Lo que el viento se llevó

Imagen de portada: Iguazú. Autor: F. Rodríguez

Junio de 2002. Una tubería gotea y forma un charco en la acera del campus de la Universidad de Aveiro. En él se agitan dinoflagelados diminutos (Esoptrodinium) a velocidad de vértigo. Luego, cuando el charco se evapora, descansan en el sedimento.

Podrían ser los únicos dinoflagelados «terrestres» que conocemos

Esoptrodinium gemma. Abreviaturas: Núcleo (N); Cloroplastos (Ch); Mancha ocular (E); Vacuola digestiva (Fv). Los quistes (imagen d) están mezclados con un cultivo de Chlamydomonas. Fuente: Calado y col. (2006).

Pero antes de tratar sobre ellos saltaremos desde Portugal al otro lado de un charco más grande…

Bosque subtropical de Iguazú. Autor: F. Rodríguez

Los bosques lluviosos tropicales de América se denominan Neotropicales y son los mayores del mundo, con una superficie similar a la de Argentina.

Cumplen una función muy importante en la regulación del clima porque aseguran precipitaciones regulares, amortiguan los efectos de las inundaciones, sequías y erosión, etc.

También representan un inmenso depósito de carbono aunque al contrario de la creencia popular su producción neta de oxígeno es despreciable.

La razón es que el oxígeno que liberan durante la fotosíntesis se consume en la fotorrespiración de la propia vegetación y en la descomposición de la materia orgánica.

El O2 que respiramos se lo debemos básicamente al fitoplancton (cianobacterias y microalgas), que comenzó a producirlo cientos de millones de años antes de que hubiesen brotes verdes sobre la tierra.

En los bosques tropicales se calcula que viven el 50-70% de las especies de seres vivos. Pero esa diversidad macroscópica ¿la encontraríamos también a escala microscópica?

Animales varios en los bosques de Iguazú. Ninguno tan interactivo como los coatís (columna izquierda, centro). Autor: F. Rodríguez

Los protistas son seres eucariotas unicelulares entre los que se cuentan las microalgas. Ni animales, ni plantas, los protistas ocupan un reino aparte. Nunca está de más recordarlo…

Pues bien. Mahé y col. (2017) estudiaron la diversidad de protistas en muestras de suelo en bosques Neotropicales de Ecuador, Panamá y Costa Rica (de tipo arenoso, fangoso o secas en lo alto de colinas) y obtuvieron –mediante secuenciación masiva– secuencias de protistas para una región de referencia (V4) en el gen 18S rARN.

Antes de continuar, explicaré un poco de qué va la técnica que usaron...

Los genes ribosomales están presentes en todas las células (razonablemente conservados dado su rol esencial en el metabolismo) por lo que sirven de marcadores universales para estudiar la biodiversidad y reconstruir las relaciones evolutivas y taxonómicas entre los seres vivos.

Acostumbramos a ver las secuencias de ADN como una serie de bases nucleotídicas (A, T, G, C), pero si representásemos la información útil que contiene el gen 18S rARN para dichos estudios obtendríamos esto en dinoflagelados

Gráfico de entropía (variabilidad) a lo largo de 1815 bases del gen 18S rARN en 77 especies de dinoflagelados, con las 8 regiones hipervariables. Fuente: Ki (2012).

y esto otro en copépodos¿se parecen mucho verdad?

Gráfico de entropía (variabilidad) en el gen 18S rARN en 184 especies de copépodos. Fuente: Wu y col. (2015).

V4 es una región hipervariable del gen 18S rARN, la mayor entre las 8 que existen en dicho gen, con 350-450 bases.

Esa combinación de conservación inherente al 18S rARN y de regiones hipervariables (presentes en todos los organismos) es lo que permite diseñar cebadores universales* para reconstruir las relaciones evolutivas en eucariotas, llegando incluso a nivel de especie.

*Los cebadores son fragmentos cortos de bases nucleotídicas que señalan a la enzima polimerasa el lugar de inicio para amplificar fragmentos de ADN. Universales quiere decir que sirven para que dicha enzima sintetice el ADN de cualquier organismo para la región objetivo (en este caso la región V4 – 18S rARN). En microalgas tanto V4 como V9 ofrecen resultados comparables.

Sigamos. Mahé y col. (2017) emplearon el método Illumina de secuenciación masiva para obtener ¡50,1 millones! de secuencias V4 de protistas. El equipo que usaron permite amplificar con fiabilidad fragmentos de ADN de alrededor de 500 bases. Aquí van sus resultados…

Identificación y abundancia relativa de protistas en el suelo de 3 bosques neotropicales (secuencias totales (reads) y UTOs (en inglés OTUs)). Fuente: Mahé y col. (2017)

Los protistas eran hiperdiversos y dominaban con mucho los parásitos de animales (Apicomplexa), principalmente aquellos de invertebrados. En concreto el 84% de las secuencias y la mitad de UTOs (Unidad Taxonómica Operacional: todo aquello que no quede «sin clasificar» y pueda agruparse en un taxón en los resultados finales).

