Marea roja en el río Miñor

Imagen de portada: ensenada del Miñor (Ramallosa)

En el río, en el río
Suenan cantos de sirena
Que en la noche, que en la noche
Todavía me despiertan

[En el río, Vetusta Morla; 2011]

El 12 de mayo fue un viernes soleado de primavera en Ramallosa (Nigrán). Pero además del fin de semana aquel día anunciaba una enorme sorpresa. A las 8:20 de la tarde me llegaron al whatsapp varias fotos y el vídeo de una marea roja. Eran de Gonzalo González-Nuevo (IEO-CSIC, A Coruña) y venían con este texto: «en el puente de Ramallosa ahora mismo«.

Aquí tenéis el vídeo…

En aquellas fechas había marea roja tóxica de Alexandrium minutum en Pontevedra. Dicha especie aparecía en los recuentos celulares de fitoplancton tóxico en Baiona, frente a Ramallosa. Además, estaba cerrada la zona por la presencia elevada de toxinas paralizantes. Así que lo primero que pensé fue que era A. minutum.

Pero sin pruebas «no hay paraíso». Gonzalo recogió muestras y me las dio al día siguiente (sábado sabadete, así que no pude verlas al microscopio hasta el lunes). Tras dos días a temperatura ambiente me encontré que la mayoría de las células se habían enquistado a «pelotitas marrones». Sin embargo, las pocas que nadaban no eran -ni por asomo- A. minutum sino otro dinoflagelado amante de estuarios y salinidades bajas: Kryptoperidinium foliaceum.

¡¡Y había precedentes en la zona!! años atrás en mi grupo del IEO de Vigo habían publicado un trabajo (Figueroa y col. 2009) aprovechando otra marea roja similar en 2006. Aún así, para salir de dudas sobre aquellas «pelotitas» me acerqué a Ramallosa el 15 de mayo. Cuando llegué, a primera hora de la tarde, había bajamar y para mi regocijo el agua seguía de color chocolate…

El puente de Ramallosa sobre el Miñor (15 de mayo 2023). Autor: F. Rodríguez

Tomé nuevas muestras en el río y de vuelta al laboratorio confirmé que el Miñor estaba teñido por un enjambre de hojitas microscópicas que nadaban sin cesar: K. foliaceum. La salinidad era de apenas 16 (la mitad de lo habitual en el interior de la ría). Aquí teneis el vídeo de una muestra (a 100 y 400 aumentos) tomada justo en el lugar de la imagen. La concentración de K. foliaceum era de 2,6 millones células/litro.

Mientras buscaba información para esta entrada descubrí que acaban de renombrarlo como Kryptoperidinium triquetrum (Tillmann y col. 2023). Y dichos autores han revelado además un asunto sorprendente sobre esta especie, que dejo para el final de la entrada.

La velocidad con la que se mueve K. triquetrum hace imposible observarlo en detalle. Pero si lo dejamos unos minutos bajo la luz del microscopio se ralentiza su movimiento. En el siguiente vídeo podeis apreciar su aspecto aplanado y curvo. Por eso decía lo de «hojitas microscópicas» (a las que hacía honor con su nombre). Lo que veis en el centro de la célula de color rojo es el estigma (o mancha ocular), un fotoreceptor relacionado con el movimiento en función de la luz (fototaxis).

El lugar donde se produjo esta marea roja es una zona de gran valor ecológico. Ramallosa forma parte de la Red Natura 2000, una herramienta europea para proteger la biodiversidad y asegurar la supervivencia de flora, fauna y hábitats naturales. Dicha red incluye Lugares de Interés Comunitario y entre ellos Zonas Especiales de Conservación (ZEC) como Ramallosa (una de las 50 ZEC de Galicia; en su caso desde 2014). Su nombre en la web Natura 2000 es Ramallosa y aquí la conocemos como «a Foz do Miñor» o «esteiro do Miñor».

Delimitación geográfica del espacio protegido de Ramallosa (ES1140003; 92 hectáreas de superficie) en la red Natura 2000. Fuente: biodiversity.europa.eu

Estamos ante un humedal de 92 hectáreas que incluye al estuario del río Miñor, abierto a la ría de Vigo por un estrecho canal entre Monte Lourido y la playa de A Ladeira (con más de 1 km de longitud). En Ramallosa, además del Miñor, también desembocan los ríos Groba y Belesar.

