Entradas

Orejas de mar: de Galicia a Sudáfrica

Imagen de Portada: [Argelia Filatelia – Sellos Postales > 2013 > N° 1659]

Damos por sentadas muchas cosas, como por ejemplo que los gatos ignoran a sus dueños, o que las toxinas marinas sólo afectan -entre los moluscos- a los filtradores de plancton como el mejillón. Pues ninguna es cierta: mi gato puede ser muy cansino y las orejas de mar pueden ser tóxicas (e incluso morirse) por culpa de ciertas biotoxinas de dinoflagelados.

Pendiente de madreperla de Haliotis. Fuente: dhgate.com

Haliotis es un género de moluscos gasterópodos (caracoles marinos, vamos), conocidos popularmente como orejas de mar. Son herbívoros, se alimentan de macroalgas, y su carne es apreciada sobre todo en países asiáticos como China, Japón y Corea.

Poseen una concha muy resistente de carbonato cálcico (aragonito y calcita, esta última una rareza en gasterópodos) y una de sus características más llamativas es la capa interna de nácar o madreperla (placas cristalizadas de aragonito de 300-400 micras de espesor), empleada en joyería y artesanía, incluso para fundas de IPod. Un material bonito y barato.

El color de la concha y de la carne varían según la dieta y otros factores como la temperatura. Los pigmentos encontrados en distintas especies de Haliotis son diversos e incluyen clorofilas, carotenoides, ficobilinas y compuestos derivados. Todos proceden de la alimentación: las orejas de mar no tienen algas endosimbiontes.

GALICIA

En Galicia comenzaron a explotarse bancos naturales de H. tuberculata («peneira» en gallego) en los años 80′ para el mercado japonés. Pero en 1991 los primeros análisis de biotoxinas del INTECMAR (entonces Centro de Control da Calidade do Medio Mariño) y en Japón, detectaron toxinas PSP (saxitoxina y derivados) que obligaron a prohibir su venta desde 1993.

Haliotis tuberculata. Fuente: IPAC.acuicultura

El problema era que Haliotis no se detoxificaba y la extracción con fines comerciales no se reabrió hasta 2002.

Este asunto lo estudió en profundidad durante su tesis doctoral mi colega del IEO, Isabel Bravo (2004), quien descubrió que la mayoría de las toxinas PSP en H. tuberculata (mayormente dcSTX) se localizaban en la epidermis lateral del pie.

¿Y de dónde procedían las toxinas?

Pues necesariamente de la alimentación, pero no se pudo trazar su origen porque el perfil tóxico en Haliotis no coincidía con el de los dinoflagelados productores de PSP en Galicia (Gymnodinium catenatum y Alexandrium minutum).

Además, el contenido de toxinas en individuos recogidos a lo largo de la costa gallega desde Baiona (en el sur, ría de Vigo) hasta Burela (en el norte, Lugo), era muy parecido –y no superior en la costa sur y central– como cabría esperar al estar más expuesta a dinoflagelados productores de PSP (Bravo y col. 1999).

Así pues, la incógnita sobre el origen del PSP en H. tuberculata no llegó a despejarse del todo. Pero se propuso la hipótesis de que las toxinas podrían cumplir una función defensiva. Quizás no les interesa librarse de ellas del todo, lo cual ayudaría a explicar la falta de un mecanismo de detoxificación…

Planta de Galician Marine Aquaculture. Fuente: A. Gerpe, La Voz de Galicia (27-II-2017)

Años después, el cultivo y comercialización de H. tuberculata en Galicia es seguro y rentable: la mayor planta de Europa, Galician Marine Aquaculture (Tal, Muros) comenzó su producción en 2017 con unos 44.000 ejemplares y un precio de 200 euros/kg (La Opinión, 21-X-2018).

La extracción en bancos naturales continúa activa a cargo de 3 cofradías de pescadores: en Pontevedra (Aldán-Hío y Cangas) y A Coruña (Fisterra, Corcubión y Lira). El arte de pesca es submarinismo en apnea y con suministro de aire desde tierra. Dicha explotación (de octubre a mayo) está sujeta a análisis de biotoxinas en el INTECMAR.

SUDÁFRICA

En Sudáfrica comenzó a explotarse comercialmente en 1980 otra especie: Haliotis midae. Hoy en día dicho país es uno de los mayores productores mundiales con unas 1500 toneladas anuales (2015).

Pero también han sufrido lo suyo con las orejas de mar y las biotoxinas…

Haliotis midae. Fuente: Two Oceans Aquarium

En 1989 murieron 40 toneladas de individuos salvajes tras un bloom del dinoflagelado Karenia cristata. Y en 1999 se detectaron también toxinas PSP en H. midae cultivadas en granjas en la costa suroeste (Pitcher y col. 2001).

