El secreto de los flamencos

El pato más raro del mundo: Rhodonessa caryophyllacea
Litografía de Henrik Grönvold.
Journal of the Bombay Natural History Society (1907).

El pato cabecirrosa vivía en humedales del Ganges, Bangladesh y Myanmar, pero su último avistamiento data de 1949.

Su probable extinción se debió a la destrucción de su hábitat y a la caza indiscriminada, aunque BirdLife International le considera en «riesgo crítico», con la esperanza de que hayan sobrevivido en zonas remotas de Myanmar.
El color rosado fue su perdición, y procedía seguramente de su alimentación, a base de algas, moluscos…como los flamencos.

Flamencos en el lago Nakuru (Kenia). Autor: Marvin Harvey, National Geographic.

El color rosado de los flamencos procede de pigmentos (carotenoides) obtenidos en su dieta (microalgas, crustáceos, etc). En sus plumas poseen cantaxantina y en las patas astaxantina.

Ni los flamencos ni ningún animal pueden producir carotenoides. Pero algunos pueden transformarlos y los flamencos convierten por ejemplo la zeaxantina y el b-caroteno de las algas en cantaxantina y astaxantina. Carotenoides como la astaxantina protegen a las microalgas del estrés ambiental, y la fabrican en mayor cantidad cuando aumenta la luz y la salinidad.

La producen algas verdes como por ejemplo Haemotococcus pluvialis y Dunaliella salina. En Senegal se encuentra la «laguna rosa» (Retba) cerca de Dakar, que debe su color justamente a las proliferaciones de Dunaliella salina.

Recogiendo sal en el lago Retba (Senegal).
Fuente: http://www.huffingtonpost.co.uk/ 

 

Y mientras estaba de vacaciones en el sur de la península ibérica, en Tavira (Portugal) descubrí el mismo tono rosado en varias salinas debido probablemente también a la astaxantina…

 

Salinas en Tavira (julio 2014).

Autor: F. Rodríguez

 

Vista de Ría Formosa a las afueras de Tavira. Fuente:http://www.passeios-ria-formosa.com/

Las salinas de Tavira están en ría Formosa, un parque natural de marismas protegidas por un «cordón» exterior de dunas de unos 60 km. En ría Formosa residen y hacen parada en sus migraciones numerosas aves, entre ellas flamencos.

Un flamenco todo coqueto…
Fuente:blogs.discovermagazine.com

Un grupo de investigadores de la Estación Biológica de Doñana (Amat y col. 2011) demostró que los flamencos se «maquillan» y avivan el color de sus plumas al reunirse en grupos durante la época de cortejo.

Usan secreciones con cantaxantina de su glándula uropígea (en la base de la cola, la que usan las aves para acicalarse las plumas) para ser más atractivos a su posible pareja. Y con éxito !! porque los flamencos de colores más intensos conseguían antes sus puestas…!!

En la naturaleza la astaxantina es un carotenoide que puede formar ésteres con ácidos grasos en algas (Haematococcus) o animales, y tiene propiedades saludables para el organismo:
es un potente antioxidante, beneficioso para el sistema inmune, cardiovascular, etc.

También es responsable del color en salmones, truchas y crustáceos. Cuando cocemos las gambas éstas se vuelven rojizas porque se desnaturalizan las proteínas que impedían ver la astaxantina.

Los salmones no pueden transformar carotenoides como los flamencos así que la astaxantina la absorben tal cual en su dieta. Pero los salmones de cultivo necesitan un aporte artificial de astaxantina para tener el color que identificamos con un pescado sano. Así que el 90% de los salmones de acuicultura reciben astaxantina sintética en su dieta. Es más barata de producir pero está en forma libre y no contiene los mismos isómeros que la natural. Los beneficios para la salud se han demostrado en astaxantina natural mientras que para la sintética todavía no hay las mismas evidencias. De hecho, en EEUU la FDA (Food and Drug Administration) la reconoce únicamente como colorante para dietas animales, no para «human food»

En la Unión Europea no existe tal restricción y la astaxantina es el colorante alimentario E161j.
Sin embargo, los intentos de la industria para que la EFSA (European Food Safety Agency) le reconozca todo tipo de propiedades mágicas (proteger de Helicobacter pylori, de los rayos UV, control del colesterol, incluso para mejorar la espermatogénesis !!) han sido nulos hasta el momento…

Imagen de un salmón «coloreado»
que me cené este fin de semana.

La síntesis industrial de astaxantina (o a partir de levadura modificada genéticamente) parece levantar suspicacias para todos los gustos, pero lo cierto es que los colorantes sintéticos están por doquier en nuestra compra diaria.

Por citar otros productos de origen animal, los huevos «comerciales» también suelen llevar zeaxantina y luteína sintéticas, fabricadas según el mismo proceso que la astaxantina.
Y a nadie nos preocupa demasiado.

¿Natural o sintético? en el caso de la astaxantina mi sensación es que faltan estudios científicos y que las supuestas diferencias están exageradas por los intereses económicos que enfrentan a la industria «de lo natural» versus la petroquímica…

Referencias:

-Amat JA y col. Greater flamingos Phoenicopterus roseus use uropygial secretions as make-up. Behav Ecol Sociobiol 65:665-673 (2011).
-Capelli B & Cysewski GR. The world’s best kept health secret: Natural astaxanthin. 3rd ed. Cyanotech Corp. ISBN-13: 978-0-9792353-0-6 (2013).
-Caribbean Flamingo. Library of San Diego zoo (web)

Un unicornio azul

Fuente: artesanum
«Mi unicornio azul ayer se me perdió,
y puede parecer acaso una obsesión,
pero no tengo más que un unicornio azul.
Y aunque tuviera dos, yo sólo quiero aquel.»
Silvio Rodríguez (Unicornio, 1982)

Existen infinitas explicaciones para la letra de esta canción. En ciencia también puedes encontrarte un unicornio azul, si por ello entendemos un descubrimiento único y especial. Pero los unicornios son esquivos y si pierdes el tuyo te quedas como el trovador cubano…

Portodinium honu era un nuevo género y especie de dinoflagelados tóxicos,
el unicornio azul de la Dra. Lesley Rhodes. Ésta fue su historia…
Los moluscos del género Pinna viven en zonas templadas y cálidas de los océanos Indico y Pacífico. Su carne es muy apreciada en Japón y China a pesar de las frecuentes intoxicaciones por su consumo.
Hace unos 20 años sucedió una intoxicación en China fruto de la cual se aisló una clase nueva de toxinas. Las llamaron, cómo no, pinnatoxinas. Inicialmente se pensó que habían sido la razón de aquella intoxicación pero es más probable que el motivo fuese otro, por ej. bacterias del género Vibrio.
Un estudio con Pinna atenuata (izquierda) sugirió el término de pinnatoxinas por primera vez,
pero su caracterización la realizaron en Pinna muricata (derecha) investigadores japoneses (Uemura y col. 1995). Fuente: Conchologica acta (1859).

Las pinnatoxinas son muy potentes y su modo de acción rápido. El efecto es «todo o nada«, bien el ratón muere o en dosis bajas se recupera sin efectos secundarios. Las pinnatoxinas son «aminas cíclicas», todas ellas producidas por dinoflagelados, como los espirólidos, pteriatoxinas, etc. Lo curioso es que las pinnatoxinas sólo son tóxicas en bioensayo de ratón y a diferencia de otras toxinas similares pueden ser tóxicas por vía oral y no solo por inyección intraperitoneal al ratoncito. Parece que actúan como inhibidores de canales iónicos (receptores nicotínicos), igual que la estricnina. Sí, la que se usa para matar ratas…

Dirigida por Bryan Singer en 1995.
Quien puede olvidar a Keiser Soze….

Insisto: no se ha demostrado toxicidad en humanos y la EFSA (Agencia Europea de Seguridad Alimentaria) no exige su regulación todavía pero ha solicitado más información e investigación.

Quizás las personas podamos asimilar las pinnatoxinas o eliminarlas rápidamente. O simplemente es cuestión de tiempo descubrir algún efecto en humanos: es sorprendente que un compuesto tan letal en ratones no afecte a las personas.

Las pinnatoxinas se encontraron en moluscos y transcurrió más de una década antes de descubrir qué microalga las producía. Como siempre, los dinoflagelados eran los «sospechosos habituales«.

Y tal como sucede en la película del mismo nombre el «asesino» no se descubrió hasta el final y su nombre fue también inesperado. Su primera identidad se desveló en Creta en 2010.

La foto de familia en el congreso de Creta (2010).
Aquí también posábamos muchos «sospechosos habituales» de las microalgas tóxicas.

En noviembre de 2010 se celebró en Hersonissos (Creta) la XIV Conferencia Internacional de Microalgas Nocivas. En ella Lesley Rhodes (del Cawthron Institute, Nueva Zelanda) presentó una comunicación oral sobre la nueva especie (y género) de dinoflagelados responsable de la producción de pinnatoxinas.
Estas toxinas ya las habían encontrado años atrás en Australia y Nueva Zelanda. En 2008 aislaron cultivos a partir de quistes que germinaron en un hermoso dinoflagelado. Lo presentaron como Portodinium honu.

Algunas fotos del dinoflagelado productor de pinnatoxinas. A la izquierda quistes, en el centro una célula vegetativa al microscopio óptico, y a la derecha una imagen de microscopio electrónico de barrido. Fuente: Rhodes y col. 2011, Harmful Algal News nº 43.

