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Un anillo para protegerlos a todos

Imagen de portada: el anillo único del Señor de los Anillos. Fuente: vandal.elespanol.com

En junio de 2011 estaba en el buque Hespérides, durante una campaña del proyecto Malaspina entre Honolulu y Cartagena de Indias. Mi trabajo a bordo era filtrar agua del Pacífico para pigmentos (que analizaría luego Mikel Latasa en su HPLC del IEO de Gijón) y procesar muestras de clorofilas en un fluorómetro. Entre medias, para saber qué diantres había, observaba las muestras del día al microscopio grabando las imágenes más interesantes.

Pues bien. Hacia el final de la travesía, con la costa de Centroamérica cada vez más cerca, surgió «algo» nuevo (o se hizo abundante: a mi mala memoria se une que han pasado 15 años). Aquí tenéis dos imágenes, una en campo claro (luz visible) y otra de epifluorescencia (solo fluorescencia de la clorofila a).

Imagen de campo claro y fluorescencia (400x) de la estación 125 de la campaña 6 de Malaspina. Autor: F. Rodríguez

Esto tenía toda la pinta de ser una diatomea (con sus cloroplastos brillando en rojo) pegada sobre un ciliado. Estos organismos forman parte del zooplancton, son heterótrofos. Su cubierta rígida en forma de vaso, característica del orden de los tintínidos, está compuesta por proteínas y se denomina loriga. Recuerdo que la presencia de aquella extraña pareja era bastante común.

Me resultó intrigante, nunca había visto nada así (y no lo he vuelto a ver jamás). Estas diatomeas a lomos de tintínidos son uno de los recuerdos más persistentes de aquella campaña. Me recordaban a enfriadores alrededor de las botellas, parecían abrazar al tintínido en su totalidad. Como un anillo.

En 2016, Marta Estrada y col. publicaron los resultados de los análisis de fitoplancton de Malaspina. En cuanto a las diatomeas citaron que los géneros y especies más abundantes fueron Pseudo–nitzschia, Hemiaulus hauckii (*que posee una cianobacteria endosimbionte, Richelia intracellularis), Leptocylindrus mediterraneus (ahora Dactyliosolen mediterraneus, *con un flagelado pegado, Solenicola setigera), Chaetoceros, Rhizosolenia y la radiante Planktoniella sol. En el listado total de organismos incluidos en los análisis aparecían otras especies y categorías de diatomeas, incluyendo «pennadas no identificadas». También dos tipos de tintinídos, pero nada sobre una asociación entre ambos organismos.

Planktoniella sol. Imagen de la campaña 6 de Malaspina. Autor: F. Rodríguez

Los ejemplos de simbiosis en el plancton de aquella campaña eran el pan nuestro de cada día. Continuamente aparecían dinoflagelados y diatomeas con simbiontes intra- o extracelulares según el caso. De esto mismo hablé en la 4ª entrada del blog: En esos mares tropicales. Nunca supe más sobre aquel consorcio de una diatomea anillando a un tintínido.

Por fin, en 2018, Flora J. Vincent lideró un grupo investigador que puso nombre y apellidos a ambos. Los observaron por primera vez en muestras de la corriente de Benguela, en el suroeste de África. La diatomea es Fragilariopsis doliolus y el tintínido pertenece al género Salpingella. Al principio la identificaron mediante morfología y luego, tras aislar células individuales, consiguieron las secuencias genéticas para rastrear su presencia en la base de datos global del proyecto Tara Oceans.

Tras este descubrimiento, revisando de nuevo al microscopio muestras de otras regiones del mundo, confirmaron que su presencia en Tara Oceans aumentaba en zonas ricas en nutrientes del Atlántico Sur, Pacífico Sur y Ecuatorial, incluyendo una estación que cruzaba la sección de la campaña 6 de Malaspina donde observé los anillos de diatomeas.

El estudio morfológico de aquellas muestras de Tara Oceans les permitió identificar otras especies de Salpingella asociadas a F. doliolus, además de 5 géneros de tintínidos asociados a esa misma diatomea (y alguna que otra de la familia Thalassionemataceae). Os ahorraré los nombres científicos de todas las especies involucradas (el enlace abierto al artículo está en la lista de referencias).

