Virus y perlas japonesas

Desde el viernes 13 de marzo las autoridades españolas -y el sentido común- recomiendan que nos quedemos en casa, ya veremos hasta cuando, para ralentizar la expansión del coronavirus COVID-19. Mi gato está encantado

En este planeta globalizado ya no quedan fronteras. Y mucho menos en el mar, donde también hay virus.

Tantos que una vez escribí «el mar es una sopa de virus« y me quedé tan pancho!

Pues bien. Los virus marinos, al igual que los terrestres, pueden infectar huéspedes específicos para completar su «ciclo de vida». Y quien dice huéspedes dice microalgas.

Conchas de molusco Akoya (Pinctada fucata) con perlas hemiesféricas. Fuente: catawiki

Hoy hablaré de unos virus que infectan dinoflagelados tóxicos en bahías del Japón y de por qué son beneficiosos para los cultivos de perlas.

El comienzo de esta historia se remonta a finales del s.XIX.

Un entrepreneur japonés llamado Kokichi Mikimoto (1858-1954) patentó un método en 1896 para cultivar perlas fundando así la primera industria perlífera del Japón.

Eran perlas hemiesféricas (perlas «mabé», «blister»…medias perlas para entendernos!).

Mikimoto las cosechaba en la bahía de Ago (al suroeste del Japón), a partir de un cachito de madreperla introducido en moluscos Akoya -la ostra Pinctada fucata martensii-.

Dos décadas después modificó su patente para conseguir perlas esféricas, conocidas como Akoya o Japonesas.

Brazalete de perlas Akoya. Fuente: pearlsonly.ca

Con ellas triunfó y expandió su negocio de lujo a todo el mundo.

Estas perlas se forman alrededor de un núcleo sintético sobre el que se acumulan las capas de nácar durante 1 a 3 años.

Un siglo después, en la misma bahía donde el Sr. Mikimoto cultivaba sus perlas se descubrió una nueva especie de dinoflagelado:

Heterocapsa circularisquama

Su aparición fue por todo lo alto. La bahía de Ago sustenta una próspera industria perlífera (64 millones US$ anuales) y H. circularisquama produjo dos mareas rojas, en verano y otoño de 1992, que arrasaron los cultivos de ostras perlíferas y de otros bivalvos.

¿Y los peces qué? pues ni se enteraron

La descripción original de Heterocapsa circularisquama (Horiguchi 1995) no estudió las toxinas responsables de aquellos estragos en moluscos.

A) Ilustración original de Heterocapsa circularisquama (Horiguchi 1995). Mapa de la prefectura de Mie y la bahía de Ago, con las células de H. circularisquama en la marea roja de 1992. Fuente: Matsuyama y col. (1995).

25 años después el origen de la toxicidad de H. circularisquama sigue sin estar claro. Sólo existe un extraño candidato: un derivado de porfirina citotóxico en presencia de luz.

Las porfirinas forman parte de moléculas de pigmentos fotosintéticos como las clorofilas. Y absorben la luz de forma intensa.

Estas son las posibles estructuras del derivado de porfirina con actividad hemolítica en H. circularisquama. Fuente: Miyazaki y col. (2005).

En concreto, la molécula detectada en H. circularisquama podría ser un metil-ester pirofeofórbido a, y su toxicidad consiste en actividad hemolítica pero sólo si hay luz.

Curiosamente, H. circularisquama posee la mayor cantidad de genes asociados con producción de toxinas que se conoce en dinoflagelados (Salcedo y col. 2012). Y dado que las células expresan dichos genes –aunque no se hayan encontrado toxinas– se supone que están implicados en rutas metabólicas importantes.

Vamos con los virus. En 2001 se identificó al primer virus capaz de infectar dinoflagelados. Su nombre actual: HcDNAV. Un virus gigante icosaédrico (200 nm) o «girus«, con un genoma de ADN de doble cadena. Lo aislaron de un bloom de H. circularisquama en Japón.

Imágenes TEM de A) Sección de una célula sana de H. circularisquama. B) Infectada por HcDNAV (24 horas). E) Zoom sobre partículas virales intracelulares. Fuente: Tarutani y col. (2001).

HcDNAV infecta específicamente a dicho dinoflagelado y en condiciones de laboratorio arrasa literalmente con su huésped.