Rhodes y col. destacaron que en Northland (al norte de la isla Norte de Nueva Zelanda) se consumían ostras con pinnatoxinas y no se habían registrado intoxicaciones en los últimos 15 años. El grupo de investigación de Rhodes ya tenía trabajos sobre pinnatoxinas y ahora presentaban la descripción y el nombre del dinoflagelado responsable. Solo les quedaba publicarlo para hacerlo oficial…

Vulcanodinium rugosum
Fuente: Ifremer, Centre de Bretagne

Pero después de Creta, y mientras su artículo era revisado en la revista Phycologia, dos investigadores franceses (Nézan y Chomérat) publicaron en febrero de 2011 la descripción de un nuevo dinoflagelado en lagunas costeras del Mediterráneo francés.
Le llamaron Vulcanodinium rugosum: lo de vulcano por la estructura que tenía en la parte superior, y dinium por girar sobre si mismo («dinos«), como suelen hacer muchos dinoflagelados.

Comparen su imagen con la última lámina de la figura de Rhodes y col.

En efecto, era el productor de pinnatoxinas que iban a describir Rhodes y col. como Portodinium. No se me ocurre mayor desilusión para alguien que trabaje en taxonomía que perder una nueva especie en la línea de meta…!!

Nézan y Chomérat no analizaron las toxinas de Vulcanodinium, pero cuando se publicó el trabajo de Rhodes (en noviembre de 2011), sus resultados genéticos confirmaron lo evidente y Portodinium honu no llegó a publicarse nunca con ése nombre…por los pelos…!!

Fuente: Deviantart

En estos años se han aislado nuevos cultivos de Vulcanodinium en Japón, Hawaii, China, aunque V. rugosum sigue siendo la única especie en el género. También se han descrito nuevos tipos de pinnatoxinas (7 en total, nombradas de la A a la G) y en España se acaba de publicar (García-Altares y col., 2014) la presencia, por primera vez, de pinnatoxinas en el Mediterráneo, en Cataluña.

Así que Nézan y Chomérat guardaron bien a su unicornio azul…pero quedan muchos más esperando en el mar. Tenemos que aprovechar bien nuestra ocasión y no dejarlos por ahí sueltos pastando, para que no nos pase como a Silvio

Referencias:

-Chómerat E & Chómerat N. Vulcanodinium rugosum gen. et sp. nov (Dinophyceae) un nouveau dinoflagellé marin de la côte méditerranéenne française. Cryptogamie, Algologie 32:3-18 (2011).
-García-Altares M y col. Confirmation of Pinnatoxins and Spirolides in Shellfish and Passive Samplers from Catalonia (Spain) by Liquid Chromatography Coupled with Triple Quadrupole and
High-Resolution Hybrid Tandem Mass Spectrometry. Mar. Drugs 12:3706-3732 (2014).
-Rhodes y col. Dinoflagellate Vulcanodinium rugosum identified as the causative organism of pinnatoxins in Australia, New Zealand and Japan. Phycologia 50:624-628 (2011).
-Uemura D y col. Pinnatoxin A: a toxic amphoteric macrocycle from the Okinawan bivalve Pinna muricata. J. Am. Chem. Soc. 117: 1155–1156 (1995).

El extraño caso del Profesor Carazzi

Las ostras verdes francesas son las más famosas, pero no las únicas: también existen en Canadá, EEUU, Dinamarca, Australia, etc. Normal, porque la diatomea culpable de su color (Haslea ostrearia) se ha encontrado en muchos sitios, aunque es probable que sean varias especies. De hecho, en 2012 se descubrió la segunda diatomea azul, Haslea karadagensis, en el mar Negro (Gastineau y col 2012).
Esta especie tiene un pigmento diferente a la marenina que tiñe a las ostras de color gris-azulado.

La reserva natural de Karadag (Crimea) donde se aisló
la diatomea Haslea karadagensis (Gastineau y col. 2012).
Fuente: discover Ukraine

…Y ya sabemos de la existencia de 2 especies más de diatomeas azules: Haslea provincialis y H. silbo. La primera se encontró en el Mediterráneo francés, pero ¿y la otra? ¿adivinan su origen?

Haslea silbo sp. inedit, 
(aún no está publicada)
Fuente: Gastineau (2011).

Pues sí, la isla canaria de La Gomera. La nombraron H. silbo por el silbo gomero, un lenguaje silbado creado por los aborígenes de la isla y usado por los pastores para comunicarse entre los barrancos.
¿Será que silbaron de emoción al descubrir la diatomea…?
El pigmento azul en las células de Haslea silbo es muy parecido a la marenina, pero tiene propiedades distintas en forma extracelular.

Nadie duda hoy de la relación entre ostras verdes y diatomeas azules pero a finales del s.XIX el zoólogo italiano Davide Carazzi lanzó una hipótesis alternativa y mantuvo una estéril disputa que llegó a lo personal con el ficólogo francés Camille Sauvageau.

Carazzi era «de naturaleza difícil, combativo y demasiado impaciente para ser capaz de defender con eficacia e implementar activamente sus ideas».  Así lo describen en el «Dizionario Bibliografico degli Italiani», aunque también dicen de él que su rechazo a la histología clásica provocó ideas innovadoras en varios laboratorios.

D. Carazzi fue profesor de la Universidad de Padua entre 1907-1918.
Fuente: http://emac2013.geoscienze.unipd.it/

Lo cierto es que Carazzi se enfrentó a los autores que demostraban que el color de las ostras se debía a la marenina de Navicula (=Haslea ostrearia). Para él se trataba de un fenómeno químico ligado al tipo de suelo.

Y lo justificó basándose en dos observaciones, la de un químico (Ad. Chatin) que no había examinado las ostras hasta los 80 años, y la de un naturalista que sobre 1870 lanzó esa misma suposición. Ninguno de ellos había visto diatomeas azules y Carazzi trabajó con ostras francesas pero no intentó cultivarlas con Haslea ostrearia.

En 1895 un perplejo E.R. Lankester (el que nombró «marenina» al pigmento de H. ostrearia), escribió en Nature a propósito de Carazzi: «Esperamos que exhiba en detalle cuáles son los errores de mis publicaciones sobre las ostras verdes de Marennes». Y en «Oysters and disease», publicado en 1898, tiran la toalla con Carazzi: «dado que Carazzi contradice prácticamente todo lo demostrado por otros autores sobre morfología y fisiología en ostras […] es difícil tomarle en serio y encontrar paciencia para entrar al detalle de todas sus afirmaciones.»

Camille Sauvageau
Fuente: culturagalega.org

La cosa quedó ahí hasta que una década después Camille Sauvageau revisó el asunto…y descubrió a Carazzi (Inciso: Sauvageau fue un reconocido botánico y ficólogo francés. Estudió la distribución y especies de algas en Galicia y el norte de la península ibérica a fines del s.XIX cuando apenas existían trabajos sobre ellas).
De Carazzi le indignó su falta de rigor pero sobre todo sus juicios sobre la honradez de investigadores franceses que conocía muy bien: «¿no se habrá inventado el Sr. Puységur la historieta de la Navicula para despistar a quien pretenda competir con la industria de las orillas del Seudre?».

Así que Sauvageau se atusó los bigotes, cargó el tintero y publicó en 1907 una memoria de 128 páginas sobre las ostras verdes. En aquel trabajo dejó recaditos como: «Carazzi muestra una falta de conocimientos generales…si Carazzi hubiera estudiado este asunto antes de tratarlo…las afirmaciones erróneas e insinuaciones malintencionadas de Carazzi…».
Él mismo confesó que guardó sus maneras y lenguaje habituales en el cajón…

 Enseguida le llegó una carta de Carazzi pidiéndole un ejemplar y asegurándole que si demostraba sus errores lo reconocería públicamente. En su lugar, Sauvageau recibió meses después un escrito de Carazzi titulado «Un caballero botánico (C. Sauvageau)». En él le reprochaba no haberle enviado su memoria («Todo apunta a que el honorable caballero se dijo: ése Carazzi ya debe estar muerto y enterrado […] así que le puedo insultar sin problemas»).
También de apropiarse del trabajo de otros para redactar tantas páginas, así como duras alusiones personales de Sauvageau, perlas como: «peca a la vez de de presunción e ignorancia…reemplaza la crítica por la difamación…cree que el verdeo de las ostras es una propiedad exclusiva del barrio de Marennes».

Tras el primer asalto Sauvageau saltó al «ring» otra vez en 1908 con «El profesor Davide Carazzi de la Universidad de Padua, las ostras de Marennes y la diatomea azul». El trabajo es divertido por el cabreo y humor ácido con que desmonta las explicaciones de Carazzi. Desbordado, se inventa el adjetivo «carazziano» para resumir la situación y termina con esta frase: «el Sr. D. Carazzi, profesor de zoología y anatomía comparada en la Universidad de Padua maneja la mentira y las calumnias con la misma soltura en 1908 que en 1896, y para que nadie lo ignore lanzo una tirada de 2000 ejemplares de este trabajo».

Fuente: All posters

Carazzi era zoólogo y las diatomeas no eran su fuerte. Aún así fue de Don Quijote y en vez de comprobar si los gigantes eran molinos no dudó en estamparse contra ellos.

Aún más: desconfiaba abiertamente del trabajo de sus colegas y no le convenció un experimento de Sauvageau en el que las ostras se volvían verdes tras cultivarlas 27 horas con Haslea ostrearia. El francés se limitó a repetir experiencias anteriores, pero Carazzi no quiso darle una oportunidad ni a las diatomeas ni a los autores que disentían de sus ideas, que eran esencialmente todos los demás…!!

