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La pequeña ciudad corsaria

Imagen de portada: embarcadero de la isla de Batz, desde Roscoff. Autor: F. Rodríguez

Allez viens, j’t’emmène au vent / Je t’emmène au dessus des gens
Et je voudrais que tu te rappelles / Notre amour est éternel
Et pas artificiel

J’t’emmène au vent (Louise Attaque, 1997)

La de hoy es una entrada muy personal. Espero que os guste.

Viajaremos a Roscoff, en la región de Bretaña, y comenzaré por un recuerdo: una comida en la cantina del Hôtel de France en diciembre de 2004. El coche lleno de maletas y cajas. Con ilusión y tristeza a partes iguales. Al día siguiente de vuelta a España tras 2 años en el grupo de Plancton Océanique de la Station Biologique.

Station Biologique de Roscoff. Autor: F. Rodríguez

Visto desde la distancia es poco tiempo, pero 2 años son más que suficientes para deshacer tópicos sobre países y gentes. Postales descoloridas y estáticas: una respuesta automática y convencional para todo.

Vivimos inmersos en una burbuja cultural que nos hace sentir como en casa, cómodos y seguros. Incluso nos convencemos (a veces) de vivir en el mejor lugar-región-país del mundo.

Pero mudarte al extranjero cambia «las reglas del juego» y enriquece esa burbuja (y a ti como persona) a poco que seas permeable y curioso. Esa fue para mí una de las lecciones más importantes.

Con el tiempo se idealizan los recuerdos y algo de eso habrá porque era muy joven ¡y no me daba cuenta!. Pero casi todo fue positivo y creo que no es idealizar sino ser agradecido.

No daré nombres pero incluyo a muchos franceses, algunos portugueses, un hindú, un australiano y otras nacionalidades con las que compartí trabajo, ocio, risas y cenas en una época que ya pasó pero que guardo con mucho cariño.

La música siempre acompaña a los recuerdos y esta canción tan luminosa de Louise Attaque me transporta a aquel tiempo desde el primer acorde. Como ellos dicen: «vamos, ven, te llevo al viento ; te llevo por encima de las personas ; y querría que recuerdes ; que nuestro amor es eterno ; y no artificial…»

La pequeña ciudad corsaria. Roscoff se encuentra en la entrada de la bahía de Morlaix, archifamosa por sus cultivos de ostras, en la costa sur del Canal de la Mancha. De ahí también los omnipresentes cruceros de Brittany Ferries, las tiendas de licores y productos típicos enfocadas -sobre todo- al turismo inglés. Incluso verás señales en la carretera recordando que debes circular por la derecha.

Torre del campanario de la iglesia Notre Dame de Croaz Batz, Roscoff. Autor: F. Rodríguez

Las mareas rigen la actividad en puertos como el de Roscoff. Su situación y geografía costera la convirtió en centro neurálgico de la actividad corsaria tras la revolución francesa.

Por un lado, el acceso al puerto de Roscoff era imposible para los buques de guerra de la marina británica, y por otro, el canal de la isla de Batz (justo enfrente), ofrecía abrigo a los corsarios para descargar el botín de sus capturas.

¿Conocéis alguna iglesia con cañones esculpidos en su torre? pues la de Roscoff tiene dos bien a la vista ¡todo un aviso para navegantes!

Es fácil pasear por el centro histórico e imaginar que estás en el siglo XVIII.

Las antiguas casas góticas de los armadores son ahora deliciosas pastelerías o creperías. Y los corsarios dan nombre a alguno de sus restaurantes (Surcouff). Pero sus calles y la arquitectura siguen conservando un encanto único con reminiscencias de ese pasado. Pura Bretaña.

Será por eso (como dice mi colega Christophe Six) que muchos caen enamorados de Roscoff.

Centro histórico de Roscoff. La imagen de la izquierda representa a un vendedor de cebollas bretón (conocidos como «Johnnies»), que cruzaban el Canal de la Mancha para comerciar en Inglaterra. La carabela está esculpida en la pared de la sacristía de la iglesia Notre Dame de Croaz Batz y es también el símbolo de la revista «Cahiers de Biologie Marine» publicada por la SBR. Autor: F. Rodríguez

Estamos en el 29 (Departamento de Finisterre) y aquí los rangos de marea alcanzan fácil 10 metros, cerca del récord europeo del Mont Saint Michel con 13 m. Para que os hagais una idea: las mareas vivas en Galicia se acercan a 4 m. y las muertas de Roscoff no bajan de 2,5 m.

Frente a la Station Biologique (fundada en 1872 por Henri de Lacaze-Duthiers), un paisaje de rocas, algas y aves marinas te recuerdan que esta costa es muy especial.

Bajamar y pleamar vista desde la Station Biologique de Roscoff (4 y 5 nov 2021). A la izquierda el canal de la isla de Batz. A la derecha el muro del vivero de la Station Biologique. Autor: F. Rodríguez
Dique submarino a la entrada del puerto de Ploumanac’h. Autor: F. Rodríguez

Una de las imágenes más impactantes cuando llegas por primera vez es la de ver la ensenada del puerto llena de agua y seca en el mismo día.

Para evitar esto, en poblaciones como Morlaix o Ploumanac’h tienen exclusas o muros submarinos para retener el agua.

La velocidad de la marea provoca que en verano, tomando el sol sobre las rocas, más de una y de uno se hayan despertado rodeados de agua por todas partes, esperando a que la gendarmerie national los rescate. Tal cual nos lo contaron en un tour por la bahía de Saint Anne (Ploumanac’h).

