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¡Caracolas!

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Imagen de portada: caracola de Sargadelos, regalo de la XXVII Semana de Cine Submarino de Vigo. Autor: F. Rodríguez

A finales de julio de este año, el marinero y magnífico divulgador Rogelio Santos Queiruga (@QueirugaRogelio) alertaba de la venta de caracolas protegidas (Charonia lampas) en la lonja de Ribeira, mal etiquetadas como Buccinum undatum. Aquí os dejo enlace a su alerta en X (19/07/24) y un reel de Facebook hablando sobre ellas durante una captura accidental (23/08/24).

El 12 de agosto, la «Sociedade Galega de Historia Natural» (SGHN) denunciaba también la venta ilegal de estas caracolas en puestos de conchas en O Grove (como recuerdos para turistas), así como lo sucedido en la lonja de Ribeira. La SGHN pedía a la Xunta de Galicia medidas para garantizar su protección ya que dichas caracolas están catalogadas como vulnerables en el Catálogo Español de Especies Amenazadas.

Charonia lampas. Imágenes compartidas por la web de la lonja de Ribeira. Fuente: SGHN.

En su web, la SGHN explica que el Decreto 88/2007 que regula el «Catálogo Galego de Especies Ameazadas«, establece la prohibición en Galicia de poseer, transportar, vender o exponer para vender, importar o exportar ejemplares silvestres vivos o muertos de esta especie. Meses antes, en Almería, el servicio de Inspección de Pesca había decomisado y devuelto al mar varios ejemplares durante una inspección a un buque pesquero (Diario de Almería, 17/04/2024). Otro tanto sucedió en 2018 en Ayamonte; aquella vez fueron 12 las caracolas decomisadas por agentes del SEPRONA (Diario de Huelva, 12/02/2018). Estos son apenas algunos ejemplos…

Se las conoce según la zona como bucinos (buzinas en Portugal), buguiñas, cornetas, cornos de mar, corn marí, cuernos o tritón marino. Llegan a alcanzar 40 cm de longitud aunque suelen medir entre 12-25 cm y se encuentran hasta unos 100 m de profundidad. Su distribución geográfica alcanza el Mediterráneo y Atlántico Nororiental (Macaronesia, incluyendo Canarias, Madeira y Azores, hasta el canal de La Mancha). Se alimentan principalmente de equinodermos y de restos de peces, moluscos, crustáceos y holoturias.

Fuente del Tritón en Piazza Barberini (Roma). Se trata de un dios griego del mar que a menudo se representaba tocando una caracola. Autor: Carlomorino. Fuente: Wikimedia Commons

Se trata del mayor molusco gasterópodo del Mediterráneo. Su carne es muy apreciada y también su concha para decoración. Ambas razones han provocado su sobreexplotación, principal sospechosa de la caída de sus poblaciones, motivo de las medidas de protección. Además, según explica El Blog de Isabel, las caracolas se usaban «como sistema de comunicación en tierra y mar gracias al sonido de trompa que emiten al soplar a través del agujero que se les hacía en el ápice a modo de boquilla, semejante a las sirenas de los barcos«. De hecho, su nombre popular en inglés es trumpet shell.

Su captura y venta están prohibidas no solo en Galicia sino en otras comunidades como Andalucía y Canarias. Dicha prohibición se justifica no solo porque estén esquilmadas y en riesgo de desaparecer sino porque, tal como recordaba el diario SUR tras una decomisación de caracolas en un bar de Málaga: «los técnicos advierten de que puede contener una toxina que actúa como un paralizante para el ser humano.»(27/06/2015).

Ejemplares de Charonia Lampas intervenidos en Málaga en 2015. Fuente: Diario Sur.

Su captura y venta están permitidas en Portugal. En 2007 sucedió el primer y único caso conocido de intoxicación por caracolas en Europa (un hombre de 49 años) tras consumir un ejemplar adquirido en Málaga que procedía de Portugal (Fernández-Ortega y col. 2010). En cuestión de minutos sintió entumecimiento, dolor abdominal y vómitos. Tras su ingreso en urgencias necesitó sedación, intubación endotraqueal por dificultades respiratorias y permaneció 72 h en la UCI. No mostró signos de movilidad hasta pasadas 25 h y le retiraron la intubación a las 30 h. Su recuperación fue total.

