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Margalefidinium

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Imagen de portada: Bahía Bioluminiscente de La Parguera. Fuente: viator.com

Hasta finales del siglo XX las especies de fitoplancton se describían examinando su morfología. Pero el desembarco de técnicas moleculares en los años 80′ abrió nuevas posibilidades para estudiar la biodiversidad, manifestando de paso algunos errores previos de identificación.

Vista de isla Magueyes y los laboratorios de la estación marina de la Universidad de Puerto Rico. Fuente: uprm.edu.p

Tal es el caso del protagonista de hoy: Margalefidinium polykrikoides, antes Cochlodinium polykrikoides.

Para contarles su historia vamos a retroceder al verano de 1958, sólo cinco años después de la publicación de la estructura del ADN.

Entre julio y agosto de 1958 Ramón Margalef estudió el fitoplancton de la costa sur de Puerto Rico, aprovechando una estancia en el Instituto de Biología Marina (Universidad de Puerto Rico) en isla Magueyes.

En dicha región, rica en manglares y arrecifes, el plancton de Bahía Fosforescente (de La Parguera) reveló una especie nueva de dinoflagelado, fotosintética y poco abundante.

Cuando había más células eran un fastidio: su mucosidad atascaba rápidamente los filtros en los que muestreaban el fitoplancton.

Por su aspecto exterior recordaba al género Polykrikos, aunque mostraba características distintas que Margalef juzgó intermedias entre dicho género y Cochlodinium.

Cochlodinium polykrikoides. Fuente: Fig. 27(m) de Margalef (1961).

Ante un hallazgo así un táxonomo puede jugar dos apuestas: conservadora o arriesgada. Y Margalef optó por la primera.

Decidió llamarle Cochlodinium polykrikoides (El Cochlodinium que parece Polykrikos).

Tratándose de Bahía Fosforescente, era asunto obligado discutir de la bioluminiscencia…

…Margalef explicaba que las densas poblaciones de dinoflagelados, en particular de Pyrodinium bahamense (responsable nº1 de la bioluminiscencia) crecían y se mantenían dentro de la bahía gracias a la circulación lenta del agua y a su limitada conexión con el mar.

Aquellas condiciones estimulaban el desarrollo de dinoflagelados y mareas rojas en la bahía, evitando su dispersión hacia la costa donde la turbulencia y nutrientes inclinaban la balanza a favor de las diatomeas.

De hecho Margalef cita que la bahía cerca de Nassau (Bahamas) donde se describió a Pyrodinium bahamense perdió su bioluminiscencia al agrandar el estrecho canal que la comunicaba con el mar.

Bahía Fosforescente (también llamada Bioluminiscente) de La Parguera. Fuente: travelnotes

Volviendo a C. polykrikoides, en décadas posteriores sus proliferaciones (y mareas rojas de color «café») se detectaron primero en Asia y desde los años 80′-90′ se extendieron a otras regiones en el Atlántico, Índico, Pacífico, Oriente Medio y Mediterráneo.

Suele proliferar en aguas cálidas (>20ºC) y como curiosidad les diré que es un campeón de velocidad: en sus migraciones verticales llega a recorrer ¡3 metros por hora! (triplica lo habitual en otros dinoflagelados).

Sus blooms se localizan principalmente en latitudes bajas (tropicales y subtropicales) y pueden ocasionar graves problemas medioambientales y para las actividades humanas.

Es nocivo para la fauna marina (causa mortandades masivas en peces, marisco, corales y plancton) y el mucílago que producen los blooms obstruye filtros en plantas desalinizadoras de Oriente Medio, en el Golfo Pérsico y de Omán. Su proliferación en 2008/09 forzó el cierre -durante 4 meses- en desaladoras de dicha región.

Las pérdidas económicas que ocasiona en la acuicultura mundial, principalmente en Asia, se estiman en 140 millones de US$.

Fuente: marinespecies.org

En Japón y Corea del Sur las combaten sedimentándolas con arcilla fluida por ejemplo.

Importante: es nocivo únicamente si está vivo.

En ensayos de laboratorio solo se ha observado muerte de peces y marisco expuestos a cultivos de C. polykrikoides tanto, 1) en contacto directo, como 2) separados por mallas que impiden que pasen dinoflagelados (sólo el medio).

A partir de los cultivos se han aislado fracciones con actividad hemolítica, neurotóxica, hemoaglutinante y causantes de estrés oxidativo.