En Roscoff no hay exclusas. Allí el mar va y vuelve todos los días…

De hecho me contaron que se usa la expresión «tirar de la cadena» para referirse al descenso de la marea. Y la encuentro perfecta porque cuando el puerto se vacía parece que alguien quitó el tapón del fondo.

Puerto de Roscoff en bajamar y pleamar. Autor: F. Rodríguez
Puerto de Roscoff. Autor: F. Rodríguez

Debido a la turbulencia que generan las mareas la columna de agua permanece mezclada todo el año. Dicho de otro modo: no existe estratificación en verano en la capa superficial.

Así que los nutrientes nunca se agotan completamente y las reinas del fitoplancton son las diatomeas (felices cual cerditos en el barro gracias a dicha agitación).

Aquí la biodiversidad se encuentra sobre todo en las macroalgas y en las comunidades del intermareal, no en el fitoplancton.

Pero ello no quita que en la Station Biologique se encuentre una de las colecciones de cultivos más importantes del mundo (RCC), con un catálogo disponible de unas 5500 cepas (entre virus, bacterias, microalgas y macroalgas), estrechamente ligada a un grupo de investigación de referencia sobre plancton marino (ECOMAP).

El canal de la Mancha es un mar epicontinental -sobre corteza terrestre- y además poco profundo (media de 63 m).

La turbulencia y poca profundidad favorecen la presencia en la columna de agua de especies bentónicas y ticopelágicas de diatomeas (p.ej. Amphora, Diploneis, Fragilaria, Nitzschia y Paralia) que habitan la mayor parte del año en los sedimentos pero que con el movimiento se resuspenden y resultan abundantes -especiamente en otoño e invierno-.

En estas imágenes pueden ver algunas de las diatomeas características de la región…

Diatomeas en muestras de la estación SOMLIT-Astan. A) Guinardia delicatula, B) Guinardia striata, C) Thalassiosira rotula, D) Coscinodiscus sp., E) Lauderia annulata, F) Thalassionema nitzschioides. Autora: Fabienne Rigaut-Jalabert (ECOMAP, SBR).

El retrato actualizado y completo de las comunidades de fitoplancton en Roscoff está disponible en un trabajo (preprint todavía) del grupo ECOMAP de la Station Biologique (Caracciolo y col.). Consiste en un análisis de muestras recogidas en la estación SOMLIT-Astan entre 2009-2016, analizadas mediante microscopía y biología molecular (secuenciación masiva 18S rADN, V4).

Dissodinium pseudolunula (dinoflagelado). Muestra de la estación SOMLIT-Astan. Autora: Fabienne Rigaut-Jalabert (ECOMAP, SBR).

Al microscopio las diatomeas ganan por goleada aportando 3/4 de las especies identificadas y casi el 90% de los contajes de fitoplancton.

A mucha distancia están los dinoflagelados con un 15% de especies (pero apenas 7% de los contajes), y luego se reparten los restos los demás grupos (haptofitas, euglenofíceas, ciliados, etc.).

Sin embargo los resultados moleculares (células >3 micras) dibujan otro panorama: 1/3 de las secuencias son dinoflagelados, 22% diatomeas y luego aparecen las criptofíceas (11%) y clorofíceas (4%). Además, varios grupos heterótrofos (parásitos como Cercozoa y Sindiniales; ciliados, etc.) contribuyen juntos un 20% de las secuencias.

En primavera y verano predominan géneros de diatomeas como Chaetoceros, Guinardia, Skeletonema y Thalassiosira. Pero la genética reveló que existe un remanente de pequeñas «nanodiatomeas» que escapan a los contajes tradicionales entre las que destacan Minidiscus en invierno, y otros géneros como Arcocellulus/Minutocellus, Cyclotella y Thalassiosira el resto del año.

Gracias a la biología molecular se detectan parásitos difícilmente reconocibles al microscopio como Cryothecomonas que infecta diatomeas (especialmente Guinardia) y Sindiniales (parásitos de dinoflagelados), que también forman parte importante de la comunidad planctónica «vista» por el ADN.

La comparación directa entre microscopía y biología molecular no es posible dadas las diferencias entre ambas técnicas: las células pequeñas (<10 micras) son inclasificables al microscopio y/o pasan inadvertidas mientras que la genética sobreestima organismos con muchas copias de 18S rADN (dinoflagelados) o aquellos cuyo ADN se extrae y amplifica mejor. Y lo contrario sucede con grupos subestimados porque poseen menos ADN y/o facilidad para amplificarlo.

¿Y qué hay de los virus? Guinardia delicatula es una especie emblemática en las proliferaciones de diatomeas en Roscoff y en general en el Canal de la Mancha. Pues bien: en 2018 Arsenieff y col. identificaron por primera vez unos virus que infectan específicamente a dicha diatomea (GdelRNAV), aislados en la fase final de sus proliferaciones en verano.

Secciones ultrafinas de Guinardia delicatula (RCC3083) y partículas virales (GdelRNAV-01) mediante TEM. (A) Control sano. (B-E) G. delicatula infectada por GdelRNAV-01, a diferentes aumentos. Autora: Arsenieff y col. (2018). Fuente: Researchgate.

Curiosamente pertenecen a la misma clase de virus (Pisoniviricetes) que el SARS-CoV-2 responsable del maldito COVID-19. Ambos son virus ARN monocatenarios positivos (ARNmc+). Es decir: su información genética no está escrita en ADN sino en ARN y en el mismo sentido (+) que las cadenas de ARNm del huésped.

