Un mar de Verne #2: Segunda Patria

Imagen de portada [GK Hart/Vikki Hart/Getty Images]

Jules Verne publicó «Segunda Patria» (1900) como continuación de “El Robinson Suizo” (Johann D. Wyss, 1812).

Ilustración de George Roux (Colección Hetzel) para Segunda Patria. Fuente: http://jv.gilead.org.il

En el prefacio confiesa que novelas como esa y «Robinson Crusoe» (Daniel DeFoe, 1719) le marcaron el gusto por el género de aventuras y tuvieron parte de culpa en su dedicación como escritor a la saga de Los Viajes Extraordinarios («Segunda Patria» hace el nº47 de la serie).

Verne comienza la narración cuando la familia Zermatt lleva 12 años en una isla perdida en el Índico a la que llaman “Nueva Suiza”.

Es una isla muy loca!! con una biodiversidad que ya quisieran muchos zoológicos: antílopes, tigres, hipopótamos, chimpancés, avestruces, etc…y en sus aguas también hay de todo, desde lobos marinos hasta Nautilus!

Los Zermatt son un matrimonio suizo con cuatro hijos varones. Estos Robinsones transforman la isla en un paraíso, con tierras cultivadas, granjas y varias residencias entre las que se reparten durante el año. Luego se une a ellos una joven inglesa que vivía en un islote (“La Roca Humeante”), a la que rescata uno de los hijos tras descubrir su mensaje de socorro en la pata de un albatros.

Finalmente se suma otra familia, los Wolston (con dos hijas), que viajaban en un barco desde Australia atraído hacia la isla por los cañonazos que lanzaban los Zermatt desde el islote del Tiburón.

Bueno, vamos a las algas. El primer asunto tiene que ver con este simpático roedor…

Fuente: rabbits.life

En el islote de la Ballena pululan cientos de conejos y los Zermatt descubren que comen tanto plantas terrestres como algas -entre otras, Fucus saccharinus (=Saccharina latissima)-

¿Esto es posible, los conejos comen algas? Para interesados en el «mundo conejil» existen webs como Online rabbit care. Y en ella se preguntan lo mismo: Can Rabbits Eat Seaweed?

Aquí tienen su respuesta: «En absoluto, desafortunadamente no pueden. Las algas tienen mucho sodio y los conejos no pueden ingerirlo en gran cantidad. Podrían mordisquearlas pero comerlas dañaría sus riñones.» [trad.]

Sin embargo, quise profundizar en este asunto. Mi olfato científico me decía que los conejos podían estar ocultando algo más. Y en Youtube les pillé con las patas en las algas…

Sobre una playa en las Islas Shetland (Mar del Norte) este conejito se pone hasta las orejas de algas pardas (Fucus secos?). Así que la escena que describe Verne podría ser real: quizás él mismo la vio o se la comentaron. El hecho es que los conejos no parecen hacerle ascos a las algas [NOTA: entre el público que asistió a la charla el 9 de mayo alguien comentó haber visto vacas comiendo algas en una playa de Andalucía…sorpresas te da la vida.]

El segundo asunto comienza con un grupo de náufragos que llega a la isla. Uno de los personajes, un capitán irlandés, camina por la playa y descubre laminarias y fucos filiformes con racimos que reventaban al ser pisados. Y comenta a sus compañeros:

“Cuando no hay otra cosa, esto se come. En mi país, en los puertos de Irlanda, se hace compota con ellos.”

The Medical and Physical Journal (vol XX, 1808). Fuente: Google Books.

Y dice bien. Encontré una publicación de medicina (impresa en 1808 en Londres), “The Medical and Physical Journal”, en la que se habla de los usos culinarios y medicinales de las algas.

Entre otras cita Fucus palmata (hoy Palmaria palmata), por la que se deleitan en Escocia e Irlanda, donde la comen seca o hervida. Y precisamente seca es como la vendían en las calles de ciudades costeras irlandesas como Dublín y Cork. Además, añade que en Irlanda del Norte los pobres la consumían hervida.

También menciona otra especie, Fucus esculentus (=Alaria esculenta), que comían en Irlanda del Norte aunque también se la daban al ganado.

Así pues, Verne reflejaba simplemente la costumbre de comer algas en Irlanda y que llega hasta hoy, con cultivos marinos y empresas como Irish Seaweeds que comercializa cápsulas de KELP (Laminaria y Fucus vesiculosus) como complemento nutricional por su alto contenido en yodo.

El tercer y último asunto son las velas con algas:

Quedaba la cuestión de alumbrar el interior de la gruta cuando el tiempo impidiera trabajar fuera. […] se ocuparon en fabricar gran número de gruesas velas con la grasa de los lobos de mar que frecuentaban la ensenada, y la captura de los cuales no ofrecía dificultad […] fundiendo dicha grasa, obtuvo una especie de aceite, que, al enfriarse, se congelaba, y por no disponer del algodón que monsieur Zermatt recolectaba, se contentó con la fibra de las laminarias marinas, disponiéndolas a manera de mechas.

Laminaria ochroleuca y yo en la playa de Laxe (A Coruña, abril 2018). Autor: F. Rodríguez.

Toma castaña! después de leer este párrafo olvidé para siempre a los conejos. Ahora tenía que fabricar velas como en la novela para comprobar si era verdad o fantasía que pudieran usarse laminarias.

Así que durante varios fines de semana a comienzos de primavera me dediqué a recoger laminarias en la playa. El estipe de especies como Laminaria ochroleuca parece ya de por sí una mecha, aunque obviamente está húmedo y hay que secarlo bien.

Pero las algas secas son quebradizas y antes de nada hay que cortarlas en láminas finas y entrelazarlas (sujetas con un hilo por ejemplo) como las fibras de una mecha normal. Así dispuestas las coloqué en una estufa a 40ºC durante 24 horas. Bien, ya tenía las mechas de laminaria, ahora me quedaba la grasa.

Así es la manteca de cerdo («pingo») que usé para fabricar las velas. Autor: F. Rodríguez

En Galicia, a falta de lobos marinos (que tampoco es plan) lo más parecido y fácil de conseguir es grasa de cerdo. En concreto manteca («pingo» en gallego). Con ella conseguí el combustible de la vela.

Sólo me quedaba fabricar la vela fundiendo el «pingo» al baño maría, y luego introduje una mecha de algodón y otra a base de laminarias.

Les diré que la vela de algodón prendió una llama sostenida (eso sí, con un ligero tufillo!), pero por más que lo intenté no conseguí hacer lo mismo con la mecha de laminarias.

Observé que las laminarias se queman muy pronto y se calcinan sin dar tiempo a que una débil llama inicial se mantenga. Por mucho que empapes la mecha en manteca la composición química de las fibras terrestres y marinas no tiene nada que ver.

Así que no pude replicar lo que describe Verne. Es más! creo que es imposible hacer velas con laminarias. Pero existe otra posibilidad: que sea un torpe en comparación a Monsieur Zermatt, así que si alguno de ustedes consigue fabricarlas no duden en avisarme!

Referencias:

-The Medical and Physical Journal. Bradley T. & Adams J. Vol XX, nº 113. 570 pp. (1808).
-Verne J. Segunda Patria, 302 pp. (1900). Lectulandia.

Un mar de Verne: El Chancellor

[Imagen de portada: Sailors for the Sea]

El 9 de mayo participé con la charla «Un mar de colores para el Nautilus» en el ciclo Un mar de Verne, organizado por la Sociedad Hispánica Jules Verne y el Campus do Mar. Era la última de las 4 charlas por parte de personal investigador del CSIC, Universidad de Vigo e IEO en el bar musical La Pecera, de Vigo. Ni qué decir que la preparé encantado, cuando las cosas se hacen a gusto y con fitopasión todo es más fácil !

En las próximas 4 entradas podrán leer toda la historia, un homenaje a Verne como no podía ser menos para cerrar el ciclo. Lo que no podré será recrear la atmósfera del bar ni el calor del público que acudió a la cita, gracias al cual mereció la pena todo el esfuerzo y la ilusión que puse en ella. Comenzamos…

Jules Verne (1828-1905). Fuente: The Hustle

Jules Verne escribió 64 novelas, la mayoría de ellas (54) pertenecen a la saga de “Los Viajes Extraordinarios”.

El mar formaba parte muy importante de su trabajo y de su vida. El propio Verne poseyó tres barcos a cada cual más grande con los que navegó por el Atlántico y el Mediterráneo.

Recordemos además que en vida de Verne el mundo no se conocía en su totalidad: ni el continente africano, ni la Antártida ni muchas regiones del océano habían sido exploradas. Así que había mucho margen para la imaginación y los relatos fantásticos en alguien apasionado por la naturaleza y la ciencia como era él.

En la mayoría de sus relatos aparece el mar y en varios es protagonista o un elemento muy destacado de la trama. Y se preguntarán ustedes: ¿Verne escribía sobre algas? rotundamente sí. No soy ningún experto en su obra pero después de peinar unas cuantas novelas me quedé con cuatro que combinan mucha ciencia, imaginación e historias curiosas.

En mi casa, cuando era niño, había una colección de libros de bolsillo, entre ellos algunos de Verne. Que yo recuerde además de 20.000 leguas había otros títulos muy conocidos como “La isla misteriosa” o “Viaje al centro de la Tierra”. Esos son los libros de Verne que recuerdo haber leído. Y para preparar esta historia, además de releer los dos primeros me zambullí en otras dos novelas: “El Chancellor” y “Segunda Patria”.

Les confesaré que igual que me sucedió de niño, he vuelto a aprender e interesarme por fenómenos de la naturaleza gracias a Verne que compartiré con ustedes. Ya está bien de rollo! abramos la primera novela.

El Chancellor es un velero mercante que transporta algodón y pasajeros. Sale de Charleston (Carolina del Sur) el 27 septiembre de 1869 con rumbo a Reino Unido. Los buques a vapor ya copaban las rutas transoceánicas pero todavía coexistían con los de vela.

Días después se declara un incendio en la bodega que termina por hacerse incontrolable. El Chancellor encalla en un islote («La Roca del Jamón») y allí termina por naufragar. Los supervivientes construyen una balsa dotada de mástil y vela con la que continúan su aventuras. Derivan hacia el sur y tocan tierra en la costa de Brasil cuatro meses después, el 27 de enero de 1870.

Sobreviven 11 pasajeros (uno de ellos el Sr. Kazallon, que consigna todo en un diario) de los 32 que habían embarcado. Pues bien, les contaré tres historias de este libro. La primera de ellas la descubrí leyendo estas palabras:

“El Chancellor entra de lleno en el mar de los Sargazos. Este mar, cerrado por la tibia corriente del Gulf-Stream, es una vasta extensión de agua cubierta de algas a las que se da el nombre de sargazos, y donde las carabelas de Colón no navegaron sin trabajo, cuando por primera vez atravesaron el océano…»

El Mar de los Sargazos y las migraciones de las anguilas. Fuente: New Scientist.

Verne comenta luego que la roda del velero corta como un arado la pradera de algas y que éstas se enredan como lianas en su arboladura. Obviamente es una exageración, pero se apoya en la existencia real del Mar de los Sargazos, el único del mundo que no está definido por ninguna línea de costa sino por corrientes oceánicas. Un mar dentro del océano.

Situado en el giro del Atlántico Norte Subtropical, la corriente cálida del Golfo marca su extremo oeste, el norte la del Atlántico Norte, el este la corriente de Canarias y el sur la corriente ecuatorial Noratlántica.

Sus límites cambian en función de dichas corrientes pero suele coincidir con el centro de altas presiones entre Azores y Bermudas. La única tierra en él es justamente el archipiélago de Las Bermudas, vértice del legendario triángulo con el mismo nombre.

El mar de los Sargazos ofrece un hábitat único para muchas especies marinas que se reproducen, protegen y alimentan entre la cobertura de algas. Las anguilas (americanas y europeas) se cree que regresan a él para desovar, incluso desde el Mediterráneo. Pero no solo es importante para las anguilas.

Varias especies de tortugas desarrollan sus crías en él, girando en el sentido horario en un inmenso tiovivo de sargazos junto a crustáceos, peces (incluyendo caballitos de mar) e invertebrados.

Atunes y aves marinas también consiguen su alimento en este ecosistema tan peculiar, conocido en inglés como «The golden floating rainforest«.

Está constituido por 2 especies: Sargassum natans y S. fluitans, que probablemente proceden del Caribe aunque son holopelágicas, es decir, se han adaptado a vivir en la superficie del mar <<sin necesidad de un sustrato para completar su ciclo de vida>>. Ambas se reproducen de forma asexual por fragmentación.

El Mar de los Sargazos. Autor: University of Southern Mississipi Gulf Coast Research Laboratory. Fuente: NOAA.