Incluso el veterano químico de 80 años se pasó al lado oscuro cuando Bornet (maestro de Sauvageau) le invitó a comprobar el efecto de las diatomeas azules en los parques de ostras de La Tremblade. Seguro que Sauvageau no invitó a Carazzi…No terminó aquí la cosa: Carazzi respondió en 1909 con un trabajo titulado «Il caso Sauvageau» en el que debió llamar de todo menos guapo a su colega francés. No pude resistirme y encargué un ejemplar en Amazon a la librería Piani (Bologna), pero lleva un mes en el «limbo«. Cuando lo consiga prometo completar esta entrada con unas líneas sobre él !!


Adenda: casi un mes después de escribir esta entrada llegó por fin «Il caso Sauvageau» a mi buzón. Se trata de una réplica en italiano en la que Carazzi vuelve a incluir su artículo «Un caballero botánico» para aquellos universitarios italianos que no hubieran conocido la polémica desde el principio. La réplica de Sauvageau, tenía 2000 copias por tan sólo 200 del de Carazzi. Él mismo comenta «No escondo que el resultado más cierto de esta polémica, no iniciada por mí y que no tiene nada de científico, será el de divertir al público a nuestras espaldas, cada vez que el lector reconozca cómo nos hemos tirado de los pelos». Por último Carazzi declara que, en lo que a él respecta, la polémica está cerrada…y luego se defiende de varias alusiones de Sauvageau, a quien acusa de «odiosa diffamazione».

La verdad, ambos perdieron totalmente las maneras, aparte de que las razones científicas estaban del lado de Sauvageau. Y estoy de acuerdo con Carazzi en que ambos protagonizaron una divertida discusión. Me quedo con una frase de cada uno. Sauvageau dixit: «En todos los países hay incapaces, Francia perdió a Bouchon-Brandély pero en Italia continúa Davide Carazzi». Y Carazzi escribió:«Sería bueno prevenirle, en el caso de que quisiera publicar en Italia esas expresiones corteses y científicas, de que en dicho país el código penal condena las difamaciones con varios meses de cárcel y una fuerte multa».


Referencias:

-Carazzi D. Il caso Sauvageau. Padova, 24 pp. (1909).
-Gastineau R. y col. Haslea karadagensis (Bacillariophyta): a second blue diatom, recorded from the Black Sea and producing a novel blue pigment. Eur. J. Phycol. 47:469-474 (2012).
-Gastineau R. y col. Haslea ostrearia-like diatoms: biodiversity out of the blue. Ad. Bot. Res. 71:441-446 (2014).
-Herdman WA, Boyce R. Oysters and disease, 61 pp. (1898).
-Lankester ER. Green oysters. Nature 52:28-29 (1895).
-L’enciclopedia italiana (Treccani.it)

Lo verde empieza en los Pirineos

Esta es a rúa das ostras, uno de los símbolos de Vigo. En ella desde hace un siglo se ofrecen ostras frescas en los puestos de las ostreiras. Es una actividad enfocada al turismo y en el puesto de piedra de «La Marina» (el restaurante de la derecha) me comentaron que los italianos son quienes más las aprecian.

Pregunté al ostreiro por la ración mínima,
que era de 6. Pensaba en probar alguna a cambio de hacer fotos del puesto, pero tuve suerte y me invitó a usar la cámara sin pasar por el trago !!
En ese momento empezaba a abrir una caja para preparar un plato de 12 que todo hay que decir:
cheiraba muy bien…un agradable olor a mar.
La ostra que presentaban en «La Marina» es la ostra plana europea (Ostrea edulis).
Se trata de la especie autóctona en Galicia, más apreciada que la ostra japonesa (Crassostrea gigas). Proceden de acuicultura y en concreto éstas eran de Cambados (ría de Arousa). Las ostras se importan y engordan en jaulas y cuerdas en bateas (rías de Vigo y Arousa) o en cultivos intermareales (Ribadeo).
En Galicia ya no existen
casi poblaciones naturales.
La explotación incontrolada y los parásitos como Marteilia Bonamia redujeron la ostra plana a su mínima expresión. Los intentos de repoblar con Ostrea edulis francesa fueron desastrosos. Así que para mantener la industria de la ostricultura se permitió el cultivo experimental de ostra japonesa en 1991, más resistente a las enfermedades y de mayor crecimiento.
Estas propiedades hacen que la ostra japonesa cope el mercado mundial (más del 90% de la producción). En Francia, donde existe gran tradición y una industria ostrícola muy importante, también tuvieron lo suyo.
En la bahía de Arcachon se iniciaron los cultivos a gran escala de ostra plana a mediados del s.XIX.

Vista exterior de la bahía de Arcachon. Fuente: http://www.agence-nautique.com

Sucesivas plagas arrasaron en Francia las poblaciones primero de O. edulis y luego de Crassostrea angulata (ostra portuguesa). Pero en los años 70′ se introdujo con éxito el cultivo de la ostra japonesa.

Una ostra «Fine de claire Verte».
Las ostras verdes se mantienen un mínimo
de 28 días en las lagunas.
Fuente: AnnikaPanika

En la región de Marennes-Oléron se cultivan ostras en condiciones muy especiales para que adquieran este color verde !! Famosas desde hace siglos, las ostras verdes de esta región ya se las ponían en la mesa a Luis XIV.

Fuente: AnnikaPanika

Las ostras de Marennes-Oléron tienen denominación de origen. Cuando las semillas alcanzan 3-4 milímetros se engordan durante 2 años en mar abierto en sacos y soportes metálicos como los de la imagen. Luego se llevan para su affinage (afinado) a unas antiguas salinas (claires) que hoy ocupan más de 3.000 hectáreas entre el río Seudre y la isla de Oléron. Pero más valen imágenes para describirlo y en este enlace pueden ver el aspecto de la región y las fases del cultivo de ostras de Marennes-Oléron.

Y ahora llegamos al asunto que nos incumbe en este blog ¿por qué son verdes?
Gracias a la diatomea Haslea ostrearia, que crece en las lagunas y fabrica un pigmento azul, marenina, soluble en agua y bautizado así precisamente por la región de Marennes. Las ostras son filtradoras y absorben la marenina de Haslea tanto del plancton como disuelta en el agua, acumulándola en branquias y palpos labiales. Las ostras no son azules porque en medio alcalino la marenina se vuelve verde…!!

Haslea ostrearia.
Fuente: Universidad de Marburg (Alemania).

Las proliferaciones de Haslea en las lagunas son impredecibles, así que las ostras verdes son muy apreciadas y alcanzan un precio hasta 20% superior a sus congéneres «paliduchas».

Haslea acumula marenina en los extremos de la célula. Su naturaleza no se conoce con exactitud: se llegó a pensar en un derivado de la clorofila pero Pouvreau y col. (2006) demostraron que podría tratarse de un compuesto polifenólico.

Tampoco se conoce la función de la marenina, pero se han descubierto efectos alelopáticos, fotoprotectores y antioxidantes, además de antivirales y bactericidas, que serían beneficiosos tanto para las diatomeas (eliminando competidores del fitoplancton), como para la salud de las ostras.
Sobre si tienen un sabor especial no parece demostrado y debe provocar discusiones animadas !!

Y precisamente una discusión tremenda (lo de de Buen y Sobrino son flechas de amor a su lado), tuvo lugar por culpa de las ostras verdes a comienzos del s.XX entre Camille Sauvageau (el de la Colpomenia peregrina) y el italiano Davide Carazzi.

Benjamin Gaillon.
Fuente: Wikipedia

Benjamin Gaillon administrador de aduanas y botánico amateur descubrió en 1820, con un microscopio rudimentario, que las ostras eran verdes gracias a unos seres microscópicos que llamó Vibrio ostrearia.

Sin embargo, en 1908 Sauvageau dice (trad. del original): «El encuentro fortuito de la diatomea azul en el Mediterráneo llevó a que me documentara sobre el verdeo de las ostras que yo creía conocido a grandes rasgos. Sin embargo, descubrí que la cuestión se había enredado de forma desmedida y que un autor italiano»[…]»afirmaba cosas inexactas sobre la causa del verdeo»[…]»y buscaba a través de insinuaciones malintencionadas desacreditar los experimentos realizados en Francia»[…]»esta clase de alegaciones merecían una rectificación»[…]»gracias a la gran cantidad de documentación disponible pude escribir 128 páginas»[…]»hice llegar este trabajo a la mayor parte de mis colegas habituales por vía de correo internacional»[…]»pensé en enviar un ejemplar a D. Carazzi pero desconocía su dirección»[…]»aunque no dudaba de que algún compatriota suyo informaría a D. Carazzi.»

Sauvageau se refería a la réplica publicada por Carazzi en Nature (1895) con el título «Green oysters«, a un artículo del biólogo inglés E.R. Lankester. Su lectura le cabreó «à plaisir» y para que no quedaran dudas de a quien dirigía su trabajo de 1908 lo tituló así: «El profesor Carazzi de la Universidad de Padua (Italia), las ostras de Marennes y la diatomea azul». Nunca he leído nada parecido y les resumiré esta discusión en la próxima entrada !!


