Orejas de mar: de Galicia a Sudáfrica

Imagen de Portada: [Argelia Filatelia – Sellos Postales > 2013 > N° 1659]

Damos por sentadas muchas cosas, como por ejemplo que los gatos ignoran a sus dueños, o que las toxinas marinas sólo afectan -entre los moluscos- a los filtradores de plancton como el mejillón. Pues ninguna es cierta: mi gato puede ser muy cansino y las orejas de mar pueden ser tóxicas (e incluso morirse) por culpa de ciertas biotoxinas de dinoflagelados.

Pendiente de madreperla de Haliotis. Fuente: dhgate.com

Haliotis es un género de moluscos gasterópodos (caracoles marinos, vamos), conocidos popularmente como orejas de mar. Son herbívoros, se alimentan de macroalgas, y su carne es apreciada sobre todo en países asiáticos como China, Japón y Corea.

Poseen una concha muy resistente de carbonato cálcico (aragonito y calcita, esta última una rareza en gasterópodos) y una de sus características más llamativas es la capa interna de nácar o madreperla (placas cristalizadas de aragonito de 300-400 micras de espesor), empleada en joyería y artesanía, incluso para fundas de IPod. Un material bonito y barato.

El color de la concha y de la carne varían según la dieta y otros factores como la temperatura. Los pigmentos encontrados en distintas especies de Haliotis son diversos e incluyen clorofilas, carotenoides, ficobilinas y compuestos derivados. Todos proceden de la alimentación: las orejas de mar no tienen algas endosimbiontes.

GALICIA

En Galicia comenzaron a explotarse bancos naturales de H. tuberculata («peneira» en gallego) en los años 80′ para el mercado japonés. Pero en 1991 los primeros análisis de biotoxinas del INTECMAR (entonces Centro de Control da Calidade do Medio Mariño) y en Japón, detectaron toxinas PSP (saxitoxina y derivados) que obligaron a prohibir su venta desde 1993.

Haliotis tuberculata. Fuente: IPAC.acuicultura

El problema era que Haliotis no se detoxificaba y la extracción con fines comerciales no se reabrió hasta 2002.

Este asunto lo estudió en profundidad durante su tesis doctoral mi colega del IEO, Isabel Bravo (2004), quien descubrió que la mayoría de las toxinas PSP en H. tuberculata (mayormente dcSTX) se localizaban en la epidermis lateral del pie.

¿Y de dónde procedían las toxinas?

Pues necesariamente de la alimentación, pero no se pudo trazar su origen porque el perfil tóxico en Haliotis no coincidía con el de los dinoflagelados productores de PSP en Galicia (Gymnodinium catenatum y Alexandrium minutum).

Además, el contenido de toxinas en individuos recogidos a lo largo de la costa gallega desde Baiona (en el sur, ría de Vigo) hasta Burela (en el norte, Lugo), era muy parecido –y no superior en la costa sur y central– como cabría esperar al estar más expuesta a dinoflagelados productores de PSP (Bravo y col. 1999).

Así pues, la incógnita sobre el origen del PSP en H. tuberculata no llegó a despejarse del todo. Pero se propuso la hipótesis de que las toxinas podrían cumplir una función defensiva. Quizás no les interesa librarse de ellas del todo, lo cual ayudaría a explicar la falta de un mecanismo de detoxificación…

Planta de Galician Marine Aquaculture. Fuente: A. Gerpe, La Voz de Galicia (27-II-2017)

Años después, el cultivo y comercialización de H. tuberculata en Galicia es seguro y rentable: la mayor planta de Europa, Galician Marine Aquaculture (Tal, Muros) comenzó su producción en 2017 con unos 44.000 ejemplares y un precio de 200 euros/kg (La Opinión, 21-X-2018).

La extracción en bancos naturales continúa activa a cargo de 3 cofradías de pescadores: en Pontevedra (Aldán-Hío y Cangas) y A Coruña (Fisterra, Corcubión y Lira). El arte de pesca es submarinismo en apnea y con suministro de aire desde tierra. Dicha explotación (de octubre a mayo) está sujeta a análisis de biotoxinas en el INTECMAR.

SUDÁFRICA

En Sudáfrica comenzó a explotarse comercialmente en 1980 otra especie: Haliotis midae. Hoy en día dicho país es uno de los mayores productores mundiales con unas 1500 toneladas anuales (2015).

Pero también han sufrido lo suyo con las orejas de mar y las biotoxinas…

Haliotis midae. Fuente: Two Oceans Aquarium

En 1989 murieron 40 toneladas de individuos salvajes tras un bloom del dinoflagelado Karenia cristata. Y en 1999 se detectaron también toxinas PSP en H. midae cultivadas en granjas en la costa suroeste (Pitcher y col. 2001).

Las toxinas se localizaron en la epidermis lateral del pie, coincidiendo con los resultados de Bravo en Galicia. Pero en la granja con máximos de PSP los individuos mostraron que las toxinas sí les afectaban: síntomas de parálisis, producción de larvas anormales no viables e incluso algunas muertes.