Las toxinas se localizaron en la epidermis lateral del pie, coincidiendo con los resultados de Bravo en Galicia. Pero en la granja con máximos de PSP los individuos mostraron que las toxinas sí les afectaban: síntomas de parálisis, producción de larvas anormales no viables e incluso algunas muertes.

El perfil de toxinas no encajaba con el dinoflagelado productor de PSP en la región (Alexandrium catenella), ni tampoco con la distribución geográfica de las granjas con Haliotis tóxicas. Así pues, tampoco pudieron identificar inequívocamente a dicho dinoflagelado como fuente de PSP en Haliotis.

Recomendaciones para cosechar Ecklonia maxima de manera sostenible. Fuente: Anderson & Rothman

En las granjas de Sudáfrica el alimento principal de H. midae son algas frescas de tipo kelp (Ecklonia maxima). El kelp se recolecta manualmente desde barcos durante la marea baja, cortándolo a cuchillo.

El acceso y la disponibilidad de estas algas frescas, consideradas como el mejor alimento para Haliotis, condiciona la situación de las granjas y la expansión de esta industria.

Las granjas se localizan en su mayoría en la costa suroeste y ello supone un impacto sobre las poblaciones de kelp, controlado por las autoridades mediante cuotas anuales máximas establecidas por ley.

Por ello, se están desarrollando otras clases de alimentación y sistemas integrados de cultivo de oreja de mar y macroalgas. La ventaja de estos es que incluyen la recirculación de agua, lo que evitaría el riesgo de bombear desde el mar proliferaciones de fitoplancton tóxico como la que devastó 3 granjas en Walkers Bay en verano de 2017.

El bloom se hizo visible a comienzos de enero, tiñendo las aguas de la bahía con una marea roja en la que se identificaron 2 especies dominantes de dinoflagelados: Gonyaulax spinifera y Lingulodinium polyedrum.

La marea roja de Walkers Bay en enero de 2017. Fuente: Fig. 3 de Pitcher y col. (2019), disponible en sciencedirect.

Los primeros síntomas de que algo no iba bien fueron la no fijación de larvas en una granja a finales de diciembre de 2016. En los primeros días del año nuevo los adultos dejaron de comer…

A mediados de enero se observaron ejemplares saliendo del agua y poco después empezaron las muertes. Otros síntomas de estrés fueron la ausencia de respuesta frente a la luz o al contacto, y una adherencia débil al sustrato. Tanto que muchos de ellos no eran capaces ni de enderezarse y se quedaban apoyados sobre la concha.

Las muertes se prolongaron a lo largo de dos semanas coincidiendo con el desarrollo de la marea roja tóxica: más de 5 millones de moluscos muertos, por un total de 250 toneladas entre las 3 granjas afectadas.

Gonyaulax spinifera. Fuente: Fig. 4 de Pitcher y col. (2019), disponible en sciencedirect.

En cuanto a identificar al responsable, el análisis de toxinas en una cepa de Lingulodinium polyedrum aislada del bloom dio resultados negativos. Así que se adjudicó la culpabilidad a la otra especie dominante: Gonyaulax spinifera, productor de yessotoxinas (YTX), las mismas que se detectaron en los análisis de Haliotis expuestos a la marea roja.

No consiguieron cultivar ninguna cepa de G. spinifera pero no había más sospechosos, así que concluyeron que debió ser él.

Las YTX son compuestos muy tóxicos y de acción rápida por vía intraperitoneal en ratones (aunque mucho menos por vía oral). En humanos no hay ninguna evidencia de toxicidad pero sus niveles máximos se regulan oficialmente por precaución (3,75 mg/kg tejido de marisco en la Unión Europea).

¿Y qué daños provocaron las YTX en Haliotis?

(A) Tejido branquial normal en H. midae. (B, C) En individuos expuestos a yessotoxinas. Fuente: Fig. 8 de Pitcher y col. (2019), disponible en sciencedirect.

El análisis de toxinas mostró que los individuos no las absorbían de forma generalizada, sino que se concentraban en branquias y epitelio externo. Las lesiones histológicas de este último eran importantes, explicando la incapacidad de H. midae para fijarse al sustrato.

Además, es sabido que las YTX inducen apoptosis (muerte celular) y las branquias de H. midae exhibían necrosis generalizadas compatibles con dichos efectos y causa probable de la muerte de las pobres orejas de mar.