Su periodo de latencia es de 40-56 horas y tras replicarse en el citoplasma de su víctima la lisis final libera unas 2.000 partículas virales.

Sorprendentemente, el HcDNAV se replica mediante una enzima polimerasa cuya secuencia genética es muy parecida a la del virus responsable de la peste porcina africana.

La hipótesis es que el virus terrestre podría remontarse evolutivamente a otro de origen marino…

¿Puede el HcDNAV controlar o aniquilar las proliferaciones de H. circularisquama?

Se cree que sí, pero hay más virus cooperando con el HcDNAV para sacar tajada de dichos blooms.

Imágenes de ambos virus mediante TEM. A & B) HcDNAV. C & D) HcRNAV. Fuente: Tomaru y col. (2009)

En 2009 se identificó al HcRNAV, un virus mucho más pequeño que el HcDNAV (30 nm), poliédrico y con un genoma de ARN.

Su periodo de latencia es de 20-48 horas y llega a liberar 21.000 partículas virales por huésped lisado!

Ambos virus coexisten en las proliferaciones de H. circularisquama.

Desde su aparición, este dinoflagelado tóxico ha extendido su área de distribución en Japón. Prolifera casi todos los años provocando daños periódicamente a los cultivos de bivalvos y ostras perlíferas.

Durante un bloom en 2001 en la bahía de Ago se observaron infecciones masivas en H. circularisquama -hasta en el 88% de la población- asociadas sobre todo al virus HcRNAV.

Este valor tan alto hace sospechar que los virus podrían ser un agente clave en la terminación de dichos blooms, reduciendo así los daños que ocasionan sobre los cultivos de ostras perlíferas. ¡Virus que protegen perlas!

Cosechando ostras en la bahía de Ago. Fuente: scmp.com

Aunque para confirmar su contribución real habría que considerar otros factores como la disponibilidad de nutrientes, abundancia de predadores (zooplancton) o condiciones oceanográficas…

…sin olvidar que existen varios tipos de virus HcRNAV y de células de H. circularisquama que únicamente son compatibles entre sí y susceptibles por tanto de ser infectadas…

El medio natural es una guerra de trincheras evolutivas y en el laboratorio sacamos a los ejércitos a campo abierto. Esto hace que debamos ser cautos antes de concluir que lo que vemos en el microscopio sucede del mismo modo en el mar.

Referencias:

  • Horiguchi T. Heterocapsa circularisquama sp. nov. (Peridiniales, Dinophyceae): a new marine dinoflagellate causing mass mortality of bivalves in Japan. Phycol. Res. 43:129-136 (1995).
  • Matsuyama Y. y col. Ecological features and mass mortality of pearl oysters during red tides of Heterocapsa sp. in Ago Bay in 1992. Nippon Suisan Gakkaishi 61:35-41 (1995).
  • Miyazaki Y. y col. Purification and characterization of photosensitizing hemolytic toxin from harmful red tide phytoplankton Heterocapsa circularisquama. Aquat. Toxicol.73: 382–393 (2005).
  • Nagasaki K. y col. Dynamics of Heterocapsa circularisquama (Dinophyceae) and its viruses in Ago Bay, Japan. Aquat. Microb. Ecol. 34:219-226 (2004).
  • Nagasaki K. y col. Dinoflagellates, diatoms and their viruses. The Journal of Microbiology. pp. 235-243 (2008).
  • Ogata H. y col. Remarkable sequence similarity between the dinoflagellate-infecting marine girus and the terrestrial pathogen African swine fever virus. Virology Journal 6:178 (2009).
  • Salcedo T. y col. Dozens of toxin-related Genes are expressed in a non-toxic Strain of the dinoflagellate Heterocapsa circularisquama. Mol. Biol. Evol. 29:1503-1506 (2012).
  • Tarutani K. y col. Isolation of a virus infecting the novel shellfish-killing dinoflagellate Heterocapsa circularisquama. Aquat. Microb. Ecol. 23:103-111 (2001).
  • Tomaru Y. y col. Co-occurrence of DNA- and RNA-viruses infecting the bloom-forming dinoflagellate, Heterocapsa circularisquama, on the Japan coast. Plankton Benthos Res. 4:129-134 (2009).
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