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Bahía fosforescente

Parece un besugo, pero es un pargo
Imagen disponible en http://www.pescasubrj.br

Al suroeste de la isla de Puerto Rico hay un municipio llamado Lajas, en el cual se encuentra el poblado costero de La Parguera. Se llama así por los pargos, abundantes en la pesca de esta región.

Aparte de otros atractivos turísticos que no tengo la suerte de conocer, en La Parguera existe un fenómeno natural espectacular: una bahía fosforescente. Tal cual, ése es su nombre, en inglés «Phosphorescent Bay». Y no es la única en Puerto Rico.

La mala noticia es que la contaminación parece haber reducido la bioluminiscencia de esta bahía, y son otras dos, en Vieques y en Fajardo, las que mejor conservan sus encantos luminosos…de momento.

Bahía Mosquito, en Vieques (Puerto Rico).
Autor: Travis Hlavka.
http://liferoo.com/entry-comment/599/#photo-225

La bioluminiscencia en estas bahías de Puerto Rico es un reclamo turístico ya que la podemos observar a lo largo de todo el año. Viendo estas imágenes ya me tarda en salir el avión…! 

Esta belleza es posible gracias al clima subtropical, los nutrientes de los manglares que rodean la bahía, y el estrecho canal que limita la comunicación con el océano. Los responsables de esta fosforescencia son los dinoflagelados, en concreto Pyrodinium bahamense.
Pyrodinium es un género con una sola especie. Aunque hay 2 variedades, con distribución geográfica separada: en el Atlántico se encuentra Pyrodinium bahamense var. bahamense y en el Pacífico Pyrodinium bahamense var. compressum. Como el propio nombre indica, el Pyrodinium del Pacífico tiene forma «comprimida«, como si lo hubiesen «pisado»…
Imágenes de Microbewiki (compressum), Marine Species Portal (bahamense) y GoogleMaps.

Pero todo cuento de «hadas» tiene su lado oscuro, porque Pyrodinium es un dinoflagelado productor de toxinas paralizantes: saxitoxinas. Es la especie que afecta a más personas por síndrome paralizante, hasta el punto de causar más muertes que ningún otro dinoflagelado en el mundo por dichas toxinas.

Un lindo pez globo….
Por citar uno de los muchos ejemplos tanto en el Sudeste Asiático como Centroamérica: en 1987 en Guatemala, 187 personas fueron hospitalizadas por comer almejas contaminadas y 26 fallecieron. La muerte se produce por parálisis respiratoria entre 2 a 24 hrs después de la intoxicación.
Da miedo, sí.

Hasta hace poco se pensaba que sólo era tóxico el «compressum» del Pacífico, pero en 2002 se descubrió que la variedad «bahamense» del Atlántico tropical, aislada en Florida, también producía saxitoxinas.
Y se supo después de varios casos de intoxicación por causa de comer peces globo…

La laguna bioluminiscente de Vieques.
Autor: Frank Llosa.
http://www.anfrix.com

Pero lo que hay que aclarar es que no pasa absolutamente nada por bañarse en una mancha de Pyrodinium. Sus toxinas, igual que sucede con cualquier otro alga tóxica, tienen que acumularse en la cadena alimentaria a través del pescado ó marisco. Así es como pueden llegar a una concentración peligrosa para las personas.

Si bebemos un poco de Pyrodinium mientras chapoteamos en el agua fosforescente lo único que nos va a sentar mal es la propia agua salada…!!



Referencias:

-Azanza RV, Taylor FJ. Are Pyrodinium blooms in the South East Asian region recurring and spreading? a view at the end of the millennium. Ambio 30:656-664 (2001).
-Biology, epidemiology and management of Pyrodinium red tides. Proceedings of the Management and Training Workshop Bandar Seri Begawan, Brunei Darussalam. Eds. Hallegraeff & McLean (1989).
-Usup G. et al. Biology, ecology and bloom dynamics of the toxic dinoflagellate Pyrodinium bahamense. Harmful Algae 14:301-312 (2012).

Enterrados vivos

Una experta en hibernación:
la marmota.