Agradecimientos: a Silvia Calvo (INTECMAR) por indicarme dónde encontrar los datos de las explotaciones naturales de Haliotis tuberculata (pescadegalicia.gal)

Referencias:

  • Bravo I. y col. Paralytic shellfish poisoning in Haliotis tuberculata from the Galician coast: geographical distribution, toxicity by lengths and parts of the mollusc. Aquat. Toxicol. 46:79-85 (1999).
  • Bravo I. Estudo da toxicidade da orella de mar (Haliotis tuberculata) na costa galega con especial interese na súa localización histoquímica. Tese de doutoramento, Universidade de Vigo, pp. 159 (2004).
  • Pitcher G.C. y col. Paralytic Shellfish Poisoning in the abaloneHaliotis midaeon the west coast of South Africa. J. Shellfish Res. 20:895–904 (2001).
  • Pitcher G.C. y col. Devastating farmed abalone mortalities attributed to yessotoxin-producing dinoflagellates. Harmful Algae 81:30-41 (2019).
  • Thanh H.H. The effects of diet and water temperature on the colour of the Australian greenlip abalone (Haliotis laevigata Donovan). Flinders University, pp. 156 (2016).

La costa de las langostas asfixiadas

comp

Principales zonas de afloramiento en el mundo. Fuente: Dynamics of Marine Ecosystems (Mann & Lazier, 1991).

El peligro de ahogarnos en el mar lo tenemos muy presente por mucho que Guillaume Néry y Alice Modolo se comporten como peces bajo el agua.

Lo que sí resulta extraño es que el mar pueda asfixiar a un pez, una langosta o al fitoplancton. Sin embargo esto es lo que sucede en zonas costeras con alta productividad como el suroeste de África.

Existen 5 grandes áreas de afloramiento: dos en el Pacífico (Norteamérica y Suramérica) y tres en el continente africano.

El afloramiento es una fertilización natural

Las corrientes costeras consecuencia de los vientos dominantes y la fuerza de Coriolis (debida a la rotación de la Tierra) desplazan las aguas superficiales hacia el océano, ocupando su lugar aguas profundas frías y ricas en nutrientes. Maná para el fitoplancton y todo el ecosistema marino.

Las grandes áreas de afloramiento originan desiertos costeros porque el enfriamiento persistente del mar disminuye la evaporación y humedad ambiental. Tales son los casos de Atacama (Perú/Chile) y Namib/Kalahari (Namibia/Sudáfrica), asociados estos últimos a la corriente de Benguela.

benguela-yyy

La corriente de Benguela representada por MGSVA (Mariano Global Surface Velocity Analysis). Fuente: oceancurrents

Dicha corriente forma parte del giro del Atlántico Sur y discurre hacia el norte a lo largo de unos 200 km. El afloramiento de Benguela sustenta una gran pesquería en Angola, Namibia y Sudáfrica, básicamente jurel, merluza, anchoa y sardina.

Con algunos detalles…

Las capturas se desplomaron a lo largo de los últimos 50 años por culpa de la sobreexplotación, especialmente en la zona norte (Namibia): en los 70′ colapsó la pesquería de sardina y en los 90′ la de anchoa.

Es probable también que cambios ambientales como el aumento de temperatura en el mar (al norte y sur del afloramiento), hayan contribuido a la reducción y desplazamiento de las poblaciones de sardinas y anchoas.

Además de los peces, en Namibia y sobre todo en Sudáfrica, se explotan otros recursos como la langosta roja (Jasus lalandi), que se captura hasta los 100 metros de profundidad.

jasus-lalandi

Langosta roja de Namibia. Fuente: ECPlaza

La langosta roja es muy vulnerable por su lento crecimiento y las mortandades masivas debidas a episodios de anoxia en el mar. Este fenómeno, habitual en la región de la bahía de Santa Elena, es el «reverso tenebroso» de su enorme productividad.

En dicha bahía se combinan una hipoxia estacional con episodios de anoxia por la influencia del afloramiento costero y el control que éste ejerce sobre la productividad y la aparición de mareas rojas.

La temporada de afloramiento (de septiembre a mayo), impulsa hacia la costa aguas profundas con muchos nutrientes que favorecen la proliferación del fitoplancton. Las concentraciones de clorofila a llegan a superar los 500 mg/m³ !!

El problema es que las aguas profundas de la plataforma tienen poquito oxígeno. La culpa la tiene la descomposición de materia orgánica al declinar y sedimentar las poblaciones de fitoplancton no consumidas por los predadores. Todo ello aderezado con factores físicos que reducen el intercambio de oxígeno entre las aguas profundas y superficiales (estratificación en verano + una extensa plataforma).

