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El truco más bello de la luz

Imagen de portada: playa de Samil [autor F. Rodríguez]

Quiero que veas el atardecer cuando el sol empieza a caer
Y tras él las farolas se encienden, el cielo se prende, se tiñe de tonos pastel

Haz de luz (Rayden, 2019)

El truco más bello de la luz (La plus belle ruse de la lumière) se pregunta por el sentido del universo y si la vida es una anomalía del sistema. La respuesta de su autor, el astrofísico David Elbaz, es rotundamente NO. La vida no es una excepción. Producir luz es la lógica que sigue el universo y los seres vivos también: las células son una fuente muy eficaz de fotones en el infrarrojo. A igual masa emitiríamos más partículas de luz que el Sol, en concreto ¡¡200.000 veces más!!. Así pues, el truco más bello de la luz es la vida.

La plus belle ruse de la lumière, David Elbaz (2021). Fuente: Babelio

La Tierra mantiene su química en contínua agitación (ciclos geoquímicos) facilitando la disponibilidad de nutrientes para los seres vivos. Estos, a su vez, forman parte de dichos ciclos modificándolos y acelerándolos con su actividad. Este es el argumento central en la entrada de hoy. Los seres vivos damos «vidilla» al planeta: consumimos energía y nutrientes. Absorbemos, reciclamos y devolvemos toda esa energía y nutrientes al medio. Y lo hacemos gracias a una actividad continua e incansable grabada en los genes.

La vida surgió muy pronto gracias a la energía del planeta, el Sol y las fuerzas de interacción gravitatorias que alimentan la actividad de atmósfera, mar y superficie terrestre. Fruto de ella surgieron hace unos 3800 m.a. las primeras formas de vida y con ellas la biogeoquímica. Mucho antes (hace 4400 m.a.) ya se habían formado los océanos…

Aquel primitivo mar debió ser de un profundo azul. Ese color debido a las propiedades ópticas del agua podemos contemplarlo en la superficie del océano abierto que, aislada por la temperatura y escasa en nutrientes, frena el crecimiento del fitoplancton. Esto se debe a que los flujos de materia orgánica y nutrientes van hacia abajo por el consumo de las microalgas y las migraciones verticales de zooplancton, peces e invertebrados. A dicho mecanismo se le conoce como «bomba biológica» (las flechas amarillas descendentes en este esquema).

Cadena trófica marina con los flujos de nutrientes y carbono. La suma de dichos flujos mediados por seres vivos es la «bomba biológica». Autor: Office of Biological and Environmental Research of the U.S. Department of Energy Office of Science. Fuente: Wikimedia Commons

Para compensar lo que se pierde en las profundidades existen fenómenos geofísicos que aportan nutrientes en superficie como el afloramiento, giros oceánicos, vientos, mareas, etc. Y también entran en juego otros seres vivos modificando el medio y favoreciendo el crecimiento del fitoplancton. ¿De quiénes se trata? aquí van algunos ejemplos…

Las ballenas. Son una «bomba biológica» pero al revés; algo así como un afloramiento vivo. Se alimentan de zooplancton y peces mesopelágicos, liberando cuando ascienden a la superficie plumas fecales flotantes (cacas a la deriva) ricas en nitrógeno, fósforo y metales traza que estimulan la producción primaria. Existen pocos estudios cuantitativos, pero en el golfo de Maine (Norteamérica) se ha estimado que ballenas (y focas, que también se desfondan en el mar como diría una vecina mía) pueden aportar hasta 2,3 toneladas de nitrógeno anuales a la zona eufótica, superando a los aportes fluviales. A esto se le conoce como «bomba ballena» (en inglés suena más serio: «whale pump»).

El krill. El krill antártico (Euphausia superba) es un pequeño crustáceo que sustenta a las ballenas y consigue su alimento tanto en el fondo marino como en superficie (de microalgas, detritus, zooplancton). Luego, durante la excreción y alimentación («sloppy feeding» que es como dejar flotando los restos de la comida) liberan nutrientes que impulsan el crecimiento del fitoplancton. Además, las migraciones verticales del krill pueden mezclar aguas profundas ricas en nutrientes (aquellas bajo la termoclina) con capas superiores más iluminadas, estimulando aún más la producción primaria. Las ballenas y su rol fertilizante en el océano explican la paradoja del krill: el declive de las ballenas por su caza indiscriminada ha provocado un descenso del krill.