Muchos seres vivos pasan por periodos de dormancia a lo largo del año para sobrevivir a épocas con poco alimento ó bajas temperaturas…como las marmotas, que hibernan desde antes del invierno hasta la primavera.

Esto supone una ventaja adaptativa y se ha relacionado en mamíferos con su capacidad para sobrevivir al impacto del meteorito de Chicxulub que acabó con los dinosaurios y el 75% de la vida hace 65 millones de años.

En las microalgas también existen células en estado de vida «suspendida». En particular en los dinoflagelados y diatomeas, que alteran su forma y reducen su actividad para convertirse en «bellas durmientes» en el fondo del mar.
Arriba: células vegetativas de la diatomea Chaetoceros radians. Abajo, las esporas
de resistencia de la misma especie. Disponible en http://micro.sakura.ne.jp/bod/marine.htm

En el caso de las diatomeas forman esporas de resistencia que pueden ser parecidas ó distintas a las células «normales». Esas esporas acumulan reservas de energía antes de hundirse en el sedimento, a la espera de que las condiciones ambientales cambien (más luz, nutrientes, temperatura…) y poder retomar su vida.

Los dinoflagelados por su parte, tienen formas de resistencia también llamadas «quistes», que pueden ser de varios tipos.Los quistes temporales son formas de transición en respuesta a estrés ambiental y su duración es breve. Por ejemplo, al aislarlos en el laboratorio, muchos dinoflagelados tecados forman este tipo de quistes en los que la célula se libera de sus placas de celulosa y se convierte en una forma cocoide inmóvil.

Pyrocystis. Autor: F. Rodríguez

Los quistes vegetativos, aunque inmóviles, son activos metabólicamente. En algunos dinoflagelados incluso son la forma más habitual en su ciclo de vida, como por ejemplo en Symbiodinium (dinoflagelados simbiontes que viven en los corales), ó en el hermoso género de vida libre Pyrocystis.

En cambio, los quistes de reposo se forman tras la fusión sexual de dos células y pueden permanecer latentes durante años y décadas. Si nadie perturba su «sueño», los quistes seguirán enterrados vivos en el sedimento, y esto sucede en las zonas costeras de casi todo el planeta. Luego, al despertar de forma simultánea estos quistes pueden servir como la «mecha» que dispare una proliferación de dinoflagelados, aparentemente desde «la nada».

 

Quiste «Spiniferites» típico del
género de dinoflagelados Gonyaulax.
Imagen: Graham Williams.

Aunque también pueden seguir enterrados para siempre jamás. Dado que su cubierta celular es muy resistente el registro fósil conserva numerosos quistes de dinoflagelados desde hace 200 millones de años.

Hasta hace poco se pensaba que el límite de tiempo que resisten «viables» los quistes era como mucho de unos 50 años. Pero en 2011, Lundholm y colaboradores publicaron un trabajo en el que germinaron quistes de dinoflagelados con un siglo de antigüedad !!

En la revista Nature Communications, podemos consultar gratis los primeros resultados en 2011 y observar un quiste centenario y la célula germinada del dinoflagelado Pentapharsodinium dalei. http://www.nature.com/ncomms/journal/v2/n5/full/ncomms1314.html

Muestrearon en Suecia, en el fiordo Koljö, indicado en esta imagen de Google Maps. Los quistes permanecieron intactos durante un siglo, condenados en el fondo porque en el fiordo Koljö no hay apenas «bichos» que remuevan y devuelvan los quistes a la superficie.

La falta de oxígeno también fue importante para la conservación de los quistes en el sedimento…pero una vez en el laboratorio, las condiciones adecuadas de luz, nutrientes y temperatura despertaron a los quistes y dieron lugar a células completamente normales.

Ejemplos de quistes en dinoflagelados, aislados en Galicia (Autora: Isabel Bravo). A) Protoperidinium conicum. B) Protoperidinium sp. C) Alexandrium minutum. D) Protoperidinium oblongum.
E) Alexandrium tamarense.

El impacto del meteorito de Chicxulub tuvo la potencia de mil millones de bombas atómicas como la de Hiroshima y se piensa que los incendios que provocó en todo el planeta oscurecieron el sol hasta 9 meses, sin una luz normal al menos hasta una década después.