Por eso puede traducirse directamente su ARN a proteínas en los ribosomas de las células infectadas iniciando su expresión y replicación en el huésped. Así, sin más, los muy desgraciados…

Los virus ARNmc+ infectan a toda clase de organismos: desde arqueas y bacterias hasta protistas, plantas y animales (pangolines y murciélagos incluidos como bien sabemos).

En el caso de los virus GdelRNAV que afectan a G. delicatula su genoma de ARN alcanza 9 kb. Resulta pequeño en comparación a los 29 kb del SARS-CoV-2 pero suficiente para infectar y producir 90.000 nuevos virus por célula en menos de 12 horas y aniquilar cultivos de G. delicatula en el laboratorio.

No se cree que dichos virus puedan controlar las poblaciones de G. delicatula en el medio natural sino que forman parte de los patógenos que interaccionan con ellas y que podrían jugar un papel más importante en las fases finales de su proliferación.

En dicho periodo las células ralentizan o frenan su crecimiento y pueden ser más vulnerables frente a los ataques virales tal como se ha demostrado en otras diatomeas como Chaetoceros.

No sé a vosotros pero a mí dadas las circunstancias me apetece terminar con algo que no sean virus…

Durante una estancia reciente en la Station Biologique (oct-nov 2021) descubrí esta canción de Polo&Pan con un título que refleja el leitmotiv del blog: mostrar Les jolies choses como Francia, Bretaña, sus gentes ¡y el fitoplancton por supuesto!

Agradecimientos: a Fabienne Rigaut-Jalabert del grupo ECOMAP (SBR) por las imágenes de microscopía de SOMLIT-Astan.

Referencias:

  • Arsenieff L. y col. First viruses infecting the marine diatom Guinardia delicatula. Front. Microbiol. 9:3235 (2018).
  • Caracciolo M. y col. Seasonal temporal dynamics of marine protists communities in tidally mixed coastal waters. bioRxiv preprint doi: https://doi.org/10.1101/2021.09.15.460302 (17 Sep 2021).
  • Guilloux L. y col. An annotated checklist of Marine Phytoplankton taxa at the SOMLIT-Astan time series off Roscoff (Western English Channel, France): data collected from 2000 to 2010. Cah. Biol. Mar. 54:247-256 (2013).
  • Roscoff: un coin de Finistère, plaque tournante au Temps des Corsaires. Karg-Keriven P & Karg F. Atlantis, 128 pp. (2000).

Virus y perlas japonesas

Desde el viernes 13 de marzo las autoridades españolas -y el sentido común- recomiendan que nos quedemos en casa, ya veremos hasta cuando, para ralentizar la expansión del coronavirus COVID-19. Mi gato está encantado

En este planeta globalizado ya no quedan fronteras. Y mucho menos en el mar, donde también hay virus.

Tantos que una vez escribí «el mar es una sopa de virus« y me quedé tan pancho!

Pues bien. Los virus marinos, al igual que los terrestres, pueden infectar huéspedes específicos para completar su «ciclo de vida». Y quien dice huéspedes dice microalgas.

Conchas de molusco Akoya (Pinctada fucata) con perlas hemiesféricas. Fuente: catawiki

Hoy hablaré de unos virus que infectan dinoflagelados tóxicos en bahías del Japón y de por qué son beneficiosos para los cultivos de perlas.

El comienzo de esta historia se remonta a finales del s.XIX.

Un entrepreneur japonés llamado Kokichi Mikimoto (1858-1954) patentó un método en 1896 para cultivar perlas fundando así la primera industria perlífera del Japón.

Eran perlas hemiesféricas (perlas «mabé», «blister»…medias perlas para entendernos!).

Mikimoto las cosechaba en la bahía de Ago (al suroeste del Japón), a partir de un cachito de madreperla introducido en moluscos Akoya -la ostra Pinctada fucata martensii-.

Dos décadas después modificó su patente para conseguir perlas esféricas, conocidas como Akoya o Japonesas.

Brazalete de perlas Akoya. Fuente: pearlsonly.ca

Con ellas triunfó y expandió su negocio de lujo a todo el mundo.

Estas perlas se forman alrededor de un núcleo sintético sobre el que se acumulan las capas de nácar durante 1 a 3 años.

Un siglo después, en la misma bahía donde el Sr. Mikimoto cultivaba sus perlas se descubrió una nueva especie de dinoflagelado:

Heterocapsa circularisquama

Su aparición fue por todo lo alto. La bahía de Ago sustenta una próspera industria perlífera (64 millones US$ anuales) y H. circularisquama produjo dos mareas rojas, en verano y otoño de 1992, que arrasaron los cultivos de ostras perlíferas y de otros bivalvos.

¿Y los peces qué? pues ni se enteraron

La descripción original de Heterocapsa circularisquama (Horiguchi 1995) no estudió las toxinas responsables de aquellos estragos en moluscos.

A) Ilustración original de Heterocapsa circularisquama (Horiguchi 1995). Mapa de la prefectura de Mie y la bahía de Ago, con las células de H. circularisquama en la marea roja de 1992. Fuente: Matsuyama y col. (1995).

25 años después el origen de la toxicidad de H. circularisquama sigue sin estar claro. Sólo existe un extraño candidato: un derivado de porfirina citotóxico en presencia de luz.

Las porfirinas forman parte de moléculas de pigmentos fotosintéticos como las clorofilas. Y absorben la luz de forma intensa.

Estas son las posibles estructuras del derivado de porfirina con actividad hemolítica en H. circularisquama. Fuente: Miyazaki y col. (2005).