La «bomba ballena» es la explicación de que a pesar de ser consumidoras de krill y peces, las ballenas sostengan con su actividad a sus propias presas, estimulando el crecimiento del fitoplancton al fertilizar la superficie del mar con sus «plumas fecales». Fuente: stopkillingwhales

Las aves marinas: hablemos de gaviotas. Además de bonitas (siiií, ¡bonitaaaas! les gusta tu bocadillo igual que a ti) sus excrementos o «guano» contienen nutrientes (sobre todo amonio, ácido úrico, proteínas y fosfato), que contribuyen al desarrollo del fitoplancton. Así lo han demostrado varios estudios, entre ellos uno muy reciente en la ría de Vigo (Justel-Díez y col. 2023). En él, tras estimar niveles realistas de guano en el mar cerca de las islas Cíes (a partir de los datos de su colonia de gaviotas patiamarillas, Larus michahellis) demostraron una respuesta positiva de las poblaciones del fitoplancton (en particular diatomeas) y bacterias (Alteromonadales, Sphingobacteriales y Verrucomicrobia) tras añadir guano en agua de mar en varias épocas del año y condiciones experimentales.

Por tanto, las colonias de aves como las gaviotas de Cíes pueden tener efectos beneficiosos para los microorganismos marinos, que se transmiten a los niveles superiores de la cadena trófica.

Gaviota patiamarilla (Larus michaellis). Autor: P. Figueras. Fuente: cies.gal

Anchoas y bananas: primero las anchoas. Un estudio en la ría de Pontevedra (Fernández-Castro y col. 2022) descubrió aumentos nocturnos en la turbulencia de la columna de agua que no tenían explicación física (viento, mareas…). Aquella turbulencia se registró a lo largo de 2 semanas en toda la columna de agua (unos 30 metros) y la solución llegó cuando 2 años después examinaron el contenido de las muestras de arrastres de plancton. En ellas había concentraciones altas de huevos de anchoas (Engraulis encrasicolus).

No había lances de pesca con pruebas directas de los peces. Pero sí señales acústicas de su presencia y las puestas de huevos. Los arrastres de plancton de cada mañana confirmaron que la mayoría de huevos estaban en estadio F2 de desarrollo (4-14 horas tras la puesta) mientras que en un arrastre nocturno descubrieron huevos más recientes (F1: <4 horas). La interpretación fue que la agitación de los cardúmenes de anchoas durante la puesta era responsable de la turbulencia nocturna (o «marejadilla por frenesí sexual» como la llamaron en El País: 14-IX-2023). Las conclusiones de este estudio son rompedoras y novedosas ya que demuestran que la biología SÍ puede ser una fuente importante de mezcla en el océano y zonas costeras –al mismo nivel que fenómenos geofísicos como las tormentas-, contribuyendo al aporte de nutrientes y potencialmente al crecimiento del fitoplancton.

Aquí lo explica un vídeo divulgativo del proyecto REMEDIOS (con Beatriz Mouriño [subproyecto I: física, UdV] y Enrique Nogueira [subproyecto II: plancton, IEO-CSIC] como investigadores principales).

 

Lo de las bananas. Este trabajo les valió a sus autores un Ig Nobel en Física en 2023. En este blog ya explicamos qué son los Ig Nobel, en resumen se trata de una parodia de los Nobel, en el que se premian investigaciones que primero hacen reír y luego pensar. Una de sus autoras y coordinadora del trabajo, Beatriz Mouriño (UdV), lo explicó con todo lujo de detalles en una entrevista en Efervesciencia (23-XI-2023: min 45:25).

El equipo científico incluía personal del CIM (Universidad de Vigo), IIM-CSIC y el IEO-CSIC de Vigo, así como la Universidad de Southampton y el Swiss Federal Institute of Aquatic Science and Technology. La campaña se realizó en el buque oceanográfico Ramón Margalef (IEO-CSIC). Fuente: gobio.webs.uvigo

Beatriz señala lo absurdo de la gala, con tres investigadores del Imperial College de Londres disfrazados de bananas para la entrega de premios (un billete de 10 trillones de dólares de Zimbabue y un pack de “Ig Pseudo Cola”). En este enlace podéis ver el momento en el que presentan el Ig Nobel de Física y a los autores galardonados. Lo curioso es que este artículo sobre la turbulencia de las anchoas no tuvo apenas repercusión cuando se publicó en 2022 ¡¡pero el Ig Nobel lo puso en boca de todo el mundo un año después!!