Referencias:

-Gastineau R. Biodiversité, reproduction et phylogénie des diatomées bleues du genre Haslea et valorisation de leurs pigments de type marennine. Tesis doctoral, 328 pp. (2012).
-Icaro A. Cultivo, biología reproductiva y bioquímica de la ostra japonesa (Crassostrea gigas) en la ría de Arousa. 239 pp. (2013).
-Pouvreau J-B y col. Preliminary characterisation of the blue-green pigment “marennine” from the marine tychopelagic diatom Haslea ostrearia (Gaillon/Bory) Simonsen. J. Appl. Phycol.18:757–767 (2006).
-Sauvageau C. Le professeur Carazzi, les huîtres de Marennes et la diatomée bleue. Bordeaux, 23 pp. (1908).
Ciencia Marina y otros asuntos: «Historias de ostras», por Antonio Figueras.

 

 

Robando ostras

Colpomenia peregrina en la playa de Alcabre (28 abril 2014).
Llenita de agua pero con una burbuja de aire. Autor: F. Rodríguez

Este globito sobre la arena es el alga parda Colpomenia peregrina. Suele medir menos de 10 cm aunque puede llegar hasta los 25 !!

En condiciones normales están llenas de agua de mar y viven en la zona intermareal/submareal, adheridas sobre algas y rocas.

Pero al producir oxígeno durante la fotosíntesis, o cuando están dañadas, pueden formarse burbujas de aire que hagan flotar a ColpomeniaQuédense con el dato: pueden flotar…!!

Autor: F. Rodríguez

La fuerza del oleaje arrastró muchas Colpomenias junto a otras algas verdes y rojas, dejándolas sobre la arena en varias playas de Vigo. La forma «globo» de Colpomenia es una estrategia para conservar el agua más tiempo en su interior. Las demás macroalgas se desecan rápidamente al quedar expuestas en marea baja y reducen su fotosíntesis al mínimo.

Cuando sube la marea vuelven a hidratarse pero necesitan de un período de recuperación. Mientras, Colpomenia sigue realizando la fotosíntesis durante más tiempo al mantener una fuente de nutrientes y frenar la desecación. Aunque también termine por secarse como vemos aquí…

Autor: F. Rodríguez

Los globitos son una forma del ciclo de vida de Colpomenia: el gametófito. Los gametófitos pueden ser machos ó hembras y producen células reproductoras (gametos). Los gametos dan lugar a otra forma del ciclo de vida, el esporófito. Y lo pueden hacer tanto fusionándose como no (por partenogénesis…).

El esporófito es difícil de ver porque apenas mide entre 1-3 milímetros.

A comienzos del s.XX en Europa solo se conocía a Colpomenia sinuosa, amante de aguas templadas, descrita en Cádiz y luego en todo el Mediterráneo. Pero en mayo de 1906 sucedió en el norte de Francia la proliferación de un alga identificada como Colpomenia sinuosa, que causó enormes pérdidas en los cultivos de ostras en Vannes (Bretaña).

Ciclo de vida simplificado de Colpomenia peregrina. Desde abajo hacia arriba: sp (esporofito), us (uniesporas), g (gametofitos maculino y femenino), gm (gameto masculino), gf (gameto femenino), zg (zigoto). Perdónenme los ficólogos varias omisiones importantes…!! Los gametos dan lugar a otra forma del ciclo de vida, el esporófito.
Así es el gametófito
de Colpomenia peregrina

visto al microscopio (40X). Autor: F. Rodríguez

Los ostreicultores las bautizaron «ballons» y era la primera cita de Colpomenia en la costa atlántica francesa.
Pero en 1908 Camille Sauvageau publicó que el alga «inmigrante» no era C. sinuosa.

Colpomenia sinuosa.
Fuente: Universidad Autónoma de Baja California (México)
http://intermareal.ens.uabc.mx/cedros/catalogo/algas/Colpomenia-sinuosa.html

Su fragilidad y forma redondeada encajaba mejor con las descripciones de Colpomenia en Norteamérica.
La taxonomía de este género era un auténtico lío y Sauvageau la bautizó como C. sinuosa variedad peregrina, por aquello de su viaje desde las costas americanas.

Hoy sabemos que Colpomenia peregrina se introdujo como especie invasora a comienzos del s.XX con la importación de la ostra Crassostrea virginica para cultivo.

Colpomenia peregrina recibe el apodo de «oyster thief» en inglés. Esto del «ladrón de ostras» se explica por lo siguiente: cuando Colpomenia se fija sobre conchas de ostras y alcanza un buen tamaño puede flotar y llevarse consigo a las ostras !!
El apodo de «oyster thief» también se aplica a otro alga invasora en Europa, Codium fragile ssp. tomentosoides, y según parece por los mismos motivos…!!

Codium fragile (Monte Lourido, Nigrán). Autor: F. Rodríguez

Lo de Colpomenia «robando ostras» sinceramente me pareció un cuento, si no fuera porque Sauvageau lo describió sin medias tintas: Colpomenia devastó parques de ostras en 1906 y para ello se basaba en un informe de 1907.

Así que intenté encontrar ése informe para saber lo que pasó y confirmar si Colpomenia se llevó a las ostras flotando…!! Todo lo que encontré fue la referencia del informe, publicado en el Bulletin de la Station d’Arcachon. Lo malo es que no localicé el texto sólo el título 🙁

Y el título es «Le verdissement des huîtres par la diatomeé bleue». ¿Y qué es esto de las ostras verdes y la diatomea azul?…se lo contaré en la próxima entrada !!

 

Agradecimientos: a Esther Abad por la consulta sobre la identificación de Colpomenia y a Xulio Valeiras  por avisarme de que estaban en las playas.

Referencias:

-Clayton MN. The life history and sexual reproduction of Colpomenia peregrina (Scytosiphonaceae, Phaeophyta) in Australia. Br. Phycol. 14:1-10 (1979).
-Kogame K, Yamagishi Y. The life history and phenology of Colpomenia peregrina (Scytosiphonales, Phaeophyceae) from Japan. Phycologia 36:337-344 (1997).
-Oates BR. Water Relations of the Intertidal Saccate Alga Colpomenia peregrina (Phaeophyta, Scytosiphonales). Bot. Mar. 31:57-64 (1988).
-Sauvageau C. Sur l’apparition, l’envahissement et la disparition du Colpomenia sinuosa. Compt. Rend. Soc. Biol. t. LXV, Paris (1908).
-Sauvageau C. Sur le Colpomenia sinuosa Derb. et Sol. Bull. St. Biol. Ar. 24:309-355 (1927).

 

 

La canción del verano

La entrada de hoy es especial ya que la escribí para incluirla en el blog del centenario del IEO,
que aprovecho aquí para recomendarles. El tema era libre y mezclando historia, fitoplancton y Vigo
me salió rápidamente un nombre…

Ramón Margalef
en la campaña Sahara II (1971).
Autor: Santi Fraga.

Ramón Margalef fue un ecólogo y oceanógrafo cuyos méritos científicos alcanzaron una gran repercusión y reconocimiento a nivel mundial.
Su teoría de la información aplicada a la ecología y el estudio de la estructura y sucesión ecológica en el plancton son ejemplos de sus contribuciones más importantes.

En 2004 la Generalitat de Cataluña creó en su honor el premio «Ramón Margalef» de ecología, que el año pasado fue otorgado a la oceanógrafa estadounidense Sallie W. Chisholm.

El significado de esta personalidad de la ciencia del s.XX la resumió el diario «El País» en su necrológica de 2004 y también el ICM (CSIC, Barcelona), en una web dedicada a Margalef. Yo mismo confieso haber leído poco sobre él, pero me propuse enmendar el error…!! 

El ciliado Mesodinium
(600 X).
Campeón de “mareas rojas”
en Galicia
pero absolutamente INOCUO…!!

Y que mejor que empezar por un artículo suyo de 1956 titulado «Estructura y dinámica de la purga de mar en la Ría de Vigo», donde describía la oceanografía y los organismos asociados a las mareas rojas en agosto y septiembre de 1955.

Margalef, al igual que Sobrino en 1918, encontró que el dinoflagelado Gonyaulax polyedra (Lingulodinium polyedra) era abundante, sí, pero no el único responsable de la marea roja: también señaló a otras especies como los dinoflagelados Gonyaulax diacantha, G. spinifera y el ciliado Mesodinium.

Margalef citaba que la coloración producida por los dinoflagelados variaba desde tonos «herrumbrosos», «aceitunados» a otros más «sanguinolentos» en el caso de Lingulodinium.

Una marea roja, seguramente de Mesodinium rubrum.
Nigrán, agosto de 2007. (Autor: Santi Fraga).

Las manchas de color rojo más vivo eran producidas por el ciliado Mesodinium y Margalef las calificó como «degeneradas». 

No piensen mal del pobre ciliado, es porque sus manchas las asociaba con la etapa final en la sucesión de especies…!!

A pesar del día nublado es posible ver la marea roja (una vez más, probablemente Mesodinium)
que apareció frente al centro oceanográfico de Vigo el pasado 22 de abril de 2014. Autor (el mismo del blog).


Las mareas rojas son en Galicia como la canción del verano:
llegan todos los años por la misma época y su éxito es breve…!!

Pues sepan ustedes que mientras Margalef y sus compañeros,
muestreaban las mareas rojas en aquel verano de 1955,
sonaba en todas partes esta bonita canción…

 

Sobre el examen de la coloración en el agua, Margalef mencionaba que «la superficie del agua parece tener propiedades diferentes sobre las manchas […] Se ve más lisa (¿tensión superficial menor?) y frecuentemente acumula espuma […] seguir las manchas desde una embarcación es como pretender cartografiar un conjunto de nubes atravesándolo en un avión […] En términos generales, puede decirse que sólo afectan a los 5 metros superficiales y, posiblemente, el límite inferior de la mayoría de las manchas coincide con la superficie de mayor discontinuidad térmica […] y que se halla entre los 2 y los 3 metros de profundidad.»