En concreto, la molécula detectada en H. circularisquama podría ser un metil-ester pirofeofórbido a, y su toxicidad consiste en actividad hemolítica pero sólo si hay luz.

Curiosamente, H. circularisquama posee la mayor cantidad de genes asociados con producción de toxinas que se conoce en dinoflagelados (Salcedo y col. 2012). Y dado que las células expresan dichos genes –aunque no se hayan encontrado toxinas– se supone que están implicados en rutas metabólicas importantes.

Vamos con los virus. En 2001 se identificó al primer virus capaz de infectar dinoflagelados. Su nombre actual: HcDNAV. Un virus gigante icosaédrico (200 nm) o «girus«, con un genoma de ADN de doble cadena. Lo aislaron de un bloom de H. circularisquama en Japón.

Imágenes TEM de A) Sección de una célula sana de H. circularisquama. B) Infectada por HcDNAV (24 horas). E) Zoom sobre partículas virales intracelulares. Fuente: Tarutani y col. (2001).

HcDNAV infecta específicamente a dicho dinoflagelado y en condiciones de laboratorio arrasa literalmente con su huésped.

Su periodo de latencia es de 40-56 horas y tras replicarse en el citoplasma de su víctima la lisis final libera unas 2.000 partículas virales.

Sorprendentemente, el HcDNAV se replica mediante una enzima polimerasa cuya secuencia genética es muy parecida a la del virus responsable de la peste porcina africana.

La hipótesis es que el virus terrestre podría remontarse evolutivamente a otro de origen marino…

¿Puede el HcDNAV controlar o aniquilar las proliferaciones de H. circularisquama?

Se cree que sí, pero hay más virus cooperando con el HcDNAV para sacar tajada de dichos blooms.

Imágenes de ambos virus mediante TEM. A & B) HcDNAV. C & D) HcRNAV. Fuente: Tomaru y col. (2009)

En 2009 se identificó al HcRNAV, un virus mucho más pequeño que el HcDNAV (30 nm), poliédrico y con un genoma de ARN.

Su periodo de latencia es de 20-48 horas y llega a liberar 21.000 partículas virales por huésped lisado!

Ambos virus coexisten en las proliferaciones de H. circularisquama.

Desde su aparición, este dinoflagelado tóxico ha extendido su área de distribución en Japón. Prolifera casi todos los años provocando daños periódicamente a los cultivos de bivalvos y ostras perlíferas.

Durante un bloom en 2001 en la bahía de Ago se observaron infecciones masivas en H. circularisquama -hasta en el 88% de la población- asociadas sobre todo al virus HcRNAV.

Este valor tan alto hace sospechar que los virus podrían ser un agente clave en la terminación de dichos blooms, reduciendo así los daños que ocasionan sobre los cultivos de ostras perlíferas. ¡Virus que protegen perlas!

Cosechando ostras en la bahía de Ago. Fuente: scmp.com

Aunque para confirmar su contribución real habría que considerar otros factores como la disponibilidad de nutrientes, abundancia de predadores (zooplancton) o condiciones oceanográficas…

…sin olvidar que existen varios tipos de virus HcRNAV y de células de H. circularisquama que únicamente son compatibles entre sí y susceptibles por tanto de ser infectadas…

El medio natural es una guerra de trincheras evolutivas y en el laboratorio sacamos a los ejércitos a campo abierto. Esto hace que debamos ser cautos antes de concluir que lo que vemos en el microscopio sucede del mismo modo en el mar.

Referencias:

  • Horiguchi T. Heterocapsa circularisquama sp. nov. (Peridiniales, Dinophyceae): a new marine dinoflagellate causing mass mortality of bivalves in Japan. Phycol. Res. 43:129-136 (1995).
  • Matsuyama Y. y col. Ecological features and mass mortality of pearl oysters during red tides of Heterocapsa sp. in Ago Bay in 1992. Nippon Suisan Gakkaishi 61:35-41 (1995).
  • Miyazaki Y. y col. Purification and characterization of photosensitizing hemolytic toxin from harmful red tide phytoplankton Heterocapsa circularisquama. Aquat. Toxicol.73: 382–393 (2005).
  • Nagasaki K. y col. Dynamics of Heterocapsa circularisquama (Dinophyceae) and its viruses in Ago Bay, Japan. Aquat. Microb. Ecol. 34:219-226 (2004).
  • Nagasaki K. y col. Dinoflagellates, diatoms and their viruses. The Journal of Microbiology. pp. 235-243 (2008).
  • Ogata H. y col. Remarkable sequence similarity between the dinoflagellate-infecting marine girus and the terrestrial pathogen African swine fever virus. Virology Journal 6:178 (2009).
  • Salcedo T. y col. Dozens of toxin-related Genes are expressed in a non-toxic Strain of the dinoflagellate Heterocapsa circularisquama. Mol. Biol. Evol. 29:1503-1506 (2012).
  • Tarutani K. y col. Isolation of a virus infecting the novel shellfish-killing dinoflagellate Heterocapsa circularisquama. Aquat. Microb. Ecol. 23:103-111 (2001).
  • Tomaru Y. y col. Co-occurrence of DNA- and RNA-viruses infecting the bloom-forming dinoflagellate, Heterocapsa circularisquama, on the Japan coast. Plankton Benthos Res. 4:129-134 (2009).

El mar es una sopa de virus

¿Qué distingue a un ser vivo de un objeto inanimado?

El análisis de su composición atómica nos sacaría de dudas pero no explica cuándo y por qué surge la vida.

La naturaleza del mundo según el premio Nobel de Física Frank Wilczek (Crítica, 2016).

