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El pintor del Callao

Imagen de portada: Muelle de pescadores en el Callao [Autor: Juan Manuel Ugarte Eléspuru. Fuente: Google Arts & Culture]

Todos los patrones temen al “pintor del Callao”. Su pincel es la brisa y sus pigmentos están en el aire. Viene y va sin previo aviso, completando su trabajo normalmente durante la noche […] el Callao es el único lugar del mundo donde un barco puede pintarse por dentro y por fuera en una sola noche.

[Trad. del original: The capitals of Spanish America, W.E. Curtis, 1888]

El 29 de marzo nos manifestamos delante del Palacio de la Moncloa unos 120 investigadores de Organismos Públicos de Investigación (OPI) en nombre de la plataforma 5Sy6S.

Marina Albentosa (IEO Murcia), portavoz de 5Sy6S, leyendo la carta que entregamos al presidente Pedro Sánchez reclamando el cumplimiento de la Ley de la Ciencia para la homologación de retribuciones en la escala científica (Madrid, 29-III-2019).

Dicha plataforma, integrada por más de 500 investigadores de un colectivo superior a 800, reclama la homologación de retribuciones en la escala científica para todos los OPI.

Nos llamamos igual, hacemos el mismo trabajo, pero el Gobierno de España incumple la Ley de la Ciencia (aprobada en 2011 por el PSOE), según la cual desde 2014 la escala científica de los OPI tendría los mismos niveles en todas las instituciones y sistemas de evaluación de la productividad, en concreto los del CSIC.

Pero estamos en 2019 (con sentencia favorable del Tribunal Supremo desde 2018), y seguimos discriminados respecto a nuestros colegas del CSIC y Universidades. En el camino se han jubilado muchos compañeros y los derechos adquiridos desde 2014 permanecen en el limbo.

The “Callao Painter” is a highly distinctive, marine phenomenon and mystery. Someday, the scientific reason or reasons for the “Callao Painter” will become known.

[The Callao Painter, E.G. Mears, 1943]

En este mes de abril hay posibilidades de que se apruebe el Real Decreto que reconocerá la homologación, aunque solo desde 2018. Nuestra movilización pretendía llamar la atención al gobierno, con una carta dirigida al presidente, para que solucione este asunto antes de las elecciones generales.

Pues bien, durante el viaje en coche a Madrid charlamos de muchos temas incluyendo (como no!) al fitoplancton. Es lo que tiene juntar a varios investigadores: Paula Sánchez Marín, Santiago Fraga (ya jubilado), y yo, del IEO de Vigo.

Hablaba con Santi de una noticia que acababa de leer sin recordar todos los detalles: una mortandad masiva de moluscos bivalvos en una bahía del Perú por asfixia tras una proliferación del dinoflagelado Akashiwo sanguinea. Y al hilo de esto me comentó la historia de “el pintor del Callao” que protagoniza la entrada de hoy.

Un curioso fenómeno marino […] era el conocido como “el pintor del Callao“. Sus efectos eran dobles: surgía siempre asociado a un olor nauseabundo, y en los barcos la pintura blanca, en cualquier parte de la nave en contacto con el mar, se teñía de color chocolate. A veces también se coloreaba el agua […] los cuerpos de miríadas de peces parecidos a sardinas aparecían flotando en la superficie. No existía una explicación satisfactoria al fenómeno. Darwin ni siquiera lo menciona.

[Trad. del original: The life of Sir Albert Hastings Markham (1927)].

Circulación oceánica en el ecosistema de afloramiento del Perú. La corriente costera del Perú (PCC o corriente de Humboldt) es impulsada por los vientos alisios dominantes responsables del afloramiento. Fuente: Penven y col. (2005).

La explicación a “The Callao Painter” o simplemente “El Pintor(Raimondi, 1891), está en el ecosistema del afloramiento del Perú, una de las regiones más fértiles del océano gracias también al aporte de nutrientes de la corriente submarina de Perú-Chile (PCUC, que discurre hacia el sur entre 50-400 m. de profundidad).

La productividad primaria en el afloramiento del Perú alcanza 1000 mg carbono m-² s-¹: el triple que la corriente sudafricana de Benguela y 10 veces más que las Rías gallegas.

Por este motivo Perú y Chile concentran una de las áreas de pesca más importantes con un 20% de las capturas mundiales, principalmente sardinas, anchoas y caballas.

