema era que tampoco sabíamos la rama de la Ostreopsis siamensis verdadera.

¿Solución? situar Koh Chang en un mapa, irse allí a aislar Ostreopsis con aspecto de O. siamensis y completar su descripción con datos genéticos.

No se me emocionen que ya les veo buscando fecha para viajar a Tailandia a resolver el misterio…

En 2021 Lam Nguyen-Ngoc y col. aislaron cultivos de Ostreopsis cf. siamensis en la costa de Vietnam y en la isla de Phu Quoc a 300 km de la isla del elefante (Koh Chang).

Fuente: Nguyen-Ngoc y col. (2021).

En su trabajo incluyeron una de las ilustraciones de Schmidt y células coincidentes con esa descripción…

¡¡ y los resultados genéticos!!

«The real» Ostreopsis siamensis resultó ser Ostreopsis sp. 6.

Mientras, la Ostreopsis cf. siamensis del norte peninsular y Francia atlántica corresponde con Ostreopsis sp. 9: una especie aún por describir.

Curiosamente, Lam Nguyen-Ngoc ha colaborado con el Schmidt Ocean Institute, fundación privada sin fines de lucro dedicada a la investigación marina.

Esta fundación tiene un enorme buque oceanográfico: el RV Falkor, con 110 metros de eslora.

A pesar del nombre dicha fundación no tiene nada que ver con Johannes Schmidt sino con sus fundadores: Eric y Wendy Schmidt, norteamericanos.

Eric fue CEO de Google y Wendy es empresaria. Ambos filántropos interesados en la ciencia igual que Jacobsen y su Fundación Carlsberg. Incluso acaban de donar al CNR italiano su anterior buque oceanográfico ¡será por barcos!

Johannes Schmidt era un joven lleno de ilusión que cumplió con creces su sueño siamés…

Y un siglo después otros jóvenes realizaron también su particular «Siamese dream«. Con ellos termino dedicando una canción de aquel álbum de 1993 a Schmidt, Mortensen y a tod@s los jóvenes y no tan jóvenes que leéis este blog.

Cada cual con sus sueños…

Referencias:

  • Bruun A.F. Danish naturalists in Thailand (1900-1960). Siam Soc . Nat . Hist . B. 20:71-80 (1961).
  • David H. y col. Ostreopsis cf. siamensis and Ostreopsis cf. ovata from the Atlantic Iberian Peninsula: Morphological and phylogenetic characterization. Harmful Algae 30:44-50 (2013).
  • Drouet K. y col. Current distribution and potential expansion of the harmful benthic dinoflagellate Ostreopsis cf. siamensis towards the warming waters of the Bay of Biscay, North-East Atlantic. Env. Microbiol. 23(9):4956-4979 (2021).
  • Fukuyo Y. Taxonomical study on benthic dinoflagellates collected in coral reefs. Bull. Jpn. Soc. Sci. Fish 47:967–78 (1981).
  • Laza-Martínez A. y col. Morphological and genetic characterization of benthic dinoflagellates of the genera Coolia, Ostreopsis and Prorocentrum from the south-eastern Bay of Biscay. Eur. J. Phycol. 46, 1–21. (2011).
  • MacMillan K. y col. Case report: Aquarium palytoxin induced keratoconjunctivitis. Am. J. Ophtalmol. Case Rep. 25:101326. (2022).
  • Nguyen-Ngoc L. y col. Morphological and genetic analyses of Ostreopsis (Dinophyceae, Gonyaulacales, Ostreopsidaceae) species from Vietnamese waters with a re-description of the type species, O. siamensis. J. Phycol. 57:1059-1083 (2021).
  • Pelin M. y col. Palytoxin-Containing Aquarium Soft Corals as an Emerging Sanitary Problem. Mar. Drugs 14:33 (2016).
  • Randall J.E. Review of Clupeotoxism, an Often Fatal Illness from the Consumption of Clupeoid Fishes. Pacific Science 59(1):73–77 (2005).
  • Santos M. y col. Ocurrence of Ostreopsis in two temperate coastal bays (SW iberia): insights from the plankton. Harmful Algae 86: 20–36 (2019).
  • Schmidt J. Preliminary report of the botanical results of the Danish expedition to Siam (1899–1900). Part IV. Peridiniales. Botanisk tidsskrift 24:212–21 (1901).
  • Wood P. y col. Aerosolized palytoxin toxicity during home marine aquarium maintenance. Toxicol. Comm. 2:1, 49-52 (2018).