Pero no se ha identificado ninguna toxina, solo ácidos grasos relacionados con la hemólisis…

Sea lo que sea, toxinas o no, su naturaleza es lábil porque los cultivos dejan de ser nocivos tras congelar, sonicar o hervir las células.

En Latinoamérica no hay estimaciones económicas sobre el impacto de los blooms de C. polykrikoides.

Margalefidinium polykrikoides (1a). Registros de blooms en Latinoamérica (1b) y mecanismo de ictiotoxicidad ligado a daños en agallas de peces (1c). Fuente: Fig. 1 de López-Cortés y col. (2019).

Afectan principalmente a México y Centroamérica donde se han registrado proliferaciones masivas (durante semanas o meses) asociadas a muertes en fauna marina (peces, tortugas, cefalópodos y corales), así como daños al sector turístico.

En México se ha descrito hiperpigmentación en bañistas que nadaban en mareas rojas de este dinoflagelado. En centros sanitarios les trataron dichos síntomas como quemaduras solares.

Los estudios genéticos en Cochlodinium fueron revelando que distintas especies, como C. polykrikoides, no aparecían juntas en los árboles evolutivos sino dispersas entre otros géneros de dinoflagelados. Raro, raro…

Pero faltaba una pieza clave del puzzle: la posición filogenética de la especie tipo de Cochlodinium: C. strangulatum.

Dicha especie, descrita por Schütt (1895), define las características del género Cochlodinium y nadie la había caracterizado genéticamente (se había encontrado en escasas ocasiones o pasado desapercibida). C. strangulatum es heterótrofa como la mayoría de especies en dicho género salvo raras excepciones como C. polykrikoides.

Así que en 2017 Gómez y col. desenterraron el hacha de guerra molecular y secuenciaron parte de un gen ribosomal (28S o LSU en inglés) en C. strangulatum (aislado en Brasil) para salir de dudas.

Resumen gráfico de Gómez y col. (2017), mostrando la distancia en un árbol LSUrDNA entre Cochlodinium strangulatum y Margalefidinium.

Y los resultados moleculares evidenciaron que C. strangulatum era muy distante filogenéticamente de C. polykrikoides.

Ello justificaba su separación en géneros distintos (apoyada a su vez por diferencias morfológicas).

Y así fue como en reconocimiento a Ramón Margalef, su descubridor original, Gómez y col. (2017) renombraron a dicha especie como Margalefidinium polykrikoides. La especie tipo del nuevo género Margalefidinium.

Referencias:

  • Alonso-Rodríguez R. y col. El fitoplancton en la camaronicultura y larvicultura: Importancia de un buen manejo. México, ME: Comité Estatal de Sanidad Acuícola de Sinaloa, pp. 147 (2004).
  • Anderson D.M. y col. (Eds), Harmful Algal Blooms (HABs) and Desalination: A Guide to Impacts, Monitoring and Management. Paris, Intergovernmental Oceanographic Commission of UNESCO, 539 pp. (IOC Manuals and Guides No.78.) (English) (IOC/2017/MG/78) (2017).
  • Gómez F. y col. Molecular characterization and morphology of Cochlodinium strangulatum, the type species of Cochlodinium, and Margalefidinium gen. nov. for C. polykrikoides and allied species (Gymnodiniales, Dinophyceae). Harmful Algae 63:32-44 (2017).
  • Kudela R.M. & Gobler C.J. Harmful dinoflagellate blooms caused by Cochodinium sp.: global expansion and ecological strategies facilitating blooms formation. Harmful Algae 14:71–86 (2012).
  • López-Cortés D.J. y col. The state of knowledge of harmful algal blooms of Margalefidinium polykrikoides (a.k.a. Cochlodinium polykrikoides) in Latin America. Front. Mar. Sci. 6:463 (2019).
  • Margalef R. Hidrografía y fitoplancton de un área marina de la costa meridional de Puerto Rico. Inv. Pesq. XVIII:33-96 (1961).
  • Schütt F. Die Peridineen der Plankton-Expedition. I. Theil Studien Über die Zellen der Peridineen. Ergebnisse der Plankton-Expedition der HumboldtStiftung, IV. M.a.A. Kiel, Leipzig: Lipsius und Tischler (1895).
  • Tang Y.Z. & Gobler C.J. Characterization of the toxicity of Cochlodinium polykrikoides isolates from Northeast US estuaries to finfish and shellfish. Harmful Algae 8:454-462 (2009).