Podríamos discutir hasta el infinito sobre formas de comunicar y divulgar ciencia: tantas como tipos de público, medios de comunicación y divulgadores. Este caso me parece un ejemplo perfecto de que los resultados de una investigación, por importantes que sean, no llegan a la sociedad sin la estrategia adecuada. Y los medios anglosajones la vieron clara: la connotación sexual y el humor captaron al público general, incluido al jurado de los Ig Nobel. Y es que la clave del éxito en comunicación es dar con «la tecla» para llegar a tu público para divulgar el contenido científico y sacar a la luz a las personas, el proyecto y las instituciones que hay detrás.

Referencias:

  • Elbaz D. La plus belle ruse de la lumière. Éditions Odile Jacob. pp. 336 (2021).
  • Fernández-Castro B. y col. Intense upper ocean mixing due to large aggregations of spawning fish. Nat. Geosci. 15:287–292 (2022)
  • Justel-Díez M. y col. Inputs of seabird guano alter microbial growth, community composition and the phytoplankton–bacterial interactions in a coastal system. Environ Microbiol. 25:1155–1173. (2023).
  • Pearson H.C. y col. Whales in the carbon cycle: can recovery remove carbon dioxide? Trends Ecol. Evol. 38(3) (2023).
  • Roman J, McCarthy JJ. The Whale Pump: Marine Mammals Enhance Primary Productivity in a Coastal Basin. PLoS ONE 5(10): e13255 (2010).
  • Savoca M.S. y col. Baleen whale prey consumption based on high-resolution foraging measurements. Nature 599:85–90 (2021)
  • Schmidt K. y col. Seabed foraging by Antarctic krill: Implications for stock assessment, bentho-pelagic coupling, and the vertical transfer of iron. Limnol. Oceanogr. 56(4):1411–1428 (2011).

 

El síndrome de parálisis en gaviotas

Autor de la imagen de portada: SGB.

Gaviota, gaviota, vals del equilibrio
Cadencia increíble, llamada en el hombro
Gaviota, gaviota, blancura de lirio
Aire y bailarina, gaviota de asombro
¿A dónde te marchas, canción de la brisa
Tan rápida, tan detenida?

La gaviota (Silvio Rodríguez. «Unicornio», 1982)

Vivo en Vigo. En un noveno. Cerca del mar. En el tejado de los vecinos, aprovechando una chimenea, una pareja de gaviotas cría a sus polluelos cada primavera. Nunca lo había visto. Es un espectáculo entrañable y curioso.

Gaviotas. Casi nadie te dirá algo bueno de ellas. Manchan tu coche, roban el bocata de tu hijo en la playa, revuelven la basura, te despiertan graznando el fin de semana. Yo tampoco valoraba su presencia: cada día están ahí.

Gaviotas patiamarillas (Larus michahellis) en Cíes. Autor: Gerardo Fernández Carrera.

No aprecias lo que tienes hasta que lo pierdes. El año pasado notamos por primera vez en mi casa que faltaba algo. Se esfumó el alboroto habitual de gaviotas aunque la pareja de siempre no faltó a su cita.

En julio encontré una gaviota muerta en la calle, frente al portal de mi casa. Un visitante colombiano en nuestro laboratorio me preguntó extrañado por las gaviotas muertas en Vigo.

El 26 de junio de 2019 la Sociedad Gallega de Ornitología (SOG) publicó una nota de prensa alertando del derrumbe en las poblaciones de gaviota patiamarilla.

Las Cíes ya no albergan la mayor colonia de Europa tras una disminución del 78 % entre 2006-2015 (de 16.035 a 3.520 parejas…y en 1996 había 19.000).

Gaviota patiamarilla en playa América (Nigrán). Autor: Santi Fraga.

El descenso es generalizado en las Rías Baixas (Cíes, Óns y Sálvora) pero también en el norte, en A Costa da Morte (Sisargas).

En Vigo los avisos para retirar nidos de los tejados también se han reducido mucho lo cual sugiere una disminución importante en la ciudad.

Muchos dirán: «había demasiadas«. De acuerdo. Pero ¿hasta dónde tienen que caer sus poblaciones para alarmarse y tomar medidas?

Las gaviotas han descendido globalmente en Europa. Por dar un ejemplo la gaviota argéntea (Larus argentatus) -antes considerada una peste- ahora está incluida en la lista roja del Reino Unido.