La cobertura de algas es irregular: pueden extenderse a lo largo de kilómetros pero suelen formar concentraciones dispersas que nunca han debido estorbar a ningún barco. El mar de los Sargazos es oligotrófico, de un profundo color azul y con visibilidad hasta los 60 metros de profundidad.

Las aguas de los Sargazos reciben pocas lluvias y son cálidas en comparación al exterior debido al aislamiento por las corrientes que lo circundan.

Conocido refugio de piratas, es célebre por sus calmas chichas asociadas con el anticiclón subtropical. Está localizado a 30ºN, en lo que se llaman las “Latitudes del Caballo”, con vientos variables y débiles. Dicho nombre procede de los relatos de navegantes españoles que atrapados en él durante semanas, para ahorrar agua, se deshacían de algunos caballos matándolos y arrojándolos por la borda.

El poema Horse Latitudes de Jim Morrison publicado en «Strange Days» (1967) por The Doors, narra esto tan truculento que les acabo de contar. La propia canción en sí es muy desasosegante.

El investigador Mike Murphy con un kelp de azúcar. Autor: David Csepp (NOAA/NMFS/AKFSC/Auke Bay Lab). NOAA Photo Library. Fuente: Wikimedia commons.

La siguiente historia ya ocurre en la balsa. Mientras derivan hacia el sur en su aventura desesperada el Sr. Kazallon descubre algas flotando:

“Son laminares sacarinos, que contienen un principio azucarado. Aconsejo a mis compañeros que mastiquen los tallos. Así lo hacen y consiguen refrescar sensiblemente la garganta y los labios.”

Este alga parda es comestible y tiene un sabor dulce porque posee altos niveles de manitol. Por algo se le conoce como el Kelp de azúcar. Tiene tanto que al secarse se forman cristales blancos de azúcar en su superficie!

El nombre científico de dicha especie es Saccharina latissima (antes Laminaria saccharina). Así que la escena que describe Verne sería posible: hay cosas más ricas pero te la puedes comer cruda, sobre todo en la situación de los náufragos.

El único «pero» a esta escena sería espacial: dichas algas solo se encuentran en aguas frías en el Atlántico y Pacífico Norte. Difícil, por no decir imposible, toparse con ellas en latitudes cálidas.

La tercera y última historia de hoy pertenece al desenlace de la novela. Desesperados, antes de morir de sed y hambre, deciden sortear a quien se comen. El asunto es peliagudo: termina montándose una trifulca fenomenal en la balsa y el Sr. Kazallon cae al agua. Braceando para no hundirse descubre que el agua es dulce y se puede beber. Pero están en medio del Atlántico sin tierra a la vista ¿cuál es la explicación?

Modelo matemático de la salinidad superficial del Atlántico frente a la costa norte del Brasil, con el efecto de la pluma de agua dulce del Amazonas. Fuente: Fig. 2 (Coles y col. 2013).

Tal cantidad de agua dulce sólo puede provenir de un río: del más caudaloso del mundo. Cuando atraviesas la pluma de agua dulce del Amazonas puedes encontrar agua dulce a decenas de kilómetros de la costa.

El Amazonas aporta el 20% del agua dulce de todos los ríos del planeta, el mismo volumen que los siguientes 8 grandes ríos: El Congo, Ganges-Brahmaputra-Meghna, Orinoco, Yangzi, Río Negro, Río de la Plata…

En el mapa de salinidades de la derecha pueden ver una mancha azul en su desembocadura que indica salinidades iguales o menores a 4: eso es agua dulce.

Dependiendo de la altura de la línea de tierra esta es visible desde 5 a 35 km de distancia. Así que sería perfectamente posible la escena que describe la novela: la extensión de esa mancha azul de agua dulce supera, con creces, los 35 km. El mapa es la salida de un modelo matemático pero su validación in situ (Coles y col. 2013) demostró que se quedaba incluso corto para la extensión de la pluma del Amazonas.

Y sabemos que los náufragos llegan a tierra justo en la desembocadura del Amazonas porque Verne nos facilita en esta novela las coordenadas de latitud exactas: 0º 12′ N.

Referencias:

-Coles V.J. y col. The pathways and properties of the Amazon River Plume in the tropical North Atlantic Ocean. J. Geophys. Res.: Oceans 118:6894–6913 (2013).
-Verne J. El Chancellor. 115 pp. (1875).
-Fuente web: What is the Sargasso Sea? NOAA 

 

 

 

 

Stranded things 2

Hoy hablaremos del peor caso de mortalidad de ballenas en la historia reciente. Ocurrió en la costa austral de Chile en marzo de 2015, detallado por un magnífico estudio de Häusserman y col. (2017) y un artículo de divulgación en la web Hakai Magazine: «Death by Killer Algae«. Se trata de un artículo fenomenal, también en formato audio, con imágenes de drones. Aquí relataré los hechos de forma más resumida, sin drones.

Cultivos de salmón en el fiordo de Aysén, al suroeste del Golfo de Penas. Fuente: Patagon Journal.

La Patagonia chilena cubre un área extensa, de difícil acceso y poco poblada. Su línea de costa con 80.000 km debido a numerosos fiordos, islas y canales, equivale a 2 veces la circunferencia de la Tierra.

En este territorio, en concreto en el Golfo de Penas (región de Aysén, entre 46º30’S y 48ºS de latitud), un muestreo de buceo de invertebrados dirigido por la Dra. Vreni Häusserman, descubrió en abril los primeros restos de ballenas Sei: alrededor de 30 en dos zonas del golfo de Penas separadas por 200 km.

Cadáveres de ballenas Sei documentados por medios aéreos en Seno Escondido (golfo de Penas). Autora: V. Häusserman, Fuente: Fig. 4 (Häusserman y col. 2017).

El hecho de que aparezcan ballenas muertas en la región es habitual, pero no en esa cantidad y en un período tan corto de tiempo.

El hecho de que estuviesen de lado o hacia arriba, con el vientre hinchado, indicaba que habían muerto en aguas cercanas, siendo luego arrastradas hacia la costa.

¿Qué pudo haberlas matado?

Häusserman y su grupo son expertos en invertebrados, no en fitoplancton, así que al principio no pensaron en las biotoxinas.

Sin embargo, la costa austral de Chile se ve afectada todos los años por proliferaciones tóxicas -con el consiguiente riesgo para la salud pública, economía local y fauna marina-, motivo por el cual las autoridades chilenas mantienen programas de monitoreo de «Mareas Rojas», mediante organismos como el Instituto de Fomento Pesquero (IFOP) y el Servicio Nacional de Pesca y Acuicultura (SERNAPESCA).

Para descubrir al asesino había que acumular todas las pruebas en el escenario del crimen. Semanas después, en el mes de mayo, una expedición conjunta de SERNAPESCA, Armada de Chile y PDI, tomó muestras de fitoplancton y de mitílidos en la costa, así como muestras de las ballenas para estudios genéticos, de huesos del oído y contenidos estomacales para la determinación de biotoxinas. En este vídeo pueden ver imágenes del muestreo. El olor debió ser importante.

En junio, Vreni Häusserman junto su colega Carolina Gutstein (experta en tafonomía para indagar, entre otros asuntos, en las causas de las muertes) y un estudiante, realizaron vuelos en avioneta para contabilizar el número de cadáveres varados en el Golfo de Penas. Llevaban contabilizados 70 ejemplares cuando en medio del silencio alguien exclamó: «Oh, mierda, esto es una pesadilla«.

Documentaron 343 cadáveres de ballenas Sei (Balaenoptera borealis), junto a otras 17 de distintas especies. La tabla que recoge esta información en Häusserman y col (2017) es la más triste que he visto nunca en un artículo científico y ocupa 14 páginas !!

¿Qué fue lo que descubrieron en las muestras de 2015?

Ninguno de los cadáveres estudiados en mayo de 2015 mostró signos externos de enfermedad, daños físicos (ataques de predadores como las orcas), o en los huesos del oído (por culpa de explosiones). Tampoco murieron de hambre ya que poseían suficiente grasa y sus estómagos estaban repletos.

Alexandrium catenella (imagen de epifluorescencia, teñido con calcoflúor). Autor: Pablo Salgado.

La hipótesis de una enfermedad vírica o bacteriana no se pudo excluir al 100% debido al grado de descomposición.

Otras causas como daños por explosiones submarinas se descartaron ante las pruebas circunstanciales.

Una mortandad masiva sincronizada (entre febrero y abril) a lo largo de una región tan extensa sólo podría tener una causa…

Los análisis de toxinas, tanto en mitílidos recogidos en la zona como en los contenidos estomacales de 2 ejemplares, arrojaron resultados positivos para PST y AST (Paralytic shellfish toxins & Amnesic shellfish toxins: toxinas paralizantes y amnésicas).

Los datos disponibles del monitoreo de toxinas en marzo de 2015, 120 km al norte del Golfo de Penas, demostraron niveles 10 veces superiores a los normales de toxinas paralizantes (saxitoxinas), y una presencia abundante del dinoflagelado Alexandrium catenella.

Dichos muestreos no detectaron toxinas amnésicas (ácido domoico).

Langostino de los canales (Munida gregaria). Fuente: Shallow Marine Surveys Group.

A la vista de todo ello Häusserman y col (2017) atribuyeron en su trabajo la muerte de las ballenas a las toxinas paralizantes.

El Golfo de Penas parece ser una zona de alimentación importante de ballenas Sei, sobre todo en aquellos años donde abunda una de sus presas principales, el langostino de los canales (Munida gregaria, conocido en inglés como lobster krill).

Dicho crustáceo forma enjambres en su fase pelágica, que pueden alimentarse de fitoplancton, incluidos dinoflagelados tóxicos como A. catenella, acumulando sus toxinas y actuando como vector hacia niveles tróficos superiores (McKenzie & Harwood, 2014).

Posible relación con «El Niño» y el calentamiento global

Meses antes de descubrir los varamientos, las condiciones climatológicas en la zona eran anómalas, coincidiendo con el desarrollo del mayor fenómeno de «El Niño» registrado hasta la fecha, en septiembre de 2014.

Osos comiéndose los restos de una ballena en la bahía Larson (Alaska). Fuente: NOAA.

El suceso de Chile coincidió con otro caso de mortandad de ballenas en Alaska (38 ejemplares, incluyendo ballenas jorobadas), a la vez de una proliferación masiva y prolongada de Pseudo-nitzschia (diatomeas productoras de ácido domoico) durante un calentamiento anormal del Pacífico por culpa de «El Niño».

La conexión entre ambas mortalidades << a través de las alteraciones inducidas en el ecosistema marino por «El Niño» sobre las temperaturas, régimen de vientos y nutrientes en el Pacífico Este >> ha llevado a sugerir que los grandes mamíferos marinos ya son víctimas de los efectos del calentamiento global. Y esto es así porque se sospecha que el calentamiento global por causas antropogénicas podría ser uno de los responsables del aumento en la frecuencia e intensidad de «El Niño» en las últimas décadas.

El desarrollo de proliferaciones tóxicas puede pasarnos desapercibido si no disponemos de sistemas de vigilancia en el océano, pero los mamíferos marinos son muy sensibles a los cambios en dicho ecosistema. Por ello la bióloga marina Kathi Lefbvre (NOAA) los compara con el canario enjaulado en la mina en el artículo «Death by Killer Algae».

Sin embargo, las mortalidades de mamíferos marinos por culpa de las biotoxinas no son nada nuevo. Hace millones de años ya sucedían proliferaciones de fitoplancton tóxico y el registro geológico guarda recuerdo de sus efectos sobre el ecosistema.

Fósiles de ballenas en Cerro Ballena (Atacama, Chile). Autor: Adam Metallo, Smithsonian Institution. Fuente: Hakai Magazine.

Buen ejemplo de esto son los restos fósiles de ballenas, focas y perezosos acuáticos descubiertos más al norte, en Cerro Ballena (región de Atacama) por Pyenson y col. (2014).

Lo que hoy es un desierto, hace 6-9 millones de años en el Mioceno era una llanura supramareal protegida por una barrera costera.

Y en ella se acumularon y preservaron dichos restos en cuatro estratos diferentes confirmando muertes simultáneas y varamientos en masa de mamíferos marinos y peces, en una área extensa y durante un período de 10.000 a 16.000 años.

Referencias:

-Hakai Magazine: «Death by Killer Algae», por Claudia Geib.
-Häusserman V. y col. Largest baleen whale mass mortality during strong El Niño event is likely related to
harmful toxic algal bloom. PeerJ. DOI: 10.7717/peerj.3123 (2017).
-NOAA declares deaths of large whales in Gulf of Alaska an unusual mortality event. https://alaskafisheries.noaa.gov/node/30342
-Pyenson N.D. y col. Repeated mass strandings of Miocene marine mammals from Atacama Region of Chile point to sudden death at sea.Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 281(1781):20133316 (2014).