Imágenes mediante microscopía óptica, electrónica y confocal de distintas asociaciones entre Fragilariopsis y Salpingella. Fuente: Fig. 1 de Vincent y col. (2018).

Por último, en Tara había una señal genética («ribotipo») de diatomeas muy abundante que no se había podido identificar. Tenía el código f2f8b y le habían llamado «Raphid_pennate_X+sp.». Pues bien. Vincent y col. (2018) confirmaron que dicho código coincidía con Fragilariopsis doliolus y resultó ser una de las diatomeas más importantes de toda la base de datos de Tara Oceans. Luego rastrearon también la señal genética de los tintinídos, así como las variables ambientales para conocer las condiciones que favorecían al consorcio del anillo.

Curiosamente, concluyeron que aparece en aguas donde abundan los nutrientes, así que el acceso a ellos no sería la razón por la que las diatomeas se abrazan a los tintínidos.

Se cree que la razón principal sería la defensa frente a predadores como los copépodos, que se alimentan tanto de diatomeas como tintínidos. El anillo de diatomeas protegería a estos, que a su vez aumentan la movilidad de las diatomeas. Además, los tintínidos anillados del género Salpingella capturan presas pequeñas como bacterias y flagelados que elevarían su abundancia cerca de las diatomeas, que exudan materia orgánica beneficiosa para dichos organismos y los propios tintínidos.

La simbiosis entre F. doliolus y Salpingella sería una relación mutualista de la que ambos se benefician. Un anillo (de diatomeas) para protegerlos a todos. Pero no se trata de una relación estable ni específica: los organismos varían según la zona geográfica y a menudo aparecen independientes en la columna de agua. Sin embargo, cuando coexisten en una misma muestra suelen encontrarse juntos.

 

Referencias:

  • Estrada M. y col. Phytoplankton across Tropical and Subtropical Regions of the Atlantic, Indian and Pacific Oceans. PLOS ONE 11(3): e0151699. (2016)
  • Latasa M. y col. Distribution patterns of phytoplankton groups along isoirradiance layers in oligotrophic tropical and subtropical oceans. Progr. Oceanogr. 217:103098. (2023)
  • Vincent F.J. y col. The epibiotic life of the cosmopolitan diatom Fragilariopsis doliolus on heterotrophic ciliates in the open ocean. The ISME Journal 12(4):1094–1108. (2018) nature.com/articles/s41396-017-0029-1

 

La extraña pareja

A comienzos de 2014 les conté lo último sobre la naturaleza de Solenicola setigera y su consorcio con la diatomea Leptocylindrus mediterraneus. La simbiosis de ambos es tan extraña que me acordé de una joya de película de Tim Burton titulada «La novia cadáver». Y es que la diatomea no parece viva: sólo vemos un tubo vacío, un zombie de sílice cubierto por Solenicola !! 

Nadie había cultivado ni observado a L. mediterraneus sin su acompañante. Pasen y vean ¿esto les parece una diatomea? ¿dónde están sus cloroplastos y su colorcito verde/dorado? pues eso, ni rastro…

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Solenicola setigera y Leptocylindrus mediterraneus. Ría de Vigo (mayo 2014). Autor: F. Rodríguez

Pero hace unos días, Fernando Gómez, autor de varios artículos que consulté por aquel entonces me envió su último trabajo: «The nature of the diatom Leptocylindrus mediterraneus (Bacillariophyceae), host of the enigmatic symbiosis with the stramenopile Solenicola setigera».

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Costa de Ubatuba. Fuente: viajeabrasil.com

Resulta que la novia sí estaba viva y Gómez y col (2016) le han dado nombre y apellido: Dactyliosolen mediterraneus.

Antes de llegar a esta conclusión recogieron muestras en la costa de Ubatuba (São Paulo), un lugar ideal para muestrear fitoplancton (ideal en general por lo que se adivina en la imagen).

Encontraron muy poca Solenicola, lo que cumple a rajatabla la 1ª regla de oro del ficólogo: «aquello que te interese será escaso«. 