Según la SGO deben haber varias causas detrás de la situación en Galicia: la clausura reciente de vertederos, menos alimento en forma de descartes de pesca...pero hay algo más. Cito literalmente a la SGO:

[…] os ornitólogos expertos en aves mariñas da SGO levan anos detectando unha gran mortandade de gaivotas nas súas zonas de nidificación […] Así, nas últimas tempadas nas colonias de Cíes, Ons, Sálvora e Sisargas detectáronse moitas aves adultas que en plena época de reprodución parecen verse afectadas por algún tipo de intoxicación que en poucos días, ou incluso tan só nunhas poucas horas, vainas debilitando ata que finalmente paraliza por completo os seus corpos e morren […]
Moitas veces, gaivotas afectadas por esta especie de síndrome paralizante morren na costa, nos portos e nas praias usadas habitualmente polos cidadáns, e mesmo nas rúas […].

«Cada vez menos gaivotas en Galicia» (SGO, 2019. Autor: Álvaro Barros)

El año pasado hablé con Alberto Velando (Grupo de Ecología Animal, Universidad de Vigo), quien lleva muchos años estudiando aves marinas en la zona y me explicó que estas mortandades ocurren desde hace una década. Para ampliar información me comentó que contactase con Salvador García Barcelona (IEO Málaga).

Días después le envié un email y lo que Salva me respondió me dejó atónito:

[…] llevo desde 2006 recogiendo gaviotas con síndrome de parálisis en la costa de Málaga. Las recupero en casa y luego las libero con anillas de PVC para poder seguirles la pista en el futuro. No sé cuál es la causa, lo comuniqué varias veces a las autoridades locales por si convenía hacer algún tipo de análisis pero me vinieron a decir que las gaviotas no eran precisamente una prioridad por no tener algún grado de protección.

Así que desde hace unos años congelo todos los cadáveres que recojo y las que acaban muriendo en casa por si alguna vez alguien quiere buscar la causa de ese síndrome. Habrá casi dos centenares de aves congeladas de varias especies, y siguen llegando, pero no en forma de mortandades masivas sino más bien a modo de goteo.

Gaviotas sombrías (Larus fuscus) afectadas por el síndrome de parálisis. Autor: SGB.

[…] Desde 2006 he recogido unas 500 gaviotas yo solo, la mayoría las he liberado con vida tras mantenerlas en casa un par de semanas a base de suero y pescado. Afortunadamente hay otras personas en la provincia que colaboran en la recogida y cuidado de estas gaviotas, mayoritariamente patiamarillas y sombrías.

Algunas incluso son veterinarias y ofrecen todo el potencial de sus clínicas para su cuidado. Nuestra capacidad para continuar recogiendo gaviotas es muy alta ya que hace unos meses conseguimos centralizar la recogida de gaviotas en varias clínicas veterinarias y dos residencias caninas.  

También nos dan avisos desde los servicios de limpieza de algunas playas y algunas patrullas de la policía local de Málaga. Y una vez nos llegan a los recintos de que disponemos (principalmente a la Sociedad Protectora de Animales y Plantas de Málaga) se mantienen en cautividad unos días, se anillan con PVC y se liberan en algún lugar próximo a fuentes de alimento predecibles, como un puerto pesquero.

Si alguna muere me guardan los cadáveres y los congelo para posteriormente hacer las necropsias. De los exámenes post mortem obtenemos mucha información de las aves (sexo, contenido estomacal, muda…), pero la pena es que no hay manera de conseguir hacer análisis que sirvan para saber la causa de esas intoxicaciones porque no hay financiación ni proyectos específicos en curso.

¿Cuáles son las causas de este síndrome? En 2014 se publicó en la Universidad de Lisboa el único trabajo que he encontrado en la Península Ibérica sobre las causas de este síndrome: la tesis doctoral de Susana Patrícia Veloso Soares: «PARETIC SYNDROME IN GULLS (LARIDAE) IN THE SOUTH OF PORTUGAL». Su autora estudió 148 gaviotas recibidas en un centro de rehabilitación de fauna salvaje en Algarve (RIAS) entre 2009-2012.

Los síntomas más comunes fueron parálisis parcial, cloaca flácida, comportamiento deprimido y mal estado general de los individuos (deshidratados y consumidos). Sólo sobrevivieron la mitad pero los análisis no consiguieron revelar al responsable del síndrome.

Y mira que examinó posibilidades: aspergilosis, salmonelosis, sarcocistosis, botulismo, intoxicación por metales (plomo, cobre, mercurio), pesticidas, falta de vitamina B1 (tiamina) y…toxinas de microalgas.