 

 

 

 

 

 

 

Stranded things

Los varamientos de cetáceos son un fenómeno misterioso y estremecedor.

Basada en hechos reales. Ambientada en Península Valdés (Chubut, Argentina), narra la historia del guardafauna argentino Beto Bubas, las orcas salvajes y un niño autista. (Gerardo Olivares, 2016).

Misterioso porque no existe una única causa para explicarlos y estremecedor porque afecta a seres que infunden admiración y con los que empatizamos de manera muy especial.

La mayoría de varamientos afectan a odontocetos (cetáceos dentados), el suborden al que pertenecen los delfines, orcas, zifios y cachalotes. Mientras, los registros de varamientos en misticetos (ballenas barbadas) han sido escasos históricamente.

Esto se justifica por el comportamiento social de los odontocetos, que tienden a vivir en grandes manadas, mientras que los misticetos suelen ser solitarios o formar grupos limitados. Además, los misticetos no usan la ecolocalización para navegar, un factor que suele mencionarse también para explicar los varamientos.

Sin embargo, en la última década se han registrado numerosos varamientos y mortandades de misticetos como veremos en esta entrada.

Entre los motivos más comunes se incluye una lista diversa como debilidad por enfermedad o escasez de comida, desorientación y lesiones (tempestades, ruido en el mar), accidentes (colisiones con embarcaciones), y por último un factor que nos atañe especialmente en este blog: las biotoxinas del fitoplancton.

Ballena gris (Eschrichtius robustus) con su ballenato (El Vizcaíno, Baja California, Mexico). Autor: J.E. Gómez Rodríguez. Fuente: Wikimedia commons.

Los mayores varamientos de misticetos se han registrado en Norteamérica y Sudamérica.

Por ejemplo, en 1999 y 2001 se contabilizaron en la costa noreste del Pacífico 283 y 386 varamientos respectivamente, en su mayoría de ballenas grises adultas. Las sospechas recayeron en ambos casos en síntomas de malnutrición (Rowntree y col. 2013).

Y en cuanto a mortandades por culpa de biotoxinas, el único caso confirmado hasta hace poco ocurrió en 1987 en Cape Cod (EEUU), con la muerte de 14 ballenas jorobadas tras comer caballas (Scomber scombrus) contaminadas con saxitoxinas: neurotoxinas paralizantes producidas en la zona por dinoflagelados del género Alexandrium.

Para que los cadáveres de las ballenas lleguen a la costa deben haber muerto en áreas someras cercanas a tierra ya que en aguas profundas tienden a hundirse y no dejar rastro en superficie.

En los últimos años en las costas de Argentina y Chile han sucedido numerosos varamientos de ballenas. En ambas regiones son recurrentes las proliferaciones de fitoplancton tóxico. ¿Podemos culpar a las toxinas de las muertes de ballenas? no es fácil conseguir evidencias pero hay muchos indicios que llevan a sospechar de ellas.

Península Valdés (Argentina)

Observando ballenas francas australes en Península Valdés. Autor: M. Catanzariti. Fuente: Wikimedia commons.

Las costas de Península Valdés en la Patagonia norte argentina (42-43º de latitud sur), son zona de cría de ballenas francas australes.

Pues bien, entre los años 2005-2014 se ha registrado una mortalidad sin precedentes (en total 649 ejemplares), en su mayoría ballenatos menores de 3 meses.

Las muertes se extienden a lo largo de varios meses, y han llegado a máximos de 120 individuos en el año 2012. Las hembras de estas ballenas se reproducen cada 3 años.

Con esas tasas de natalidad ya se imaginarán el impacto de esta catástrofe, que puede afectar a la recuperación de una especie cuya caza redujo su población original a un pírrico 20%.

En una reunión en 2010 de expertos de la Comisión Ballenera Internacional (IWC) se identificaron tres principales hipótesis: poco alimento (krill antártico: Euphausia superba), enfermedades e intoxicación por biotoxinas.

A dichas hipótesis se sumó una cuarta en otra reunión de la IWC en 2014: el estrés ocasionado por el acoso de las gaviotas cocineras (Larus dominicanus), que atacan a las ballenas para devorar su piel y grasa provocándoles heridas abiertas.

Frústulas de Pseudo-nitzschia en heces de ballenas francas australes (Eubalaena australis) de Península Valdés. (A-B) P. pungens, (C) P. australis, (D) complejo P. pseudodelicatissima. Fuente: Fig. 2 D’Agostino y col. (2015).

De entre esas 4 hipótesis, la de las biotoxinas es la que cobra más fuerza a raíz de estudios recientes como «Potentially toxic Pseudo-nitzschia species in plankton and fecal samples of Eubalaena australis from Península Valdés calving ground, Argentina» (D’Agostino y col. 2015).

Estos investigadores descubrieron abundantes frústulas de diatomeas del género Pseudo-nitzschia en heces de ballenas vivas y cadáveres, así como en muestras de fitoplancton durante el período que las ballenas visitan Península Valdés.

Pseudo-nitzschia incluye numerosas especies productoras de ácido domoico, una potente neurotoxina que las seguidoras y seguidores de este blog conocen muy bien, y que puede ocasionar graves perjuicios a la fauna marina.

D’Agostino y col. proponen que el zooplancton, alimento de las ballenas, actuaría como vector del domoico y para ello citan la detección de dicha toxina en muestras de zooplancton en la región por otros autores. Los ballenatos estarían expuestos de forma indirecta al domoico, a través de la leche materna y/o durante la gestación.

Además algunas ballenas, como las francas australes, practican un tipo de alimentación llamada «skim feeding» en la que barren la superficie (como un colador quitando la nata de la leche). Las cadenas de Pseudo-nitzschia pueden superar fácilmente las 300 micras de longitud y podrían ser filtradas directamente por las ballenas durante estos episodios. Aquí tienen a una ballena franca austral practicando «skim feeding«.

Ballena franca austral (Eubalaena australis) con una cría, cerca de la costa de Península Valdés, en medio de un bloom del dinoflagelado Lepidodinium chlorophorum. Autor: M. Sironi (Premio Hilda Canter-Lund 2009). Fuente: British Phycological Society.

Las ballenas francas australes también están presentes durante episodios de PSP (Alexandrium catenella) asociados a prohibiciones en la explotación de marisco. En los tejidos de algunos ejemplares muertos se han detectado tanto saxitoxinas como ácido domoico, aunque en niveles bajos.

En octubre de 2010 murieron 15 ballenas de todas las clases de edad (6 ballenatos, 7 juveniles y 2 adultos), un hecho típicamente asociado a proliferaciones tóxicas e inusual en Península Valdés.

Las concentraciones de Pseudo-nitzschia y A. catenella eran elevadas en aquel momento. Y en aquellas fechas se había observado «skim feeding» en los adultos.

Las imágenes de satélite (Wilson y col. 2015) confirman que los blooms de primavera de fitoplancton se han hecho más intensos en la región especialmente desde 2004, coincidiendo con la mayoría de las muertes:

<<649 ballenas muertas entre 2005-2014>> por 194 en los 30 años anteriores.

Durante uno de dichos blooms el investigador argentino Mario Sironi documentó la imagen de una marea verde de Lepidodinium chlorophorum, una especie de dinoflagelado no tóxica.

No parece que Pseudo-nitzschia sea responsable de los blooms más intensos en primavera, pero su abundancia ha aumentado notablemente en la última década y existe una correlación positiva entre 1) registros mensuales de muertes y 2) abundancia de Pseudo-nitzschia. No existe tal relación con A. catenella.

En conclusión: hay evidencias sobre la exposición de las ballenas a las biotoxinas y son varias las pistas que apuntan hacia el ácido domoico.

Golfo de Penas (Chile)

Ballena sei en Caleta Buena (norte del Golfo de Penas), abril 2015. Autor: K.-L. Pashuk. Fuente: Fig. 3 (Häusserman y col. 2017).

Mediados de abril de 2015. Durante una expedición de buceo para estudiar fauna bentónica al norte del Golfo de Penas aparecen los primeros restos de ballenas y esqueletos.

La alarma ante este descubrimiento puso en marcha, pocas semanas después, una expedición conjunta de SERNAPESCA (SERvicio NAcional de PESCA y acuicultura), la Armada de Chile y la PDI (Policía De Investigaciones de Chile, Departamento de Investigación Criminal).

Lo que documentaron por tierra, mar y aire fue el peor caso de la historia: la muerte de 343 ballenas sei (Balaenoptera borealis).

Pero esta historia es larga y se la contaré en la segunda temporada de Stranded things.

Referencias

-D’Agostino V.C. y col. Potentially toxic Pseudo-nitzschia species in plankton and fecal samples of Eubalaena australis from Península Valdés calving ground, Argentina. J. Sea Res. 106:39–43 (2015).
-Häusserman V. y col. Largest baleen whale mass mortality during strong El Niño event is likely related to
harmful toxic algal bloom. PeerJ. DOI: 10.7717/peerj.3123 (2017).
-Rowntree V.J. y col. Unexplained recurring high mortality of southern right whale Eubalaena australis calves at Península Valdés, Argentina. Mar. Ecol. Prog. Ser. 493:275–289 (2013).
-Wilson C. y col. Southern right whale (Eubalaena australis) calf mortality at Península Valdés, Argentina: Are harmful algal blooms to blame? Mar. Mammal Sci. 32:423–451 (2015).

Dinophysis que inundas las Rías

En esta entrada seguiremos hablando de Dinophysis, ese género de dinoflagelados mixótrofos y tóxicos que vampiriza como draculines microscópicos al desdichado Mesodinium.

Polígonos de bateas cerrados (rojo) y abiertos (azul) en las Rías Bajas (23-III-2018), por motivo de toxinas lipofílicas, es decir, Dinophysis. Fuente: INTECMAR (Xunta de Galicia)

Desde marzo ya está dando la lata en Galicia porque sus poblaciones, en concreto D. acuminata, impiden la extracción de mejillón en la mayoría de cultivos en batea de las Rías Baixas.

Lo bueno es que estamos en temporada baja y el trastorno aún no es grave. Pero si su presencia continúa siendo abundante y se prolonga en la primavera, los perjuicios para los productores podrían ser importantes después de un 2017 tranquilo.

A día de hoy los niveles de toxinas lipofílicas (ácido okadaico: AO) superan los máximos legales (160 µg equivalentes AO/Kg vianda), en numerosos polígonos de bateas.

De ahí el rojo que invade el mapa del estado de zonas de producción que publica INTECMAR (Xunta de Galicia), responsable del control de biotoxinas y seguimiento del fitoplancton nocivo en Galicia.

Concentración de Dinophysis acuminata (células/litro) en las Rías Baixas, 19-25 marzo 2018. Fuente: INTECMAR

La abundancia de Dinophysis acuminata, la especie productora de dichas toxinas, oscila entre 100-5000 células/litro en la mayoría de muestras recogidas en las rías de Vigo, Pontevedra, Arousa y Muros-Noia.

Esas densidades son suficientes para provocar el cierre de las explotaciones. No obstante, en un litro de agua ese número de células es ridículo y no produce ni asomo de marea roja.

Si observaran una de dichas muestras sólo verían agua transparente y copépodos blancuzcos saltando como pulgas.

A pesar de ello, en la prensa local se describe la situación con titulares como «La marea roja inunda la ría de Vigo» (La Voz de Galicia, 21-III-2018).

Pero Dinophysis no prolifera solamente en Galicia, ni mucho menos.

Sus floraciones son habituales en numerosas costas de todo el mundo, especialmente en regiones de latitudes medias en Europa, Asia, Sudámerica y más recientemente Norteamérica.

Floración de Dinophysis acuta en una muestra de la región de Aysén del General Carlos Ibáñez del Campo (Chile). Autor: Patricio Andrés Díaz.

Aquí tienen por ejemplo la imagen de una muestra obtenida a mediados del pasado mes de febrero durante una campaña en Aysén (Chile).

La muestra se recogió mediante arrastre de red para concentrar las células y en este caso se trataba de una floración de Dinophysis acuta.

En la entrada anterior discutía sobre los cleptoplastos de Dinophysis, robados a Mesodinium, de los cuales obtiene energía mediante la fotosíntesis. Pero además de esta presa, Dinophysis también necesita asimilar nutrientes disueltos en el agua. Sin embargo, su caso es especial. Verán…

Mientras que en muchos organismos fotosintéticos cabe esperar una relación directa entre nutrientes disueltos y crecimiento, la mixotrofía de Dinophysis rompe esa lógica. Apenas existen trabajos relacionando su abundancia con la distribución de nutrientes y nuestro conocimiento sobre este tema es aún escaso y reciente.