La carne del molusco contenía tetrodotoxina (TTX y un análogo: 5,6,11-TrideoxyTTX), una potente neurotoxina conocida por su ocurrencia en peces globo (el famoso fugu japonés). Dichas toxinas fueron confirmadas también en la sangre y orina del paciente. Las TTX no están reguladas en la Unión Europea, forman parte de las denominadas «toxinas emergentes» pero se prohíbe la venta y comercialización de pescado que pueda contenerlas (peces globo de la familia Tetraodontidae) .

La Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (EFSA) estableció en 2017 unos valores máximos recomendados de 44 μg TTX (equivalentes, incluyendo los efectos tóxicos de sus análogos) por kg de vianda. La caracola que produjo la intoxicación en 2007 contenía ¡315 mg/kg en las vísceras! 7000 veces más de lo que establece EFSA (Rodríguez y col. 2008). La escasez de información y su variabilidad en los individuos hacen imposible caracterizar el riesgo asociado al consumo de gasterópodos como las caracolas. Lo único seguro al 100% es no consumirlas (y avisar si además las encuentras en una región donde se prohiba su venta).

La mayoría de datos vienen de nuestros vecinos en Portugal. Allí se encuentran ocasionalmente en los mercados (vienen en las redes pero no se pescan de por sí, a propósito, según me han comentado). Nunca conseguimos ninguna para su análisis en el IEO-CSIC, pero recuerdo haberlas visto en Galicia, hace años y antes de su prohibición, en el mercado de A Guarda (Pontevedra). El año pasado en un puesto del mercado de Caminha (Portugal) me confirmaron que en verano suelen tenerlas.

Los primeros estudios en el sur de Portugal tras la intoxicación en España no encontraron TTX en buzinas, o si las detectaban era por debajo de los límites de cuantificación o a niveles muy bajos. Pero estudios más recientes en la región norte (Silva y col. 2012) y sobre todo en el sur de Portugal (Costa y col. 2021; Lage y col. 2022) alertan y demuestran que pueden acumular niveles elevados de TTX, muy por encima de los recomendados por EFSA. Además, la variabilidad entre ejemplares es muy alta. Una lotería de TTX a la que es mejor no jugar.

Charonia lampas (Lonja de Isla Cristina, 2002. Autoría: A.M. Arias). Fuente: ictioterm.es

El contenido de TTX en músculo, que es la parte del molusco apreciada para el consumo, suele ser nulo o muy bajo. Pero las vísceras pueden acumular niveles elevados y estos trabajos en Portugal indican que aunque el consumo de las partes blancas (el músculo) pueda resultar seguro, el modo de prepararlas y la incorrecta evisceración de las caracolas plantean un riesgo para la salud de las personas.

El hecho de que las TTX se acumulen en vísceras sugiere que la dieta es la vía de entrada. Como citaba antes, las caracolas son carnívoras y se alimentan de equinodermos (estrellas de mar y erizos) y otros invertebrados como holoturias. En algún caso se ha confirmado que las adquieren de estrellas de mar. El origen de las TTX se acepta que es bacteriano y las evidencias sobre ello son aplastantes. Pero según los organismos se debate si se trata de una simbiosis y/o acumulación de TTX mediante la dieta y el hábitat en el que viven. En una entrada anterior cité además la hipótesis de que una microalga tóxica, el dinoflagelado Procentrum minimum (= P. cordatum), podría contener bacterias simbiontes productoras de TTX.

Las caracolas no son los únicos gasterópodos que acumulan TTX y también se han detectado en muchos otros invertebrados marinos (moluscos, cefalópodos, crustáceos, etc.), pero por su tamaño y longevidad tienen mayor potencial para bioacumular TTX. En Galicia se han detectado recientemente TTX en una anémona de mar que vive sobre conchas de cangrejos ermitaños (Calliactis parasitica) y un molusco bivalvo (Tellina donacina) (Rossignoli y col. 2023). Y anteriormente en un berberecho y una ostra…

Solo conozco un trabajo que haya analizado toxinas en caracolas de Galicia. Curiosamente por autores japoneses (Nagashima y col. 1996) en los resúmenes de la 7ª Conferencia Internacional sobre Fitoplancton Tóxico (Sendai, Japón, 1995). Analizaron toxinas (usando bioensayo en ratón y cromatografía: HPLC) en 4 ejemplares «de la costa de Galicia» recogidos entre enero-abril 1994.