 

Los protagonistas de la sucesión ecológica del fitoplancton:
a la izquierda Protoperidinium (dinoflagelado)
y a la derecha Lauderia (diatomea).  La imagen pertenece a una muestra
de la ría de Pontevedra (Campaña DINVER, 2013)
y la realicé a bordo del buque oceanográfico Ramón Margalef (IEO).

En un trabajo anterior («El fitoplancton de la ría de Vigo»), Margalef y col (1955) describían por primera vez la sucesión planctónica en las rías gallegas. Y se referían a ella como un proceso en 3 etapas que abarcaban alrededor de 3 meses.
En la primera etapa surgían las diatomeas de pequeño tamaño, después las diatomeas más grandes con algunos dinoflagelados, y la tercera etapa era el predominio de los dinoflagelados, que es además función de la temperatura y se manifiesta de forma más contundente en verano.

 

Una pareja del dinoflagelado Ceratium furca.
Margalef cita a esta especie como la más abundante
en una marea roja en la ría de Vigo en 1953.

Las mareas rojas serían la culminación de la tercera etapa (dominio de dinoflagelados), siempre y cuando la estabilidad en la ría se mantuviera durante un período anormalmente largo (al menos quince días).

Y para referirse a ella, en lugar de la expresión «purga de mar«, Margalef comenta:
«…preferimos la denominación hematotalasia introducida por SOBRINO (1918), el primer autor español que escribió sensatamente sobre ella».

El «Lampadena» fue utilizado en los trabajos en las rías
del IIM hasta el año 1997.

Los muestreos de estos trabajos de Margalef en la ría de Vigo (y otros muchos en décadas posteriores) se realizaron a bordo de una pequeña embarcación, «Lampadena», que acababa de entrar en servicio en el Laboratorio de Vigo del Instituto de Investigaciones Pesqueras (hoy IIM-CSIC).

El “Cornide de Saavedra” fue el primer gran buque dedicado a la investigación marina, puesto en servicio en 1971 por la Subsecretaría de la Marina Mercante. La primera campaña de pesca que realizó el “Cornide” fue la Sahara I, con Carlos Bas como jefe de campaña.

El «Cornide de Saavedra» tal como era en 1971
Y la primera de oceanografía fue precisamente con Margalef, también en 1971, en el Sahara occidental (Sahara II). De hecho, existe un vídeo publicado en internet de 50 mins de duración en el que se pueden ver a todos los participantes de aquella campaña, incluyendo al propio Margalef y a nuestro compañero Santi Fraga del IEO de Vigo. La lista completa de participantes está en el informe que publicó Margalef en diciembre de 1971, donde dejó constancia además de lo mucho que costó conseguir un buque de estas características:
El Cornide de Saavedra en el puerto
de Santa Cruz de Tenerife (2006)

«España ocupa un lugar importante entre las potencias pesqueras y nos agrada hablar de pasadas hazañas navales; pero la afición actual de los españoles a las cosas de la mar es más retórica que real. En todo caso la investigación oceanográfica estaba muy mal servida en España, en lo que ha de verse un reflejo de escasa inquietud intelectual. Un pesquero transformado, del tiempo de la primera guerra mundial, el «Xauen», mantenido en servicio por el Instituto Español de Oceanografía, fue por mucho tiempo casi el único exponente de la presencia científica de España en la mar […] Recuerdo que tuve que preparar diversos informes en el léxico abominable del español administrativo tratando de justificar que un barco era un instrumento de trabajo necesario para un instituto de investigación pesquera».

Pero la espera mereció la pena !! –Esta fue la primera impresión de Margalef sobre el «Cornide», a su llegada a Las Palmas el 9 de agosto de 1971– «No había visto el barco desde una fecha ya lejana […] Ahora no tenía mal aspecto. Los camarotes podían calificarse de lujosos, por lo menos mi camarote individual, privilegio del jefe de misión, lo que no quiere decir que los otros camarotes fueran peores […] los laboratorios en sí eran espaciosos y cómodos, como raramente se ven en los barcos. Además teníamos aire acondicionado […] Son ventajas que es difícil apreciar en todo lo que valen».
Angeles Alvariño.
Fuente: http://emigracion.xunta.es/

Pasaron los años y aquel “Cornide” que tanto ilusionó a Margalef pasó en 1999 al IEO. Su calendario de campañas se interrumpió en 2013 y hoy en día permanece atracado en el puerto de Marín. Para sustituir al “Cornide” se botaron en 2011-12 dos buques casi idénticos, el «Ramón Margalef» y el «Angeles Alvariño», éste último bautizado en homenaje a la oceanógrafa y zoóloga gallega del mismo nombre.

Alvariño comenzó su carrera en el IEO pero a mediados de los años 50′ se trasladó a EEUU donde realizó la mayor parte de sus estudios científicos, entre otros en el «Woods Hole Oceanographic Institution» y el «Scripps Oceanographic Institute».

 

El «Margalef» en el puerto de Vigo, en 2013.
Autor: Patricio Díaz.





Y para terminar, una curiosa coincidencia: los buques recién estrenados, «Margalef» y «Alvariño», poseen una eslora casi idéntica (46,7 m) a la de los cañoneros «Hernán Cortés» y «Vasco Núñez de Balboa» (47 m), que realizaron las primeras campañas del IEO hace casi 100 años…!!



Referencias:
-Margalef R. Una campaña oceanográfica del “Cornide de Saavedra” en la región de afloramiento del noroeste africano. Inv. Pesq. 35:1-39 (1971).
-Margalef R. Estructura y dinámica de la “purga de mar” en la ría de Vigo. Inv. Pesq 5:113-134 (1956).
-Margalef R, Durán M & Saiz F. El fitoplancton de la ría de Vigo de enero de 1953 a marzo de 1954. Inv. Pesq. 2:85-129 (1955).

 

El príncipe pescador

Continúo la historia con la réplica de Ramón Sobrino a Fernando de Buen:
«Nunca entró en los propósitos del que tan modesta Memoria ha escrito el faltar a la cortesía y consideraciones que siempre le ha merecido D. Odón de BUEN; pero […] debo recordar, con profundo desagrado, que tal vez no se hubiera producido disconformidad en nuestras sinceras opiniones, si dicho señor, recordando la invitación que espontáneamente nos había hecho de acompañarle en alguna de sus excursiones por estas Rías, la hubiese llevado a efecto».

 

Fotograbado de la Ría de Pontevedra en agosto de 1917
en la que se ven zonas oscuras en la superficie por la marea roja
de Gonyaulax polyedra = Lingulodinium polyedrum.
Fuente: R. Sobrino (1918).

«Bien se ve que D. Odón de BUEN sospecha si las observaciones de 1916 habrían sido defectuosas, porque quizá haya pensado lo que pensaría todo el mundo, lo que pensé yo […] Si la purga del mar y la fosforescencia a ella aneja, fenómeno periódico e inconfundible, es producida en 1917 por Gonyaulax polyedra, la misma especie lo habrá producido y producirá los demás años, por aquel canon de la inducción: causas iguales, y en las mismas circunstancias, producen idénticos efectos«.

«No dudo que el Instituto Español de Oceanografía posea material de las pescas planktónicas realizadas durante el período de la Hematotalasia; yo también lo poseo, y él es el que me ha servido para poder afirmar terminantemente […] que la verdadera causa de […] la purga del mar y la fosforescencia que presentan las aguas coloreadas, son producidas por el Gonyaulax polyedra stein».

Ramón Sobrino acertó sobre la marea roja de 1917, pero la de 1916 pudo ser Gonyaulax…ó no.
Lo del «canon de la inducción» lo formuló Isaac Newton en sus «Principia» como una regla de razonamiento filosófico para explicar fenómenos desconocidos en la naturaleza. Pero nadie puede asegurar a ciencia cierta qué alga produjo la marea roja de 1916 y no encontré ninguna cita posterior que confirme lo que había en las muestras del IEO de Odón de Buen. 

Y ahora vamos a las sardinas y su supuesta relación con las mareas rojas. Ramón Sobrino concluyó lo siguiente: «Entre la alimentación y presencia de la sardina en estos mares y la Hematotalasia parece ser que existe una íntima relación y que aquélla se halla subordinada á ésta».

Alberto I de Mónaco.
Fuente: http//www.odondebuen.org
Como un dato en favor de esta presunta asociación Sobrino se remontó a 1886 cuando Alberto I de Mónaco visitó A Coruña interesado por la pesca de la sardina en Galicia. Aquí se lo cuento…

La pesca de la sardina en Francia (en especial en Bretaña) alcanzó gran importancia a mediados del s.XIX gracias a la revolución de las latas de conservas. La primera fábrica se instaló en Nantes en 1824 y 50 años después había más de 200 entre Bretaña y Vendée.
En aquella época surgieron también en la ría de Vigo las primeras conserveras, fundadas por empresarios catalanes como los Barreras, Alfageme y Massó, que sustituyeron a la salazón y a prensas de sardinas como ésta…

Prensas para sardinas en A Coruña, ilustradas a partir de una foto de Alberto I de Mónaco. Él mismo describe que las sardinas permanecían en salmuera 15 días, luego se lavaban 4 veces y eran llevadas a los barriles para prensarlas. Las prensas tenían una piedra de 20 kilos a un extremo y un disco de madera al otro que repartía uniformemente la presión a todo el barril. Después de varias horas el aceite escurría bajo el barril y se recogía para exportarlo a Inglaterra y Alemania. El aceite de sardina se empleaba en maquinaria y en España se había usado para la iluminación antes de la llegada del petróleo y el gas. Las sardinas prensadas se conservaban varios meses. Fuente: La pêche de la sardine sur les côtes d’Espagne (Alberto de Mónaco, 1887).