El crecimiento del fitoplancton necesita de un balance entre condiciones físicas (luz, turbulencia) y químicas (nutrientes).

Los distintos grupos de algas poseen estrategias adaptativas y óptimos de crecimiento en rangos diferentes de condiciones ambientales.

El «mandala» clásico de Margalef (1978) clasificaba los organismos que prefieren condiciones turbulentas y ricas en nutrientes, como las diatomeas (oportunistas: estrategas de la r), frente a los dinoflagelados que tienden a proliferar en ambientes más estables y pobres en nutrientes (especialistas: estrategas de la K).

«Mandala» de Margalef en el que se representa la transición de diatomeas a dinoflagelados productores de «mareas rojas». Fuente: Glibert (2016)

Un caso paradigmático son los episodios de afloramiento donde las aguas oceánicas profundas ascienden hacia la costa cargadas de nitratos, fosfatos y silicatos, estimulando las floraciones de primavera de diatomeas en el hemisferio norte. Esto es lo que se denomina «producción nueva» y la fuente de nitrógeno asociada es el nitrato.

Luego, el agotamiento de los nutrientes y una mayor estabilidad en la columna de agua favorecen la sucesión de grupos del fitoplancton. La descomposición de la materia orgánica disuelta y particulada producida en la etapa previa estimula la actividad del bucle microbiano, que recicla los nutrientes dentro del ecosistema planctónico.

Dichas condiciones favorecen el desarrollo de otros grupos como los dinoflagelados y en este caso hablamos de «producción regenerada». Las fuentes de nitrógeno asociadas son amonio y urea.

En este contexto ecológico cabría esperar que Dinophysis (en lo que respecta a la asimilación de nutrientes) se comporte como un dinoflagelado. Y así parece ser.

En muestras naturales (Northport, Nueva York), enriquecidas con distintos nutrientes inorgánicos y orgánicos (Hattenrath-Lehmann y col. 2015), la abundancia de Dinophysis acuminata aumentó en 13 de 14 experimentos. Los efectos positivos fueron más intensos en el caso del amonio, pero también se observaron correlaciones con adiciones de vitamina B12 y materia orgánica aislada de aguas residuales.

Por el contrario, las muestras enriquecidas con nitratos, urea o fosfatos no arrojaron tendencias claras. Dado que se trataba de muestras naturales no pudieron descartar que el efecto de los nutrientes fuese directo o indirecto, a través de interacciones con otros organismos presentes como Mesodinium.

Los estudios en cultivos de Dinophysis confirman su preferencia por el amonio.

Dos trabajos posteriores sobre cultivos de D. acuminata han revelado las preferencias de dicha especie a la hora de asimilar nutrientes inorgánicos y orgánicos (Hattenrath-Lehmann y Gobler, 2015; Tong y col. 2015). Lo resumiré en pocas palabras:

Dinophysis acuminata no utilizó nitratos ni fosfatos tanto en experimentos en los que 1) se le añadía el ciliado Mesodinium o 2) se le mantenía en ayunas.

(Tong y col. 2015)

Los cultivos de D. acuminata (con o sin presa) crecieron más rápido con adiciones de amonio, aminoácidos (glutamina), o materia orgánica aislada de aguas residuales. Las adiciones de nitrato sólo tuvieron efectos positivos cuando tenían mucha presa disponible (Mesodinium rubrum).

(Hattenrath-Lehmann y Gobler, 2015)

Dinophysis acuminata merendándose a Mesodinium rubrum en la portada de abril de Scientific American. Fuente: Scientific American

Por tanto, además de la preferencia de Dinophysis acuminata por fuentes de nitrógeno reducidas –como el amonio frente al nitrato– los experimentos sobre cultivos confirman que ciertos nutrientes inorgánicos y orgánicos pueden estimular directamente su crecimiento en ausencia o presencia de Mesodinium.

No en vano, la hipótesis de los nutrientes –en particular los aportes de nitrógeno– es una de las que se baraja para explicar la reciente aparición y expansión de floraciones tóxicas de D. acuminata en Norteamérica en la última década.

Quizás tengan algo que ver esas floraciones con la presencia de Dinophysis acuminata y Mesodinium en la portada de abril de Scientific American. Se lo diré en cuanto llegue a mis manos y lea el artículo Tiny Killers !!

Nota: la ilustración de portada pertenece a Dinophysis sphaerica [Ernst Haeckel – Kunstformen der Natur (1904), plate 14: Peridinea]

Referencias

-Glibert M. Margalef revisited: A new phytoplankton mandala incorporating
twelve dimensions, including nutritional physiology. Harmful Algae 55:25–30 (2016).
-Hattenrath-Lehmann, T. K. y col. Nitrogenous nutrients promote the growth and toxicity of Dinophysis acuminata during estuarine bloom events. PLoS One10:e0124148 (2015).
-Hattenrath-Lehmann, T.K. & Gobler C.J. The contribution of inorganic and organic nutrients to the growth
of a North American isolate of the mixotrophic dinoflagellate, Dinophysis acuminata. Limnol. Oceanogr. 60:1588-1603 (2015).
-Margalef, R. Life-forms of phytoplankton as survival alternatives in an unstable environment. Oceanol. Acta 1:493–509 (1978).
-Tong, M. y col. Role of dissolved nitrate and phosphate in isolates of Mesodinium rubrum and toxin-producing Dinophysis acuminata. Aquat. Microb. Ecol. 75:169-185 (2015).

Hola Dinophysis, qué hay de nuevo?

Hace mucho tiempo en un blog muy muy lejano les hablé de Dinophysis, un género de dinoflagelados productor de toxinas diarreicas, responsable de episodios de DSP por consumo de marisco. Pero aquello fue en 2011: hoy en día hemos aprendido muchas cosas nuevas y en esta entrada les contaré algunas.

1>Los cloroplastos de Dinophysis no son permanentes

Por aquel entonces sabíamos que Dinophysis se alimenta del ciliado Mesodinium rubrum, al cual roba los cloroplastos que éste ingiere de criptofíceas (habitualmente del género Teleaulax). Dicho mènage a trois sigue siendo la unica forma de cultivar Dinophysis (Park y col. 2006).

Estructura estrellada de los cloroplastos (Chl) en D. acuminata, con los pirenoides (Pyr), responsables de la fijación de carbono mediante la enzima RUBISCO, en posición central. Fuente: García-Cuetos y col (2010)

Pero había dudas sobre si Dinophysis tenía cloroplastos permanentes porque los estudios moleculares y morfológicos eran contradictorios. Los cloroplastos en los miembros del mènage a trois eran genéticamente idénticos pero los de Dinophysis eran morfológicamente distintos a los demás.

Se agrupan con los pirenoides en posición terminal, unidos en el centro de una estructura estrellada con los tilacoides hacia el exterior. Los cloroplastos en Dinophysis están recubiertos por 2 membranas y sus tilacoides organizados en pares (García-Cuetos y col. 2010).

Nada de esto sucede en Mesodinium ni en las criptofíceas y dichos autores titularon su trabajo con un contundente: «The toxic dinoflagellate Dinophysis acuminata harbors permanent chloroplasts of cryptomonad origin, not kleptochloroplasts«.

No obstante, Kim y col. (2012) rebatieron esa conclusión con un brillante y sencillo experimento donde demostraron que Dinophysis modifica el aspecto de los cloroplastos robados a Mesodinium.

Observaron que Dinophysis no puede reparar los daños ocasionados por la luz a sus cloroplastos, que se deterioran y pasan de rojo brillante a verde paliducho. Cuando esto sucede nunca recuperan su color original. Se debe a que las ficoeritrinas se degradan en mayor medida que otros pigmentos como las clorofilas, lo cual se observa también en cultivos envejecidos de criptofíceas.

Viaje y transformación de los cloroplastos recién robados (rojos) a Mesodinium en D. caudata, durante las primeras 24 horas después de su ingestión. Fuente: Kim y col. (2012)

Pues bien, a mayor intensidad de luz mayor daño y más rápido se produce ese cambio de color. Siguiendo dicho razonamiento Kim y col. obtuvieron células verdes de D. caudata subiéndoles la luz de 10 a 160 μE, sin presas que echarse a la boca.

Luego les añadieron Mesodinium y comprobaron el desplazamiento de los nuevos cloroplastos rojos, que se mezclaban con los viejos verdes (no es un chiste) para organizarse en las estructuras estrelladas descritas por García-Cuetos y col. (2010).

Con el tiempo, después de ingerir Mesodinium, D. caudata recobraba su color rojo y apenas quedaban unos pocos cloroplastos verdes. Et voilà! Dinophysis posee cleptoplastos temporales.

2>>Los cleptoplastos de Dinophysis se dividen y regulan sus pigmentos

Hasta hace nada se creía que los cleptoplastos se diluían en la progenie como consecuencia de la división de Dinophysis. Pero en 2017, Rustherholz y col. demostraron que Dinophysis también divide los cleptoplastos, algo inédito en un protista sin núcleos de la presa fotosintética.

En este trabajo se utilizó microscopía confocal que permite reconstruir imágenes 3D de fluorescencia en alta resolución. Sus resultados indicaron que D. acuminata y D. acuta dividen los cleptoplastos y que el descenso del número (y volumen) de los mismos no se explica por divisiones sucesivas sino por el tiempo que transcurre sin presa.

Imagen confocal de autofluorescencia de Dinophysis acuminata, en posición lateral (B) y dorsal (C). Lo mismo para D. acuta (E y F). Fuente: Rustherholz y col. (2017)

La degradación de los cleptoplastos es más rápida en luz alta, tal y como habían señalado Kim y col (2012). Y en este sentido, otro trabajo reciente (Hansen y col. 2016), concluyó que Dinophysis acuta puede fotoregular pero no fotoaclimatar sus cleptoplastos. ¿Qué significa esto?

Fotoregulación implica sintetizar pigmentos fotosintéticos y fotoprotectores, mientras que fotoaclimatación supone además adaptar la actividad fotosintética a la luz que reciben los cloroplastos.

Yo pensaba que ambas cosas son inseparables en el funcionamiento de los cloroplastos, pero según dichos autores el último mecanismo no existiría en Dinophysis. Nada parece normal en ellas.

Hansen y col. mantuvieron a D. acuta en ayunas a dos luces distintas (15 y 100 μE). En luz baja se dividieron 2.3 veces en un mes pero mantuvieron la misma concentración celular de clorofila a demostrando la síntesis de pigmentos mientras que en luz alta su contenido de clorofila a se redujo a 1/3 del valor inicial.

Hansen y col. también observaron diferencias en la concentración y proporción de pigmentos fotosintéticos accesorios. Pero no encontraron evidencias de fotoaclimatación ya que los parámetros fotosintéticos obtenidos con fluorescencia PAM (Pulse Amplitude Modulated) fueron similares bajo ambas luces.

Eso sí, las células sufrían una caída dramática en la absorción de carbono inorgánico después de 10 días en luz alta y el funcionamiento de los cleptoplastos sólo se explicaría gracias a sustancias de reserva (lípidos y almidón).

¿Por qué son temporales los cloroplastos de Dinophysis?

Myrionecta rubra=Mesodinium rubrum. Geminigera no es la presa habitual sino Teleaulax. Fuente: Wisecaver & Hackett (2010).

Muchos dinoflagelados poseen cloroplastos permanentes robados a otros grupos algales: Durinskia, Galeidinium, Karenia, Karlodinium, KryptoperidiniumLepidodinium, etc.

Como hemos visto, Dinophysis mantiene un cierto control sobre sus cleptoplastos pero su naturaleza es temporal. El motivo es que Dinophysis no tiene las instrucciones genéticas para controlarlos indefinidamente y debe reponerlos a través de la alimentación a medida que se degradan y pierden actividad.

El ancestro común de los dinoflagelados (Dinophysis incluidas) poseía cloroplastos con peridinina, un pigmento característico de la mayoría de dinoflagelados fotosintéticos.

La información genética de esos cloroplastos es mínima en comparación a otros grupos algales. Su genoma está fragmentado en minicírculos y muchos de los genes que codifican sus proteínas y controlan el funcionamiento de los plástidos se transfirieron al núcleo.

Por el contrario, en Dinophysis sólo se han detectado cinco proteínas plastidales codificadas en el núcleo. Una de ellas procede de criptofíceas, dos de dinoflagelados con peridinina, y las dos restantes de haptofitas/dinoflagelados con fucoxantinas (Wisecaver & Hackett 2010). Dinophysis transformará sus cleptoplastos a cloroplastos permanentes si ello le supone una ventaja adaptativa, siguiendo el camino que ya recorrieron otros dinoflagelados. De ahí el interés de su estudio para desvelar los secretos evolutivos de la endosimbiosis.