Pero esta elevada productividad primaria conlleva otros efectos: la sedimentación de enormes cantidades de fitoplancton deposita fangos ricos en diatomeas y su degradación ocasiona zonas de mínimos de oxígeno en el sedimento.

La descomposición de dicha materia orgánica en condiciones de anoxia favorece la producción de sulfuro de hidrógeno (gas sulfhídrico: H2S) por la actividad de bacterias sulfato-reductoras.

A comienzos del s.XX algunas teorías achacaban el gas sulfhídrico a la actividad volcánica submarina, o bien a que los peces morían por enfermedad y que su descomposición ocasionaba el olor pestilente. Pero ya Ronald Currie cita en 1953 que las causas del “El pintor” se relacionan con dos fenómenos distintos: “El Niño” y la producción de gas sulfhídrico en el sedimento (análogo a las erupciones de azufre en las costas de Namibia afectadas por el afloramiento de Benguela).

Paisaje del puerto del Callao (Perú). Fuente: imagenesmy.com

Las plumas sulfurosas son visibles desde satélite, enturbian el agua de tonos turquesa/lechosos (debido a la formación de azufre coloidal por oxidación del H2S) y le proporcionan un olor nauseabundo…como de huevos podridos.

La aparición de H2S en superficie se asocia con erupciones espontáneas de metano (cargadas de gas sulfhídrico desde el sedimento) o con un flujo uniforme desde aquel, favorecidos por el ascenso de aguas profundas por el afloramiento.

Bloom de fitoplancton en la costa del Perú. Fuente: EarthObservatory, NASA.

La anoxia en el fondo y las plumas de sulfuro que ascienden en la columna de agua son responsables de la muerte de organismos bentónicos y peces en el Perú (igual que en Namibia).

Ello no quita que otro fenómeno natural como “El Niño” se asocie también con episodios de mortandades masivas de fauna marina (y liberación de gas sulfhídrico), descritos como “El pintor“.

Porque la invasión de aguas cálidas en la costa durante el fenómeno de “El Niño” también provoca la muerte y descomposición de miles de cadáveres de aves, mamíferos marinos y peces.

Las emanaciones sulfurosas asociadas a dichas muertes anticipan a menudo la aparición de mareas rojas (Sánchez & Delgado, 1996). 

Así pues, en las muertes de fauna marina y los efectos posteriores identificados como “El pintor” convergen dos asuntos relacionados con el ecosistema del afloramiento del Perú. Y ambos dependen de ciclos naturales opuestos porque las plumas de gas sulfhídrico no están coligadas con “El Niño”, sino todo lo contrario.

Vista de satélite (MODIS-Terra) de las plumas sulfurosas en las costas del Callao y Pisco. Fuente: (Ohde, 2018).

Thomas Ohde (2018) enfrentó imágenes de satélite del Callao (y más al sur, en Pisco), con datos de la Oscilación del Sur (cuya fase cálida se conoce como “El Niño”, en contraste con la fase fría de “La Niña”).

Durante “El Niño” se debilitan los vientos alisios que impulsan el afloramiento y sube la temperatura superficial del océano, mientras que con “La Niña” el afloramiento se intensifica. Entre ambos extremos suceden fases neutras.

Pues bien, Ohde concluyó que “La Niña” y las fases neutras entre 2001-2012 fueron responsables de niveles más bajos de oxígeno y de la intensificación de las plumas de azufre, mientras que durante “El Niño” éstas desaparecían tanto de las costas del Callao como más al sur, en Pisco.

Ejemplos de especies responsables de mareas rojas en la costa peruana: a) Olisthodiscus luteus, b) Gymnodinium splendens, c) Tripos (=Ceratium) furca, d) Prorocentrum micans, e) Prorocentrum gracile, f) Protoperidinium mendiolae, g) A. peruvianum, h) M. rubrum, i) Noctiluca scintillans. Fuente: Sánchez y Delgado (1996).

En el Perú, las mareas rojas son un fenómeno natural conocido desde antiguo y a ambos fenómenos (“El pintor” y las mareas rojas) se les conoce localmente como aguaje.

Sánchez & Delgado citan en su trabajo de 1996 que las primeras observaciones de mareas rojas se debieron precisamente a los estudios que buscaban explicar el fenómeno de El pintor…y que las especies formadoras de mareas rojas en Perú no suelen ser tóxicas.