¿Y qué descubrieron? Pues detectaron toxinas en vísceras (glándula digestiva) y no en músculo. Los síntomas de los ratones coincidieron con toxinas paralizantes o TTX, sin embargo, los análisis cromatográficos solo confirmaron toxinas paralizantes. Ni rastro de TTX.

Referencias

  • Bordin P. y col. First occurrence of tetrodotoxins in bivalve mollusks from Northern Adriatic Sea (Italy). Food Control 120:107510 (2021).
  • Fernández-Ortega J.F. y col. Seafood intoxication by tetrodotoxin: First case in Europe. J. Emerg. Med. 39:612–617 (2010).
  • Lage S. y col. Tissue accumulation of tetrodotoxin (TTX) and analogues in trumpet shell Charonia lampas. Food Additives & Contaminants: Part A, 40(1):159–168 (2022).
  • Lage S. y col. New Vectors of TTX Analogues in the North Atlantic Coast: The Edible Crabs Afruca tangeri and Carcinus maenas. Mar. Drugs 21 (6):320 (2023).
  • Leao J.M. y col. Preliminary results on the evaluation of the occurrence of tetrodotoxin associated to marine Vibrio spp. in bivalves from the Galician rias (Northwest of Spain). Mar. Drugs 16:81 (2018).
  • Nagashima Y. y col. Paralytic shellfish toxins in a trumpet shell, Charonia lampas, from Spain. En: Yasumoto T., Oshima Y., Fukuyo Y., editors. Harmful and Toxic Algal Blooms. Intergovernmental Oceanic Comission of UNESCO; Sendai, Japan. pp. 425–427 (1996).
  • Rodríguez P. y col. First toxicity report of tetrodotoxin and 5,6,11-trideoxyTTX in the trumpet shell Charonia lampas lampas in Europe. Anal. Chem. 80:5622–5629 (2008).
  • Rossignoli A.E. y col. First Report of Two Gymnodimines and Two Tetrodotoxin Analogues in Invertebrates from the North Atlantic Coast of Spain. Mar. Drugs 21:232 (2023).
  • Silva M. y col. New Gastropod Vectors and Tetrodotoxin Potential Expansion in Temperate Waters of the Atlantic Ocean. Mar. Drugs 10:712–726 (2012).

 

Venerupina y veneno de basilisco

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Imagen de portada: veneno de basilisco. Fuente: aminoapps.com

El veneno de basilisco es una sustancia muy poderosa y tóxica que sólo tiene una cura conocida: lágrimas de fénix. Este veneno es tan potente que puede matar a una persona en cuestión de minutos, lo que hace que la persona quede somnolienta y con visión borrosa antes de morir.

Basilisco (Harry Potter y Animales fantásticos Wiki)

Las biotoxinas marinas suponen un riesgo sanitario, de ahí la necesidad de controlar su presencia, sobre todo en marisco, para evitar intoxicaciones. Y ese control lo realizan las autoridades de cada país; en el caso de la UE con la legislación europea en la mano.

Esa legislación detalla los niveles permitidos de biotoxinas responsables de síndromes como el amnésico, diarreico y paralizante (ASP, DSP y PSP), además de los métodos oficiales que permiten análisis homogéneos en la UE. Las leyes europeas también hablan de ciguatoxinas, cuya presencia está prohibida en productos de la pesca, al igual que la venta de peces de familias como Tetraodontidae («peces globo», por culpa de las tetrodotoxinas).

Un lindo pez globo antes de devolverlo al mar. Fuente: Wikimedia Commons. Autor: Dotun55

Pero existen otra serie de compuestos y síndromes que hoy por hoy quedan fuera de la norma europea. Aquí juegan un papel importante los proyectos de investigación para estudiar qué otras toxinas y organismos las producen, así como su toxicidad y acumulación en productos del mar para evaluar riesgos y en su caso actualizar leyes.