3>>>Dinophysis no vive sólo de Mesodinium

Protoperidinium y Dinophysis acuta. La bolita es lo que resta de un Mesodinium, vacío y sujeto por el pedúnculo alimentario. Muestra natural de la estación P2 (Ría de Pontevedra). Autor: F. Rodríguez

Bien, ya sabemos que Dinophysis son mixótrofas y poseen cleptoplastos de Mesodinium. Al resto del ciliado se lo comen enterito, sin tenedor ni cuchillo: lo sorben como a un coco peludo, perforándolo y metiéndole una pajita (bueno, un pedúnculo alimentario para ser exactos).

Nadie ha descubierto otra forma de cultivar Dinophysis pero ¿no les cuesta creer que sobrevivan en el mar con esa dieta?

La confirmación de esta sospecha llegó en 2012 por parte del mismo grupo de investigadores que descubrieron cómo cultivar Dinophysis.

El ciliado Strombidium oculatum (A), alimentándose de macroalgas verdes del género Enteromorpha (B,C). Fuente: McManus (2004).

En un estudio sobre muestras naturales (Kim y col. 2012), analizaron los cleptoplastos de Dinophysis e identificaron secuencias genéticas no sólo de criptofíceas, sino también de otros grupos algales como rafidofíceas (Heterosigma akashiwo) y clorofíceas (Pyramimonas).

Esos cloroplastos alternativos deben proceder de otros ciliados diferentes a Mesodinium como Laboea, Strombidium, etc, que se alimentan de otros grupos algales y retienen sus cloroplastos.

De momento seguiremos cultivando Dinophysis al estilo coreano, como nos enseñaron Park y col. (2006). Espero que algún día pueda explicarles otra manera de mantenerlas, quizás al estilo gallego. Mientras tanto, en la próxima entrada, les contaré más novedades sobre Dinophysis.

Referencias

-García-Cuetos L. & col. The toxic dinoflagellate Dinophysis acuminata harbors permanent chloroplasts of cryptomonad origin, not kleptochloroplasts. HarmfulAlgae 9:25-38 (2010).
-Hansen P.J. & col. Photoregulation in a kleptochloroplastidic dinoflagellate Dinophysis acuta. Front. Microbiol. 7:1-11 (2016).
-Kim M. y col. Dinophysis caudata (Dinophyceae) sequesters and retains plastids from the mixotrophic ciliate prey Mesodinium rubrum. J. Phycol. 48:569-579 (2012).
-McManus G.B. Marine planktonic ciliates that prey on macroalgae and enslave their chloroplasts. Limnol. Oceanogr. 49:308–313 (2004).
-Park M.G. & col. First successful culture of the marine dinoflagellate Dinophysis acuminata. Aquat. Microb. Ecol. 45:101–106 (2006).
-Rusterholz P.M. & col. Evolutionary transition towards permanent chloroplasts? Division of kleptochloroplasts in
starved cells of two species of Dinophysis (Dinophyceae). PLoSONE 12(5):e0177512 (2017).
-Wisecaver J.H. & Hackett J.D. Transcriptome analysis reveals nuclear-encoded proteins for the maintenance of temporary plastids in the dinoflagellate Dinophysis acuminata. BMC Genomics 11:366 (2010).

 

Las algas de las cavernas

El 7 de enero en la emisión de Efervesciencia «Luz contra o verdello«, conversaban con investigadores de la USC y del CICA (Patricia Sanmartín, Javier Cancelo, Xusto Arines y Rafael Carballeira), acerca de «Iluminación artificial contra os colonizadores da pedra«. Efervesciencia siempre es interesante pero en este caso todavía más, al menos para mí, porque se trataba de microalgas, luces y pigmentos.

Manuel Vicente y César Goldi durante la entrevista con Patricia Sanmartín en Efervesciencia. El lema de este imprescindible programa de divulgación es «doses de ciencia sen contraindicacións». En 2017 cumplió 10 años de emisión en la Radio Galega. Fuente: CRTVG

Todo surge del proyecto Light4heritage. Sus objetivos son desarrollar estrategias de iluminación urbana para controlar el crecimiento y el color de los microorganismos que colonizan las superficies de edificios emblemáticos.

Dichos microorganismos, heterótrofos y autótrofos, proliferan formando biopelículas (aunque solemos emplear el anglosajón biofilm).

Se trata de un ecosistema de bacterias, hongos, cianobacterias y microalgas que interactúan y colonizan las superficies aprovechando condiciones favorables y los nutrientes facilitados por esa comunidad.

Máximos de absorción de pigmentos: clorofilas, carotenoides y ficobiliproteínas (ficocianina y ficoeritrina). Fuente: euita.upv.es

El componente autótrofo de las biopelículas, cianobacterias y microalgas, posee combinaciones de pigmentos que absorben de forma diferente las longitudes de onda de radiación visible como hemos comentado en otras entradas del blog [1, 2, 3].

Las cianobacterias en particular utilizan pigmentos hidrosolubles, ficobiliproteínas, que absorben longitudes de onda intermedias (típicamente entre el verde y naranja: 500-600 nm) y amplían la «ventana» de absorción de clorofilas y carotenoides.

La consecuencia directa es que la intensidad y calidad de la luz modifican las proporciones de dichos pigmentos y la actividad fotosintética de cianobacterias y microalgas, afectándoles a ambas de forma distinta.

Torres Hedjuk. Fuente: hiveminer.com

Si viajan ustedes de noche por la autopista AP-9, a la altura de Santiago de Compostela verán las torres Hedjuk en lo alto del Gaiás, iluminadas por LEDs de colores. Pues bien: esas luces son fotosinteticamente activas.

En un estudio reciente, Sanmartín y col. (2017) examinaron el efecto de distintas intensidades y calidades (colores) de luz sobre el crecimiento y otros parámetros en una suspensión de microalgas (clorofíceas del género Bracteacoccus) y cianobacterias (Chroococcus sp., Isocystis sp. y Pseudocapsa dubia), aisladas de una fachada de granito en Santiago de Compostela.

Sus resultados mostraron que el filtro azul inhibía el crecimiento de esa mezcla de cultivos, lo cual me pareció sorprendente por inesperado, ya que coincide con el máximo de absorción de la clorofila a.

Cidade da Cultura de Galicia (Santiago de Compostela), diseñada por Peter Eisenman. El verdín coloniza algunas fachadas y las torres Hejduk (a la derecha). Autor: F. Rodríguez

Los filtros verdes y rojos modificaban el color de la suspensión hacia el rojo y el verde respectivamente, lo cual encaja con la adaptación cromática de las cianobacterias.

Así pues, conociendo mejor los efectos de la iluminación urbana se podrían diseñar estrategias que controlen el desarrollo y el color de las biopelículas, tales como las de las torres Hedjuk y otros lugares de La Ciudad de la Cultura de Galicia mencionados en Efervesciencia.

Pero en esta entrada no quería hablarles de edificios sino de los colonizadores de piedras en cavidades naturales subterráneas. Es decir: en cuevas.

Y en concreto cuevas muy famosas como las de Lascaux (Périgord, suroeste de Francia) y Altamira (Cantabria, norte de España), que comparten varias características y una agridulce historia reciente.

Finding Altamira (H. Hudson, 2016). Fuente: Teaser-Trailer

Las cuevas de Altamira y Lascaux, descubiertas en 1879 y 1940 albergan muestras de arte rupestre del Paleolítico superior datadas aprox. entre 35.000-15.000 A.C. para el yacimiento cántabro y 22.000-15.000 A.C. para el de Périgord.

El descubrimiento de Altamira fue polémico y no se aceptó su autenticidad hasta comienzos del s.XX con el hallazgo de pinturas similares en cuevas de Francia, tal como narra la reciente película «Finding Altamira«. Hoy en día el arte de ambas cuevas goza de reconocimiento universal y están inscritas en la lista del Patrimonio Mundial de la UNESCO.

Altamira y Lascaux tienen poco más de 200 metros de longitud y la afluencia de cientos de miles de visitantes anuales durante su explotación turística a mediados del siglo XX puso en peligro las pinturas, provocando cierres temporales de las cuevas que luego se hicieron definitivos (con matices, como veremos).

En ambos enclaves los daños fueron ocasionados por el crecimiento de biopelículas debido a los cambios en las condiciones ambientales por la entrada de visitantes: luz, temperatura, humedad, etc, además de intervenciones poco afortunadas.

Lascaux

Sala de los Toros (Lascaux). Fuente: elretohistorico.com

La cueva de Lascaux se clausuró al público definitivamente en 1963, solo 16 años después de su apertura, debido principalmente a «la enfermedad verde» de Lascaux (Lefèvre & Laporte 1969).

Bracteacoccus sp. (Chlorophyceae). Fuente: Orial y col. (2011)

Dicha enfermedad consistió en una proliferación de colonias de microalgas verdes (Bracteacoccus minor), gracias al aumento del dióxido de carbono y humedad debidos a los visitantes y el sistema de iluminación para contemplar las pinturas de la cueva. A estas colonias de microalgas se las conoce como lampenflora porque crecen gracias a las lámparas !!

Para eliminar las algas se empleó una solución de ácido fórmico (1/200), incoloro y respetuoso con las pinturas, que terminó con las clorofíceas invasoras en cuatro meses. Este tratamiento continuó aplicándose varias décadas y hasta el día de hoy las algas verdes no han vuelto a Lascaux.

Las algas verdes y hongos («la enfermedad blanca») llevaron al cierre de Lascaux en 1963 pero décadas después los problemas volvieron a crecer.

En 2001 se extendió rápidamente una contaminación «blanca» en el suelo y la base de las paredes por el hongo Fusarium solani. La razón: la instalación de un equipo demasiado potente e inadecuado para controlar las condiciones climáticas de la cueva que alteró su equilibrio ambiental.

El tratamiento en este caso fue un fungicida, que no funcionó. Y luego se aplicó cal viva sobre el suelo, que elevó brutalmente el pH y solucionó en parte la contaminación secando los micelios del hongo.

Micelios blancos del hongo Fusarium solani y su imagen al microscopio (x400). Fuente: Orial y col. (2011)

Pero las condiciones ambientales de la cueva (el biotopo), se alteró y surgieron luego conjuntos de mucus bacterianos (Pseudomonas fluorescens) y colonias oscuras del hongo Gliomastix murorum en la sala de los Toros.

A partir de 2004 se suspendieron los tratamientos químicos en favor de métodos mecánicos de limpieza.

En 2007 ocurrió un nuevo episodio de contaminación por colonias negras de hongos como Gliocladium sp. y Ulocladium sp. que provocó la puesta en marcha otra vez de tratamientos químicos y mecánicos para su control y eliminación. Hoy en día la contaminación se ha reducido aunque no se ha erradicado por completo.

Pero nada de esto empaña el formidable éxito turístico de Lascaux gracias a las réplicas de la cueva. En 1983 se inauguró Lascaux II, una réplica parcial que incluye la sala de los Toros; en 2012 Lascaux III, una réplica itinerante, y en 2016 Lascaux IV-CIAP (Centre International de l’Art Pariétal), con una réplica casi integral.

Altamira

Sala de los polícromos (Altamira). Fuente: Historia de España.

La cueva de Altamira se abrió al público en 1917. A finales de los 60′ se realizaron obras para facilitar su acceso y se intervino en el interior de la cueva para crear un camino más ancho que la recorría en su totalidad. En los años 70′ se alcanzaron las 170.000 visitas anuales y ante la amenaza que ello suponía para la conservación de las pinturas se cerró al público en 1978. En 1982 se volvió a reabrir la cueva con un tope de 8.000 visitantes/año.

En 2002 se detectaron manchas verdes (colonias de microalgas), en la sala de los polícromos, que provocaron un nuevo cierre de la cueva. En una muestra de una suspensión de algas de Altamira se identificó a las clorofíceas como el grupo dominante incluyendo a los géneros Chlorella, Stichococcus y Trebouxia (Láiz y col. 2006).

En 2012, después de un programa de investigación para evaluar la conservación y régimen de acceso a la cueva, el Patronato del Museo Nacional y Centro de Investigación de Altamira decidió reabrir la cueva para visitas de cinco personas un día a la semana (250 personas/año). Dichas visitas duran 37 minutos, 8 de ellos bajo el techo de la sala de polícromos.

Colonias amarillas, más abundantes en la zona de entrada de la cueva de Altamira. Fuente: Sánchez-Moral y col. (2014).

Además de las manchas verdes, en Altamira se encuentran otras colonias clasificadas según su color en amarillas, grises y blancas, así como unos depósitos llamados «moonmilk«. En estos últimos aparecen cianobacterias del género Synechocystis. 

La distribución de dichas colonias es diferente a lo largo de la cueva reflejando la tolerancia ambiental de los microorganismos.