Los átomos no albergan un soplo de vida. Tampoco las partículas subatómicas, un conjunto diverso y alucinante, terra incognita para biólogos e infinito campo de estudio para físicos como Frank Wilczek.

Aún así, no dejo de imaginar que existe alguna conexión entre la vida y el comportamiento y la energía de todas esas partículas que hemos descubierto en el último siglo gracias a inventos como el Gran Colisionador de Hadrones del CERN.

Resulta intrigante pensar cómo esas partículas y átomos se organizaron en moléculas cada vez más complejas y abundantes, hasta el punto de trascender de una sopa salada para aislarse del medio y organizarse en células primitivas.

Con ellas multiplicaron su crecimiento y la existencia por todo el planeta replicadas en nuevas copias según el manual de instrucciones de sus ácidos nucleicos (al comienzo quizás ARN y luego ADN).

La supervivencia de las primeras formas de vida dependía de los recursos inertes de un planeta desolado. Después se diversificaron y algunas se especializaron en conseguir energía a partir de otros seres vivos e incluso reproducirse gracias a ellos.

Las características que definen a la vida son muchas, pero en todas ellas las células son la unidad básica de los tres reinos de los seres vivos: arqueas, bacterias y eucariotas.

Por debajo del nivel de organización celular están los virus, justo en la frontera entre un ser vivo y un pedrusco. «Partículas subatómicas» de la biología que no llegan a células ergo no están vivos.

Los virus carecen de metabolismo propio: son agentes infecciosos incapaces de crecer o reproducirse fuera de una célula. En fase extracelular (virión) son inertes y constan de ácidos nucleicos (ADN o ARN) y una cubierta de proteínas. Cuando infectan una célula cobran vida a expensas del huésped, condenado a una cuenta atrás en la que fabricará y liberará nuevos virus, a la espera de otro ciclo de infección.

Son extremadamente resistentes y se han llegado a aislar virus viables (Mollivirus sibericum) con 30.000 años de antigüedad en el permafrost siberiano.

Biomasa relativa y abundancia de procariotas, protistas y virus en el océano. Fuente: Suttle y col. (2007)

En el medio marino los virus pueblan por millones cada mililitro de agua (15 veces más que las bacterias y arqueas). Correlacionados con la productividad marina, son más abundantes en los primeros 250 metros, disminuyendo desde la costa hacia el océano abierto.

Los virus representan el 94% de las partículas con ácidos nucleicos y sólo el 5% de la biomasa total por su pequeño tamaño (<0.2 micras). Sin embargo, existe una minoría de virus gigantes que pueden ser visibles al microscopio óptico y superar a las bacterias en tamaño (0.2-1.5 micras) y longitud del genoma (>200 kb).

Emiliania huxleyi y el virus gigante EhV-86. Autor: Michaelson et al (2010). Fuente: Trends in Plant Science

Entre los virus gigantes hay ejemplos que afectan a eucariotas (incluyendo a microalgas como Emiliania huxleyi, Micromonas pusilla, Phaeocystis, Aureococcus y Chlorella) y bacteriófagos (virus que infectan sólo a procariotas: Prochlorococcus marinus).

La mayoría de virus marinos en forma libre se consideran infecciosos, aunque por precaución se les suele denominar «partículas como virus» (VLP en inglés: Virus Like Particles).

Una vez infectan al huésped, los virus pueden desarrollar un ciclo lítico (en el que destruyen al hospedador después de reproducirse) o lisogénico (recombinándose con el ADN del hospedador) donde se mantienen inactivos como prófagos y pueden reproducirse en las células lisogénicas hasta que un cambio ambiental active la fase lítica. Esto resulta muy útil como estrategia de supervivencia y reproducción cuando el hospedador se torna escaso en el medio.

Cuanto más leo sobre los virus más pienso en el mar como una sopa de bacterias y algas infectadas que revientan por doquier, mientras que el resto del plancton se aprovecha de sus restos para crecer…

NOTA CURIOSA: los virus también son estrategas de la r y de la K

Las especies oportunistas (de crecimiento rápido y grandes oscilaciones en su población) se denominan en ecología estrategas de la r, y las especialistas (menor crecimiento y poblaciones en equilibrio), son de la K. En el típico ejemplo de colonización de un nuevo sustrato, los oportunistas (r) se adelantan en los terrenos vírgenes mientras que los especialistas (K) les comen la tostada a medida que madura el ecosistema…

La enfermedad de la coliflor que afecta a peces como este pobre, es producida por virus del género Caulimovirus (CaMV). Fuente: Reefnation

Pues bien, virus y huéspedes coexisten a lo largo de un rango continuo de estrategas r y K. Muchos virus se pueden considerar oportunistas, con tiempos cortos de infección y muy destructivos (líticos). Tal es el caso, aparentemente, de la mayoría de los virus que infectan bacterias, microalgas y protistas en general.

Durante proliferaciones monoespecíficas de Emiliania huxleyi, Phaeocystis globosa o Heterosigma akashiwo se han llegado a identificar altas proporciones de células infectadas en la población.

Ello revela que los virus pueden provocar, en ocasiones, elevadas mortalidades y el colapso de blooms de fitoplancton.

En cambio, a medida que aumenta la complejidad de los huéspedes (invertebrados, peces y mamíferos marinos), los virus estrategas de la K se vuelven dominantes, asociados de forma estrecha y no virulenta a su huésped, con mortandades esporádicas altas.