El fitoplancton productor de estas sustancias puede intoxicar gravemente a toda clase de fauna marina a través de la bioacumulación de toxinas en la cadena alimentaria (u otros motivos). En este blog he citado ejemplos de ello en varias regiones del mundo (1,2,3,4,5), pero en la Península Ibérica apenas existen casos confirmados de intoxicaciones fatales por biotoxinas en aves marinas.

Lucía Soliño (IPMA) me comentó dos de ellos. En primer lugar la muerte de varias decenas de aves marinas pelágicas en la costa de Cataluña en 2007 (principalmente pardela mediterránea, Puffinus yelkouan) asociada con toxinas amnésicas (ácido domoico) producidas por diatomeas del género Pseudo-nitzschia.

Y en segundo lugar la muerte de peces y varios ejemplares de aves acuáticas (fochas comunes y gaviotas reidoras, entre otras) en el Parque Nacional de Doñana (Huelva) en 2004, en este caso por microcistinas producidas por cianobacterias (Microcystis aeruginosa).

Pardela cenicienta (Calonectrys borealis), una de las especies estudiadas por Soliño y col. (2019). Autor: Niclas Ahlberg. Fuente: niclasahlberg.se

El año pasado Soliño y col. publicaron además un estudio sobre la presencia de toxinas amnésicas (ácido domoico) en aves marinas pelágicas de Canarias y Baleares, detectando dichas toxinas en casi la mitad de los individuos analizados.

Las aves no mostraban síntomas de intoxicación, pero dicho estudio demuestra una exposición crónica al ácido domoico, preocupante por el posible incremento de las proliferaciones de diatomeas nocivas del género Pseudo-nitzschia, asociado con el cambio climático.

Hace varios años el Parque Nacional das Illas Atlánticas nos envió al IEO muestras de cuatro gaviotas con síndrome de parálisis en Cíes. Pero los resultados de biotoxinas fueron negativos para los compuestos que se estudiaron (toxinas paralizantes y amnésicas).

Otras posibles causas. Un estudio en el norte de Europa (Mar Báltico) asoció las muertes con síntomas de parálisis en aves acuáticas y terrestres de los últimos años con una deficiencia de vitamina B1 (tiamina). Pero las conclusiones de dicho estudio fueron luego puestas en entredicho.

En 1964 se descubrieron residuos de varios insecticidas de hidrocarburos clorados en charranes y espátulas, agonizantes o ya muertas, en la isla de Texel (Mar de Wadden, Países Bajos). Los síntomas -temblores y convulsiones- eran compatibles con envenenamiento, probablemente por sustancias neurotóxicas.

Pescadores limpiando pescado en Essaouira (Marruecos). Autor: F. Rodríguez

Las sospechosas habituales del síndrome de parálisis en gaviotas, en base a lo que sucede en otros países europeos, son las toxinas botulínicas. Aunque como veremos, en el caso de la Península Ibérica el sospechoso dista mucho de estar «entre rejas».

El botulismo aviar suele deberse a formas de toxina botulínica C/D, distintas a las que afectan a las personas por consumir, por ejemplo, conservas en mal estado.

Afecta a aves acuáticas de todo el mundo. Su impacto en Europa es mayor en el norte (Dinamarca, Suecia, Holanda), aunque también en Reino Unido y Francia.

Clostridium botulinum. Fuente: fineartamerica

Puede perjudicar a aves en lagos, marismas y parques públicos que se alimentan de invertebrados (crustáceos, moluscos) que concentran dichas toxinas.

De hecho el botulismo aviar se registró por primera vez en EEUU en 1910 como «western duck sickness«.

Las esporas de Clostridium botulinum están presentes en suelos terrestres y acuáticos, así como en la materia orgánica en descomposición que carroñean las gaviotas en los vertederos.

Dichos lugares favorecen el desarrollo del bacilo y son las mismas aves las que pueden transportar las esporas de otras zonas (en sus plumas y excrementos), sembrando las bases para desarrollar la intoxicación.

El botulismo produce debilidad y flacidez: los individuos no pueden volar ni apenas andar. La potencia de estas toxinas ocasiona que mueran rápidamente por asfixia, ahogamiento (porque no pueden sostener la cabeza fuera del agua), o aunque sobrevivan un tiempo perecen finalmente de hambre y sed.