Los efectos fueron devastadores sobre el clima y la circulación de los océanos. El descenso de temperaturas y la falta de luz y alimentos provocó la extinción masiva de la vida…

En el mar la vida planctónica también se extinguió en su mayor parte…

Excepto para las diatomeas y dinoflagelados cuyas esporas y quistes descansaron en el fondo ajenas a todo, soñando con aquella canción de REM…

It’s the end of the world as we know it (and I feel fine…)…

 

 

Referencias:

A classification of living and fossil dinoflagellates. Fensome RA, Taylor FJR, Norris G, Sarjeant WAS, Wharton DI, Williams GL. Micropaleontology Special Publication Number 7, American Museum of Natural History. (1993).
-Lundholm N, Ribeiro S, Andersen TJ, Koch T, Godhe A, Ekelund F & Ellegaard M. Buried alive – germination of up to a century-old marine protist resting stages. Phycologia 50(6): 629-640. (2011).

Más rarito que un perro verde

Lepidodinium chlorophorum. Autor: F. Rodríguez

Así es el protagonista de esta entrada, un dinoflagelado desnudo llamado Lepidodinium. Es rarito no por desnudo, sino por ser verde, y para entenderlo mejor vamos a contar la historia desde el principio…

Las algas eucariotas y plantas terrestres descienden de una célula heterótrofa que «capturó» a una cianobacteria hace millones de años.

Esa endosimbiosis primaria creó el primer eucariota fotosintético, y con él a dos tipos originales de microalgas: las «rojas» y «verdes»…más una tercera de la que no hablaremos.

A partir de la línea verde (clorofíceas) evolucionaron las plantas terrestres, mientras que la línea roja se extendió y diversificó en el medio acuático.

Igual que una canción de éxito descargada por miles de internautas, los cloroplastos de la línea roja fueron también los preferidos por distintas células heterótrofas que los «recapturaron» para crear nuevas algas como las diatomeas y dinoflagelados.

¿Y que pasó con las algas verdes? pues siguieron evolucionando pero sus cloroplastos fueron «pirateados» en muy pocas algas nuevas…
Gyrodinium instriatum 

En esta historia los dinoflagelados merecen un capítulo aparte, porque algunos volvieron a cambiar «de traje» robando nuevos cloroplastos a otras algas como las diatomeas y las haptofíceas…

…y así llegamos a Lepidodinium, el único género (con 2 especies conocidas) que robó sus cloroplastos a un alga verde. En la imagen de la derecha vemos un dinoflagelado «dorado» típico (Gyrodinium instriatum), mientras que en la imagen inferior aparece Lepidodinium chlorophorum.
Lepidodinium chlorophorum,
con cloroplastos «terciarios» de la línea verde.

¿Y por qué cambia el color de los dinoflagelados que vemos aquí?

Porque los cloroplastos de las algas verdes, como los de Lepidodinium, tienen pocos pigmentos «dorados» (carotenoides), y domina el verde de las clorofilas. Mientras, en las algas derivadas de la línea roja los carotenoides son más abundantes…

Es la misma razón por la cual los árboles de hoja caduca cambian del verde al amarillo-anaranjado en otoño…en las hojas, al secarse, se degradan antes las clorofilas y quedan a la vista los carotenoides.

 

El matraz de la izquierda contiene un cultivo de Lepidodinium, y el de la derecha un dinoflagelado «dorado» típico. Al filtrar los cultivos por separado sobre un papel comprobamos que sus colores se parecen al de las hojas de este ficus…!!

Y para terminar esta entrada, lo mejor.