A medida que avanza la temporada de afloramiento se reducen los niveles de oxígeno desde el fondo y hacia la superficie, estrechando la zona habitable para organismos como la langosta roja. Así que las pobres langostas se ven obligadas a correr hacia aguas someras más ventiladas…

imagen3

Esquema de la anoxia en Sta. Elena. El afloramiento extiende hacia la costa las aguas hipóxicas pero es la anoxia debida a la respiración y el colapso de las mareas rojas durante épocas de hundimiento la responsable de las mortandades masivas de fauna marina. Adaptado de Pitcher & Probyn (2011).

A finales del verano y comienzos del otoño, en la transición del afloramiento al hundimiento, son habituales las mareas rojas (principalmente dinoflagelados no tóxicos del género Tripos), que aunque pueden proliferar con el afloramiento terminan acumulándose en la costa al cambiar las condiciones oceanográficas.

Durante el día las aguas se sobresaturan de oxígeno debido a la ingente actividad fotosintética. En cambio, de noche la respiración de la comunidad es tan elevada que ni siquiera la difusión desde la atmósfera compensa el gasto de oxígeno.

Además, dicha difusión es menor durante esta época con vientos flojos y mayor estabilidad en el mar. Todo ello provoca episodios nocturnos de anoxia y muerte celular a la que también contribuye la escasez de nutrientes. Estos factores, entre otros, ocasionan el declive de las mareas rojas, su descomposición dispara aún más el consumo de oxígeno y se intensifican los episodios de anoxia.

La tormenta perfecta !!

furca

Tripos furca. Autor: F. Rodríguez

Elands Bay es una pequeña localidad en el norte de la bahía de Sta. Elena conocida por sus pinturas rupestres. En ella ocurrió el mayor varamiento de langostas en abril de 1997, tras concentrarse miles de ejemplares en la rompiente del mar huyendo de la anoxia, después de un bloom de Tripos furca.

Las pérdidas totales fueron de 2.000 Tm, un desastre ecológico y económico: superaron las capturas permitidas anuales (1.700 Tm) y la mayoría de individuos estaban por debajo de la talla mínima legal.

El varamiento de langostas desató en las playas una auténtica locura dado que son muy apreciadas (25 US$/kg en el restaurante).

wsci_01_img0018

En febrero de 2002 sucedió otro varamiento masivo (1000 Tm) de langostas en Elands Bay. Vean al culpable en la imagen siguiente. Fuente: waterencyclopedia

Según declaraciones de Sonya Strydom, directora del «Elands Bay Hotel»: «Llegaba gente de todas partes, incluso de Johanesburgo y Durban. Este pueblo es demasiado pequeño para acoger a miles de personas. Atravesaban céspedes y dunas con sus vehículos, robaban papeleras para meter luego las langostas. Fue terrible.» (trad.: Africa News Services, 19/04/1999).

converted PNM file

Bahía de Santa Elena. Esta marea roja del ciliado Mesodinium rubrum fue la causante del varamiento de langostas en Elands Bay (2002). Fuente: Earth Observatory (NASA).

La noche del 16 de abril de 1999 se amontonaron unas 100 toneladas de langostas sobre las playas de Elands Bay.

Pero esta vez la policía y el ejército de la marina acordonaron la «zona cero» para evitar problemas y trasladar incluso ejemplares vivos hacia regiones como Saldanha Bay.

Cuando en vez de langostas escapan los peces del mar, la cosa es aún más espectacular.

Por casualidades de la vida, un taxista de Florianópolis compartió con mi colega Santi Fraga el siguiente vídeo en una playa de África.

Aunque no sepamos dónde se grabó lo que vemos tiene toda la pinta de ser un varamiento de sardinas o jureles que escapan hacia la orilla huyendo de aguas anóxicas…

Pero además de la anoxia, existe otro motivo de muertes y varamientos de fauna en esta región:

Las erupciones tóxicas de sulfuro de hidrógeno !!

namibia-tmoa2003009

Pluma de azufre en Namibia (Enero 2003). Fuente: J. Descloitres, MODIS Rapid Response Team, NASA/GSFC

En las imágenes de satélite pueden confundirse con proliferaciones de fitoplancton, pero son microcristales de azufre a partir de la oxidación del sulfuro de hidrógeno (H2S) liberado por el fondo marino.

Las manchas de azufre suelen durar entre 1-6 días, alcanzando extensiones máximas de unos 20 km. El mar cobra primero un aspecto lechoso y luego verdoso al oxidarse el azufre.

Parte del H2S llega a la atmósfera produciendo un aroma típico a huevos podridos, acompañado de la aparición de peces muertos y langostas en la costa, a lo cual están habituados los residentes en la región (y también las gaviotas) según el Earthobservatory (NASA).