El problema en Francia era el desequilibrio en las capturas: periodos de abundancia y escasez que produjeron las «crisis de las sardinas», sacudiendo a la industria conservera y a la economía de la región. La situación alcanzó tintes sensacionalistas (como en la crisis de 1902-1913) cuando la prensa parisina describió así la situación en Bretaña: «j’ai aperçu, autour d’une table, un homme, une femme et deux enfants qui, gloutonnement dévoraient du varech, des herbes gluantes où quelques maigres coquillages s’attachaient». (Alrededor de una mesa vi a un hombre, una mujer y dos niños que devoraban glotonamente «varech», algas viscosas con unas cuantas conchas pegadas).

Entre 1880 y 1887 la pesca fue especialmente pobre y como consecuencia se instalaron nuevas fábricas en Portugal y España donde las sardinas eran menos caprichosas.

«L’Hirondelle«, el yate en el que Alberto I de Mónaco
llegó al puerto de A Coruña en agosto de 1886
para  estudiar la pesca de la  sardina en Galicia.
Fuente: http://www.arehn.asso.fr

Durante esta crisis el príncipe Alberto I de Mónaco escribió: «…hace diez-quince años que la disminución progresiva de la sardina en dichas costas [Francia occidental] hace temer su desaparición […] Preocupado por esta cuestión […] en 1886 durante mi campaña científica en «L’Hirondelle«, hice escala en La Coruña, el centro más activo de la pesca de sardina en España. Pensaba conseguir alguna información, ejemplos útiles ó al menos material de estudio lo más abundante posible, para su entrega a manos competentes».

Alberto, el príncipe, cuenta que el 19 de agosto de 1886 la noche era oscura, navegaban cerca de la costa de Coruña y observaron «nubes» de fosforescencia en el mar. A la mañana siguiente había en los muelles una actividad frenética y una flotilla de barcos a la entrada del puerto les relató lo sucedido:
la noche anterior había llegado un banco de sardinas provocando las luces misteriosas (bioluminiscencia) que habían vislumbrado desde el barco. Habían asistido, sin saberlo, a la captura de aquel «maná viviente»…

Una sardina buscando dinoflagelados…
Fuente: Wikimedia commons. Autor: Citron/CC-BY-SA-3.0

Benigno Maristany les ofreció la oportunidad de conseguir vísceras y sardinas enteras de aquella pesca. G. Pouchet y J. de Guerne las analizaron y en 1887 (a la vez que el príncipe), publicaron:
«El interés principal de las vísceras procedentes de A Coruña reside en la abundancia extraordinaria de peridíneas que las llenan. Pertenecen a dos tipos principales: Peridinium divergens Ehr. y P. polyedricum Pouchet (= Protoperidinium divergens y Lingulodinium polyedrum).»

 

Protoperidinium divergens.
Fuente: R. Sobrino (1918).

Calcularon un número mínimo de 20 millones de dinoflagelados en el intestino de cada sardina. Su conclusión (incluyendo datos del laboratorio de Concarneau), fue que según las circunstancias las sardinas tenían una alimentación variada (copépodos, huevos de pequeños crustáceos, diatomeas, etc…).
Pero Ramón Sobrino se fijó en los dinoflagelados. Y relacionando las ventas de sardina en verano, vientos y mareas rojas, comentó:
«Y aunque los datos suministrados no sean los precisos para sentar la consecuencia terminante de que con la presencia de la Hematotalasia aumenta la de la sardina […] Dice un refrán gallego, que por San Xoan á sardiña molla o pan, es decir, que empieza a tener grasa […] hacia la festividad de dicho Santo (24 de Junio), en cuya época es cuando con más frecuencia se presenta el fenómeno [mareas rojas] en las aguas de las Rías, pero principalmente fuera de ellas, que es donde también hoy más abunda la sardina».

No voy a hablar sobre la biología de las sardinas, mis colegas del IEO podrían comentar con propiedad sobre este tema. Prefiero terminar con la réplica de Fernando de Buen (al César lo que es del César):
«No hay como pretende el Sr. Sobrino, una subordinación, sino una coincidencia vital».

 

Referencias:

-Sobrino R. La purga del mar ó Hematotalasia. Mem. R. Soc. Esp. Hist. Nat. 10: 407-458 (1918).
-Sobrino R. Réplica a la nota y observaciones de D.F. de Buen a la Memoria «la purga del mar o Hematotalasia». Bol. R. Soc. Esp. 18: 348-356 (1918)
-Fichou J-C. La crise sardinière de 1902-1913 au coeur des affrontements religieux en Bretagne. Annales Bretagne Pays de l’Ouest. 116-4 (2009).
-Prince Albert I. La pêche de la sardine sur les côtes d’Espagne. Revue Scientifique 17:513-519 (1887).
-Pouchet G & de Guerne J. Sur la nourriture de la sardine. C. r. hebd. seanc. Acad. Sci., Paris, 104:712-715 (1887).

 

Discutiendo de mareas rojas y sardinas

¿Qué les sugiere este cuadro?
El original está en paradero desconocido. La foto la publicó Ramón Sobrino Buhigas en 1918
al final de su artículo «La purga del mar ó Hematotalasia».

Lo pintó Carlos Sobrino Buhigas y representa una marea roja en la ría de Pontevedra a comienzos del s.XX. El cuadro lo realizó a partir de apuntes del natural. El pintor Carlos tenía un hermano, Ramón, naturalista y profesor de la Facultad de Ciencias de la Universidad de Santiago, entre otros cargos.

En la entrada de hoy resumiré la polémica entre Odón de Buen (director del IEO) y Ramón Sobrino Buhigas a raíz de una serie de artículos sobre las mareas rojas en Galicia publicados entre 1916-18.
Todo ello adornado con unas cuantas sardinas y relatos de pescadores…

La historia comenzó en 1916 cuando Odón de Buen describe una marea roja
durante la 1ª campaña oceanográfica en las rías gallegas…
Mural en Zuera (Zaragoza) en honor a Odón de Buen,
primer director del Instituto Español de Oceanografía. Fuente: Wikipedia.
«Durante este verano hemos tenido ocasión de estudiar la masa rojiza que, en días determinados, invade las rías bajas, coloreando de ocre el agua en grandes extensiones […] El fenómeno es interesantísimo, llama hace años la atención […] El agua rojiza aparece como llena de un polvillo ténue; como si tuviera en suspensión mineral pulverizado […] Los pescadores dicen que el mar purga y relacionan esa masa coloreada con las emigraciones y aún con la procreación de la sardina.»
Radiolarios en sedimentos
de Pto. Caldera (Chile).
Fuente: Zapata & Olivares (2005)
http://www.scielo.cl

Unas líneas después nos ofrece la explicación:
«De primera intención se podía creer que se trataba de una alga microscópica semejante a la que colorea las aguas del Mar Rojo o a la que ha sido observada en otras zonas del Atlántico; el microscopio ha revelado que el autor de ese color ocráceo es un protorganismo del grupo de los radiolarios, diminutos animales de mares templados […] En días cálidos su producción es enorme en mar libre, y las mareas y las corrientes los llevan a las rías, penetran […] y se van acumulando en la parte interior, donde mueren; se pudre su materia orgánica y comunica la putrefacción a gran número de otros seres del plankton, que van mezclados con los radiolarios […] Tan intensas masas de radiolarios no han sido, hasta ahora, denunciadas en los mares de Europa».

Ramón Sobrino Buhigas
Fuente: biografiaehistoria.com

La réplica a éste y otros artículos de Odón de Buen llegó en 1918 por parte de Ramón Sobrino, con su artículo «La purga del mar ó Hematotalasia». Comenzaba así:

«Suelen decir los marineros y demás gente del mar que éste se halla c’oa purga ou purgando, cuando se presenta en ellas un curioso fenómeno […] que consiste en la coloración, más ó menos rojiza ó sanguinolenta que súbitamente presentan sus aguas […] creen algunos marineros que este singular fenómeno marino es una necesidad que siente el mar de limpiarse, para producir ó engendrar después en su seno sus inagotables riquezas…»

Menciona Ramón un artículo suyo de 1916 en el que achacaba el color rojizo en las rías a la microalga Phaeocystis pouchetii, con las primeras palabras hacia Odón:
«A raíz de la publicación de este artículo, del que tuvo conocimiento el doctor de Buen (Odón), publicó dicho señor algunos otros sobre los mismos asuntos y dió alguna conferencia».

Ramón (que tenía 30 años en 1918) confiesa que el artículo de Odón le animó a volver sobre el asunto y examinar el agua con un «buen Leitz» (Leitz Camera, abreviado como «Leica») para convencerse de si los responsables de las mareas rojas eran algas ó radiolarios. Así que se acercó al puerto de Marín en 1917 para recoger muestras de una marea roja y en su microscopio apareció el dinoflagelado Gonyaulax polyedra (hoy Lingulodinium polyedrum). Ni rastro de Phaeocystis ó de los radiolarios.

Ilustraciones originales del artículo de R. Sobrino (1918). A) Microfotografía (80x) de Lingulodinium polyedrum. B) Disposición de las placas en vista superior e inferior de la célula. C) Vista lateral (el autor la representa a 1000x), a la izquierda con el contenido celular y los flagelos intactos, y a la derecha el ejemplo de una célula vacía.