Lepidodinium fue co-protagonista de una foto galardonada en 2009 con el «Hilda Canter-Lund», los premios anuales de fotografía que otorga la British Phycological Society.
http://www.brphycsoc.org/Hilda_Canter-Lund_Prize.lasso

El autor de la imagen fue un zoólogo, el Dr. Mario Sironi. En ella podemos ver una «marea verde» de Lepidodinium, agitada por el paso de una ballena franca austral y su cría cerca de la costa de la península Valdés, en Argentina…

 

Fragilidium: el pez chico se come al grande…

Fragilidium visto a 100 aumentos. Autor: F. Rodríguez
Los dinoflagelados son microalgas que incluyen especies fotosintéticas y heterótrofas, pero entre las primeras (igual que las plantas carnívoras) algunas incluyen en su dieta a otros organismos.
Esta forma de vida «mixótrofa» se observa en distintos géneros de dinoflagelados, pero la que practica Fragilidium, alias el «pez chico» protagonista de hoy, es muy curiosa…!!
Para centrar el tema, vamos a contar primero que los dinoflagelados se pueden dividir en dos tipos de células: las que fabrican placas (normalmente de celulosa) a modo de armadura ó exo-esqueleto, llamadas «tecas», y las que están «desnudas» de esas placas… Fragilidium tiene tecas.
Fragilidium al microscopio óptico (400 aumentos), y con tinción calcoflúor
para observar sus tecas. Autor de la última imagen: Alf Skovgaard
disponible en http://www.alfskovgaard.dk
El número, distribución y la forma de esas tecas es distinto en cada género y sirven para diferenciar las especies de dinoflagelados. Las tecas se solapan entre si igual que ocurre en las tejas de una casa, limitando el tamaño de las células. Por ello los dinoflagelados no pueden alimentarse de presas demasiado grandes, excepto…
Fragilidium con las tecas separadas
…Fragilidium, porque éste a diferencia de otras especies, sí puede separar esas placas y alejarlas de la célula, convirtiéndose en una simple «bola» con unas tecas «satélite», tal como vemos en esta imagen.
En su ciclo de vida Fragilidium tiene también otras formas, bien como un quiste ovalado inmóvil o la célula «tecada» de la figura anterior, que se mueve gracias a sus flagelos sin llamar la atención ni asustar a nadie…hasta que se encuentra a una presa.
Las presas de Fragilidium son otros dinoflagelados, por ejemplo de los géneros Ceratium y Dinophysis…
¿Son más grandes? no hay problema, porque para eso está la «magia» de separar las placas.

A la izquierda: Ceratium tripos. A la derecha, 3 imágenes (Autor Alf Skovgaard; http://www.alfskovgaard.dk) en las que vemos la secuencia donde Fragilidium ingiere a Ceratium tripos, situándose primero sobre él, luego doblando su largo «cuerno», y finalmente sólo queda la célula de Fragilidium «hinchada», con las tecas separadas.

En las imágenes de la izquierda vemos ejemplos de un cultivo de Fragilidium al que añadimos Dinophysis tripos como presa (ejemplo en la imagen superior derecha).

El resultado: en (A) vemos un quiste ovalado típico de Fragilidium, y en (B, C) células de Fragilidium después de «zamparse» a Dinophysis.
En (C) es visible todavía Dinophysis a medio digerir, mientras que en (B) solo se adivinan sus restos por la prolongación en pico en la parte inferior de Fragilidium.

En el siguiente vídeo pueden ver el proceso (resumido en unos pocos segundos) de la captura e ingestión de una célula de Dinophysis caudata por Fragilidium duplocampanaeforme.

Así que el mundo de las microalgas es una peligrosa «selva» en miniatura en la que no siempre gana el más grande sino el que mejores armas tiene…!!

 

Referencias:

-Park MG, Kim M. Prey specificity and feeding of the thecate mixotrophic dinoflagellate Fragilidium duplocampanaeforme. J. Phycol. 46: 424-432 (2010).

Noctiluca y el mar de ardora

 

Imagen nocturna de Noctiluca scintillans.
Autor: Yannick Verheust (yannick_verheust@hotmail.com)
disponible en http://www.marinespecies.org/

Muchos organismos marinos, desde bacterias hasta peces como el rape, son bioluminiscentes. En lo que respecta al plancton, el brillo nocturno que produce en el mar recibe el nombre popular de «mar de ardora».

Suele tratarse de una luz azulada «fantasmal» de gran belleza, un regalo único de la naturaleza tal como se aprecia en la imagen que abre esta entrada…

…Y cuando hablamos de microalgas bioluminiscentes nos referimos exclusivamente a los dinoflagelados. Hasta 20 géneros de dinoflagelados son capaces de producir bioluminiscencia (Alexandrium, Ceratium, Protoperidinium, etc) pero una de las causas más habituales del «mar de ardora» suele ser la especie Noctiluca scintillans.