Entre otras citan a los dinoflagelados Alexandrium peruvianum y Prorocentrum micans, rafidofíceas (Olisthodiscus luteus), el ciliado Mesodinium rubrum, silicoflagelados y diatomeas.

Ya en el siglo XXI en el litoral peruano se han descrito mareas rojas de especies tóxicas como Alexandrium minutum (Baylón y col. 2015).

Asimismo, desde 2003, se han registrado mareas rojas de otro dinoflagelado: Akashiwo sanguinea (Akashiwo significa marea roja en japonés), que ya ocasionaba proliferaciones en las costas este y oeste de Norteamérica.

Akashiwo sanguinea (izda), Gavia pacifica muerta y manchada con espuma de A. sanguinea (centro) y un león marino nadando en una marea roja de A. sanguinea. Fuente: A primer on California marine harmful algal blooms (Mc Garaghan y col.)

Se trata de un organismo no tóxico aunque nocivo porque puede provocar el taponamiento de branquias y muerte tanto de peces como de bivalvos y aves marinas (porque la espuma de sus proliferaciones perjudica a la impermeabilidad del plumaje), y también por anoxia en el fondo tras la descomposición de los blooms.

Y dicha causa, la anoxia, fue precisamente la que provocó la muerte de bivalvos que recordé durante el viaje a Madrid y que dio pie a esta entrada.

En concreto se trató de una mortandad masiva de conchas de abanico (Argopecten purpuratus) y varazones de peces (rayas, pámpanos, lenguados, etc) asociadas a una marea roja de Akashiwo sanguinea en la bahía de Sechura en marzo de 2019, según un reciente informe del Instituto del Mar del Perú (IMARPE).

Imágenes de la bahía de Sechura, con los peces y conchas de abanico muertos tras la proliferación de Akashiwo sanguinea. Fuente: IMARPE.

Este suceso no es novedoso y repite otro similar acaecido en 2015-2016, con mareas rojas de A. sanguinea en diferentes zonas del litoral peruano, responsables también de muertes de conchas de abanico en esta misma bahía y más al sur, en la de Paracas, cerca de Pisco (Sánchez y col. 2015).

También en Paracas, en el año 2000, se registraron muertes por anoxia de conchas de abanico, atribuidas a los efectos de una marea roja del dinoflagelado Prorocentrum micans y las descargas de materia orgánica procedente de efluentes de la industria pesquera.

Pero no todo va a ser negativo

A pesar de que en algunos casos resulte nocivo, el fitoplancton es la base de la cadena alimentaria de la cual dependen todos estos recursos marinos y, por ejemplo, la propia Akashiwo sanguinea fue identificada en los años 70′ (Lasker, 1975) como una presa importante para la supervivencia de las larvas de anchoa de California (Engraulix mordax).

Referencias:

-Baylón M. y col. Primer reporte del dinoflagelado potencialmente tóxico Alexandrium minutum Halim 1960 en el litoral peruano. Rev. Peru. biol. vol.22, nº1, Lima (2015).
-Bode A. y col. Phytoplankton biomass and production in shelf waters off NW Spain: spatial and seasonal variability in relation to upwelling. Hydrobiologia 341:225 -234 (1996).
-Cabello R. y col. Procesos naturales y antropogénicos asociados al evento de mortalidad de conchas de abanico ocurrido en la bahía de Paracas (Pisco, Perú) en junio del 2000. Rev. peru. biol. 9:94-110 (2002).
-Currie R. The Callao Painter. Weather 8:308–311 (1953).
-Lasker R. Field criteria for survival of anchovy larvae: the relation between inshore chlorophyll maximum layers and successful first feeding. Fish. Bull. NOAA 73:453-462 (1975).
-Mears E.G. The Callao Painter. Scientific Monthly 57:331–336 (1943).
-Ohde T. Coastal Sulfur Plumes off Peru During El Niño, La Niña, and Neutral Phases. Geophys. Res. Let., American Geophysical Union 45:7075-7083 (2018).
-Ohde T. & Dadou I. Seasonal and annual variability of coastal sulphur plumes in the northern Benguela upwelling system. PLoS ONE 13(2): e0192140. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0192140 (2018).
-Penven P. y col. Average circulation, seasonal cycle, and mesoscale dynamics of the Peru Current System: A modeling approach. J. Geophys. Res. 110:C10021, doi:10.1029/2005JC002945 (2002).
-Raimondi A. Fenómeno llamado “El Pintor”. Bol. Soc. Geogr. de Lima, Tomo I, Lima.
-Sánchez S. & Delgado E. Mareas rojas en el área del Callao (12ºS) 1980-1995. Inf. Prog. Inst. Mar Perú – Callao (mimeo). nº44:19-37 (1996).
-Sánchez S. y col. Floraciones algales en aguas costeras del mar peruano Paita-Ilo (Enero-Marzo 2015). Laboratorio de fitoplancton y producción primaria. IMARPE (2015).
-Web: IMARPE registra mortandad de concha de abanico Argopecten purpuratus y varazón de peces en bahía de Sechura. Disponible en IMARPE.