Sallie W. Chisholm y el secreto mejor guardado

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[Imagen de Portada: S.W. Chisholm. Fuente: MIT News]

Sallie W. Chisholm con Mr. Obama en la entrega de la Medalla Nacional de Ciencia. Fuente: CBS News.

Lo prometido es deuda: aquí tienen la segunda entrada dedicada a una científica para su publicación en Oceánicas.

Me atrevo a decir que cualquiera que estudie el plancton, en especial desde el punto de vista de la ecología y la oceanografía, conoce muy bien su nombre y su trabajo.

Y si no es así no se preocupen, que desde hoy no pasa un día más sin que arreglemos este asunto.  

El 1 de febrero de 2013 el presidente de EEUU, Barack Obama, entregaba el galardón científico más importante del país, la Medalla Nacional de Ciencia (en Ciencias Biológicas), a Sallie W. Chisholm.

Ella misma confesó que fue el momento más álgido de su carrera. Pero la lista de premios y reconocimientos a su trabajo es larga y la pueden consultar en la web de su laboratorio: «The Chisholm Lab». Entre ellos yo destacaría el premio Ramón Margalef de Ecología (2013).

El galardón es muy original ya que representa a una microalga: Picarola margalefii (Cros & Estrada, 2004), un cocolitóforo descrito en el Mediterráneo.

El premio Ramón Margalef (Joyería Capdevila) y Picarola margalefii. Fuente: web.gencat.cat

El premio Margalef solo ha recalado en 2 mujeres a lo largo de las 13 ediciones celebradas hasta la fecha. Pero esta desproporción entre sexos no es exclusiva de dicho premio.

La propia Medalla Nacional de Ciencia de los EEUU, en la modalidad de Ciencias Biológicas, ha sido otorgada 144 veces. Si no me fallan los cálculos a 118 hombres y 26 mujeres (1963-2014).

Los premios son para quien los merece, por supuesto que sí. Pero esas 26 mujeres representan un ∼18% de galardonadas. La ciencia es un reflejo de la sociedad y de lo que consiguen hombres y mujeres con su esfuerzo. Cualquiera de nosotros sabe que no aportamos el ∼82% de los avances científicos así que en algo nos estamos equivocando. Hay que corregir este desequilibrio a todos los niveles y no solo en los premios que al fin y al cabo son consecuencia última de todo lo demás.

A sus 71 años Sallie (Penny) Chisholm continúa trabajando como profesora en el M.I.T. en Cambridge (Massachusetts). Sus contribuciones científicas pueden resumirse bajo la siguiente palabra: Prochlorococcus.

Prochlorococcus (MIT9215). Fuente: The Chisholm Lab.

Este organismo, una minúscula cianobacteria aislada en el mar de los Sargazos en 1988 (Chisholm y col. 1988), descrita formalmente en 1992 como Prochlorococcus marinus (Chisholm y col.), revolucionó completamente nuestra idea de las comunidades planctónicas marinas.

El propio Ramón Margalef dijo tras su descubrimiento: “Això és realment el que ens faltava perquè tot quedi lligat” [Esto es realmente lo que nos faltaba para que todo quede ligado; trad. de la glosa de Dolors Plana en la entrega del premio Margalef a Chisholm].

Nadie lo había encontrado porque no disponíamos de las herramientas adecuadas. Prochlorococcus estaba delante de nuestras narices, pero nadie lo alcanzó a ver hasta que a Chisholm se le ocurrió aplicar la citometría de flujo (una técnica utilizada en medicina), al estudio de muestras naturales de fitoplancton.

En 1980 Chisholm ya usaba citometría de flujo para estudiar los cultivos en su laboratorio, pero años después quiso ir más allá y estudiar muestras naturales en un buque oceanográfico.

Penny Chisholm hablando en TED (abril 2018, Vancouver, BC, Canada). No se la pierdan, es una charla maravillosa, más de 1 millón de visitas desde su publicación. Autor: Bret Hartman / TED. Fuente: TED Blogs.

Pero había un problema: los equipos de citometría no estaban diseñados para esa aplicación. Así que fue un joven investigador de su grupo, Robert Olson, quien modificó el instrumento. Lo que sucedió después forma parte de la historia de la oceanografía. De ello hablamos en «El Rey del Desierto».

El descubrimiento de Prochlorococcus hizo que Chisholm reorganizase su laboratorio para dedicarse en exclusiva a su estudio.