 

Comparación de la imagen al microscopio (10X) de Noctiluca scintillans
aislada en el puerto de Raxó (Ría de Pontevedra, 10 de julio 2009) y la ilustración de Meunier (1919)

Podemos imaginar la perplejidad de sus descubridores al observar esta gran burbuja flotante (hasta 1 mm. de diámetro) animada por una especie de tentáculo. Por ello no es de extrañar que en su primera descripción a comienzos del s.XIX Noctiluca fuese clasificada como un organismo gelatinoso similar a las medusas…!!

La pueden ver en vivo en el siguiente vídeo,
son células aisladas el 25 de agosto 2014 en la playa de Alcabre (Vigo)
 Noctiluca (etimológicamente «que brilla en la noche«) es un dinoflagelado atípico. Genéticamente aparece muy separado del resto de dinoflagelados en una rama primitiva del árbol evolutivo, aunque algunos estudios recientes parecen contradecir su carácter ancestral. Noctiluca es heterótrofa, pero también puede contener algas verdes endosimbiontes.
Marea roja de Noctiluca en cabo Silleiro, Baiona
(octubre 2009. Autora: Amelia Fdez. Villamarín)
Durante el día, la acumulación de células de Noctiluca puede colorear el mar. Se trata de una especie inofensiva causante ocasional de «mareas rojas». Pero no tiñe el agua de rojo «sangre» como Mesodinium, sino más bien de un tono anaranjado, tal como se observa en la imagen anterior.
Las manchas de Noctiluca dejan una apariencia ligeramente «aceitosa» sobre la superficie del mar.
Durante la noche, cualquier vibración ó movimiento brusco que así «perciban» las células desencadena una reacción química sobre las moléculas de luciferina que genera finalmente la bioluminiscencia.
…De ahí puede que venga el dicho marinero: «ardora no mar, borrasca a entrar…»…Curiosamente, la luciferina de los dinoflagelados es muy parecida a la clorofila, y ésta a su vez es una molécula que también emite luz, aunque en este caso sea fluorescencia roja. La bioluminiscencia cumple distintas funciones en el medio marino según el organismo en cuestión. En el caso de Noctiluca y otros dinoflagelados podría ser una de estrategia de defensa contra posibles depredadores del zooplancton. Sobre esta teoría, denominada «alarma contra ladrones«, les aconsejo ver un corto de animación de Divulgare, que incluí en la entrada «Cortometrajes marinos«.
Imagen superior: Dinophysis caudata ingerida por Noctiluca, se muestran dos ampliaciones y un ejemplo
del dinoflagelado libre a la izquierda. Imagen inferior: Noctiluca completamente deformada tras haber ingerido una cadena de diatomeas (Stephanopyxis). Autora: Laura Escalera Moura.

Noctiluca es voraz y «gusta» de todo, desde bacterias, huevos de invertebrados y peces, hasta fitoplancton como las diatomeas y otros dinoflagelados. Por esta razón se ha planteado también que aunque no produzca toxinas por sí misma, pueda ser en ocasiones un transmisor de sustancias tóxicas fabricadas por sus presas al resto del ecosistema marino.

Sin embargo, nada hay que temer si nos encontramos algún día con las «glotonas» Noctilucas y sus manchas en el mar, sino más bien tener paciencia y esperar a que llegue la noche para intentar conseguir una foto inolvidable…!!!

Referencias:

-Escalera L, Pazos Y, Moroño A, Reguera B. Noctiluca scintillans may act as a vector of toxigenic microalgae. Harmful Algae 6:317-320 (2007).
-Haddock SHD, Moline MA, Case JF. Bioluminiscence in the sea. Annual Review of Marine Science 2:443-493 (2010).
-Meunier A. Microplankton de la Mer Flamande: 4. Les Tintinnides etcœtera. Mémoires du Musée Royl d’Histoire Naturelle de Belgique, VIII(2). 59, 2 plates pp. (1919).
-O mar na cultura popular galega. Artículo publicado en Galipedia (http://gl.wikipedia.org/wiki/O_mar_na_cultura_popular_galega)

Dinophysis: la marea roja invisible

Dinophysis acuminata.