Se calcula que los virus pueden transformar hasta el 26% del carbono fijado en fotosíntesis en materia orgánica disuelta por la lisis celular del plancton marino. Esto supone un impacto potencial en el clima del planeta a través de la «bomba biológica«: la capacidad del océano profundo para capturar el carbono de la atmósfera gracias a la materia orgánica particulada que sedimenta de la superficie.

Teóricamente el efecto de la actividad viral aumentaría la eficacia de la bomba biológica al 1) retener más nutrientes (materia orgánica disuelta rica en nitrógeno y fósforo) que estimularían la productividad primaria en las capas superiores del océano y 2) aumentar la sedimentación relativa de carbono (materia orgánica particulada: organismos infectados y restos de paredes celulares).

Los virus transportan una mochila genética diversa. El genoma de los virus codifica muchos genes implicados en la producción de la nueva generación de viriones a cargo del huésped, pero también se encuentran genes relacionados con otras funciones (síntesis de vitaminas, respuesta al estrés, motilidad, quimiotaxis, etc), que pueden beneficiar al huésped antes de la lisis celular.

Myovirus P-SSM2 (A, B) y P-SSM4 (C,D), los mismos que afectan a Prochlorococcus. Las barras indican 100 nm. Autor: Sullivan y col. (2005). Fuente: OPENi

En el caso de los fagos que infectan cianobacterias (Synechococcus y Prochlorococcus) se ha descubierto algo excepcional: genes fotosintéticos !! Los daños intracelulares asociados a la infección viral provocan un descenso en la actividad fotosintética del huésped y se piensa que dichos genes servirían para mantener la maquinaria fotosintética del «muerto viviente» el tiempo justo para terminar con éxito el ciclo lítico produciendo nuevos fagos.

Lindell y col. (2004) los secuenciaron y situaron en un árbol filogenético, y descubrieron que los genes fotosintéticos de los fagos de Synechococcus y Prochlorococcus se alineaban con los de sus respectivos huéspedes. Proceden de ellos.

En el caso de Prochlorococcus, los genes del fago se repartían entre distintos grupos genéticos de Prochlorococcus, lo que sugiere intercambios múltiples entre huésped y fago.

Se trata de un hallazgo fascinante…dichos genes fotosintéticos pueden transmitirse entre las poblaciones del huésped dada la existencia de recombinación genética entre los fagos y el ADN del huésped. Su transferencia y adquisición (así como la de otros genes relacionados con múltiples funciones), podrían ser una fuente de riqueza genética, contribuyendo a modelar los nichos ecológicos que ocupan diferentes especies o ecotipos adaptados a distintas condiciones de luz como en el caso de Prochlorococcus.

Referencias:

-Lindell D y col. Transfer of photosynthesis genes to and from Prochlorococcus viruses. PNAS 101:11013-018 (2014)
-Sime-Ngando T. Environmental bacteriophages: viruses of microbes in aquatic ecosystems. Front. Microbiol. 5; doi: 10.3389/fmicb.2014.00355 (2014)
-Sullivan MB y col. Three Prochlorococcus cyanophage genomes: signature features and ecological interpretations. PLoS Biol. 3(5): e144; doi: 10.1371/journal.pbio.0030144 (2005)
-Suttle CA. Marine viruses — major players in the global ecosystem. Nature Rev. Microbiol DOI: 10.1038/nrmicro1750 (2007)
-Wilhelm SW y col. A Student’s Guide to Giant Viruses Infecting Small Eukaryotes: From Acanthamoeba to Zooxanthellae. Viruses 9 (46); doi:10.3390/v903004 (2017)

Las algas suicidas

Envejecer y morir forma parte del ciclo de vida que heredamos de nuestros antepasados y que evoluciona de forma distinta en cada especie por la selección natural. Ambos conceptos resultan familiares en seres pluricelulares, pero no son sencillos de entender en microorganismos unicelulares. Por ejemplo el fitoplancton. ¿Las microalgas envejecen? ¿cuándo y por qué se mueren?

Cultivo de la diatomea Ditylum brightwellii. Autor: F. Rodríguez

Hablamos de fitoplancton senescente cuando sus poblaciones se deterioran en condiciones desfavorables, a menudo después de una proliferación que agota los nutrientes. En el laboratorio también observamos células y cultivos «viejos», con alteraciones en su aspecto normal, color o tamaño, que no se dividen y languidecen o colapsan de repente.

Más allá de esto, que pueden ser «artefactos» de laboratorio, hasta hace pocos años se creía que el fitoplancton era casi inmortal. En teoría podía dividirse hasta el infinito y las pérdidas en el medio natural se explicaban por depredación y/o sedimentación.

Esto, que puede ser cierto para las diatomeas, no funciona tan bien en otros grupos del fitoplancton y para ajustar balances en el ecosistema suelen utilizarse expresiones como «autolisis», «muerte natural» o «pérdidas internas» que no explican causas ni mecanismos.

En cultivos y en el medio natural se observan colapsos masivos después de proliferaciones (p.ej. de cianobacterias y dinoflagelados) y entre las razones biológicas suelen citarse infecciones por virus, bacterias o parásitos.

Sin embargo, a estos factores se ha unido en la última década el descubrimiento de que el fitoplancton puede «suicidarse» mediante muerte celular programada (MCP). ¿Pero qué sentido tiene autodestruirse?

Las diferentes enzimas de la familia de las caspasas (C), paracaspasas (PC) y metacaspasas (MC) en los reinos de la vida. Sólo faltan las Archaeas, que también tienen actividad caspasa. Fuente: Vercammen y col. (2007)

La MCP se describió hace casi un siglo en plantas como un mecanismo esencial para desarrollar y «esculpir» el organismo, diferenciando estructuras y funciones. Un ejemplo clásico de MCP es la caída de las hojas en otoño.