El origen del azufre está en las condiciones anóxicas de un cinturón fangoso de sedimentos costeros de hasta 20 metros de grosor (compuesto principalmente por restos de diatomeas), que permite proliferar a las bacterias anaeróbicas y descomponer materia orgánica en los sedimentos utilizando iones sulfato (SO42-). Luego el azufre se reduce (S2-) y se combina con hidrógeno para formar H2S.

thiomargarita

Thiomargarita namibiensis. La llaman «La perla de Namibia», por sus cadenas brillantes. Fuente: teachoceanscience.net

Una de dichas bacterias es Thiomargarita namibiensis, la mayor especie que se conoce.

La descubrieron Schulz y col. (1999) en la plataforma de Namibia y cada célula llega a medir 0.75 mm (una bacteria típica mide entre 0.0002-0.002 mm). Los gránulos en la imagen son acumulaciones de azufre.

Como curiosidad (y nota positiva entre tanto desastre), existe un góbido encantado de la vida con estas condiciones tóxicas. Durante el día permanece en los sedimentos anóxicos ricos en azufre.

Posee una tolerancia extrema a la anoxia y adaptaciones fisiológicas que le permiten evitar la intoxicación con H2S. Pero no están aletargados en el fondo ni mucho menos. Permanecen activos y se alimentan del fango con restos de fitoplancton, a salvo de la mayoría de predadores.

benguela-goby

El góbido de Benguela que «contiene la respiración»: Sufflogobius bibarbatus. Autor: Hege Vestheim. Fuente: Science 2.0

De noche este pequeño héroe sube a la superficie, digiere la comida y recupera la oxigenación en su sangre. También frecuenta las medusas, abundantes en los ecosistemas sobreexplotados de Benguela tras el colapso de la sardina.

Esas medusas forman parte de su alimentación además de ofrecerle protección frente a predadores como la merluza y el jurel, que las evitan a toda costa…

Los góbidos cumplen un papel ecológico destacado en estos ecosistemas alterados. Se han convertido en una de las presas principales de peces, aves y mamíferos marinos en la región. A pesar de esto su fantástica adaptación al medio les permite sobrevivir y no sólo eso: aprovechan recursos que nadie quiere como el fango y las medusas recuperando energía para el ecosistema.

¿Cómo evolucionarán los episodios de anoxia en el futuro?

Pues a pesar de que estudios previos digan lo contrario, un trabajo reciente de Pitcher y col. (2014) concluye que no han habido cambios significativos en los últimos 50 años en las condiciones de anoxia en la bahía de Santa Elena.

Sin embargo, en la región de Benguela (al revés que en otras zonas de afloramiento como las rías gallegas), los vientos que producen el afloramiento han aumentado de intensidad en décadas recientes. Y esto sí podría incrementar en el futuro la productividad así como la frecuencia de los episodios de anoxia y las erupciones sulfurosas.

Referencias:

-De Young, C. y col. Climate change implications for fisheries of the Benguela Current region – Making the best of change. FAO/Benguela Current Commission Workshop, 1–3 November 2011, Windhoek, Namibia. FAO Fisheries and Aquaculture Proceedings. No. 27. Rome, FAO. 125 pp. (2012)
-Ohde T. y col. Identification and investigation of sulphur plumes along the Namibian coast using the MERIS sensor. Cont. Shelf Res. 27: 744-756 (2007)
-Pitcher G.C. & Calder D. Harmful algal blooms of the southern Benguela Current: a review and appraisal of monitoring from 1989 to 1997. Afr. J. Mar. Sci. 22: 255-271 (2000)
-Pitcher G.C. & Probyn T.A. Anoxia in southern Benguela during the autumn of 2009 and its linkage to a bloom of the dinoflagellate Ceratium balechii. Harmful Algae 11:23-32 (2011)
-Pitcher G.C. y col.  Dynamics of oxygen depletion in the nearshore of a coastal embayment of the southern Benguela upwelling system, J. Geophys. Res. Oceans, 119, doi:10.1002/2013JC009443 (2014)
-Pitcher G.C. & Probyn T.A. Suffocating Phytoplankton, Suffocating Waters—Red Tides and Anoxia. Front. Mar. Sci. 3:186. doi: 10.3389/fmars.2016.00186 (2016)
-Schulz H.N. y col. Dense populations of a giant sulfur bacterium in Namibian shelf sediments. Science 284:493-495 (1999)
-Utne-Palm A.C. y col. Trophic Structure and Community Stability in an Overfished Ecosystem. Science 329 (5989), 333-336. doi: 10.1126/science.1190708 (2010)