En Altamira el mayor peligro no son algas ni bacterias, sino los hongos, aunque parecen mantenidos a raya por las bacterias de la cueva dado que muchas son productoras de sustancias antifúngicas. Preservar el equilibrio biológico de Altamira es fundamental ya que los tratamientos biocidas, al eliminar a las bacterias, podrían favorecer el desarrollo posterior de los hongos.

Todo ello se describe en detalle en un estudio integral del estado de conservación de la cueva de Altamira (Sánchez-Moral y col., ed. 2014), en base al cual se determinó el régimen actual de visitas. En dicho trabajo el presente y futuro de Altamira quedan retratados en frases como estas:

La cueva es altamente receptiva a las contaminaciones microbianas y cualquier introducción de carbono orgánico, de forma accidental, puede desencadenar una crisis semejante a la de la cueva de Lascaux […] Altamira es una cueva muy frágil hablando en términos de ecología microbiana […]

Las comunidades metabólicamente activas en Altamira representan menos del 60 %. […] El resto de comunidades, metabólicamente inactivas, son susceptibles de activarse en respuesta a determinados cambios microambientales en su entorno que podrían provocar el crecimiento de microorganismos no deseados o difíciles de combatir (caso de Fusarium solani en la cueva de Lascaux. […] Así pues, la entrada de visitantes produce modificaciones en el ecotono actual de Altamira ampliando su área hacia el interior.

Neocueva de Altamira. Fuente: Cantabriarural

Al igual que en Lascaux, en Altamira también existe un museo y una réplica de la cueva.

Inaugurada en 2001, la Neocueva de Altamira reproduce su arquitectura natural en el tiempo durante el que fue habitada y pintada (más de 20.000 años), antes de que la modificaran los derrumbes naturales y las intervenciones artificiales del siglo XX.

Referencias:

-Fatás P., Lasheras J.A. La cueva de Altamira y su museo. Cuadernos de arte rupestre 7: 25-35 (2014).
-Geneste J.M. Les grandes étapes de la conservation de la grotte de Lascaux 1940-2008. 10 pp. Symposium Lascaux 26-27 février 2009.
-Láiz L. y col. Microbial assessment of the biological colonization on roofing tiles. En: Fort R. y col. (eds.): Heritage, Weathering and Conservation, pp. 349-353. Londres: Taylor & Francis (2006).
-Lefèvre M. & Laporte G. S. The ‘maladie verte’ of Lascaux. Diagnosis and treatment, Studies in speleology, vol 2, part 1:35-44 (1969).
-Orial G. y col. Gestion des activités biologiques à Lascaux: identification des microorganismes, contrôles, traitements, pp. 219-252. En: Lascaux et la conservation en milieu souterrain = Lascaux and preservation issues in subterranean environments : symposium (Paris; 2009). Paris: Maison des sciences de l’homme, 360 pp. (2011).
-Sánchez-Moral y col. Estudio integral del estado de conservación de la cueva de Altamira y su arte paleolítico (2007 – 2009). Perspectivas futuras de conservación. Monografías. Nº 24 Museo Nacional y Centro de Investigación de Altamira, 405 pp. Edición 2014.
-Sanmartín P. y col. Controlling growth and colour of phototrophs by using simple and inexpensive coloured lighting: A preliminary study in the Light4Heritage project towards future strategies for outdoor illumination. Int. Biodeterior. Biodegrad. 122:107-115 (2017).

 

Música y humor por un océano mejor

Hoy toca entrada ligera con cuatro historias sobre música, vídeos y humor relacionadas con el fitoplancton, de la mano de NATURE, unos surfistas, el ICM y la BBC.

1>>> Nos sobran razones para estar agradecidos al plancton.

A las bacterias, al fitoplancton, al zooplancton: a todos ellos muchas gracias. Y las cinco razones por las que según la revista NATURE deberíamos darle gracias al plancton se resumirían en:

  1. El aire que respiramos.

  2. Estar calentitos por la noche y llenar el depósito del coche.

  3. Las construcciones que hemos realizado gracias a él.

  4. Los alimentos que pone en nuestra mesa.

  5. Nuestra propia existencia.

Si quieren averiguar qué argumentos esconden esas 5 razones aquí tienen el vídeo de NATURE con una narración planctónica la mar de simpática.

2>>> Citizens for clean water (C4CW) es una asociación sin ánimo de lucro con sede en Stuart (Florida, EEUU). La crearon un grupo de surfistas en 2013, después de una contaminación bacteriana en aguas continentales y de las proliferaciones de cianobacterias que afectaron en años posteriores a las costas de Florida. ¿Se acuerdan? hablamos de ellas en Cianobacterias en la Costa del Tesoro.

Protesta organizada por C4CW en julio 2016 (Stuart, Florida) a raíz de la proliferación de cianobacterias del lago Okeechobee y su descarga en aguas continentales y costeras. Fuente: MyPalmBeachPost.com

Pues bien. C4CW organiza protestas con el objetivo de que las autoridades mejoren la calidad del agua, y actividades educativas para promover un estilo de vida más respetuoso con el medio acuático. Y no sólo eso. También compusieron una canción con todo el cachondeo del mundo: «The blue-green algae song«, para denunciar las proliferaciones de cianobacterias del lago Okeechobee. Es tan tronchante que el mensaje pierde fuerza pero lo perdido en seriedad lo gana en viralidad, eso seguro !!

Para que la puedan cantar a gusto les dejo la letra. Buena onda y déjense llevar por nuestros amigos surfistas:

…If manatees could talk they’d say hail no, hail no, hail no, hail no/ they would say hail no to the blue-green algae that’s making plants not grow/ the fishermen are pissed/ and so are the squids, the squids, the squids, the squids/ because the ocean once was beautiful and now it looks like shit/ we don’t want to swim/ in a body of water full of toxins/ so go away/ blue-green algae you can’t stay/ listen to my words/ the fish and the birds will they smell like turds?/ and it breaks our heart, our hearts!/ that the ocean smells like farts/ ooh!, surfers are crying, animals are dying/ the government is lying and the algae is multiplying/ blue-green algae get the hell out of here

3>>> Investigadores del Institut de Ciències del Mar (CSIC) de Barcelona, en colaboración con la plataforma La Ciència al teu Món, diseñaron Sea Dance.

Se trata de una instalación interactiva que ya comenté en ICHA17 (Brasil).

El ecosistema marino de Sea Dance. Fuente: ICM-Divulga.

El juego consiste en ir seleccionando distintos componentes del plancton y ponerse a bailar para que un detector de movimiento aumente su presencia en el ecosistema.

Si alguno de los componentes del plancton aumenta o disminuye en exceso tienes que decidir qué organismos debes introducir o eliminar para que el ecosistema funcione como es debido.

Con ello entendemos las relaciones entre los organismos del ecosistema planctónico, para conseguir que se desarrollen de manera controlada hasta alcanzar un estado de equilibrio. Y entonces ganas la partida!

Esther Garcés (ICM-CSIC) con el Sea Dance en el MardeMares. Fuente: twitter (@FestMardeMares)

Sea Dance está pensado para todos los públicos, especialmente los más jóvenes, que conocerán así los organismos que forman el ecosistema marino mientras se divierten al ritmo de la música.

Al comienzo el ritmo no tiene ton ni son, pero a medida que equilibras el ecosistema surge la armonía también en la música.

El vídeo promocional lo pueden disfrutar en el siguiente enlace.

Sea Dance está disponible para su instalación en eventos de divulgación científica. El más reciente, que yo sepa, fue el Festival MardeMares en el Aquarium Finisterrae (octubre 2017, A Coruña). Para más información pueden consultar la web ICM-Divulga.

4>>> Para terminar, lo más impactante. La nueva serie documental de la BBC dedicada a los océanos: Blue Planet II.

Para su banda sonora han juntado a dos de mis artistas favoritos que pertenecen además a mundos musicales completamente distintos: Hans Zimmer, compositor alemán de gigantescas bandas sonoras como «Piratas del Caribe», «Inception» o «Interstellar», y el grupo británico Radiohead.

A partir de la canción «Bloom» de Radiohead han elaborado «(Ocean) bloom«, que acompaña al tráiler de Blue Planet II con el que despido esta entrada, narrado por la voz de la naturaleza: Sir David Attenborough.

La primera vez que lo vi me dejó boquiabierto, ojiplático como diría una amiga mía, y espero que a ustedes les produzca la misma emoción !!

 

Los riesgos del marisco furtivo

Toxina. 1. f. Biol. Veneno producido por organismos vivos.

Furtivo. 1. adj. Que se hace a escondidas. 2. adj. Dicho de una persona: Que caza, pesca o hace leña en finca ajena, a hurto de su dueño.

Diccionario de la lengua española (dle.rae.es)

Imagínense sentados a la mesa y que les sirven mejillones al vapor, vieiras al horno, almejas a la marinera y navajas a la plancha, acompañados de un Ribeiro o un Albariño bien fresquito. Luego les dicen que es marisco furtivo. ¿Saben a qué riesgos se exponen? Pues se lo voy a contar.

Cultivos de mejillón en bateas (Bueu, Ría de Pontevedra). Autor: F. Rodríguez

Hace mucho que quería escribir sobre los riesgos de consumir marisco furtivo, ya sea recogido en el medio natural por el consumidor o comprado. Me referiré a Galicia, porque allí es donde vivo y tenemos bastante marisco, toxinas y furtivismo.

Galicia es la comunidad autónoma que consume más pescado fresco y marisco por delante de Asturias, Castilla y León y País Vasco, según datos de MERCASA (Martín Cerdeño, 2017). El cultivo de mejillón gallego (Mytilus galloprovincialis) en batea es el más productivo de España y de los principales a nivel europeo con unas 250.000 Tm/año.

Los recursos del mar son muy importantes para la región. Son muchos empleos y familias las que dependen directa o indirectamente de la pesca y la acuicultura. No me gusta la expresión pero el mar está en el ADN de los gallegos.

Sin embargo, existe al mismo tiempo un desconocimiento general sobre las biotoxinas, de cómo llegan estas a los alimentos y de cómo pueden afectar a la salud. A ello contribuyen la escasa divulgación por parte de autoridades y medios de comunicación. Las noticias suelen limitarse a anunciar la presencia de la marea roja y señalar que hay biotoxinas en el agua que impiden la extracción del marisco. Por supuesto que también se publican artículos con más detalles acerca de los episodios tóxicos en las rías y los riesgos de las biotoxinas, pero son los menos.

Algunas especies de microalgas producen potentes venenos o toxinas. Cuando estas microalgas son filtradas por los mejillones y otros bivalvos, las toxinas se acumulan en sus tejidos y se transmiten a niveles superiores de la red alimentaria y al hombre. Las toxinas son tan potentes, que no se requieren elevadas concentraciones de microalgas, ni formación de mareas rojas, para que los bivalvos se conviertan en no aptos para el consumo humano. A estas proliferaciones, frecuentemente no acompañadas de producción de elevadas biomasas, las denominaremos Episodios de Algas Tóxicas.

(Reguera y col. 2009)

Proyecto de divulgación de Bioimaxe en colaboración con Ardora Formación y Servicios, financiado por FECYT. El documental fue reconocido con una mención honorífica en los Premios Prismas de Divulgación de la Casa de las Ciencias de A Coruña, y premiado con la Barandilla de Bronce en el Ciclo Internacional de Cine Submarino de Donostia-San Sebastián, ambos en 2017.

Para contribuir a la divulgación asesoramos desde el IEO de Vigo sobre los contenidos del documental «Mareas Vermellas» y la web asociada, explicando p. ej. las diferencias entre mareas rojas y episodios tóxicos. En él participamos instituciones de investigación, el control de biotoxinas marinas, el Consello Regulador de la DOP «Mexillón de Galicia» y el sector extractivo.

Les animo a verlo online en mareasvermellas o en youtube.

Las biotoxinas del marisco en Galicia las analiza semanalmente el INTECMAR (Vilaxoán, Xunta de Galicia) y el producto que luego se distribuye a los establecimientos autorizados lleva etiquetas que lo identifican como apto para el consumo. Así lo exigen y detallan las normativas europeas de higiene de los alimentos de origen animal (CE Nº853/2004 y 854/2004).

Dichas normativas recogen, además de los niveles máximos permitidos de biotoxinas, la clasificación de zonas de explotación según el grado de contaminación fecal del agua. En este caso se establecen cuatro clases (A, B, C, D). Sólo se puede comercializar el marisco A-C, siendo A la máxima calidad que permite su venta en fresco directa a través de centros de expedición de clase A donde se acondiciona, limpia, calibra, envasa y embala.

Mientras, el marisco de clase B y C posee niveles de contaminación fecal que impiden su venta directa y debe pasar por centros de depuración o reinstalación en aguas limpias durante periodos prolongados antes de su comercialización.