La MCP es una nueva expresión génica en la célula que activa un programa de autodestrucción mediado generalmente por enzimas proteasas (de la familia de las caspasas, metacaspasas, paracaspasas, etc). Dichas enzimas, relacionadas entre sí, están presentes en todos los reinos de la vida.

Cada una de nuestras células tiene la capacidad de apretar el botón rojo y saltar por los aires !! y mejor que así sea.

El estudio de la MCP en células animales se inició después de su descubrimiento en plantas, y ha progresado más por la relación entre el cáncer y los fallos en la MCP que permiten el crecimiento celular descontrolado en tejidos y órganos dañando su funcionamiento.

Cuando hablamos de muerte celular hay que distinguir entre necrosis y apoptosis, siendo ésta una manifestación morfológica de MCP.

Célula apoptótica. Autor: Steve Gschmeissner. Fuente: Pinterest

La necrosis es una muerte celular «desordenada», no implica mecanismos genéticos, sólo la pérdida de integridad celular por un estrés insoportable. En cambio, la apoptosis es un proceso ordenado que comporta una serie de cambios morfológicos (fragmentación del ADN, disminución del volumen, formación de cuerpos apoptóticos) consecuencia de la MCP.

Existen otras manifestaciones de MCP como la paraptosis, producida por señales moleculares pero sin intervención de caspasas, que ocurre p. ej. en el cocolitofórido Emiliania huxleyi.

La MCP tiene sentido altruista en un sistema multicelular donde la muerte de células individuales otorga un beneficio para el sistema, bien aniquilando células infectadas, o liberando nutrientes que pueden absorber otras células, manteniendo la homeostasis celular (equilibrio entre división y muerte), regulando cambios ontogenéticos (diferenciación celular y desarrollo de órganos y sistemas), etc.

Poco o nada de esto parece aplicable al fitoplancton… 

Si los individuos de una población no comparten parentesco cada célula es «el sistema» y es inútil inmolarse (por no decir otra cosa) sin una recompensa genética evidente. El parentesco entre células cercanas es poco probable en poblaciones diluidas en el medio natural, excepto en el caso de especies formadoras de cadenas y colonias, o de proliferaciones masivas dominadas por una línea clonal. Dicha situación no parece habitual en el medio acuático y la mayoría de estudios indican que la variabilidad genética se mantiene elevada en las proliferaciones de fitoplancton.

La cuestión es si esas diferencias genéticas son más importantes que las adaptaciones que benefician al grupo y que pueden justificar comportamientos aparentemente altruistas. Al fin y al cabo todos son la misma especie.

La teoría de que la selección puede actuar a múltiples niveles en el fitoplancton (genes, individuos, grupos, especies y conjuntos de especies) es atractiva y significa que los individuos pueden interactuar entre sí contribuyendo a una mejor adaptación del grupo.

Parece lógico que sea así y no que las poblaciones de fitoplancton consten de entes aislados que ni compiten ni interactúan entre sí, como las piedras.

Incluso las bacterias disponen de comportamiento social: la «percepción de quorum«, que regula la expresión génica en función de la densidad de la población. El fitoplancton no va a ser menos.

La vida microbiana no es tan asocial como creíamos. De hecho se ha descubierto la existencia de «comunicación» entre los reinos procariota y eucariota. En concreto entre bacterias del género Sulfitobacter que estimulan la división celular de la diatomea Pseudo-nitzschia multiseries con la que están asociadas (Amin y col. 2015).

Los biofilms bacterianos favorecen la supervivencia y el crecimiento a través una diferenciación celular, mejorando la adaptación al medio. Con el mismo objetivo, los ciclos de vida del fitoplancton son harto complejos e incluyen fases con diferenciación celular, formación de colonias, etc.

Trichodesmium spp. Autora: Dolors Blasco (Leg 6 Malaspina; Océano Pacífico)

En 2004, Berman-Frank y col. descubrieron la existencia de MCP en la cianobacteria Trichodesmium spp., fijadora de nitrógeno y formadora de extensas proliferaciones en aguas tropicales y subtropicales.

Este organismo podría usar la MCP como estrategia para liberar fragmentos pluricelulares de las colonias (hormogonios), que actúan como dispersoras de la población, en condiciones desfavorables (limitación por hierro y fósforo, exceso de luz y estrés oxidativo).

Curiosamente, las metacaspasas se han detectado en cianobacterias marinas coloniales fijadoras de nitrógeno como Anabaena, Trichodesmium y Nostoc, pero no en géneros abundantes y cosmopolitas (aunque no formen blooms), como Prochlorococcus o Synechococcus, que han debido perderlas a lo largo de la evolución.

Entre el fitoplancton eucariota se han encontrado metacaspasas en las líneas evolutivas roja y verde: diatomeas (Thalassiosira), cocolitofóridos (Emiliania), dinoflagelados (Peridinium, Amphidinium, Symbiodinium), clorofíceas (Dunaliella), etc.

Quizás la MCP sea también una desafortunada consecuencia de la existencia de metacaspasas, que cumplen importantes funciones en la transición entre fases del ciclo de vida (de células vegetativas a formas de resistencia o fases sexuales), donde se lleva a cabo la destrucción controlada de ciertos componentes celulares.

Por otro lado, si las metacaspasas caen en manos del enemigo tienes un problema…!!

