Manchas en el mar de la Costa de Malabar
Imagen de portada: puerto de Calicut [Braun & Hogenbergs atlas Civitates orbis terrarum, 1572]
La Costa de Malabar se encuentra en el suroeste de la India. Esta región histórica incluye poblaciones como Goa (centro de la antigua India portuguesa), o Calicut, conocida como «la ciudad de las especias». Allí, en Calicut (no confundir con Calcuta como hacía yo), hay una estación del CMFRI («Central Marine Fisheries Research Institute») del gobierno de la India. Fundado en 1947 sus objetivos son la investigación de las pesquerías y la taxonomía de organismos marinos, así como el estudio bioeconómico (desarrollo sostenible y gestión eficiente) de las poblaciones explotadas de peces y marisco.
Mapa de la Costa de Malabar. Autor: Bellin, 1740. Fuente: franpritchett.com
En noviembre de 1949 R. Subrahmanyan, investigador del recién creado CMFRI, observó unas manchas verdes en el mar, cerca de Calicut. Meses antes se le había escapado una oportunidad para estudiarlas. Le enviaron muestras de otra marea verde en aquella zona durante agosto. Pero se encontraba en Madras, al otro lado del país, así que se las fijaron con formaldehído y cuando le llegaron solo había una masa gelatinosa amorfa. Pero en noviembre sí estaba en el lugar y el momento adecuados…
Él mismo narró cómo muestreó la superficie del mar durante una marea verde y que la consistencia del agua le recordaba a una sopa de guisantes verde-marrón brillante. Cuando puso una preparación viva bajo el microscopio descubrió un sinfín de flageladitos. Aquellas mareas verdes se repitieron año tras año entre 1949 y 1953 en la misma época (desde agosto a noviembre) y en varios casos produjeron mortandades de peces e invertebrados.
El verde en la superficie del mar se relacionaba hasta entonces con las Noctilucas, pero aquellos flageladitos con forma de hojas nada tenían que ver con ellas, ni siquiera eran dinoflagelados…
Fuente: NIES collection (Tsukuba, Japón).
Subrahmanyan acumuló suficientes observaciones como para publicar el descubrimiento de una nueva especie en 1954. La identificó como una rafidofícea (¡aplauso!) y la denominó Hornellia marina en honor a un antiguo colega, James Hornell, quien había observado un organismo similar en 1917 en la Costa de Malabar al que llamó «Flagelado B«.
La importancia de aquella especie estaba en los daños que provocaba: mortandades masivas en peces, moluscos y crustáceos. De ahí el interés en identificar al responsable de aquellas manchas en el mar. Y eso que no podía adivinar el impacto que tendría en el futuro…
La descripción del «Flagelado B» encajaba con Hornellia salvo en el color, aunque Subrahmanyan tenía una explicación para ello. Las células de Hornellia eran verde brillante pero a medida que pasaban los días los cultivos amarilleaban como hojas en otoño. Hornell citó que el «Flagelado B» teñía el mar de ámbar y bajo el microscopio sus células eran amarillentas-marrones. Subrahmanyan interpretó que las diferencias de color según los autores obedecían al estado de las células. De hecho, Hornell observó en la misma región manchas verdes, amarillentas y ocres en el mar que no pudo identificar, también asociadas con mortandades masivas de sardinas.
Ilustraciones originales de Hornellia marina (Subrahmanyan, 1954). Disponible en Open Access Institutional Repository (CMFRI)
El «Flagelado B», luego Hornellia marina y finalmente con su nombre de guerra actual, Chattonella marina, forma parte de un triste TOP FIVE: el de las especies ictiotóxicas más dañinas del mundo. Según los registros de HAEDAT (COI, UNESCO) es responsable del 7% de las muertes de peces solo por detrás de otra rafidofícea (Heterosigma akashiwo) y 3 dinoflagelados (Karenia brevis, K. mikimotoi y Margalefidinium).
Las proliferaciones de C. marina son catastróficas para la acuicultura. Por citar algunos ejemplos, en 1972 un bloom de C. antiqua (considerada una variedad de C. marina) provocó la muerte de >14 millones de medregales (Seriola quinqueradiata) en el mar de Seto en Japón. Y en 1996 corrieron idéntica suerte >1700 toneladas de atún rojo (Tunnus maccoyii). De hecho, la gravedad del episodio de 1972 sirvió para promulgar una ley de medidas especiales para la conservación del medio marino en el mar de Seto.
Imágenes de las consecuencias sobre el atún rojo debidas al bloom de Chattonella marina en 1996 (Port Lincoln, Australia. Autor: UTAS School of Aquaculture). Fuente: Seger y Hallegraeff (2018).