 

La costa de las langostas asfixiadas

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Principales zonas de afloramiento en el mundo. Fuente: Dynamics of Marine Ecosystems (Mann & Lazier, 1991).

El peligro de ahogarnos en el mar lo tenemos muy presente por mucho que Guillaume Néry y Alice Modolo se comporten como peces bajo el agua.

Lo que sí resulta extraño es que el mar pueda asfixiar a un pez, una langosta o al fitoplancton. Sin embargo esto es lo que sucede en zonas costeras con alta productividad como el suroeste de África.

Existen 5 grandes áreas de afloramiento: dos en el Pacífico (Norteamérica y Suramérica) y tres en el continente africano.

El afloramiento es una fertilización natural

Las corrientes costeras consecuencia de los vientos dominantes y la fuerza de Coriolis (debida a la rotación de la Tierra) desplazan las aguas superficiales hacia el océano, ocupando su lugar aguas profundas frías y ricas en nutrientes. Maná para el fitoplancton y todo el ecosistema marino.

Las grandes áreas de afloramiento originan desiertos costeros porque el enfriamiento persistente del mar disminuye la evaporación y humedad ambiental. Tales son los casos de Atacama (Perú/Chile) y Namib/Kalahari (Namibia/Sudáfrica), asociados estos últimos a la corriente de Benguela.

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La corriente de Benguela representada por MGSVA (Mariano Global Surface Velocity Analysis). Fuente: oceancurrents

Dicha corriente forma parte del giro del Atlántico Sur y discurre hacia el norte a lo largo de unos 200 km. El afloramiento de Benguela sustenta una gran pesquería en Angola, Namibia y Sudáfrica, básicamente jurel, merluza, anchoa y sardina.

Con algunos detalles…

Las capturas se desplomaron a lo largo de los últimos 50 años por culpa de la sobreexplotación, especialmente en la zona norte (Namibia): en los 70′ colapsó la pesquería de sardina y en los 90′ la de anchoa.

Es probable también que cambios ambientales como el aumento de temperatura en el mar (al norte y sur del afloramiento), hayan contribuido a la reducción y desplazamiento de las poblaciones de sardinas y anchoas.

Además de los peces, en Namibia y sobre todo en Sudáfrica, se explotan otros recursos como la langosta roja (Jasus lalandi), que se captura hasta los 100 metros de profundidad.

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Langosta roja de Namibia. Fuente: ECPlaza

La langosta roja es muy vulnerable por su lento crecimiento y las mortandades masivas debidas a episodios de anoxia en el mar. Este fenómeno, habitual en la región de la bahía de Santa Elena, es el “reverso tenebroso” de su enorme productividad.

En dicha bahía se combinan una hipoxia estacional con episodios de anoxia por la influencia del afloramiento costero y el control que éste ejerce sobre la productividad y la aparición de mareas rojas.

La temporada de afloramiento (de septiembre a mayo), impulsa hacia la costa aguas profundas con muchos nutrientes que favorecen la proliferación del fitoplancton. Las concentraciones de clorofila a llegan a superar los 500 mg/m³ !!

El problema es que las aguas profundas de la plataforma tienen poquito oxígeno. La culpa la tiene la descomposición de materia orgánica al declinar y sedimentar las poblaciones de fitoplancton no consumidas por los predadores. Todo ello aderezado con factores físicos que reducen el intercambio de oxígeno entre las aguas profundas y superficiales (estratificación en verano + una extensa plataforma).

A medida que avanza la temporada de afloramiento se reducen los niveles de oxígeno desde el fondo y hacia la superficie, estrechando la zona habitable para organismos como la langosta roja. Así que las pobres langostas se ven obligadas a correr hacia aguas someras más ventiladas…

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Esquema de la anoxia en Sta. Elena. El afloramiento extiende hacia la costa las aguas hipóxicas pero es la anoxia debida a la respiración y el colapso de las mareas rojas durante épocas de hundimiento la responsable de las mortandades masivas de fauna marina. Adaptado de Pitcher & Probyn (2011).