Sus trabajos han sido fundamentales para descubrir que Prochlorococcus marinus es el organismo fotosintético más abundante del planeta, su papel crucial en el ecosistema marino y la vida en general de nuestro planeta.

Posee una distribución global, alcanzando 100.000-400.000 células/mL en las zonas oligotróficas de los océanos, aunque disminuye bruscamente por encima de 40-45º de latitud. La propia Sallie Chisholm comenta en su charla TED «The tiny creature that secretly powers the planet«, que el peso estimado de las poblaciones de Prochlorococcus supera al de la humanidad. Su éxito reside en la existencia de diferentes ecotipos adaptados para explotar las condiciones de luz y nutrientes de toda la capa de agua iluminada del océano, desde la superficie hasta 150-200 metros de profundidad.

Esquema de la distribución vertical de ecotipos de Prochlorococcus de baja y alta luz (LL y HL), así como de sus relaciones filogenéticas. Fuente: Braakman y col. (2017)

Los ecotipos de profundidad son los más primitivos evolutivamente y a partir de ellos surgieron adaptaciones que permitieron a Prochlorococcus extender sus dominios hasta la superficie del mar.

Las nuevas herramientas moleculares y la posibilidad de secuenciar y analizar genomas completos han permitido en los últimos años enriquecer esta interpretación identificando una inmensa reserva genética compartida por el conjunto de Prochlorococcus (80.000 genes) muy superior al número de genes presentes en cada célula (2.000).

Para terminar, comentaré la idea central de uno de los trabajos más recientes de Chisholm junto a sus colegas Braakman y Follows (Braakman y col. 2017). Es una idea bella y simple: la coevolución entre Prochlorococcus y bacterias heterotrófas del grupo SAR11 (Pelagibacterales como Pelagibacter ubique).

Pelagibacterales (SAR11). Fuente: MicrobeWiki.

Ambos estarían involucrados en una relación mutualista.

A lo largo de la evolución Prochlorococcus ha ido aumentando su actividad metabólica y la excreción de carbono al medio. Y de ello se han aprovechado las bacterias SAR11 (los organismos más abundantes del plancton marino), que a su vez reciclan nutrientes y aportarían funciones beneficiosas para Prochlorococcus.

Se trataría de un ejemplo de la hipótesis de La Reina Negra (Morris y col. 2012) según la cual ciertas poblaciones de un ecosistema ahorran nutrientes esenciales perdiendo funciones que comparten con otros organismos. La estrategia es viable siempre y cuando no desaparezcan esos organismos.

Para entenderlo mejor, según Braakman, Follows y Chisholm, Prochlorococcus y SAR11 funcionarían como los cloroplastos y las mitocondrias de las células vegetales. Pero sin un organismo que los reúna sino viviendo libres en la inmensidad del océano.

Nota: esta entrada fue publicada hoy mismo, 13 de noviembre, en la web Oceánicas.

Referencias:

-Braakman y col. Metabolic evolution and the self-organization of ecosystems. PNAS E3091-3100 (2017).
-Chisholm SW y col. A novel free-living prochlorophyte abundant in the oceanic euphotic zone. Nature 334:340–343 (1988).
-Chisholm SW y col. Prochlorococcus marinus nov. gen. nov. sp.: an oxyphototrophic marine prokaryote containing divinyl chlorophyll a and b. Arch. Microbiol. 157:297–300 (1992).
-Cros L & Estrada M. Picarola margalefii, gen. et sp. nov., a new planktonic coccolithophore from NW Mediterranean waters . Scientia Marina 68 (supplement 1): 243-248 (2004).
-Morris JJ y col. The black queen hypothesis: Evolution of dependencies through adaptive gene loss. MBio. 3(2):e00036–e00012 (2012).
Páginas web:
http://web.gencat.cat/es/generalitat/premis/premi-ramon-margalef/galeria-de-premiats/2013.-sallie-w.-chisholm/

 

La canción del verano

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La entrada de hoy es especial ya que la escribí para incluirla en el blog del centenario del IEO,
que aprovecho aquí para recomendarles. El tema era libre y mezclando historia, fitoplancton y Vigo
me salió rápidamente un nombre…

Ramón Margalef
en la campaña Sahara II (1971).
Autor: Santi Fraga.

Ramón Margalef fue un ecólogo y oceanógrafo cuyos méritos científicos alcanzaron una gran repercusión y reconocimiento a nivel mundial.
Su teoría de la información aplicada a la ecología y el estudio de la estructura y sucesión ecológica en el plancton son ejemplos de sus contribuciones más importantes.

