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Cariño he encogido a las diatomeas

Las diatomeas necesitan sexo. La razón es simple: poseen cubiertas de sílice de distinto tamaño que encajan como una placa de Petri. Al dividirse las células hijas heredan una de ellas y fabrican la más pequeña. Como resultado van encogiéndose hasta un límite en el que deben reproducirse sexualmente y recuperar su talla máxima, o perecer.

La reproducción sexual supone además recombinación genética. Gracias a ella las células hijas no son clones de sus progenitores, sino nuevos genotipos que aumentan la variabilidad de la población y con ello su capacidad de evolucionar y adaptarse a lo que venga.

Diatomea central (Coscinodiscus granii). Autor: F. Rodríguez

Existen dos grupos principales de diatomeas: las de simetría radial (centrales) y bilateral (pennales).

Las centrales, evolutivamente más primitivas, son homotálicas. Es decir, los cultivos clonales (a partir de una célula) fabrican dos tipos de gametos y pueden reproducirse sexualmente. Unos individuos producen gametos inmóviles (huevos), mientras que otros producen gametos móviles flagelados. Así que son oógamas, como nosotros.

Diatomea pennal (Diploneis sp.). Autor: F. Rodríguez

En cambio, las pennales son generalmente heterotálicas: cada cultivo clonal producirá un único tipo de gametos y para reproducirse sexualmente necesitará otro cultivo que fabrique gametos de signo opuesto (se les designa como + o ). Suelen ser isógamas: gametos idénticos como gotas de agua.

Uno de los géneros de diatomeas pennales más estudiado es Pseudo-nitzschia porque incluye varias especies productoras de ácido domoico, relacionadas con la intoxicación amnésica por consumo de marisco (ASP) u otros organismos marinos contaminados. Usaremos este género para hablar de la reproducción sexual en diatomeas.

¿Por qué aumentan de tamaño las diatomeas gracias al sexo?

Pues verán, durante la reproducción sexual se pierden las frústulas de sílice y la nueva célula fruto de la fusión de los gametos se alarga en una especie de metamorfosis cual capullo gracias a una delicada vaina que la protege llamada perizonium.

Fases de la reproducción sexual de P. multistriata, con atención a los cloroplastos (en azul y rosa). A) células apareadas, B-D) duplicación de los cloroplastos y formación de gametos, E-F) apertura de las frústulas y conjugación de los gametos, G-H) elongación de la auxospora y salida del zigoto a través del perizonium. Fuente: Fig. 4 de Scalco y col (2015).

En el ejemplo de Pseudo-nitzschia multistriata podemos ver como se duplican los cloroplastos en las células apareadas (azul/+ vs rosa/-) y se forman los gametos que luego se conjugan en un zigoto que madurará como auxospora. Esta rompe su pared orgánica y entre los extremos se extiende el perizonium del cual emerge una célula nueva totalmente formada.

Se trata de un individuo diploide con 4 cloroplastos que luego se dividirá originando células vegetativas (también diploides) con 2 cloroplastos. La extensión de la auxospora se completa en unas 20 horas en P. multistriata.

La descripción de fases sexuales en Pseudo-nitzschia data de 1991 y la realizó Greta Fryxell en cultivos aislados en la Antártida de P. subcurvata.

Igual que a mí les sorprenderá leer que no se descubrieron en muestras naturales hasta el año 2006, en un evento masivo de reproducción sexual de dos especies: P. cf. delicatissima y P. cf. calliantha en el Golfo de Nápoles (Sarno y col. 2010).

La explicación es que su duración es breve (no más de 15 días en el estudio de Sarno y col.) siendo fácil que pase inadvertida. Además involucra a un porcentaje pequeño de la población, aunque en el evento del Golfo de Nápoles alcanzó al 14% en P. cf. calliantha lo cual es excepcional en relación a otros estudios. Casualmente, pocos meses después se publicó un trabajo similar (Holtermann y col. 2010) sobre otro evento masivo de reproducción sexual en 2006 en P. australis y P. pungens que duró unas 3 semanas en la costa de Washington (EEUU).

Tiene mucho sentido que estos eventos sean masivos y breves. Aparearse y encontrar gametos del sexo opuesto es improbable si no existe un mínimo de sincronización en el tiempo y en el espacio.