Sólo uno de sus intentos fue positivo. Cuando pusieron al consorcio en medio de cultivo f/2 (tal y como si fuera fotosintético), Solenicola se despegó de la diatomea, crecieron colonias de diatomeas con la misma apariencia de Leptocylindrus mediterraneus y sus cloroplastos se hicieron visibles por primera vez…!!

No obstante, su aspecto era inusual: su contenido celular se reducía una región central en la frústula, con un par de filamentos a veces pigmentados, y entre 5-10 cloroplastos por célula. Por supuesto, crecían más lento que otras diatomeas en condiciones similares de acuerdo con la 2ª regla de oro: «…y crecerá infinitamente peor que cualquier alga del mismo pocillo» (debería escribir una entrada sobre esto).

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Dactyliosolen blavyanus. Fuente: SERC

El análisis molecular (gen ribosomal 18S) reservaba otra sorpresa: el género de la diatomea no era Leptocylindrus sino Dactyliosolen. Además aislaron una diatomea libre, cuyo contenido celular también estaba concentrado en el centro de cada célula, que resultó ser otra Dactyliosolen.

El aspecto de ambas diatomeas era muy similar a la descripción de Dactyliosolen blavyanus, aunque con diferencias morfológicas en sus cubiertas de sílice, reveladas mediante microscopía electrónica de barrido. Por ello, Gómez y col. recuperaron el nombre de Dactyliosolen mediterraneus para la diatomea en simbiosis con Solenicola, tal y como propuso en 1892 el francés H. Péragallo.

Resuelto este primer misterio, queda todavía uno mayor ¿cuál es la naturaleza de la simbiosis Solenicola-Dactyliosolen? Solenicola sólo coloniza a esta diatomea y miren que podría elegir…

Climacodium

Imagen de epifluorescencia de las cianobacterias endosimbiontes en Climacodium frauenfeldianum. Autor: R. Foster. Fuente: Symbionts

A cualquier diatomea cargar con un mucílago y flageladitos pegados debería resultarle un incordio, ya que dificulta absorber nutrientes y capturar luz para la fotosíntesis. Aunque sobre esto último ningún estudio ha confirmado la presencia de cloroplastos en el consorcio Solenicola-Dactyliosolen: sólo en los cultivos libres.

Las frústulas de D. mediterraneus, con un contenido celular inferior a otras diatomeas, ofrecen un refugio apetecible a Solenicola. Y las células de éste son flageladas, lo cual confiere movilidad al consorcio.

Dada su distribución global, de los polos al ecuador, estamos ante una simbiosis exitosa y distinta a las conocidas en latitudes cálidas entre, p. ej., diatomeas y cianobacterias. Protección, intercambio de nutrientes, etc, la explicación de la simbiosis Solenicola-Dactyliosolen continúa siendo un enigma…que alguien revelará tarde o temprano !!

Referencias:

-Gómez, F. y col. The nature of the diatom Leptocylindrus mediterraneus (Bacillariophyceae), host of the enigmatic symbiosis with the stramenopile Solenicola setigera. Phycologia 55:265-273 (2016).

 

 

 

 

 

Sobre mejillones, ginkgos y un jardín en Florencia…

¿Qué tienen en común los mejillones, el árbol Ginkgo biloba y los jardines de Bóboli en Florencia?

Coccomyxa parasitica
(Imagen: Vázquez et al. 2010)

La respuesta es que en todos ellos podemos encontrar un mismo género de algas verdes, Coccomyxa.

Coccomyxa es una minúscula alga unicelular cocoide que vive en forma libre en el medio marino y agua dulce, pero que también puede infestar moluscos bivalvos y otros invertebrados marinos.

Coccomyxa parasitica se describió por primera vez en vieiras de Canadá, pero aparece también en mejillones. Recientemente se ha descrito incluso en la especie de almeja gigante Panopea abbreviata.

Coccomyxa aparece principalmente en tejidos del manto y los sifones de los bivalvos, aunque puede infestar otras partes del cuerpo. El alga no crece sobre su huésped sino que vive y se divide dentro de él; llega a formar agregados celulares fácilmente observables a simple vista por su brillante color verde.