Autor: F. Rodríguez

Tal como decía en una entrada anterior, las algas tóxicas reciben el apelativo popular de «mareas rojas» aunque en muchas ocasiones no producen color en el mar. Este es el caso de Dinophysis, un dinoflagelado que causa toxicidad de tipo diarreico en humanos por ingestión de moluscos filtradores como mejillones y vieiras.

Dinophysis no alcanza abundancias elevadas en comparación a otras especies del fitoplancton, por eso nunca produce coloración en el agua. Pero la producción de toxinas diarreicas en Dinophysis es elevada y bastan pocas células (apenas 100-1000 células por litro) para ocasionar el cierre de la explotación del marisco en polígonos de bateas e incluso rías enteras.

Dinophysis tripos
El desarrollo de las poblaciones de Dinophysis tiene lugar entre los meses de primavera y otoño. La especie más habitual y responsable de episodios tóxicos en las rías gallegas es Dinophysis acuminata, aunque se han detectado episodios de toxicidad debidos a esta especie en la práctica totalidad de las costas europeas.

Otras especies comunes en las costas gallegas, aunque con poblaciones menos importantes son, entre otras, D. acuta y D. caudata. No obstante, en otoño de 2009 se produjo un evento inusual, la detección de abundancias importantes (4.200 céls/litro) de Dinophysis tripos en las rías baixas, una especie más común de mares tropicales y subtropicales y de la cual solamente se observan unos pocos ejemplares, y no todos los años…

Mesodinium

Así que intentamos establecer cultivos de D. tripos en el laboratorio para estudiar este organismo y determinar su toxicidad. Para ello, seguimos el sistema de Myung Gil Park y colaboradores en la Universidad de Chonnam (Corea del Sur), quienes consiguieron cultivar Dinophysis (acuminata) por primera vez en 2006. Estos investigadores desvelaron la presa que necesita Dinophysis para desarrollar su ciclo de vida: ni más ni menos que el protagonista de nuestra entrada anterior, el ciliado Mesodinium rubrum.

Dinophysis necesita los cloroplastos de las algas criptoficeas para poder mantener su actividad fotosintética, pero los adquiere a través del ciliado que a su vez se alimenta directamente de dichas criptoficeas. Dinophysis perfora la pared celular de Mesodinium mediante un pedúnculo a través del cual «aspira» el contenido de éste e incorpora sus cloroplastos.
Así pues, nosotros usamos el mismo sistema que Park y colaboradores:
suministrar Mesodinium a D. tripos para establecer cultivos de esta especie.
En el enlace http://www.youtube.com/watch?v=yGcPqi8VuFo podemos ver a D. tripos con su presa.
La fluorescencia que emiten ciertos pigmentos de las criptoficeas es de color anaranjado bajo el filtro apropiado de un microscopio de epifluorescencia, tal como se ve en la imagen de la derecha de una célula de Dinophysis tripos.
Las células de Dinophysis tienen aspecto variable y dentro de una misma especie se pueden observar distintos tamaños en función del estado fisiológico del cultivo. Las células pequeñas aparecen en momentos de estrés ambiental, aunque también se considera que cumplen la función de células sexuales o gametos durante el ciclo de vida.
En nuestro trabajo determinamos que a pesar de no haber causado toxicidad en las rías gallegas en 2009, los cultivos de Dinophysis tripos (y sus células muestreadas en el mar) sintetizan en efecto un tipo de toxina diarreica (pectenotoxina-2, PTX2).
La explicación a esta contradicción está en que dicha toxina puede ser rápidamente degradada en los moluscos a otros compuestos que no tienen efectos sobre los ratones en el ensayo de toxicidad.
Dinophysis tripos no ha vuelto a aparecer en las rías en los años 2010 y 2011. Su presencia en 2009 fue una situación excepcional, ya que sus poblaciones llegaron incluso a las costas de Noruega por primera vez.