Fuente: Slideshare. Autora: Rosa Ana Vespa Payno.

Esta sincronización en los desoves es común en muchos organismos marinos como p.ej. corales, holoturias o el gusano Palolo (Eunice viridis), un poliqueto que habita en aguas someras tropicales del Pacífico, como el archipiélago de Samoa.

Entre octubre y noviembre los Palolos se desprenden del epitoque, la parte terminal de su cuerpo cargada de huevos o esperma, que remonta de noche hacia la superficie desovando al amanecer.

Se trata de un evento masivo anual que dura unos pocos días coincidiendo con luna menguante, y en el que parecen intervenir además de ciclos lunares, una combinación de ritmos anuales, circadianos y mareales.

Samoanos capturando gusanos Palolo en los arrecifes durante la noche, cerca de Apia (Samoa occidental). Autor: Peter Menzel

Por curiosidad les diré que los epitoques son un alimento muy apreciado y los nativos los pescan con redes en esas noches de frenesí nupcial. Se comen crudos o fritos con mantequilla, cebolla, pimientos, huevo, o untados en tostadas. Hummm…!!

Desovar en la superficie forma parte de la estrategia para aumentar el éxito reproductivo.

Pues bien, al igual que los Palolos, en el caso de Pseudo-nitzschia el evento masivo de reproducción sexual también se observa en superficie: en el caso del Golfo de Nápoles (Sarno y col. 2010) entre 0-20 metros para P. cf. delicatissima y en plena superficie en P. cf. calliantha, igual que en Washington donde Holtermann y col. observaron las fases sexuales adheridas a colonias de otras diatomeas de la zona de rompiente.

¿Qué señales inducen el sexo en las diatomeas?  

La luna que pone locos a los Palolos no afecta que nosotros sepamos a las diatomeas. En principio es necesario sobrepasar un umbral mínimo de tamaño que en el caso de Pseudo-nitzschia suele estar entre 40-60% de la talla máxima. Además de la reducción gradual debida a las divisiones asexuales, también se han descrito disminuciones bruscas de tamaño en P. pungens que podrían servir para acortar el ciclo de vida y adelantar la fase sexual.

Una vez que las células han encogido suficiente, la inducción de la sexualidad en diatomeas centrales parece obedecer a cuestiones externas (temperatura, luz, fotoperiodo, etc). En el caso de las pennales juegan un papel más importante factores de tipo endógeno. En particular en Pseudo-nitzschia parece existir un mecanismo dependiente de la concentración celular, lo cual sugiere que intervienen señales químicas producidas y percibidas por el conjunto de la población, que recuerdan al quorum sensing de las bacterias.

Cultivos de P. multistriata de signo opuesto separados por una membrana, y botellas de control. Fuente: Fig. 4 adaptada de Basu y col (2017).

Estas señales de alerta podrían ser compartidas por distintas especies explicando así los desoves masivos simultáneos en el medio natural.

Aún se desconoce la naturaleza de los compuestos, pero al poner en contacto cultivos de Pseudo-nitzschia de signo opuesto separados por una membrana que permita el intercambio de medio –no de células-, estos detienen su crecimiento vegetativo y sincronizan su ciclo celular en la fase G1 donde las células suelen ser más receptivas a las feromonas sexuales.

Mientras, los mismos cultivos por separado continúan su crecimiento normal, como si nada.

Las evidencias sobre el sexo en muestras naturales son escasas, pero una vez más, en el Golfo de Nápoles, se descubrió un curioso ciclo bianual gracias al estudio de una serie temporal de 11 años de Pseudo-nitzschia multistriata (D’Alelio y col. 2010), la única especie tóxica local de este género.

Comparación entre la media natural de tamaño en P. multistriata (círculos negros) y la simulación matemática (trazos de color). La línea discontinua horizontal señala el umbral de la gametogénesis. La barra inferior representa fases de crecimiento: gris (no proliferación), negra (bloom exponencial) y blanca (estacionaria). Fuente: Fig. 3 adaptada de D’Alelio y col. (2010).

En la serie temporal existían patrones de abundancia y tamaño celular que se reproducían de forma periódica apuntando a una regularidad pasmosa en la sucesión de las fases asexuales y sexuales.