Almeja gigante Panopea abreviata
infestada por  Coccomyxa
(Imagen: Vazquez et al. 2010)

Se desconoce la relación exacta del alga con sus huéspedes marinos, aunque parece más cercana al parasitismo que a una relación mutualista. Al menos en el caso de los mejillones y vieiras, ya que la infección de Coccomyxa provoca deformidades en sus conchas y alteraciones en el crecimiento, aunque no llega por si misma a producirles la muerte. Así pues, Coccomyxa parece ser únicamente un «invitado» bastante molesto…!!

Mejillones (Mytilus edulis) infestados por Coccomyxa.
En la foto de la derecha se observan los agregados celulares
de Coccomyxa (Imagen: Rodríguez et al. 2008)

 

Más curiosa aún es la presencia también de este alga en células vegetales de Ginkgos!!
Ginkgo biloba y detalle de sus hojas.

Autor: F. Rodríguez

Ginkgo biloba es el nombre científico que recibe una especie de árbol con unas hojas características en forma de abanico. Se trata de un auténtico «fósil viviente», el único representante de una clase de plantas extinguidas hace millones de años. En Galicia por ejemplo podemos ver ejemplares en el parque de la «Herradura» de Santiago de Compostela, y en Vigo en la subida al monte de «O Castro».
Los Ginkgos son también únicos por albergar, esta vez sí como endosimbiontes, a células de Coccomyxa en sus hojas. Se trata del único caso conocido hasta el momento de un alga eucariota que prolifera dentro de una planta superior.
Durante la evolución, las algas se han adaptado y modificado su apariencia, perdiendo su capacidad fotosintética dentro del Ginkgo. Sin embargo, sorprendentemente, las células de Coccomyxa se han podido cultivar a partir de hojas de Ginkgo envejecidas, demostrando que el alga no ha perdido su capacidad de vivir de forma independiente realizando la fotosíntesis.
Y también existen algas verdes muy cercanas genéticamente a Coccomyxa que forman parte de la asociación mutualista en algunos liquenes…
Y así es como llegamos a los jardines de Bóboli en Florencia, un gran espacio construido por los Médici frente al Palacio Pitti a mediados del siglo XVI, en el que abundan tanto las plantas como las estatuas de mármol. http://www.museumsinflorence.com/musei/boboli_garden.html
Y precisamente en las estatuas de los Bóboli se llevó a cabo un estudio sobre biodeterioración, en el cual se encontró que un año después de limpiarlas los primeros organismos que las colonizaban otra vez eran algas del género Coccomyxa…!!
Así pues, este grupo de algas verdes son un fascinante ejemplo de las múltiples relaciones que pueden establecer algunas microalgas tanto con otros seres vivos, como parásitas ó endosimbiontes, ó simplemente aprovechando superficies inertes que son adecuadas para su crecimiento.
Referencias:
-Crespo C, Rodríguez H, Segade P, Iglesias R, Garcia-Estevez JM. Coccomyxa sp (Chlorophyta: Chlorococcales), a new pathogen in mussels (Mytilus galloprovincialis) of Vigo estuary (Galicia, NW Spain) . J. Inv. Pat. 102 : 214-219 (2009).
-Lamenti G, Tiano P, Tomaselli L. Biodeterioration of ornamental marble statues in the Boboli Gardens (Florence, Italy).  J. Appl. Phycol. 12:427-433 (2000).-Rodríguez F, Feist SW, Guillou L, Harkestad LS, Bateman K, Renault T, Mortensen S. Phylogenetic and morphological characterisation of the green algae infesting blue mussel Mytilus edulis in the North and South Atlantic oceans. Dis. Aquat. Org. 81:231-240 (2008).
-Trémouillaux-Guiller J, Rohr T, Rohr R, Huss VAR. Discovery of an endophytic alga in Ginkgo biloba. Am. J. Bot. 89:727-733 (2002).
-Vázquez N, Rodríguez F, Ituarte C, Klaich J, Cremonte F. Host-parasite relationship of the geoduck Panopea abbreviata and the green alga Coccomyxa parasitica in the Argentinean Patagonian coast. J. Inv. Pat. 154:254-260 (2010).