A finales del verano y comienzos del otoño, en la transición del afloramiento al hundimiento, son habituales las mareas rojas (principalmente dinoflagelados no tóxicos del género Tripos), que aunque pueden proliferar con el afloramiento terminan acumulándose en la costa al cambiar las condiciones oceanográficas.

Durante el día las aguas se sobresaturan de oxígeno debido a la ingente actividad fotosintética. En cambio, de noche la respiración de la comunidad es tan elevada que ni siquiera la difusión desde la atmósfera compensa el gasto de oxígeno.

Además, dicha difusión es menor durante esta época con vientos flojos y mayor estabilidad en el mar. Todo ello provoca episodios nocturnos de anoxia y muerte celular a la que también contribuye la escasez de nutrientes. Estos factores, entre otros, ocasionan el declive de las mareas rojas, su descomposición dispara aún más el consumo de oxígeno y se intensifican los episodios de anoxia.

La tormenta perfecta !!

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Tripos furca. Autor: F. Rodríguez

Elands Bay es una pequeña localidad en el norte de la bahía de Sta. Elena conocida por sus pinturas rupestres. En ella ocurrió el mayor varamiento de langostas en abril de 1997, tras concentrarse miles de ejemplares en la rompiente del mar huyendo de la anoxia, después de un bloom de Tripos furca.

Las pérdidas totales fueron de 2.000 Tm, un desastre ecológico y económico: superaron las capturas permitidas anuales (1.700 Tm) y la mayoría de individuos estaban por debajo de la talla mínima legal.

El varamiento de langostas desató en las playas una auténtica locura dado que son muy apreciadas (25 US$/kg en el restaurante).

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En febrero de 2002 sucedió otro varamiento masivo (1000 Tm) de langostas en Elands Bay. Vean al culpable en la imagen siguiente. Fuente: waterencyclopedia

Según declaraciones de Sonya Strydom, directora del “Elands Bay Hotel”: “Llegaba gente de todas partes, incluso de Johanesburgo y Durban. Este pueblo es demasiado pequeño para acoger a miles de personas. Atravesaban céspedes y dunas con sus vehículos, robaban papeleras para meter luego las langostas. Fue terrible.” (trad.: Africa News Services, 19/04/1999).

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Bahía de Santa Elena. Esta marea roja del ciliado Mesodinium rubrum fue la causante del varamiento de langostas en Elands Bay (2002). Fuente: Earth Observatory (NASA).

La noche del 16 de abril de 1999 se amontonaron unas 100 toneladas de langostas sobre las playas de Elands Bay.

Pero esta vez la policía y el ejército de la marina acordonaron la “zona cero” para evitar problemas y trasladar incluso ejemplares vivos hacia regiones como Saldanha Bay.

Cuando en vez de langostas escapan los peces del mar, la cosa es aún más espectacular.

Por casualidades de la vida, un taxista de Florianópolis compartió con mi colega Santi Fraga el siguiente vídeo en una playa de África.

Aunque no sepamos dónde se grabó lo que vemos tiene toda la pinta de ser un varamiento de sardinas o jureles que escapan hacia la orilla huyendo de aguas anóxicas…

Pero además de la anoxia, existe otro motivo de muertes y varamientos de fauna en esta región:

Las erupciones tóxicas de sulfuro de hidrógeno !!

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Pluma de azufre en Namibia (Enero 2003). Fuente: J. Descloitres, MODIS Rapid Response Team, NASA/GSFC

En las imágenes de satélite pueden confundirse con proliferaciones de fitoplancton, pero son microcristales de azufre a partir de la oxidación del sulfuro de hidrógeno (H2S) liberado por el fondo marino.

Las manchas de azufre suelen durar entre 1-6 días, alcanzando extensiones máximas de unos 20 km. El mar cobra primero un aspecto lechoso y luego verdoso al oxidarse el azufre.

Parte del H2S llega a la atmósfera produciendo un aroma típico a huevos podridos, acompañado de la aparición de peces muertos y langostas en la costa, a lo cual están habituados los residentes en la región (y también las gaviotas) según el Earthobservatory (NASA).