El origen de la ictiotoxicidad de C. marina no se conoce con exactitud. Sabemos que debe existir un contacto cercano con las branquias de los peces, y que está relacionada con la fragilidad de sus células y la liberación de grandes cantidades de especies reactivas del oxígeno (siglas en inglés: ROS).
Por si mismos, los ROS no son perjudiciales para la fauna marina pero aumentarían la actividad de compuestos ictiotóxicos, en concreto ácidos grasos poliinsaturados (PUFA) como el ácido eicosapentaenoico (EPA) y otras sustancias lipídicas producidas por Chattonella.
Mecanismo de acción de la ictiotoxicidad de Chattonella antiqua. Fuente: Cho y col. (2016).
Las rafidofíceas incluyen varias especies ictiotóxicas en los géneros Chattonella y Heterosigma. Realizan migraciones verticales en la columna de agua –igual que los dinoflagelados– aprovechando así la abundancia de luz en la capa superficial y la riqueza de nutrientes en profundidad. También forman quistes durante su ciclo de vida que sedimentan en el fondo marino y son importantes para iniciar las proliferaciones en años posteriores.
Las estrategias para mitigar sus daños son desplazar las jaulas de peces a zonas libres de proliferaciones o añadir agentes floculantes (arcillas) al mar, que aunque no eliminan totalmente las ictiotoxinas –si se aplican rápido durante la fase de lisis celular– permiten eliminar la ictiotoxicidad.
Los daños sobre la acuicultura suceden a escala global y continúan a día de hoy. Chattonella está presente en las costas de los cinco continentes, afectando a una larga lista de países como Australia, Brasil, Canada, India, Italia, etc. Sin embargo, es en el Pacífico Oeste donde el aumento de su distribución geográfica y daños en las últimas décadas han convertido a Chattonella en una de las microalgas más funestas de la región. Vaya vaya con el «Flagelado B»…
Proliferaciones y daños causados por Chattonella en el este y sudeste Asiático, hasta 1989 (izquierda) y hasta 2019 (derecha). Fuente: Lum y col. (2021).
Por último, una curiosidad. Con las especies del género Chattonella hay un lío tremendo porque su aspecto es muy variable y no está clara la validez de los caracteres que las diferencian. La descripción original de Hornellia marina se parecía mucho a Chattonella subsalsa (descrita en 1936) y así fue como terminó luego en el género Chattonella. La biología molecular permite distinguir las cepas de estas dos especies, C. marina y C. subsalsa. Hasta aquí todo correcto…
La diversidad de Chattonella resumida en imágenes. (A–C): C. marina (Japan), (D–F): C. marina (Russia), (G–I): C. marina (Indonesia), (J, K): C. marina (Malasia), (L, M): C. subsalsa (Singapur), (N–P): C. subsalsa (Filipinas). Escala =10 µm. Fuente: Lum y col. (2021).
Pero los análisis moleculares en cultivos de C. antiqua y C. ovata revelaron que son casi idénticas a las cepas de C. marina. Así que solo habría una especie, C. marina, y 3 variedades (marina, antiqua y ovata). El problema es que no sabemos cuál de esas «hermanas gemelas» es la auténtica C. marina porque no hay secuencias genéticas de la localidad tipo en la Costa de Malabar.
Así que el «Flagelado B» todavía esconde un último misterio sin resolver…
Referencias:
- Cho K. y col. Comparative studies on the fish-killing activities of Chattonella marina isolated in 1985 and Chattonella antiqua isolated in 2010, and their possible toxic factors. Biosci. Biotechnol. & Biochem. 80:811-817 (2016).
- GlobalHAB. Fish-Killing Marine Algal Blooms: Causative Organisms, Ichthyotoxic Mechanisms, Impacts and Mitigation. (eds G.M. Hallegraeff, et al). Paris, UNESCO-IOC/SCOR, 96pp. (IOC Manuals and Guides, 93). (2023).
- Horiguchi, T. Raphidophyceae (Raphidophyta). En: Archibald, J., y col. Handbook of the Protists. Springer, Cham. 26 pp. (2016).
- Lum W. M. y col. The harmful raphidophyte Chattonella (Raphidophyceae) in Western Pacific. Its red tides and associated fisheries damage over the past 50 years (1969-2919). Harmful Algae 10:102070 (2021).
- Seger A. & Hallegraeff G. Protecting finfish aquaculture from harmful algal blooms: ichthyotoxin adsorption by clay minerals. ISAP newsletter 2-2018: 4-9. (2018).
- Subrahmanyan, R. On the life-history and ecology of Hornellia marina gen. et sp. nov., (chloromonadineae), causing green discoloration of the sea and mortality among marine organisms off the Malabar coast. Indian J. Fish. 1:182-203 (1954).