Empleando un modelo matemático consiguieron representar el desarrollo y la sucesión de distintas cohortes de P. multistriata para reconstruir los cambios de tamaño observados.

Según dicha simulación las fases sexuales tendrían lugar cada 2 años en esta localidad y para esta especie.

Es más, el modelo también predice que si la reproducción sexual no ocurriese al menos cada 4 años P. multistriata se extinguiría localmente. La conclusión es que las fases sexuales están sujetas a un estricto control y tienen un impacto fundamental en la dinámica de las poblaciones, cuya evolución no podemos explicar usando sólo factores medioambientales.

Seminavis robusta. Autor: M. Loir. Fuente: diatom.loir

Y el siguiente paso será profundizar en las bases moleculares del sexo.

En diatomeas pennales se sabe que está determinado genéticamente aunque no por cromosomas sexuales como en humanos sino por regiones/locus concretas (MAT: Mating Type) identificadas por primera vez en la especie bentónica Seminavis robusta (Vanstechelman y col. 2013). ¿Y en diatomeas centrales? pues no hay datos todavía.

Volviendo al género Pseudo-nitzschia se acaba justo de publicar el genoma de P. multistriata (Basu y col. 2017) y con él los primeros resultados sobre genes inducidos sexualmente.

En su mayoría son exclusivos de diatomeas e incluso del género Pseudo-nitzschia como es lógico esperar de un mecanismo biológico tan complejo y específico. Al fin y al cabo ¿qué diatomea en su sano juicio evolutivo dejaría al azar reconocer al sexo opuesto y evitar cruces con otras especies?

Referencias:

-Basu S. y col. Finding a partner in the ocean: molecular and evolutionary bases of the response to sexual cues in a planktonic diatom. New Phytol. 215:140–156. doi: 10.1111/nph.14557 (2017)
-D’Alelio D. y col. The time for sex: A biennial life cycle in a marine planktonic diatom. Limnol. Oceanogr. 55(1): 106–114. (2010)
-Holtermann K.E. y col. Mass sexual reproduction in the toxigenic diatoms Pseudo-nitzschia australis and P. pungens (Bacillariophyceae) on the Washington coast. – J. Phycol. 46: 41–52. (2010)
-Montresor M. y col. Sex in marine planktonic diatoms: insights and challenges. Perspectives in Phycology, 3 Issue 2: 61–75 (2016)
-Orsini L. y col. Toxic Pseudo-nitzschia multistriata (Bacillariophyceae) from the Gulf of Naples: morphology, toxin analysis and phylogenetic relationships with other Pseudo-nitzschia species. Eur. J. Phycol., 37:2, 247-257 (2002)
-Sarno D. y col. A massive and simultaneous sex event of two Pseudo-nitzschia species. Deep-Sea Res Pt II 57: 248–255 (2010)
-Scalco E. y col. The sexual phase of the diatom Pseudo-nitzschia multistriata: cytological and time-lapse cinematography characterization. Protoplasma, DOI 10.1007/s00709-015-0891-5 (2015)
-Vanstechelman I. y col. Linkage mapping identifies the sex determining region as a single locus in the pennate diatom Seminavis robusta. PLoS ONE 8(3): e60132. (2013)

 

La roja fue la primera

 

Bangiomorpha pubescens
http://evolution.berkeley.edu/

Y no hablo de fútbol, sino de sexo. Porque en los fósiles del alga roja Bangiomorpha pubescens (isla de Somerset en el Artico de Canadá) se halló la primera prueba de reproducción sexual en nuestro planeta.

Bangiomorpha es además el primer eucariota conocido: sus fósiles tienen 1.200 millones de años…tres veces menos que los estromatolitos de Shark Bay (3.500 millones de años).

En Bangiomorpha había diferenciación sexual masculina y femenina, tal como en sus descendientes actuales del género Bangia…y se trataba de un organismo multicelular.Un estudiante muy atento durante unas charlas en el colegio Serra-Vincios me preguntó: las algas (unicelulares) ¿tienen géneros?