Los síndromes asociados con biotoxinas marinas se abrevian con siglas.

Ya mencioné ASP, DSP, PSP, pero si revisamos publicaciones sobre este asunto como «Marine Biotoxins» de la FAO encontraremos siglas como AZP (azaspiracid shellfish poisoning; azaspirácidos, incluidos en la legislación europea), CFP (ciguatera fish poisoning) y NSP (neurotoxic shellfish poisoning; brevetoxinas). Hasta aquí todo correcto…

Pero en algunas publicaciones encontrareis citas de VSP (venerupin shellfish poisoning), asociado a la venerupina. Y os preguntaréis ¿qué diablos es la venerupina?

Pues bien. Puedo adelantaros que tras revisar trabajos y consultar fuentes diversas…¡no tengo respuesta!. Aquí os hago un resumen de la búsqueda y explicación a la que he llegado sobre la venerupina y el VSP.

Los hechos son los siguientes. En marzo de 1942 se intoxicaron 324 personas tras comer almejas «asari» o japónica como la conocemos en Galicia (Venerupis semidecussata), cerca del lago Hamana (en Japón ¡claro!). El saldo final fue de 114 fallecidos.

24-48 horas después de la comida, las personas intoxicadas sufrieron dolor abdominal, náuseas, vómitos, dolor de cabeza, sangrado en la nariz y otras zonas, petequia generalizada (puntitos planos bajo la piel a consecuencia del sangrado), delirio y muerte en casos agudos. Las intoxicaciones sucedieron tras ingerir al menos unas 40 almejas. Un par de platos como el siguiente serían suficientes…

Udon con almejas asari, acompañado con algas wakame. Fuente: Gigazine

En marzo de 1943 y 1949 ocurrieron intoxicaciones similares esta vez por ostras (Crassostrea gigas) con 71 y 6 fallecidos respectivamente. El porcentaje de mortalidad fue inferior gracias a un veloz diagnóstico y tratamiento. Akiba y Hattori publicaron un estudio en 1949 en el que consiguieron extraer la toxina y demostrar sus efectos en perros, gatos, conejos y ratones. En todos ellos observaron daños hepáticos y hemorragias.

La toxicidad era organotrópica (con afinidad por órganos particulares) y no neurotrópica como la mayoría de toxinas conocidas. Para denominar a este nuevo síndrome usaron el nombre de las almejas japónicas y le llamaron «Venerupin poisoning» y «venerupina» a la toxina. Todo ello sin evidencias del agente causante ni de la identificación de la sustancia.

A finales de los años 50′ sucedieron episodios con síntomas de intoxicación PSP por consumo de marisco en la laguna de Óbidos (Portugal), relacionados con blooms del dinoflagelado Prorocentrum minimum. Luego, varios trabajos de Nakajima en el lago Hamana en los 60′ establecieron una relación entre la aparición de P. minimum en el agua y la toxicidad del marisco por venerupina o VSP.

Entre 1968-1971 se registraron nuevas intoxicaciones compatibles con VSP por consumo de almejas en la bahía de Okpo (isla Geoje, Corea del Sur). Sumaron un total 319 personas afectadas con 21 fallecidos. Sin pistas sobre el organismo responsable, la construcción de un astillero industrial en la zona «solucionó» años después el problema.

Prorocentrum minimum (=P. cordatum). Fuente: Researchgate, Marshall (2009)

Con el paso del tiempo, nuevos estudios pusieron en entredicho las conclusiones de Nakajima y otros trabajos sobre la venerupina y la toxicidad de P. minimum, convirtiendo al VSP y a la venerupina en una incógnita sin solución. Y en resumen esto es lo que hay.

Si buscan la estructura de la venerupina o evidencias de su existencia no encontrarán nada.

Lo cierto es que desde los años 50′ y en décadas siguientes las proliferaciones y mareas rojas de P. minimum se han relacionado con toxicidad en marisco o intoxicaciones en personas y daños a la fauna marina en una larga lista de países como Angola, Noruega, Francia, China, Pakistán o EEUU. Y de todas ellas, solo las intoxicaciones de Noruega en 1979 tuvieron características similares al VSP de Japón. Pero no se avanzó más en el asunto.