Lo que más nos interesa aquí es que identificaron como microalgas al 4% de UTOs en el suelo (clorofíceas, haptofíceas, rodofíceas y dinoflagelados). ¿Cómo es posible?

Cianobacterias y clorofíceas pueden vivir sobre sustratos rocosos o simbiontes en líquenes sobre diversas superficies; euglenofíceas, crisofíceas y diatomeas también son habituales en suelo terrestre. Pero en el caso de dinoflagelados (y haptofíceas hasta donde yo sé) no se conocen especies cuyo hábitat incluya el suelo terrestre.

De haberlos cabría esperar que su modo de vida y las comunidades fuesen muy diferentes a las acuáticas. Y no fue así...

Tal fue la sorpresa que en un trabajo posterior se revisaron las secuencias de dinoflagelados del suelo neotropical (Gottschling y col., 2020) y encontraron un poco de todo (representantes de especies fotosintéticas y heterótrofas, marinas y de agua dulce, en los órdenes Gymnodiniales, Peridiniales y Suessiales).

La hipótesis, a falta de documentar la existencia inequívoca de dinoflagelados «terrestres», es que hayan llegado desde el aire llevados por el viento.

Ilustración de Esoptrodinium. Autor: Fawcett R.C.. Fuente: Fawcett & Parrow (2014).

Y sólo se conoce un candidato a dinoflagelado «terrestre», que por cierto apareció en el estudio de Gottschling y col. (2020): Esoptrodinium.

El del charco de Aveiro ¡sí!

Se trata de un género extrañísimo del orden Tovelliales descrito en 1997 (Javornický).

Y digo extraño porque poseen un cíngulo incompleto (surco transversal que rodea a toda la célula en la mayoría de dinoflagelados) y un pedúnculo como una trompa por el cual ingieren a sus presas.

Se han encontrado en agua dulce y sedimentos terrestres. La mayoría de especies de Esoptrodinium tienen cloroplastos aunque se alimentan de otras microalgas.

Necesitan luz para crecer en el laboratorio (incluso las especies heterótrofas) y son depredadores generalistas: ingieren presas de múltiples grupos con tal de que posean un tamaño adecuado. Los mejores resultados se han obtenido con criptofíceas (Cryptomonas ovata).

Esoptrodinium es el único candidato a dinoflagelado «terrestre» porque se ha descubierto en charcos en el interior de invernaderos, en prados después de llover (lejos de cuerpos de agua estables), o en una acera de Aveiro (Calado y col. 2006).

Además poseen un superpoder muy útil en tierra: resisten más allá de lo imaginable al calor. Y lo sabemos porque a Fawcett & Parrow (2014) se les estropeó el incubador donde crecían los cultivos y sus quistes sobrevivieron ¡2 días a más de 45°C!

Referencias:

  • Calado A. y col. Ultrastructure and LSU rDNA-based phylogeny of Esoptrodinium gemma (Dinophyceae), with notes on feeding behavior and the description of the flagellar base area of a planozygote. J. Phycol. 42:434–52 (2006).
  • Fawcett R.C. & Parrow M.W. Mixotrophy and loss of phototrophy among geographic isolates of freshwater Esoptrodinium/Bernardinium sp. (Dinophyceae). J. Phycol. 50:55–70 (2014).
  • Gottschling M. y col. The windblown: possible explanations for dinophyte DNA in forest soils. Euk. Microbiol. 0:1-6 (2020).
  • Javornický P. Bernardinium Chodat (Dinophyceae), an athecate dinoflagellate with reverse, right-handed course of the cingulum and transverse flagellum, and Esoptrodinium genus novum, its mirror-symmetrical pendant. Arch. Hydrobiol. Suppl. 122 (Algol. Stud. 87):29–42 (1997).
  • Ki J.-S. Hypervariable regions (V1–V9) of the dinoflagellate 18S rRNA using a large dataset for marker considerations. J. Appl. Phycol. 24:1035–1043 (2012).
  • Mahé F. y col. Parasites dominate hyperdiverse soil protist communities in Neotropical rainforests. Nat. Ecol. Evol. 1:0091 (2017).
  • Wu S. y col. Taxonomic resolutions based on 18S rRNA genes: a case study of subclass Copepoda. PLoS ONE 10(6): e0131498 (2015).
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