Estuario del Miñor. A la derecha el canal de salida al mar, a la izquierda al fondo apenas se vislumbra el puente de Ramallosa donde era visible la marea roja. Autor: F. Rodríguez

El estuario del Miñor sufre una enorme presión humana, sobre todo en verano porque la zona es super-hiper-mega-turística. De ahí la importancia de su protección con figuras legales como la Red Natura 2000. En Ramallosa hay catalogados 23 hábitats (principalmente costeros y halotolerantes) y 15 especies protegidas: sobre todo aves (como la garza real o el martín pescador), pero también mamíferos (murciélagos y nutrias) y reptiles (lagarto verdinegro). Pasen y vean algunos ejemplos…

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Las proliferaciones de K. triquetrum y sus mareas rojas en el Miñor son seguramente un fenómeno natural ajeno a la actividad humana. Se trata de una especie muy estudiada y ocasiona proliferaciones en zonas costeras de todo el mundo como el Báltico, Mediterráneo, y los océanos Atlántico, Índico y Pacífico. Incluso se han descrito proliferaciones en aguas hipersalinas en Kuwait ¡¡ entre 60 y 110 de salinidad !!

Sobre Kryptoperidinium ya escribí una entrada en la que recordaba que más que un dinoflagelado se le considera «dinotomea» (dinotom en inglés) porque contiene una diatomea endosimbionte con la que obtiene energía fotosíntética. Al contrario que los cloroplastos «clásicos» (apenas un recuerdo del endosimbionte original) la diatomea de K. triquetrum apenas ha perdido su frústula de sílice para integrarse en su nuevo hogar. Mantiene un núcleo diferenciado y se divide en sintonía con su huésped.

Un descubrimiento reciente le añade más originalidad a esta especie. Tillmann y col. (2023) identificaron genéticamente las diatomeas endosimbiontes en cepas de K. triquetrum del Báltico, Mediterráneo y Atlántico (incluyendo dos cultivos del río Ulla y del Miñor, responsable de la marea roja de 2006 ¡¡y de la que tratamos hoy!!). Pues bien. Cabría esperar que la diatomea endosimbionte fuese idéntica en todos los casos ¿verdad? igual que en otro dinoflagelado con cloroplastos permanentes…

Filogenia de las diatomeas endosimbiontes de Kryptoperidinium triquetrum. Las flechas violetas indican las diatomeas en las cepas del Báltico (izquierda) y las del Atlántico/Mediterráneo (derecha). Autor: Tillmann y col. (2023). Fuente: nature.com

Pues no. K. triquetrum es el primer dinoflagelado donde su origen geográfico se relaciona con endosimbiontes distintos. Las cepas del Báltico tienen diatomeas cercanas a especies de Nitzschia, pero son diferentes a las endosimbiontes (también Nitzschia) de las cepas gallegas y del Mediterráneo (agrupadas a su vez entre si). Este resultado sugiere que han ocurrido distintas endosimbiosis con diatomeas similares ¿quizás debido a que eran endémicas o predominaban en distintas zonas? ¿perdieron unas y ganaron otras? Y sobre esto también cabe preguntarse ¿cómo diablos las incorpora Kryptoperidinium?

Una de las cepas del Báltico incluidas en el estudio de Tillmann y col. (2023). Fuente: nature.com

En el laboratorio existen cepas de Kryptoperidinium que han mantenido sus diatomeas endosimbiontes durante más de 30 años. Sin ir más lejos la del río Ulla se aisló en 2002 y la del Miñor en 2006. Así que parece una asociación estable a pesar de las diferencias geográficas. En otros géneros cercanos a Kryptoperidinium como Durinskia hay especies (D. capensis) que solo consiguen mantener diatomeas endosimbiontes durante 2 meses. En Kryptoperidinium dicha endosimbiosis ya sería permanente: un paso intermedio hacia la reducción de la diatomea y su integración como un cloroplasto, sin más…

Algunos autores han descrito cepas de K. triquetrum en las que solo veían un núcleo (el del dinoflagelado por supuesto!) pero Tillmann y col. (2023) desconfían por varios motivos. Todas las cepas de su trabajo eran binucleadas y consideran que se trataría de un rasgo invariable. Es decir: ningún Kryptoperidinium habría prescindido todavía del núcleo de su diatomea!! 

Agradecimientos: A Gonzalo por el aviso de la marea roja y todo el material que me facilitó; a Santi Fraga por las imágenes de aves del Miñor.

Referencias:

• Figueroa R. I. y col. The life history and cell cycle of Kryptoperidinium foliaceum, a dinoflagellate with two eukaryotic nuclei. Protist 160:285–300 (2009).
• Saburova, M., Polikarpov, I. & Al-Yamani, F. First record of Kryptoperidinium foliaceum (Dinophyceae: Peridiniales) from a hypersaline environment in Kuwait, north-western Arabian Gulf. Mar. Biodivers. Rec. 5:e104 (2012).
• Tillmann U. y col. Spatial fragmentation in the distribution of diatom endosymbionts from the taxonomically clarified dinophyte Kryptoperidinium triquetrum (=Kryptoperidinium foliaceum, Peridiniales). Sci. Rep. 13:8593 (2023).