Emiliania huxleyi. Autor: Sergio Seoane

El cocolitofórido Emiliania huxleyi forma proliferaciones masivas en la superficie del océano que a menudo son infectadas y aniquiladas por virus.

Se conocían muchos virus específicos de E. huxleyi pero lo que no se supo hasta Bidle y col. (2007), es que «secuestran» y ponen a su disposición las metacaspasas de Emiliania como parte de su estrategia de replicación.

El cuento dice así: el enemigo (virus EhV1) roba las armas del castillo (maquinaria genética) y lo revienta desde dentro (activando MCP y la síntesis de metacaspasas). Por supuesto, después de vaciar la despensa y replicarse a sus anchas.

Y la moraleja es: «la expresión y activación de las metacaspasas en cada clon de E. huxleyi determina la susceptibilidad frente a la infección del virus».

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Referencias:

-Amin, S.A. et al. Interaction and signalling between a cosmopolitan phytoplankton and associated bacteria. Nature 522:98-101 (2015).
-Berman-Frank, I. y col. The demise of the cyanobacterium, Trichodesmium spp., via an autocatalyzed cell death pathway. Limnol. Oceanogr. 49: 997–1005 (2004).
-Bidle, K.D. & Falkowski, P.G. Cell death in planktonic, photosynthetic microorganisms. Nature Rev. Microbiol. 2: 643–655 (2004).
-Bidle K.D. y col. Viral activation and recruitment of metacaspases in the unicellular coccolithophore Emiliania huxleyi. PNAS 104:6049-54 (2007).
-Franklin D.J. y col. What is the role and nature of programmed cell death in phytoplankton ecology? Eur. J. Phycol. 41:1-14 (2007).
-Vercammen D. y col. Are metacaspases caspases? JCB 179:375-380 (2007).
-Von Dassow, P. & Montresor, M. Unveiling the mysteries of phytoplankton life cycles: patterns and opportunities behind complexity. J. Planton Res. 33:3-12 (2011).

 

Como el gato de Cheshire

 
Título de la imagen: «Todos los días sale el sol»
Emiliania huxleyi. Autor: Sergio Seoane.
1er premio Concurso Microfotografía Biomedicina 2011
http://www.ehu.es/SGIker/fotos/picture.php?/812/category/18

Al final sale el gato, pero primero lo primero.

Los únicos seres vivos que vemos desde el espacio son las algas, ¿cómo puede ser esto si necesitamos un microscopio para observarlas?

Las algas absorben y reflejan parte de la luz que reciben y esto cambia el aspecto del mar. Dependiendo de la abundancia y el tipo de células, el efecto que producen puede verse incluso desde el espacio, como en esta imagen del satélite MODIS, a 705 km. de altura en el golfo de Vizcaya.

Se trata de una proliferación de Emiliania huxleyi, un cocolitofórido del grupo de las algas primnesiofíceas. Sus células están recubiertas de placas de carbonato cálcico llamadas «cocolitos». Emiliania forma densas proliferaciones en la superficie del océano, que llegan a alcanzar hasta 100.000 km2, aproximadamente el tamaño de Portugal…!

Los «cocolitos» de Emiliania reflejan la luz como si fuesen miles de diminutos espejos sumergidos en el mar…además, para fabricarlos Emiliania consume dióxido de carbono, aumentando la absorción en el océano de este gas con efecto invernadero.

En la imagen inferior podemos ver muchas células de Emiliania (las formas redondeadas de color dorado), donde algunas de ellas han perdido los cocolitos.

Emiliania huxleyi (vista a 400x)

Es como una sopa de letras en la que siempre se repite la «O». Emiliania también tiene otra peculiaridad. Junto con los dinoflagelados, las primnesiofíceas son los grupos de algas que producen mayor cantidad de DMS (dimetilsulfuro).

Esta sustancia se oxida en la atmósfera y da lugar a partículas de aerosol que favorecen la condensación y formación de nubes. Esto también reduce el efecto invernadero ya que las nubes devuelven mayor radiación solar al espacio.

El gato de Cheshire (Alice in Wonderland, Disney, 1951)

Y llegamos por fin al gato de Cheshire, el famoso personaje de «Alicia en el País de las Maravillas», que aparece y desaparece, dejando su sonrisa en el aire antes de perderse de vista…

En ecología, existe la teoría de la «Reina Roja», personaje del mismo libro, que sirve para explicar lo que sucede entre un parásito/virus y su huésped, por ejemplo. Ambos disputan una carrera evolutiva en la que intentan superarse el uno al otro, sólo para seguir vivos…igual que la Reina Roja corre y corre para permanecer en el mismo sitio.

La teoría del gato de Cheshire (Frada et al. 2008) para Emiliania describe lo siguiente: las células que forman cocolitos son inmóviles y sufren el ataque de un virus específico,que las destruye y puede ocasionar el final de las proliferaciones.
Cuando el ataque del virus es intenso, Emiliania se transforma en células más pequeñas que pueden nadar y no forman cocolitos…éstas células son inmunes al efecto del virus…!!

El gato de Cheshire desesperaba a Alicia con sus juegos…y cuando le condena a muerte la Reina Roja cortándole la cabeza, también la burla haciendo desaparecer antes su propia cabeza…

Emiliania, como él, también cambia de forma para ser invisible a su verdugo……Quién sabe! quizás en ese momento también podamos ver una sonrisa bajo el mar…!!

Referencias:

-Frada M, Probert I, Allen MJ, Wilson WH, de Vargas C. The Cheshire cat escape strategy of the coccolitophore Emiliania huxleyi in response to viral infection. PNAS 105:15944-15949 (2008).