Muy triste y preocupante. Estos síntomas que recuerdan al botulismo son los que exhiben las gaviotas afectadas en Andalucía, Portugal y Galicia.

Celia Sánchez Sánchez, que era veterinaria del Centro de Recuperación de Fauna Silvestre de El Acebuche (Doñana), cita que observaban hace unos años parálisis espásticas en garza real y alguna gaviota. Le llamaban el síndrome «de su excelencia»: los individuos se quedaban rígidos, como de cartón, perdiendo fuerzas hasta morir de inanición.

También recibían con frecuencia gaviotas con parálisis flácida. No se daba solo en las provincias de costa así que una de sus hipótesis era que se intoxicaran en los vertederos. Sin embargo los diagnósticos mediante estudios histopatológicos no arrojaron resultados que permitiesen conocer las causas de aquellos síntomas.

A pesar de que la hipótesis del botulismo ya se ha citado en medios locales como La Voz de Galicia («El botulismo aviar, origen del descenso de las gaviotas, 20-VIII-2019«), las pruebas realizadas en el Parque das Illas Atlánticas han resultado negativas.

Lo único cierto es que apenas hay estudios y mucho menos evidencias concluyentes que permitan establecer el agente (o agentes) implicados en el síndrome de paresis/parálisis en la Península Ibérica.

Si fuese otro animal con mayores simpatías lo tendría más fácil. Por eso mismo iniciativas públicas y privadas (de parques naturales, organismos de investigación, asociaciones y particulares como Salvador García [les recomiendo su twitter @salvagaviotas]) son tan valiosas para rehabilitar aves, recabar datos y material biológico para proyectos de estudio sobre los motivos de este síndrome.

Arao común. Fuente: blogdeaves

Este verano asistí a una charla de Pablo Pereira Sánchez, en el centro de visitantes del Parque Nacional das Illas Atlánticas, y mencionó que en los ornitólogos gallegos hay un hueco en el corazón con forma de arao.

Durante su charla (que me fascinó), aprendí que las especies cambian sus áreas de distribución por motivos complejos (naturales y/o antropogénicos). No siempre está en nuestra mano evitar que se vayan, como tampoco lo está que lleguen otras nuevas.

Pero que no sea por no haber puesto los medios necesarios para conservar y poner en valor un patrimonio natural que debemos proteger de nuestras actividades e influencia sobre el clima y los ecosistemas.

Agradecimientos: por la información, revisión del texto e imágenes a Salvador García Barcelona, Lucía Soliño Alonso, Celia Sánchez Sánchez, Pablo Pereira Sánchez, Alberto Velando Rodríguez, Pilar Riobó Agulla, Santiago Fraga Rivas y Gerardo Fernández Carrera. Muchas gracias a todos por vuestros comentarios y colaboración, que han hecho que la versión final de esta entrada sea mucho más completa e interesante.

Referencias:

  • Balk L. y col. Wild birds of declining European species are dying from a thyamine deficiency syndrome. PNAS 101:12001-12006 (2009).
  • Gutiérrez R. y col. Toxic algae in the Western Mediterranean: a new threat for the critically endangered Balearic Shearwater Puffinus mauretanicus. Waterbird Society Meeting (2007). DOI:10.13140/RG.2.2.22752.12807
  • Koeman J.H. & col. Residues of chlorinated hydrocarbon insecticides in the North Sea environment. Helgol. wiss. Meeresunters. 17:375-380 (1968).
  • López-Rodas V. & col. Mass wildlife mortality due to cyanobacteria in the Doñana National Park, Spain. Veterinary Record 162:317-318 (2008).
  • Ortiz N.E. & Smith G.R. Landfill sites, botulism and gulls. Epidemiol. Infect. 112:385-391 (1994).
  • Rocke T.E. & Barker I. Proposed link between paralytic syndrome and thiamine deficiency in Swedish gulls not substantiated. PNAS 107: E14 (2010).
  • Sociedade Galega de Ornitoloxía. Cada vez menos gaivotas en Galicia. Enlace web: SGO.
  • Soliño L. y col. Are pelagic seabirds exposed to amnesic shellfish poisoning toxins? Harmful Algae 84:172-180 (2019).
  • Veloso Soares S.P. Paretic syndrome in gulls (Laridae) in the South of Portugal. Universidade de Lisboa, 180 pp. (2014).
  • Fuentes web: Birds of Conservation Concern 4. & In defense of seagulls: they’re smart and they co-parent, 50/50 all the way (NY Times, 23-VIII-2019).