Ramón admite su error en 1916 pero añade: «Y si disculpable es en mí no haber señalado con mayor precisión la verdadera causa de la Hematotalasia, por el aislamiento científico á que forzosamente […] á más de cumplir nuestra misión docente en centros de enseñanza dotados de escaso material […] careciendo también de las obras necesarias siquiera para orientarse, no lo es y nos parece inconcebible que el Sr. de Buen (D. Odón), Director del Instituto Español de Oceanografía y de la Estación ó Laboratorio de Biología Marítima de Porto-Pi (Palma de Mallorca) […] haya clasificado al protoorganismo que produce el fenómeno de la coloración de las aguas en las rías y costas de Galicia como un Radiolario, bien fácil de distinguir de otros seres morfológicamente parecidos para un profano.»

¿Qué sucedió después…? 
Pues que en 1918 llegó la réplica. Y no fue Odón de Buen sino su hijo (Fernando), quien respondió a Ramón Sobrino con el artículo «Sobre la coloración roja del agua en las Rías bajas y la biología de la sardina». (No les conté aún lo de las sardinas…).

Fernando de Buen en el laboratorio
de la Sociedad Oceanográfica de Gipuzkoa (1915).
Era principalmente ictiólogo y ejerció como jefe
de Biología en el Instituto Español de Oceanografía.

F. de Buen: «[…] llegaron a nuestras manos ayer un trabajo del Sr. Sobrino Buhigas, acerca de la coloración roja observada en las Rías de Galicia y sobre la biología de la sardina, en el que aparecen muchas inexactitudes científicas que son disculpables por los pocos medios que usó en su investigación y el desconocimiento de la inmensa bibliografía […] lo que no es disculpable, es que, olvidándose de la acostumbrada cortesía científica, pretenda enmendar las afirmaciones de D. Odón de Buen, mi padre […] su trabajo, el del Dr. Sobrino, responde […] a capturas planktónicas efectuadas durante el mes de Agosto del pasado año (1917). Y que, por tanto, no puede saber lo ocurrido el año anterior […]»

Acerca de esto, Sobrino (1918) había escrito:

«D. Odón de Buen dice <<… Por cierto que este año (1917) no eran los seres dominantes los radiolarios, o fueron defectuosas las observaciones del año anterior. Un estudio detenido, fácil ahora que disponemos de abundante material y datos numerosos, resolverá este interesante problema.>>»

F. de Buen insiste y asegura (aunque su padre ya parecía menos convencido, para eso están los hijos…) haber visto numerosos radiolarios y escasos dinoflagelados en 1916, y lo remata así:
«Entérese el Sr. Sobrino de las cuestiones que estudia antes de rotundamente negar las observaciones basadas en sinnúmero de datos y no caerá como en la presente ocasión en tan sensibles errores.»

Lingulodinium polyedrum.
El primer responsable conocido
de una marea roja en Galicia.
Autor: Coturnix.
Fuente: academic.reed.edu

Luego, contestando a la parte relacionada con la biología de la sardina, cita unas líneas de R. Sobrino:
«…no infrecuente verla (se refiere a la sardina el señor Sobrino) en grandes cantidades y extensiones, clavada de cabeza en el lodo como uno o dos tercios de su longitud, moviendo lentamente la cola y muy apiñada como campos de plata agitados por leves ondas».

A lo que responde F. de Buen: «En verdad, sería un caso interesante el de que una especie como la sardina adoptara una posición que la imposibilitaría respirar…»
Y terminaba así su réplica F. de Buen: «Resumiremos el trabajo del Sr. Sobrino […] sintiendo que trascienda al extranjero y puedan afirmar una vez más que los trabajos publicados en España sobre la sardina no tienen base científica alguna […]»

Ya se imaginarán que esto no iba a quedar así. En 1918 llegó la «contra-réplica» de Ramón Sobrino.
Sus conclusiones sobre la marea roja fueron sobresalientes, pero también defendió la existencia de una relación entre las mareas rojas y las sardinas basándose en evidencias cogidas un poco «por los pelos». Por hoy es suficiente…El desenlace de esta historia llegará en la próxima entrada !


Agradecimientos: a Santi Fraga por facilitarme los artículos sobre esta polémica en papel, y a Uxía de la biblioteca del IEO de Vigo por la copia en color del artículo de Ramón Sobrino.

Referencias:
-de Buen F. Sobre la coloración roja del agua en las Rías bajas y la biología de la sardina. Bol. R. Soc. Esp. Hist. Nat. 18:327-331 (1918).
-de Buen, O. Trabajos españoles de oceanografía: campaña del Hernán Cortés este verano. Boletín de Pescas 3: 2-9. Septiembre 1916.
-Sobrino R. La purga del mar ó hematotalasia. Mem. R. Soc. Esp. Hist. Nat. 10: 407-458 (1918).

 

Barcos que ya no surcan los mares

HMS Beagle en la Tierra del Fuego.
Pintura de Conrad Martens, durante el viaje de 1831-1836.

Los estudios en el medio natural (las campañas oceanográficas y pesqueras) son imprescindibles para conocer los ecosistemas marinos y la relación de la biología con la física y la química del mar.

Hoy trataré de aquellos buques que bien no existen ó duermen en museos, pero a los que la ciencia en general (y la investigación marina en particular) les debe mucho.

Serán «pinceladas»; sus aventuras en muchos casos merecerían entradas por separado…

Charles Darwin (sobre 1840)
Autor: G. Richmond.
Copyright: Assumed Royal College of Sergeons
Fuente: australianmuseum.net.au

Para empezar, cómo no, el HMS Beagle, un velero inglés de la Royal Navy, protagonista de la circunnavegación en la que participó Charles Darwin en 1831-1836. El objetivo principal de aquel periplo era la elaboración de trabajos hidrográficos y cartas náuticas de las costas de Suramérica.
Pero aquel viaje fue mucho más: Darwin extrajo cuantiosa información que le serviría para publicar muchos años después (en 1859) su teoría sobre la evolución y el origen de las especies.

 

La expedición de Amundsen en la Antártida,
con el Fram al fondo (1911).
Fotografía de la National Library of Norway.
Fuente: nationalgeographic.com

En mi caso tengo especial debilidad por las expediciones polares a comienzos del s.XX.

Llegaron a los confines del planeta con unos medios muy limitados gracias a la capacidad sobrehumana
de personajes mitad exploradores, mitad científicos (en distinta medida según los casos) como Fridjtof Nansen, Roald Amundsen, Robert F. Scott ó Ernest Shackleton, entre otros…

Todos ellos llevan unidas a sus hazañas una serie de barcos, como el Fram en el caso de los noruegos, ó el Discovery y el Endurance en el caso de los ingleses.

El museo FRAM de Oslo.
Autor: A. Chirulescu. Wikimedia commons.

El Fram noruego ocupa el primer lugar en mi lista de relatos pendientes sobre barcos.

Este buque sigue existiendo y lo podemos visitar en un museo de Oslo creado en su honor (y que recomiendo). Roald Amundsen puso rumbo a la Antártida en el Fram cuando alcanzó el Polo Sur en 1911. Y ésa no fue su mayor aventura.

Bueno, centrémonos ahora en el caso español, y aprovechando que el IEO (Instituto Español de Oceanografía) celebra este año su centenario, merece la pena viajar en el tiempo un siglo atrás y recordar aquellas primeras campañas.

En aquel turbulento inicio del siglo XX la oceanografía española estaba en pañales y bastante aislada del esfuerzo que otros países dedicaban al estudio de los océanos…

El «Cocodrilo» cuando era todavía un cañonero.
Colección de D. José Lledó Calabuig. Fuente: todoavante.es

En 1906 se creó la Comisión Oceanográfica, un ambicioso proyecto que pretendía instalar dichas comisiones en los principales puertos de la península, empezando por Barcelona.

Para ello utilizarían buques de guerra antiguos transformados en laboratorios, así como embarcaciones específicas cuando fuera necesario realizar estudios de oceanografía en la plataforma continental española.

 

El «Cocodrilo» transformado en laboratorio de la
comisión oceanográfica. Fuente: vidamaritima.com
Laboratorios del «Cocodrilo».
Fuente: vidamaritima.com

Pero no había financiación suficiente para tanto dispendio y sólo se pudo crear la comisión oceanográfica de Barcelona, aplicada a la pesca y dirigida por el capitán de fragata Joaquín de Borja.

A su servicio pusieron un vetusto cañonero de 1870, el «Cocodrilo«, que languidecía en un estado deplorable (según las crónicas), y que fue reconvertido en «buque pontón» para su uso como laboratorio, biblioteca y escuela de zoología marina. La comisión oceanográfica «cerró escotillas» en 1928.

En 1913 se reunió en Roma la Comisión Internacional del Mediterráneo, presidida por el príncipe Alberto I de Mónaco. A pesar de la deficiente preparación, España se asoció a dicha comisión, que acordó las investigaciones y métodos científicos que debían utilizar los países miembros.
Luego, en 1914, se creó el IEO y se iniciaron las campañas oceanográficas en el Mediterráneo…

El cañonero Vasco Núñez de Balboa.
Colección de D. Alfredo Aguilera. Fuente: blog.todoavante.es

El IEO no contaba con buques oceanográficos y se recurrió al Ministerio de Marina para que participasen los cañoneros de 1ª clase del tipo Pizarro: el «Vasco Núñez de Balboa» y el «Hernán Cortés». Eran buques de 47 metros de eslora, con unos 50 tripulantes y armados con varios cañones en proa y popa…

Los cañoneros de aquella clase se construyeron en Escocia a finales del s.XIX para enviarlos a la guerra de Cuba (1898). Allí se enfrentaron a la US Navy, regresaron (que no es poco), y en una segunda vida menos arriesgada se dedicaron a los trabajos de oceanografía con el IEO.