El origen del azufre está en las condiciones anóxicas de un cinturón fangoso de sedimentos costeros de hasta 20 metros de grosor (compuesto principalmente por restos de diatomeas), que permite proliferar a las bacterias anaeróbicas y descomponer materia orgánica en los sedimentos utilizando iones sulfato (SO42-). Luego el azufre se reduce (S2-) y se combina con hidrógeno para formar H2S.

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Thiomargarita namibiensis. La llaman “La perla de Namibia”, por sus cadenas brillantes. Fuente: teachoceanscience.net

Una de dichas bacterias es Thiomargarita namibiensis, la mayor especie que se conoce.

La descubrieron Schulz y col. (1999) en la plataforma de Namibia y cada célula llega a medir 0.75 mm (una bacteria típica mide entre 0.0002-0.002 mm). Los gránulos en la imagen son acumulaciones de azufre.

Como curiosidad (y nota positiva entre tanto desastre), existe un góbido encantado de la vida con estas condiciones tóxicas. Durante el día permanece en los sedimentos anóxicos ricos en azufre.

Posee una tolerancia extrema a la anoxia y adaptaciones fisiológicas que le permiten evitar la intoxicación con H2S. Pero no están aletargados en el fondo ni mucho menos. Permanecen activos y se alimentan del fango con restos de fitoplancton, a salvo de la mayoría de predadores.

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El góbido de Benguela que “contiene la respiración”: Sufflogobius bibarbatus. Autor: Hege Vestheim. Fuente: Science 2.0

De noche este pequeño héroe sube a la superficie, digiere la comida y recupera la oxigenación en su sangre. También frecuenta las medusas, abundantes en los ecosistemas sobreexplotados de Benguela tras el colapso de la sardina.

Esas medusas forman parte de su alimentación además de ofrecerle protección frente a predadores como la merluza y el jurel, que las evitan a toda costa…

Los góbidos cumplen un papel ecológico destacado en estos ecosistemas alterados. Se han convertido en una de las presas principales de peces, aves y mamíferos marinos en la región. A pesar de esto su fantástica adaptación al medio les permite sobrevivir y no sólo eso: aprovechan recursos que nadie quiere como el fango y las medusas recuperando energía para el ecosistema.

¿Cómo evolucionarán los episodios de anoxia en el futuro?

Pues a pesar de que estudios previos digan lo contrario, un trabajo reciente de Pitcher y col. (2014) concluye que no han habido cambios significativos en los últimos 50 años en las condiciones de anoxia en la bahía de Santa Elena.

Sin embargo, en la región de Benguela (al revés que en otras zonas de afloramiento como las rías gallegas), los vientos que producen el afloramiento han aumentado de intensidad en décadas recientes. Y esto sí podría incrementar en el futuro la productividad así como la frecuencia de los episodios de anoxia y las erupciones sulfurosas.

Referencias:

-De Young, C. y col. Climate change implications for fisheries of the Benguela Current region – Making the best of change. FAO/Benguela Current Commission Workshop, 1–3 November 2011, Windhoek, Namibia. FAO Fisheries and Aquaculture Proceedings. No. 27. Rome, FAO. 125 pp. (2012)
-Ohde T. y col. Identification and investigation of sulphur plumes along the Namibian coast using the MERIS sensor. Cont. Shelf Res. 27: 744-756 (2007)
-Pitcher G.C. & Calder D. Harmful algal blooms of the southern Benguela Current: a review and appraisal of monitoring from 1989 to 1997. Afr. J. Mar. Sci. 22: 255-271 (2000)
-Pitcher G.C. & Probyn T.A. Anoxia in southern Benguela during the autumn of 2009 and its linkage to a bloom of the dinoflagellate Ceratium balechii. Harmful Algae 11:23-32 (2011)
-Pitcher G.C. y col.  Dynamics of oxygen depletion in the nearshore of a coastal embayment of the southern Benguela upwelling system, J. Geophys. Res. Oceans, 119, doi:10.1002/2013JC009443 (2014)
-Pitcher G.C. & Probyn T.A. Suffocating Phytoplankton, Suffocating Waters—Red Tides and Anoxia. Front. Mar. Sci. 3:186. doi: 10.3389/fmars.2016.00186 (2016)
-Schulz H.N. y col. Dense populations of a giant sulfur bacterium in Namibian shelf sediments. Science 284:493-495 (1999)
-Utne-Palm A.C. y col. Trophic Structure and Community Stability in an Overfished Ecosystem. Science 329 (5989), 333-336. doi: 10.1126/science.1190708 (2010)