En 2004 la Generalitat de Cataluña creó en su honor el premio «Ramón Margalef» de ecología, que el año pasado fue otorgado a la oceanógrafa estadounidense Sallie W. Chisholm.

El significado de esta personalidad de la ciencia del s.XX la resumió el diario «El País» en su necrológica de 2004 y también el ICM (CSIC, Barcelona), en una web dedicada a Margalef. Yo mismo confieso haber leído poco sobre él, pero me propuse enmendar el error…!! 

El ciliado Mesodinium
(600 X).
Campeón de “mareas rojas”
en Galicia
pero absolutamente INOCUO…!!

Y que mejor que empezar por un artículo suyo de 1956 titulado «Estructura y dinámica de la purga de mar en la Ría de Vigo», donde describía la oceanografía y los organismos asociados a las mareas rojas en agosto y septiembre de 1955.

Margalef, al igual que Sobrino en 1918, encontró que el dinoflagelado Gonyaulax polyedra (Lingulodinium polyedra) era abundante, sí, pero no el único responsable de la marea roja: también señaló a otras especies como los dinoflagelados Gonyaulax diacantha, G. spinifera y el ciliado Mesodinium.

Margalef citaba que la coloración producida por los dinoflagelados variaba desde tonos «herrumbrosos», «aceitunados» a otros más «sanguinolentos» en el caso de Lingulodinium.

Una marea roja, seguramente de Mesodinium rubrum.
Nigrán, agosto de 2007. (Autor: Santi Fraga).

Las manchas de color rojo más vivo eran producidas por el ciliado Mesodinium y Margalef las calificó como «degeneradas». 

No piensen mal del pobre ciliado, es porque sus manchas las asociaba con la etapa final en la sucesión de especies…!!

A pesar del día nublado es posible ver la marea roja (una vez más, probablemente Mesodinium)
que apareció frente al centro oceanográfico de Vigo el pasado 22 de abril de 2014. Autor (el mismo del blog).


Las mareas rojas son en Galicia como la canción del verano:
llegan todos los años por la misma época y su éxito es breve…!!

Pues sepan ustedes que mientras Margalef y sus compañeros,
muestreaban las mareas rojas en aquel verano de 1955,
sonaba en todas partes esta bonita canción…

 

Sobre el examen de la coloración en el agua, Margalef mencionaba que «la superficie del agua parece tener propiedades diferentes sobre las manchas […] Se ve más lisa (¿tensión superficial menor?) y frecuentemente acumula espuma […] seguir las manchas desde una embarcación es como pretender cartografiar un conjunto de nubes atravesándolo en un avión […] En términos generales, puede decirse que sólo afectan a los 5 metros superficiales y, posiblemente, el límite inferior de la mayoría de las manchas coincide con la superficie de mayor discontinuidad térmica […] y que se halla entre los 2 y los 3 metros de profundidad.»

 

Los protagonistas de la sucesión ecológica del fitoplancton:
a la izquierda Protoperidinium (dinoflagelado)
y a la derecha Lauderia (diatomea).  La imagen pertenece a una muestra
de la ría de Pontevedra (Campaña DINVER, 2013)
y la realicé a bordo del buque oceanográfico Ramón Margalef (IEO).

En un trabajo anterior («El fitoplancton de la ría de Vigo»), Margalef y col (1955) describían por primera vez la sucesión planctónica en las rías gallegas. Y se referían a ella como un proceso en 3 etapas que abarcaban alrededor de 3 meses.
En la primera etapa surgían las diatomeas de pequeño tamaño, después las diatomeas más grandes con algunos dinoflagelados, y la tercera etapa era el predominio de los dinoflagelados, que es además función de la temperatura y se manifiesta de forma más contundente en verano.

 

Una pareja del dinoflagelado Ceratium furca.
Margalef cita a esta especie como la más abundante
en una marea roja en la ría de Vigo en 1953.

Las mareas rojas serían la culminación de la tercera etapa (dominio de dinoflagelados), siempre y cuando la estabilidad en la ría se mantuviera durante un período anormalmente largo (al menos quince días).

Y para referirse a ella, en lugar de la expresión «purga de mar«, Margalef comenta:
«…preferimos la denominación hematotalasia introducida por SOBRINO (1918), el primer autor español que escribió sensatamente sobre ella».