Los resultados de los análisis de fitoplancton tóxico, condiciones oceanográficas, biotoxinas, así como los cierres y aperturas de explotación se publican semanalmente en la web del INTECMAR.

Y la clasificación de las zonas de producción se revisa como mínimo cada trimestre mediante análisis microbiológicos y químicos del agua. Los cambios en dicha clasificación se publican en el Boletín Oficial de la Xunta de Galicia (DOG).

Ninguno de estos controles legales ni garantías sanitarias son aplicables al marisco furtivo.

Que nadie se haya muerto en Galicia por intoxicarse o que a usted nunca le haya pasado nada no sirve como garantía. Tampoco que nos juren que su origen y calidad son idóneos para el consumo. O lleva las etiquetas correspondientes que así lo demuestran o usted se fía y luego ya veremos.

Porque lo cierto es que sí ha habido intoxicaciones, sigue habiéndolas y las habrá si nos saltamos los controles sanitarios. Porque los únicos casos de intoxicaciones que conozco han estado asociados siempre a la ausencia de controles de biotoxinas o al marisco recogido o adquirido fuera de los cauces legales. Esto demuestra que nuestro sistema de control de biotoxinas funciona y es seguro.

Dentro de lo que cabe somos afortunados porque en Galicia las toxinas que predominan son las lipofílicas, causantes del síndrome diarreico (DSP), que puestos a elegir no son las peores del «catálogo». No se trata de alarmar sino de informar para prevenir.

En contra de lo que a veces piensa la gente, las ficotoxinas de los bivalvos no se eliminan con la depuración (que simplemente elimina bacterias y virus del aparato digestivo de los bivalvos), ni con la cocción. Es importante, pues, que los consumidores compren productos controlados, en establecimientos autorizados, con las correspondientes etiquetas en las mallas de envasado que así lo atestigüen.

(Reguera y col. 2009)

¿Qué organismos marinos pueden intoxicarnos? 

Tanto el pescado como crustáceos y moluscos pueden ser tóxicos dependiendo de la región del mundo que se trate. En el caso de Galicia el riesgo está en moluscos bivalvos filtradores como mejillones, almejas, berberechos, navajas, ostras, vieiras y zamburiñas. Se libran de esta lista otros organismos filtradores como los percebes, al menos por el momento.

¿Qué biotoxinas marinas existen en Galicia?

Las principales biotoxinas en Galicia son lipofílicas (ácido okadaico y dinofisistoxinas (síndrome diarreico, DSP); pectenotoxinas y yessotoxinas), amnésicas (ácido domoico: síndrome amnésico, ASP) y paralizantes (saxitoxinas: síndrome paralizante, PSP). Se trata de potentes neurotoxinas pero sus mecanismos de acción, síntomas de intoxicación y efectos sobre el organismo son diferentes. En el caso de las pectenotoxinas y yessotoxinas no está demostrada su toxicidad en humanos y son toxinas de acción rápida en ratones (Alfonso y col. 2014).

¿Cómo de potentes son las biotoxinas del marisco?

Pez globo (fugu). Fuente: animalgourmet.com

Lo suficiente para provocar la muerte en casos de intoxicaciones graves con las amnésicas y sobre todo las paralizantes. Veamos. Para calcular la toxicidad aguda de un compuesto se suele utilizar el valor LD50, que es la cantidad de un material determinado que provoca la muerte del 50% de un grupo de animales de prueba.

Para poner en contexto la toxicidad de las biotoxinas del marisco usaré la tetrodotoxina del pez globo, producida por bacterias endosimbiontes. En Japón se le conoce como fugu y la preparación de este manjar está restringida a chefs entrenados y con licencia para servir el plato porque si lo hacen mal te puedes morir.

Pues bien, según un listado de la Universidad Autónoma de Barcelona, los LD50 de la tetrodotoxina y las toxinas paralizantes (saxitoxinas) son iguales: 8.000 ng/kg. Las saxitoxinas son 1000 más tóxicas que el gas sarín y están clasificadas como armas químicas por la CWC (Chemical Weapons Convention).

Mientras, el LD50 de las diarreicas (ácido okadaico) es 200.000 ng/kg (25 veces menos potentes) y 3,6 mg/kg para las amnésicas (ácido domoico), 4.500 veces menos. Sin embargo, no por ello son menos peligrosas. Primero porque los valores de LD50 están calculados para ratones y son desconocidos en humanos. Y segundo porque el LD50 señala toxicidad aguda pero debemos considerar también los efectos subletales.

Por ejemplo, en el caso del ácido okadaico y dinofisistoxina-1 no hay registros de muertes en personas pero varios estudios en animales han demostrado su potencial genotóxico, promotor de tumores (EFSA, 2008).

La FAO publicó en 2005 un informe detallado sobre biotoxinas marinas disponible en fao.org. Comentarlo me llevaría varias entradas y no quiero perder el hilo de esta historia pero entre sus conclusiones destaco lo siguiente:

El consumo de diversos mariscos y pescados ocasiona mundialmente un número creciente de intoxicaciones en los seres humanos […] Por lo general sus efectos se observan como intoxicaciones agudas. Apenas se conocen los efectos resultantes sobre la salud de exposiciones episódicas y de la exposición crónica a niveles bajos de toxinas de algas. Estos últimos efectos pueden pasar sin ser informados por el o los individuos afectados o ser objeto de diagnósticos médicos erróneos.

(FAO, 2005)

¿Qué intoxicaciones han sucedido en Galicia o por culpa del marisco gallego?

Gymnodinium catenatum. Autor: S. Fraga

Les pondré varios ejemplos que conozco a través de la prensa, artículos científicos y de divulgación, pero que seguramente no han sido los únicos.

El episodio más conocido fue el de 1976 al cual dediqué dos entradas [1 y 2], debido a toxinas paralizantes (saxitoxinas) en mejillones de las Rías Baixas, por culpa del dinoflagelado Gymnodinium catenatum.

Un total de 176 personas necesitaron atención hospitalaria en España y varios países europeos. No hubo víctimas mortales pero provocó una grave crisis para el sector mejillonero gallego y puso en marcha el control de biotoxinas y fitoplancton tóxico de nuestra región (Reguera y col. 2009).

El síndrome PSP, del cual he tratado en este blog en varias ocasiones, puede ocasionar la muerte en los casos de intoxicación más graves, tanto en humanos como fauna marina. Los síntomas de intoxicación por saxitoxinas pueden durar varios días e incluyen debilidad muscular, entumecimiento, hormigueo, picazón, pérdida de sensibilidad táctil, ceguera temporal, sensación de liviandad (como si flotara uno en el aire). En casos extremos, tras 2-24 horas, la parálisis muscular se extiende y agrava provocando dificultades respiratorias severas y la muerte.

Dinophysis acuminata. Autor: F. Rodríguez

En 1981 sucedió un nuevo episodio de intoxicación por mejillón gallego de origen desconocido. Afectó a unas 5000 personas en la costa levantina española y los síntomas eran como de gastroenteritis (Reguera y col. 2009).

Tras descartar una contaminación bacteriana se asumió, por analogía con brotes en otros países como Francia, Holanda y Japón, que se trataba de toxinas lipofílicas (ácido okadaico). Estos compuestos son producidos por dinoflagelados del género Dinophysis.

Se piensa que los síntomas de malestar gastrointestinal asociados a bacterias en el pasado han sido a menudo debidos a estas toxinas. En 1995 sucedieron tres nuevos brotes de DSP con 61 afectados por consumo directo de mejillón de roca y de batea. Los síntomas típicos del síndrome diarreico son náuseas, vómitos, diarrea, dolor abdominal, que suelen aparecer entre 30 minutos y pocas horas después del consumo de marisco. A veces se observa fiebre, escalofríos y dolor de cabeza. Las intoxicaciones más graves requieren de hospitalización pero los síntomas remiten en 2-3 días.

Y ahora vamos con otros casos más recientes.

Agosto de 2014. Dos personas fueron atendidas en el hospital do Barbanza (Ribeira, A Coruña), con síntomas de intoxicación (confusión, pérdida de memoria) por toxinas amnésicas (ácido domoico, síndrome ASP).

Luego confesaron haber comprado mejillones directamente a un bateeiro en la Ría de Arousa (Faro de Vigo, 07/VIII/2014). Los congelaron por un tiempo y luego se cocinaron una paella.

Pseudo-nitzschia sp. Autor: F. Rodríguez

Aquellos mejillones se habían cosechado durante un episodio de ASP asociado a diatomeas del género Pseudo-nitzschia. En Californintoxication les hablé de las intoxicaciones ASP, que pueden resultar letales para las personas y la fauna marina.

Los síntomas característicos son gastrointestinales (vómitos, diarrea, dolor abdominal), y/o neurológicos (confusión, pérdida de memoria). En casos graves se observan convulsiones, coma y muerte tras 24-48 horas.

Julio de 2015. Varios miembros de al menos seis familias ingresaron en el hospital de Cee con síntomas de vómitos, diarrea, mareos y malestar general. El motivo fueron unos berberechos que recogieron en la playa de Carnota. Al mismo tiempo se registraron otros casos de intoxicaciones en Fisterra, Caldebarcos (Carnota) y O Ézaro (Dumbría). El motivo: niveles de ácido okadaico (Dinophysis, DSP) seis veces superiores al máximo legal. Así lo describía un vecino de Cee en La Voz de Galicia (08/VII/2015):

«A miña filla estao a pasar mal. Leveina a urxencias e o médico, ademais de darlle tratamento, díxolle que non podía comer nada ata hoxe [por ayer] á noite», cuenta este padre de una familia a la que el marisco tóxico le ha afectado de manera muy irregular. «Foron uns berberechos que apañaron o sábado na praia de Carnota. Á filla fixéronlle dano, a súa nai tamén e, en cambio, aos meus pais, non. Eu tíñaos para comer con arroz, pero penso que non o vou facer».

Mayo de 2016. Cinco miembros de una misma familia fueron hospitalizados en Cee por intoxicación con toxinas lipofílicas después de comer cinco kilos de mejillones, también en paella, que habían adquirido a una vendedora ambulante. Los mejillones procedían de la Ría de Camariñas, cerrada por niveles elevados de dichas toxinas, 10 veces superiores al máximo legal permitido (La Voz de Galicia, 28/V/2016).

La mayoría de seguidoras y seguidores del blog seguramente trabajáis, estudiáis o tenéis mucho interés en temas relacionados con el mar y una opinión informada sobre este asunto. Pero mi intención es que esto llegue también a las personas que se comerían los platos de marisco que les servían al inicio porque desconocen los riesgos.

No pretendo aleccionar a nadie, solamente informar y luego que cada quien decida lo que hace con su salud, pero sabiendo de antemano los riesgos que asume.

Mural de Joseba Muruzábal en Ordes (A Coruña), perteneciente a la serie «Fenómenos rurales». Fuente: El Confidencial

En Galicia coexisten el medio urbano y rural en muchas familias y gracias a ello nos beneficiamos de un trasiego constante de productos de tierra y mar a través de lazos de parentesco o amistad. Todos conocemos a alguien que tiene una huerta y que nos regala a los urbanitas fruta, verdura, legumbres, huevos, etc. A cambio los urbanitas ponemos el vino y/o el postre, qué menos!

También es común, al menos en las poblaciones costeras, que los productos del mar entren en estos intercambios como regalos o a cambio de dinero. En esta categoría entran el pescado, crustáceos y moluscos, más apreciados y que pueden alcanzar un valor importante que «promueve» su comercio furtivo.

El marisco no es imprescindible para vivir, para muchas personas es todo un lujo. Y aquí está la contradicción que no alcanzo a comprender.  Si como consumidores nos preocupamos cada vez más por el origen y la trazabilidad de los alimentos ¿por qué jugarse la salud con el marisco furtivo?

Las toxinas del marisco ni se ven, ni se huelen, ni tienen sabor. En Latinoamérica las llaman por su nombre: veneno. Porque eso es lo que son, un veneno oculto en algunos productos del mar y como tal su presencia debe estar controlada de forma muy estricta para evitar intoxicaciones.

El control de biotoxinas lo ejercen las autoridades competentes, la Xunta de Galicia en nuestro caso. La identificación y cuantificación de las toxinas y sus niveles en los alimentos necesita de análisis previos en los laboratorios del INTECMAR mediante métodos de referencia aprobados en la Unión Europea.

Esos análisis de biotoxinas salen de nuestros impuestos y la seguridad de que el marisco es apto para el consumo depende de ellos y no de la palabra de familiares, amigos o vendedores ambulantes. No jueguen con la salud porque no merece la pena.