Una red de plancton en el Hernán Cortés durante la primera campaña en las rías gallegas.
Trabajaron en las rías de Vigo, Pontevedra y Arousa  (verano de 1916).
En la imagen se atisban las Islas Cíes al fondo así que debió ser tomada en la Ría de Vigo.
El original apareció publicado en el Boletín de Pescas (septiembre de 1916).

La primera campaña en las rías gallegas duró 2 meses. El director del IEO era Odón de Buen, quien escribió un artículo sobre aquella campaña en el Boletín de Pescas del Ministerio de Marina (septiembre de 1916).

En él decía lo siguiente:

Material oceanográfico en el Hernán Cortés
durante la primera campaña en las rías gallegas.
Fuente: Boletín de Pescas, septiembre 1916.

«El buque (Hernán Cortés) es un viejo cañonero de 300 toneladas que, merced a cuidados extraordinarios, se mantiene aún boyante, y gracias a su poco calado (unos dos metros) puede entrar por todas partes; se hacen difíciles con él largas operaciones a buque parado con aparatos de fondo, por su poca estabilidad, y no pueden intentarse pescas con grandes redes que exigen popa saliente que defienda la hélice de posibles contingencias y cubierta despejada. Ha sido, en cambio, muy fácil el hacer observaciones oceanográficas,…»

Aquella campaña tenía dos finalidades (sigo citando a Odón de Buen):  «iniciar las observaciones metódicas de las aguas del mar en las rías gallegas y resolver el pleito entre los interesados en la pesca, respecto al procedimiento denominado de la Ardora«.

En aquella primera campaña ya se encontraron con las mareas rojas: «Durante este verano hemos tenido ocasión de estudiar la masa rojiza que, en días determinados, invade las rías bajas, coloreando de ocre el agua en grandes extensiones…».

Las observaciones sobre la pesca a la ardora y la explicación que dio Odón de Buen sobre aquella marea roja provocaron una disputa científica en unos términos que hoy calificaríamos de muy rudos. Bromitas las justas…


Agradecimientos:

A Uxía y Alexia de la biblioteca del IEO de Vigo, por facilitarme los artículos
de los Boletines de Pesca que he utilizado para esta entrada.

Referencias:

-de Buen, O. Trabajos españoles de oceanografía: campañas del «Vasco Núñez de Balboa» en el Mediterráneo: finalidad y resultados. La próxima campaña del «Hernán Cortés» por las rías gallegas. Trabajos oceanográficos en San Sebastián. Boletín de Pescas 1: 3-8. Junio 1916.
-de Buen, O. Trabajos españoles de oceanografía: campaña del Hernán Cortés este verano. Boletín de Pescas 3: 2-9. Septiembre 1916.
-Pérez-Rubín Feigl J. Las investigaciones biológico-pesqueras de Joaquín de Borja en el mar catalán (1891-1924) y el pontón oceanográfico Cocodrilo. Revista del Museum Marítim de Barcelona, pp. 99-117, diciembre 2008.
-El Instituto Español de Oceanografía. 75 Años de Investigación. MAPA, pp. 136 (1989).
-Internet: http//www.foro.todoavante.es

 

El jet lag y las cianobacterias

El conejo blanco siempre llegaba tarde…
(Alicia en el País de las Maravillas, 1951)

Los ritmos circadianos son un reloj biológico de las células que influye en nuestra fisiología, conducta, horas de sueño…

Cumplen 3 condiciones:
1) persisten sin estímulos externos.
2) se reajustan en cada ciclo luz/oscuridad.
3) son independientes de la temperatura
(no se frenan con el frío ni aceleran con el calor).

Fuente: University of Utah.
www.learn.genetics.utah.edu

En humanos este ritmo circadiano lo marca el núcleo supraquiasmático (NS), en el hipotálamo del señor azul

El NS se «reinicia» cada día gracias a la información luminosa que le llega desde la retina (no sabemos aún desde qué células). Tras un viaje atravesando varios husos horarios nuestro cuerpo sigue su inercia diaria: quiere dormir pero el NS le dice «eh!, despierta, que vuelve a ser de día!».
Ésta es la causa del famoso «jet lag» y quizá (sólo quizá) la culpa es de las cianobacterias !!.
Ahora se lo cuento, pero antes…

En «Insomnia» (dirigida por Christopher Nolan, 2002)
el detective (Al Pacino) sufría un trastorno del sueño
que le incapacitaba progresivamente…

El primer gen implicado en el ritmo circadiano en humanos se descubrió en 2001 en una familia norteamericana que sufría el «síndrome de fase adelantada del sueño»: dormir a partir de las 7 de la tarde y despertar a las 2 de la madrugada. El motivo era una variante en un gen (hPer2) al cual se pudo atribuir una función relacionada con el ritmo circadiano.

¿Para qué nos sirve este reloj biológico? Se cree que es beneficioso porque permite anticipar el ajuste de la fisiología del organismo a los cambios ambientales diarios.

Con esos ojillos quien lo diría…
Fuente: zoologik.naukas.com

Los ritmos circadianos se han demostrado en la mayoría de seres vivos, incluso en aquellos que viven bajo tierra y no dependen tanto de la vista, como los topos !!

La alteración de los ritmos circadianos resulta a la larga perjudicial para la salud.

Por ejemplo, las células en la piel se dividen por la noche reduciendo así el riesgo de mutaciones por la radiación UV del Sol…lo contrario sería un mal negocio.

Synechococcus elongatus (PCC7942)
en ella se descubrió el reloj biológico Kai ABC..
http://www.sandia.gov/bioenergy-biodefense/Ruffing.html

Algo parecido sucede en las algas: su ritmo circadiano provoca también que la división celular suceda antes del amanecer reduciendo así el riesgo que plantea la luz UV. Aunque en el laboratorio sí pueden crecer con 24 horas de luz (las fuentes de luz artificial –tubos fluorescentes, LED’s– apenas emiten UV).

Las cianobacterias poseen el reloj interno más simple y antiguo que se conoce: el reloj Kai ABC («Kai» es «ciclo» en japonés), y «ABC» son los 3 genes que lo forman), según Kondo & Ishiura (2000).

Hasta hace «ná» se pensaba que algo tan complejo como los ritmos circadianos dependían de la expresión de genes «reloj». Pero los seres vivos somos «la sorpresa continua»

En 2011 se publicó en Nature la existencia de un ritmo circadiano independiente de la transcripción
de ningún gen. Y se descubrió en humanos, concretamente en los glóbulos rojos.

Autora: CDC/Janice Carr.
Fuente: Biology4kids.com

Los glóbulos rojos son células sin núcleo (ó ADN). Si los aislamos y encontramos un ritmo circadiano éste será independiente de la genética.

Tal pensaron (e hicieron) O’Neill & Reddy y observaron un ritmo circadiano en las peroxiredoxinas (unas proteínas antioxidantes que mantienen a raya los niveles de peróxido y protegen del daño celular que éste produce).

En el mismo número de Nature, O’Neill y col. publicaron otro trabajo en el que un alga diminuta (Ostreococcus tauri) mostraba también ése ritmo circadiano en sus peroxiredoxinas, independiente de la genética…

Ostreococcus.
Autores: W. Eikrem y J. Throndsen.
Fuente: http://www.llnl.gov

De todas formas, hay una cierta interacción con la genética y en cepas mutantes de O. tauri se ha conseguido modificar la periodicidad del ciclo en las peroxiredoxinas.

Hay quien relaciona las peroxiredoxinas con el origen de los ritmos circadianos. En concreto con un evento que sucedió hace unos 2.400 millones de años: «La Gran Oxigenación».

Suena a ciencia ficción de serie «B» pero describe el paso de una atmósfera anaerobia a otra con oxígeno gracias a la fotosíntesis de las cianobacterias marinas.
Esto eliminó muchas formas de vida anteriores pero abrió el camino a los aquí presentes…

Methanopyrus kandleri
Fuente: MicrobeWiki.

Edgar y col (Nature, 2012) proponen que las peroxiredoxinas, (imprescindibles para sobrevivir al estrés oxidativo) fueron cruciales para la evolución de la vida aerobia y el posible origen de los ritmos circadianos que habrían desarrollado en primer lugar las cianobacterias.

Si esto fuera cierto, los seres vivos que no necesiten peroxiredoxinas tampoco tendrán ritmos circadianos.

Pues bien, los microorganismos extremófilos de la clase Methanopyri (Archea) cumplen esta regla: no tienen peroxiredoxinas (son anaerobios, viven a base de metano) ni ritmos circadianos.

Vale…pero esta teoría no explica por qué las cianobacterias 
son las únicas bacterias con ritmos circadianos…

Referencias:

-Edgar RS y col. Peroxiredoxins are conserved markers of circadian rhythms. Nature 485:459-466 (2012).
-Kondo T, Ishiura M. The circadian clock of cyanobacteria. BioEssays 22:10-15. (2000).
-O’Neill JS, Reddy AB. Circadian clocks in human red blood cells. Nature 469:498-504 (2011).
-O’Neill JS y col. Circadian rhythms persist without transcription in a eukaryote. Nature 469:554-558 (2011).