El perfil de toxinas no encajaba con el dinoflagelado productor de PSP en la región (Alexandrium catenella), ni tampoco con la distribución geográfica de las granjas con Haliotis tóxicas. Así pues, tampoco pudieron identificar inequívocamente a dicho dinoflagelado como fuente de PSP en Haliotis.

Recomendaciones para cosechar Ecklonia maxima de manera sostenible. Fuente: Anderson & Rothman

En las granjas de Sudáfrica el alimento principal de H. midae son algas frescas de tipo kelp (Ecklonia maxima). El kelp se recolecta manualmente desde barcos durante la marea baja, cortándolo a cuchillo.

El acceso y la disponibilidad de estas algas frescas, consideradas como el mejor alimento para Haliotis, condiciona la situación de las granjas y la expansión de esta industria.

Las granjas se localizan en su mayoría en la costa suroeste y ello supone un impacto sobre las poblaciones de kelp, controlado por las autoridades mediante cuotas anuales máximas establecidas por ley.

Por ello, se están desarrollando otras clases de alimentación y sistemas integrados de cultivo de oreja de mar y macroalgas. La ventaja de estos es que incluyen la recirculación de agua, lo que evitaría el riesgo de bombear desde el mar proliferaciones de fitoplancton tóxico como la que devastó 3 granjas en Walkers Bay en verano de 2017.

El bloom se hizo visible a comienzos de enero, tiñendo las aguas de la bahía con una marea roja en la que se identificaron 2 especies dominantes de dinoflagelados: Gonyaulax spinifera y Lingulodinium polyedrum.

La marea roja de Walkers Bay en enero de 2017. Fuente: Fig. 3 de Pitcher y col. (2019), disponible en sciencedirect.

Los primeros síntomas de que algo no iba bien fueron la no fijación de larvas en una granja a finales de diciembre de 2016. En los primeros días del año nuevo los adultos dejaron de comer…

A mediados de enero se observaron ejemplares saliendo del agua y poco después empezaron las muertes. Otros síntomas de estrés fueron la ausencia de respuesta frente a la luz o al contacto, y una adherencia débil al sustrato. Tanto que muchos de ellos no eran capaces ni de enderezarse y se quedaban apoyados sobre la concha.

Las muertes se prolongaron a lo largo de dos semanas coincidiendo con el desarrollo de la marea roja tóxica: más de 5 millones de moluscos muertos, por un total de 250 toneladas entre las 3 granjas afectadas.

Gonyaulax spinifera. Fuente: Fig. 4 de Pitcher y col. (2019), disponible en sciencedirect.

En cuanto a identificar al responsable, el análisis de toxinas en una cepa de Lingulodinium polyedrum aislada del bloom dio resultados negativos. Así que se adjudicó la culpabilidad a la otra especie dominante: Gonyaulax spinifera, productor de yessotoxinas (YTX), las mismas que se detectaron en los análisis de Haliotis expuestos a la marea roja.

No consiguieron cultivar ninguna cepa de G. spinifera pero no había más sospechosos, así que concluyeron que debió ser él.

Las YTX son compuestos muy tóxicos y de acción rápida por vía intraperitoneal en ratones (aunque mucho menos por vía oral). En humanos no hay ninguna evidencia de toxicidad pero sus niveles máximos se regulan oficialmente por precaución (3,75 mg/kg tejido de marisco en la Unión Europea).

¿Y qué daños provocaron las YTX en Haliotis?

(A) Tejido branquial normal en H. midae. (B, C) En individuos expuestos a yessotoxinas. Fuente: Fig. 8 de Pitcher y col. (2019), disponible en sciencedirect.

El análisis de toxinas mostró que los individuos no las absorbían de forma generalizada, sino que se concentraban en branquias y epitelio externo. Las lesiones histológicas de este último eran importantes, explicando la incapacidad de H. midae para fijarse al sustrato.

Además, es sabido que las YTX inducen apoptosis (muerte celular) y las branquias de H. midae exhibían necrosis generalizadas compatibles con dichos efectos y causa probable de la muerte de las pobres orejas de mar.

Agradecimientos: a Silvia Calvo (INTECMAR) por indicarme dónde encontrar los datos de las explotaciones naturales de Haliotis tuberculata (pescadegalicia.gal)

Referencias:

  • Bravo I. y col. Paralytic shellfish poisoning in Haliotis tuberculata from the Galician coast: geographical distribution, toxicity by lengths and parts of the mollusc. Aquat. Toxicol. 46:79-85 (1999).
  • Bravo I. Estudo da toxicidade da orella de mar (Haliotis tuberculata) na costa galega con especial interese na súa localización histoquímica. Tese de doutoramento, Universidade de Vigo, pp. 159 (2004).
  • Pitcher G.C. y col. Paralytic Shellfish Poisoning in the abaloneHaliotis midaeon the west coast of South Africa. J. Shellfish Res. 20:895–904 (2001).
  • Pitcher G.C. y col. Devastating farmed abalone mortalities attributed to yessotoxin-producing dinoflagellates. Harmful Algae 81:30-41 (2019).
  • Thanh H.H. The effects of diet and water temperature on the colour of the Australian greenlip abalone (Haliotis laevigata Donovan). Flinders University, pp. 156 (2016).
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