Este Gyrodinium instriatum
no sabría decirte si es chico ó chica

Pues masculino y femenino, no, pero sí tienen reproducción sexual. Por raro que suene, se puede decir que algunas células se «sienten atraídas» y se unen para reproducirse sexualmente, después de una fusión celular. Esas células especiales son gametos.

Los gametos solo tienen una copia del material genético (haploides) y al fusionarse, igual que nuestros espermatozoides y óvulos, forman zigotos (diploides).

En la imagen inferior podemos comparar el tamaño de dos dinoflagelados (Dinophysis tripos y un quiste de Fragilidium) con el óvulo y espermatozoides humanos.

 

El óvulo mide 150 micras de diámetro y los espermatozoides solo 5.
Dinophysis tripos (izquierda) mide 110 micras de longitud.

Los gametos en las algas pueden ser distintos de las células «normales» vegetativas.

En algunos dinoflagelados, por ejemplo, los gametos son más pequeños…Y pueden ser iguales ó de distinto tamaño, como sucede en humanos. Aunque no haya «chicos y chicas», por eso de la atracción se suelen llamar células «positivas» y «negativas» (+/-).
Gymnodinium catenatum

Todavía se desconocen los ciclos de vida completos de numerosas especies, porque las plantas y por extensión las algas, son más complicadas que nosotros en este aspecto…!!

Si tenemos un cultivo originado a partir de una sola célula vegetativa, solo tendremos un tipo de gametos (+) ó (-). Hay especies que aún así pueden tener reproducción sexual (Alexandrium taylori), lo cual no deja de ser curioso…pero muchas otras especies necesitan gametos de signo opuesto (Lingulodinium polyedrum).
Todo esto es una simplificación, ya que en algunos dinoflagelados como Gymnodinium catenatum ó Noctiluca scintillans encontramos cultivos con una u otra estrategia. Aún hay más (como diría Super Ratón): la reproducción sexual en las algas puede incluir más de 2 tipos de gametos (p.ej. en G. catenatum y G. nolleri).
El ciclo de vida típico de un dinoflagelado.

La célula que resulta de la fusión de los gametos (2 y 3) suele ser un quiste de resistencia (4) en el caso de los dinoflagelados. Este quiste, como ya vimos en otra entrada, es inmóvil y cae al sedimento. Al despertar (5) inicia un nuevo ciclo de vida; una célula móvil (1) que luego se divide y da lugar a las células vegetativas normales. Éstas se dividen asexualmente, que es el modo por el cual crecen las poblaciones de fitoplancton. Así que la reproducción sexual es importante ya que puede marcar el inicio y final de las proliferaciones.En el siguiente vídeo podemos ver cómo «danzan» los supuestos gametos del dinoflagelado Fragilidium, más pequeños, alrededor de un quiste.

Colonia y célula individual de Volvox
http://www.botany.hawaii.edu/

Sobre el origen del sexo y los géneros masculino y femenino se han descubierto muchas pistas en las colonias del género Volvox: un organismo microscópico que pertenece al grupo de las algas verdes.

Volvox es muy especial porque marca la transición entre algas unicelulares y multicelulares: forma colonias con células diferenciadas pero también células individuales cuando germinan sus zigotos.

Volvox posee gametos masculinos y femeninos distintos, tal como sucede en humanos…
y su pariente más cercano entre las algas unicelulares es la clorofícea Chlamydomonas reinhardtii.

Nozaki y col. en 2006 descubrieron que los gametos masculinos en Volvox proceden de gametos del tipo negativo en Chlamydomonas, el tipo dominante en esta especie…
Pero es el único caso conocido y puede que sea la excepción !! 

Referencias:

-Butterfield NJ. Bangiomorpha pubescens n. gen., n. sp.: implications for the evolution of sex, multicellularity, and the Mesoproterozoic/Neoproterozoic radiation of eukaryotes. Palaeobiology 26: 386-404 (2000).
-Figueroa R. The significance of sexuality and cyst formation in the life-cycles of four marine dinoflagellate species. Tesis doctoral, 154 pp (2005).
-Herron MD, Michod RE. Evolution of complexity in the Volvocine algae: transitions in individuality through Darwin’s eye. Evolution 62: 436-451 (2007).
-Nozaki H, et al. Males evolved from the dominant isogametic mating type. Current Biology 16,24: R1018 (2006).