Fuente: Faro de Vigo (22-I-2018)

Referencias:

-Ríos A. y col. A Ciencia do Mexillón: ciencias e tecnoloxías mariñas implicadas no cultivo, transformación e comercialización do mexillón (Mytilus galloprovincialis). DIVULGAMAR-CSIC (Instituto de Investigaciones Marinas, IIM), pp. 135 (2010)
-Alfonso A. y col. Yessotoxins and Pectenotoxins. Seafood and Freshwater Toxins, pp. 657-676. DOI: 10.1201/b16662-27  (2014)
-Marine biotoxins in shellfish – Domoic acid. Scientific Opinion of the Panel on Contaminants in the Food Chain (Question No EFSA-Q-2006-065H). The EFSA Journal 1181: 1-61 (2009)
-Marine biotoxins in shellfish – okadaic acid and analogues. Scientific Opinion of the Panel on Contaminants in the Food chain (Question No EFSA-Q-2006-065A).  The EFSA Journal 589: 1-62 (2008)
-Martín Cerdeño V.J. Consumo de pescados y mariscos en España. Un análisis de los perfiles de la demanda. Distribución y Consumo, vol. 4, pp. 18 (2017)
-Pitschmann V. Overall View of Chemical and Biochemical Weapons. Toxins 6: 1761-1784 (2014)
-Reguera B. y col. Episodios de fitoplancton tóxico en la Ría de Vigo. LA RÍA DE VIGO. Una aproximación integral al ecosistema marino de la Ría de Vigo. Instituto de Estudios Vigueses. pp 153-199 (2009)

Cariño he encogido a las diatomeas

Las diatomeas necesitan sexo. La razón es simple: poseen cubiertas de sílice de distinto tamaño que encajan como una placa de Petri. Al dividirse las células hijas heredan una de ellas y fabrican la más pequeña. Como resultado van encogiéndose hasta un límite en el que deben reproducirse sexualmente y recuperar su talla máxima, o perecer.

La reproducción sexual supone además recombinación genética. Gracias a ella las células hijas no son clones de sus progenitores, sino nuevos genotipos que aumentan la variabilidad de la población y con ello su capacidad de evolucionar y adaptarse a lo que venga.

Diatomea central (Coscinodiscus granii). Autor: F. Rodríguez

Existen dos grupos principales de diatomeas: las de simetría radial (centrales) y bilateral (pennales).

Las centrales, evolutivamente más primitivas, son homotálicas. Es decir, los cultivos clonales (a partir de una célula) fabrican dos tipos de gametos y pueden reproducirse sexualmente. Unos individuos producen gametos inmóviles (huevos), mientras que otros producen gametos móviles flagelados. Así que son oógamas, como nosotros.

Diatomea pennal (Diploneis sp.). Autor: F. Rodríguez

En cambio, las pennales son generalmente heterotálicas: cada cultivo clonal producirá un único tipo de gametos y para reproducirse sexualmente necesitará otro cultivo que fabrique gametos de signo opuesto (se les designa como + o ). Suelen ser isógamas: gametos idénticos como gotas de agua.

Uno de los géneros de diatomeas pennales más estudiado es Pseudo-nitzschia porque incluye varias especies productoras de ácido domoico, relacionadas con la intoxicación amnésica por consumo de marisco (ASP) u otros organismos marinos contaminados. Usaremos este género para hablar de la reproducción sexual en diatomeas.

¿Por qué aumentan de tamaño las diatomeas gracias al sexo?

Pues verán, durante la reproducción sexual se pierden las frústulas de sílice y la nueva célula fruto de la fusión de los gametos se alarga en una especie de metamorfosis cual capullo gracias a una delicada vaina que la protege llamada perizonium.

Fases de la reproducción sexual de P. multistriata, con atención a los cloroplastos (en azul y rosa). A) células apareadas, B-D) duplicación de los cloroplastos y formación de gametos, E-F) apertura de las frústulas y conjugación de los gametos, G-H) elongación de la auxospora y salida del zigoto a través del perizonium. Fuente: Fig. 4 de Scalco y col (2015).

En el ejemplo de Pseudo-nitzschia multistriata podemos ver como se duplican los cloroplastos en las células apareadas (azul/+ vs rosa/-) y se forman los gametos que luego se conjugan en un zigoto que madurará como auxospora. Esta rompe su pared orgánica y entre los extremos se extiende el perizonium del cual emerge una célula nueva totalmente formada.

Se trata de un individuo diploide con 4 cloroplastos que luego se dividirá originando células vegetativas (también diploides) con 2 cloroplastos. La extensión de la auxospora se completa en unas 20 horas en P. multistriata.

La descripción de fases sexuales en Pseudo-nitzschia data de 1991 y la realizó Greta Fryxell en cultivos aislados en la Antártida de P. subcurvata.

Igual que a mí les sorprenderá leer que no se descubrieron en muestras naturales hasta el año 2006, en un evento masivo de reproducción sexual de dos especies: P. cf. delicatissima y P. cf. calliantha en el Golfo de Nápoles (Sarno y col. 2010).

La explicación es que su duración es breve (no más de 15 días en el estudio de Sarno y col.) siendo fácil que pase inadvertida. Además involucra a un porcentaje pequeño de la población, aunque en el evento del Golfo de Nápoles alcanzó al 14% en P. cf. calliantha lo cual es excepcional en relación a otros estudios. Casualmente, pocos meses después se publicó un trabajo similar (Holtermann y col. 2010) sobre otro evento masivo de reproducción sexual en 2006 en P. australis y P. pungens que duró unas 3 semanas en la costa de Washington (EEUU).

Tiene mucho sentido que estos eventos sean masivos y breves. Aparearse y encontrar gametos del sexo opuesto es improbable si no existe un mínimo de sincronización en el tiempo y en el espacio.

Fuente: Slideshare. Autora: Rosa Ana Vespa Payno.

Esta sincronización en los desoves es común en muchos organismos marinos como p.ej. corales, holoturias o el gusano Palolo (Eunice viridis), un poliqueto que habita en aguas someras tropicales del Pacífico, como el archipiélago de Samoa.

Entre octubre y noviembre los Palolos se desprenden del epitoque, la parte terminal de su cuerpo cargada de huevos o esperma, que remonta de noche hacia la superficie desovando al amanecer.

Se trata de un evento masivo anual que dura unos pocos días coincidiendo con luna menguante, y en el que parecen intervenir además de ciclos lunares, una combinación de ritmos anuales, circadianos y mareales.

Samoanos capturando gusanos Palolo en los arrecifes durante la noche, cerca de Apia (Samoa occidental). Autor: Peter Menzel

Por curiosidad les diré que los epitoques son un alimento muy apreciado y los nativos los pescan con redes en esas noches de frenesí nupcial. Se comen crudos o fritos con mantequilla, cebolla, pimientos, huevo, o untados en tostadas. Hummm…!!

Desovar en la superficie forma parte de la estrategia para aumentar el éxito reproductivo.

Pues bien, al igual que los Palolos, en el caso de Pseudo-nitzschia el evento masivo de reproducción sexual también se observa en superficie: en el caso del Golfo de Nápoles (Sarno y col. 2010) entre 0-20 metros para P. cf. delicatissima y en plena superficie en P. cf. calliantha, igual que en Washington donde Holtermann y col. observaron las fases sexuales adheridas a colonias de otras diatomeas de la zona de rompiente.

¿Qué señales inducen el sexo en las diatomeas?  

La luna que pone locos a los Palolos no afecta que nosotros sepamos a las diatomeas. En principio es necesario sobrepasar un umbral mínimo de tamaño que en el caso de Pseudo-nitzschia suele estar entre 40-60% de la talla máxima. Además de la reducción gradual debida a las divisiones asexuales, también se han descrito disminuciones bruscas de tamaño en P. pungens que podrían servir para acortar el ciclo de vida y adelantar la fase sexual.

Una vez que las células han encogido suficiente, la inducción de la sexualidad en diatomeas centrales parece obedecer a cuestiones externas (temperatura, luz, fotoperiodo, etc). En el caso de las pennales juegan un papel más importante factores de tipo endógeno. En particular en Pseudo-nitzschia parece existir un mecanismo dependiente de la concentración celular, lo cual sugiere que intervienen señales químicas producidas y percibidas por el conjunto de la población, que recuerdan al quorum sensing de las bacterias.

Cultivos de P. multistriata de signo opuesto separados por una membrana, y botellas de control. Fuente: Fig. 4 adaptada de Basu y col (2017).

Estas señales de alerta podrían ser compartidas por distintas especies explicando así los desoves masivos simultáneos en el medio natural.

Aún se desconoce la naturaleza de los compuestos, pero al poner en contacto cultivos de Pseudo-nitzschia de signo opuesto separados por una membrana que permita el intercambio de medio –no de células-, estos detienen su crecimiento vegetativo y sincronizan su ciclo celular en la fase G1 donde las células suelen ser más receptivas a las feromonas sexuales.

Mientras, los mismos cultivos por separado continúan su crecimiento normal, como si nada.

Las evidencias sobre el sexo en muestras naturales son escasas, pero una vez más, en el Golfo de Nápoles, se descubrió un curioso ciclo bianual gracias al estudio de una serie temporal de 11 años de Pseudo-nitzschia multistriata (D’Alelio y col. 2010), la única especie tóxica local de este género.

Comparación entre la media natural de tamaño en P. multistriata (círculos negros) y la simulación matemática (trazos de color). La línea discontinua horizontal señala el umbral de la gametogénesis. La barra inferior representa fases de crecimiento: gris (no proliferación), negra (bloom exponencial) y blanca (estacionaria). Fuente: Fig. 3 adaptada de D’Alelio y col. (2010).

En la serie temporal existían patrones de abundancia y tamaño celular que se reproducían de forma periódica apuntando a una regularidad pasmosa en la sucesión de las fases asexuales y sexuales.

Empleando un modelo matemático consiguieron representar el desarrollo y la sucesión de distintas cohortes de P. multistriata para reconstruir los cambios de tamaño observados.

Según dicha simulación las fases sexuales tendrían lugar cada 2 años en esta localidad y para esta especie.

Es más, el modelo también predice que si la reproducción sexual no ocurriese al menos cada 4 años P. multistriata se extinguiría localmente. La conclusión es que las fases sexuales están sujetas a un estricto control y tienen un impacto fundamental en la dinámica de las poblaciones, cuya evolución no podemos explicar usando sólo factores medioambientales.

Seminavis robusta. Autor: M. Loir. Fuente: diatom.loir

Y el siguiente paso será profundizar en las bases moleculares del sexo.

En diatomeas pennales se sabe que está determinado genéticamente aunque no por cromosomas sexuales como en humanos sino por regiones/locus concretas (MAT: Mating Type) identificadas por primera vez en la especie bentónica Seminavis robusta (Vanstechelman y col. 2013). ¿Y en diatomeas centrales? pues no hay datos todavía.

Volviendo al género Pseudo-nitzschia se acaba justo de publicar el genoma de P. multistriata (Basu y col. 2017) y con él los primeros resultados sobre genes inducidos sexualmente.

En su mayoría son exclusivos de diatomeas e incluso del género Pseudo-nitzschia como es lógico esperar de un mecanismo biológico tan complejo y específico. Al fin y al cabo ¿qué diatomea en su sano juicio evolutivo dejaría al azar reconocer al sexo opuesto y evitar cruces con otras especies?

Referencias:

-Basu S. y col. Finding a partner in the ocean: molecular and evolutionary bases of the response to sexual cues in a planktonic diatom. New Phytol. 215:140–156. doi: 10.1111/nph.14557 (2017)
-D’Alelio D. y col. The time for sex: A biennial life cycle in a marine planktonic diatom. Limnol. Oceanogr. 55(1): 106–114. (2010)
-Holtermann K.E. y col. Mass sexual reproduction in the toxigenic diatoms Pseudo-nitzschia australis and P. pungens (Bacillariophyceae) on the Washington coast. – J. Phycol. 46: 41–52. (2010)
-Montresor M. y col. Sex in marine planktonic diatoms: insights and challenges. Perspectives in Phycology, 3 Issue 2: 61–75 (2016)
-Orsini L. y col. Toxic Pseudo-nitzschia multistriata (Bacillariophyceae) from the Gulf of Naples: morphology, toxin analysis and phylogenetic relationships with other Pseudo-nitzschia species. Eur. J. Phycol., 37:2, 247-257 (2002)
-Sarno D. y col. A massive and simultaneous sex event of two Pseudo-nitzschia species. Deep-Sea Res Pt II 57: 248–255 (2010)
-Scalco E. y col. The sexual phase of the diatom Pseudo-nitzschia multistriata: cytological and time-lapse cinematography characterization. Protoplasma, DOI 10.1007/s00709-015-0891-5 (2015)
-Vanstechelman I. y col. Linkage mapping identifies the sex determining region as a single locus in the pennate diatom Seminavis robusta. PLoS ONE 8(3): e60132. (2013)