Además, la mayoría de cepas aisladas de P. minimum no son tóxicas, excepto varias aisladas en 1989-90 en el Mediterráneo francés. Y en las francesas se detectaron compuestos neurotóxicos desconocidos que no provocaban los síntomas hepatotóxicos del VSP.

En otras zonas del mundo como Galveston (Texas, EEUU) cuando las ostras se alimentan durante blooms de P. minimum lo único que les pasa es que se vuelven rosadas. Esto no les produce daños ni toxicidad pero pierden atractivo y valor en el mercado. En 1999 un estudio taxonómico determinó que P. minimum y P. cordatum eran sinónimos y que el nombre válido para la especie sería P. cordatum. 

El último capítulo sobre la posible identidad de la venerupina procede de Grecia. En 2012 se registró una toxicidad atípica en bioensayo de ratón y la presencia de tetrodotoxinas en mejillones en Rodopi (Grecia), coincidiendo con blooms de P. minimum (=P. cordatum). La hipótesis fue que la causa y que el misterioso síndrome VSP achacado a esta especie en el pasado podría deberse a tetrodotoxinas.

Mejillones griegos (M. galloprovincialis) preparados con la receta Saganaki. Fuente: mygreekdish.com

Pero faltaban muestras de P. cordatum para avanzar en esta idea. Después, Rodríguez y col. (2017) aportaron nuevos resultados al descubrir bacterias productoras de tetrodotoxinas en aquellos mejillones griegos, e identificar análogos de tetrodotoxinas y bacterias relacionadas con su producción en cultivos de P. cordatum. Así pues, la simbiosis entre bacterias y P. cordatum podría explicar esa toxicidad.

Dado el tiempo transcurrido y los datos disponibles sobre VSP quizás nunca podamos confirmar a ciencia cierta qué sucedió. Los síntomas de intoxicación por tetrodotoxinas coinciden en parte (náuseas, diarrea, vómitos, dolor abdominal), pero al ser neurotoxinas sus efectos se parecen más al PSP que a los descritos en 1942 en el lago Hamana. Para estar seguros necesitaríamos toxinas en marisco y microalgas de la misma zona; y que produjesen síntomas similares al VSP.

En conclusión, y tras este viaje en la bibliografía, cada vez que lea venerupina pensaré en toxinas fantásticas como el veneno de basilisco de la saga de Harry Potter. La diferencia es que aquella intoxicación fue real y ello explicaría que la literatura científica siga citando a la venerupina. Después de todo –aunque no lo parezca– quizás sí exista…

Un basilisco comportándose como tal. Fuente: aminoapps.com

Referencias

  • Akiba T. & Hattori Y. Food poisoning caused by eating asari and oyster-toxic substance, venerupin. Jpn. J. Exp. Med. 20:271–284. (1949).
  • Grzebyk D. y col. Evidence of a new toxin in the red-tide dinoflagellate Prorocentrum minimum. J. Plankton Res. 19:1111–1124. (1997).
  • Heil C.A. y col. Prorocentrum minimum (Pavillard) Schiller: A review of a harmful algal bloom species of growing worldwide importance. Harmful Algae 4:449–470. (2005).
  • Hong S.S. y col. Studies on venerupin shellfish poison in Korea. Kor. J. Gastroenterol. 7:151-164. (1975).
  • Kawabata T. Part II. Fish-Borne Food Poisoning in Japan. G. Borgstrom (Ed.), Fish as Food, Vol. 2, Academic Press, London, p. 467-479. (1962).
  • Rodríguez I., y col. The association of bacterial C9-based TTX-like compounds with Prorocentrum minimum opens new uncertainties about shellfish seafood safety. Sci Rep. 20;7:40880. (2017).
  • Velikova V. & Larsen J. The Prorocentrum cordatum/Prorocentrum minimum taxonomic problem, Grana, 38:2-3, 108-112 (1999).
  • Vlamis A. y col. First detection of tetrodotoxin in greek shellfish by UPLC-MS/MS potentially linked to the presence of the dinoflagellate Prorocentrum minimum. Toxins 7:1779–1807. (2015).