El «Lampadena» fue utilizado en los trabajos en las rías
del IIM hasta el año 1997.

Los muestreos de estos trabajos de Margalef en la ría de Vigo (y otros muchos en décadas posteriores) se realizaron a bordo de una pequeña embarcación, «Lampadena», que acababa de entrar en servicio en el Laboratorio de Vigo del Instituto de Investigaciones Pesqueras (hoy IIM-CSIC).

El “Cornide de Saavedra” fue el primer gran buque dedicado a la investigación marina, puesto en servicio en 1971 por la Subsecretaría de la Marina Mercante. La primera campaña de pesca que realizó el “Cornide” fue la Sahara I, con Carlos Bas como jefe de campaña.

El «Cornide de Saavedra» tal como era en 1971
Y la primera de oceanografía fue precisamente con Margalef, también en 1971, en el Sahara occidental (Sahara II). De hecho, existe un vídeo publicado en internet de 50 mins de duración en el que se pueden ver a todos los participantes de aquella campaña, incluyendo al propio Margalef y a nuestro compañero Santi Fraga del IEO de Vigo. La lista completa de participantes está en el informe que publicó Margalef en diciembre de 1971, donde dejó constancia además de lo mucho que costó conseguir un buque de estas características:
El Cornide de Saavedra en el puerto
de Santa Cruz de Tenerife (2006)

«España ocupa un lugar importante entre las potencias pesqueras y nos agrada hablar de pasadas hazañas navales; pero la afición actual de los españoles a las cosas de la mar es más retórica que real. En todo caso la investigación oceanográfica estaba muy mal servida en España, en lo que ha de verse un reflejo de escasa inquietud intelectual. Un pesquero transformado, del tiempo de la primera guerra mundial, el «Xauen», mantenido en servicio por el Instituto Español de Oceanografía, fue por mucho tiempo casi el único exponente de la presencia científica de España en la mar […] Recuerdo que tuve que preparar diversos informes en el léxico abominable del español administrativo tratando de justificar que un barco era un instrumento de trabajo necesario para un instituto de investigación pesquera».

Pero la espera mereció la pena !! –Esta fue la primera impresión de Margalef sobre el «Cornide», a su llegada a Las Palmas el 9 de agosto de 1971– «No había visto el barco desde una fecha ya lejana […] Ahora no tenía mal aspecto. Los camarotes podían calificarse de lujosos, por lo menos mi camarote individual, privilegio del jefe de misión, lo que no quiere decir que los otros camarotes fueran peores […] los laboratorios en sí eran espaciosos y cómodos, como raramente se ven en los barcos. Además teníamos aire acondicionado […] Son ventajas que es difícil apreciar en todo lo que valen».
Angeles Alvariño.
Fuente: http://emigracion.xunta.es/

Pasaron los años y aquel “Cornide” que tanto ilusionó a Margalef pasó en 1999 al IEO. Su calendario de campañas se interrumpió en 2013 y hoy en día permanece atracado en el puerto de Marín. Para sustituir al “Cornide” se botaron en 2011-12 dos buques casi idénticos, el «Ramón Margalef» y el «Angeles Alvariño», éste último bautizado en homenaje a la oceanógrafa y zoóloga gallega del mismo nombre.

Alvariño comenzó su carrera en el IEO pero a mediados de los años 50′ se trasladó a EEUU donde realizó la mayor parte de sus estudios científicos, entre otros en el «Woods Hole Oceanographic Institution» y el «Scripps Oceanographic Institute».

 

El «Margalef» en el puerto de Vigo, en 2013.
Autor: Patricio Díaz.





Y para terminar, una curiosa coincidencia: los buques recién estrenados, «Margalef» y «Alvariño», poseen una eslora casi idéntica (46,7 m) a la de los cañoneros «Hernán Cortés» y «Vasco Núñez de Balboa» (47 m), que realizaron las primeras campañas del IEO hace casi 100 años…!!



Referencias:
-Margalef R. Una campaña oceanográfica del “Cornide de Saavedra” en la región de afloramiento del noroeste africano. Inv. Pesq. 35:1-39 (1971).
-Margalef R. Estructura y dinámica de la “purga de mar” en la ría de Vigo. Inv. Pesq 5:113-134 (1956).
-Margalef R, Durán M & Saiz F. El fitoplancton de la ría de Vigo de enero de 1953 a marzo de 1954. Inv. Pesq. 2:85-129 (1955).