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Una hucha con sorpresa

Imagen de portada: Sinophysis canaliculata. Autoras: M. García-Portela/I. Pazos

En verano de 2008, recién llegado al IEO de Vigo, asistí a la charla de una estudiante de doctorado: Laura Escalera Moura. Ella también acababa de llegar -en su caso de una estancia en la Universidad de Hiroshima.-

Cabo Muroto (Kochi, Japón). Fuente: tripadvisor

La tesis de Laura se centraba en dinoflagelados tóxicos del género Dinophysis pero las muestras del cabo Muroto le reservaban una sorpresa de nombre muy similar: Sinophysis.

En concreto Sinophysis canaliculata, una especie bentónica descubierta en 1999 en islas tropicales del Índico.

Lo de «canaliculata» le viene por un corte en la zona central de la célula que recuerda a la ranura de una hucha.

Aunque en vez de monedas está llena de otras «cosas» como veremos a continuación.

La describieron a partir de células aisladas de algas sobre corales muertos en la isla de La Reunión y explicaron que era «heterotrophic, lacking any chloroplasts» (Quod y col. 1999).

Y el cuento quedó así…

Sinophysis canaliculata. Fuente: Quod y col. (1999).

…hasta que en 2008 Laura y sus colegas japoneses iluminaron las Sinophysis bajo un microscopio de epifluorescencia y en el interior de las huchitas se encendió una pléyade de bolitas naranjas.

Sinophysis canaliculata. Fuente: Escalera y col. (2011).

Ese tipo de fluorescencia revelaba que S. canaliculata poseía ficoeritrinas, unos pigmentos propios de cianobacterias fotosintéticas.

¿Restos de alimento? ¿endosimbiontes? ¿qué diantres de cianobacterias eran?

Para responder a esas preguntas estudiaron las Sinophysis usando microscopía electrónica de transmisión (MET) y genética.

Con la primera técnica vieron las tripas de las Sinophysis mediante secciones celulares. Con la segunda el objetivo era averiguar el nombre y apellidos de las cianobacterias.

Las imágenes de MET demostraron que las cianobacterias estaban libres o rodeadas por una membrana doble –y no en vacuolas digestivas– confirmando así que eran endosimbiontes y no restos de comida.

Imagen MET de Sinophysis canaliculata. Los endosimbiontes (Cy) están señalados con flechas. Fuente: Escalera y col. (2011).

La genética sin embargo no pudo señalar ni el género de las cianobacterias. Nadie en el mundo mundial las había aislado antes, libres o endosimbiontes, para examinarlas con detalle y darles un nombre. Probaron a cultivarlas fuera del huésped, pero sin éxito (Escalera y col. 2011).

Y el cuento continuó así…

…hasta que en 2015, muestreando en charcas costeras de Canarias encontramos unas Sinophysis rosadas entre los dinoflagelados bentónicos de varias islas (entre ellas Lanzarote de donde procede este vídeo).

Por aquel entonces otra estudiante de doctorado en nuestro grupo del IEO de Vigo (María García Portela), se puso manos a la obra con ellas.

Una por una llegamos a juntar 400 Sinophysis para averiguar si eran tóxicas o no (y fue que no: al menos los resultados salieron negativos).

Sinophysis canaliculata. Fuente: García-Portela y col. (2017).

Usando microscopía de epifluorescencia y electrónica de barrido (MEB) confirmó que se trataba de S. canaliculata y que poseía cianobacterias en su interior.

Y los resultados genéticos concluyeron que eran iguales a las de Laura.

Que fuesen iguales en Japón y en Canarias apoya que dichas cianobacterias sean endosimbiontes específicos de S. canaliculata

aunque su relación es temporal.

A pesar de que teníamos muchos individuos, estos languidecían a ojos vista y no se dividían: subsistían para morir en pocos meses.

Lo mismo les ocurre a especies fotosintéticas de Dinophysis cuando no tienen a su presa (Mesodinium) para reponer los cloroplastos temporales que se degradan (en este caso de criptofíceas).

Existen dinoflagelados tropicales como Ornithocercus, Histioneis o Citharistes, que también poseen cianobacterias endosimbiontes o ectosimbiontes (en estructuras exteriores).

Curiosamente todos ellos son Dinophysiales como Sinophysis y Dinophysis.

Ornithocercus (A,B), Citharistes (C,D), Histioneis (E,F), Amphisolenia (G), Rhizosolenia (H). Fuente: Gavelis & Gile (2018).

Dichos dinoflagelados, al igual que S. canaliculata, obtienen gracias a sus simbiontes una fuente vital de energía y en varios casos se ha demostrado que además fijan nitrógeno atmosférico, una habilidad muy útil en los desiertos oceánicos…

Estos ejemplos de simbiosis cianobacteria-eucariota son fascinantes para comprender cómo puede evolucionar desde el contacto inicial hasta una integración total en el huésped como cloroplastos.

La «hucha» de Sinophysis canaliculata en todo su esplendor. Fuente: García-Portela y col. (2017).

Una de las hipótesis, fijándonos en esos dinoflagelados (o diatomeas) con cianobacterias externas, es que el proceso podría comenzar así y luego ser integradas en la célula (en vez de la ingestión directa que solemos dar por sentada en dinoflagelados).

En el caso de S. canaliculata todo son incógnitas…

No sabemos si sus endosimbiontes fijan nitrógeno ni cómo llegan al interior de su huésped.

Uno de sus lados (tecas) es plano (como habrán observado en el vídeo) y justo ahí poseen el canal que da nombre a la especie. Quién sabe…¡quizás les sirva para zamparse entre otras presas a las cianobacterias!

En una web llamada AQUASYMBIO encontré una ilustración muy bonita en la que pone que nosotros dijimos (García-Portela y col. 2017) que Synechocystis sp. es el endosimbionte de Sinophysis canaliculata.

Pero no es cierto. Synechocystis no está lejos genéticamente de los endosimbiontes de S. canaliculata, incluso su aspecto es similar…pero son propias de agua dulce.

Nosotros sugeríamos que podrían pertenecer al orden Chroococcales (endosimbiontes en algunas diatomeas y que pueden vivir epilíticas en zonas tropicales).

Así que les escribí al buzón para notificar cambios a la web, comentándoles tanto esto como que los primeros en identificarlas no fuimos nosotros sino Escalera y col. (2011).

Y el cuento termina así, de momento…

Referencias:

  • Escalera L. y col. Cyanobacterial endosymbionts in the benthic dinoflagellate Sinophysis canaliculata (Dinophysiales, Dinophyceae). Protist 162:304–14 (2011).
  • García-Portela M. y col. Morphological and molecular study of the cyanobiont-bearing dinoflagellate Sinophysis canaliculata from the Canary Islands (Eastern Central Atlantic). J. Phycol. 53:446-450 (2017).
  • Gavelis G.S. & Gile G.H. How did cyanobacteria first embark on the path to becoming plastids?: lessons from protist symbioses. FEMS Microbiol. Lett. 365, fny209 (2018).
  • Quod J.P. y col. Sinophysis canaliculata sp. nov. (Dinophyceae), a new
    benthic dinoflagellate from western Indian Ocean islands. Phycologia 38:87–91 (1999).