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Como el viento

SINTEF (Foundation for Scientific and Industrial Research) es una organización privada de investigación fundada en 1950, con sede central en Trondheim, Noruega. Trabaja en estrecha relación con la Universidad de Ciencia y Tecnología (NTNU) de Trondheim y la Universidad de Oslo.

El éxito de organizaciones como SINTEF cuya actividad junto a instituciones públicas puede aportar beneficios a la sociedad provoca envidia sana…!!

En los veranos de 2002 y 2003 SINTEF
hizo dos pruebas de afloramiento artificial en el fiordo de Sogne.

 

Arnafjord, en el fiordo de Sogne  Aquí probaron la cortina de burbujas.
Fuente: www.visitnorway.com

La primera prueba fue en 2002: «la cortina de burbujas».

Su diseño consistía en tres tuberías agujereadas y situadas en paralelo a 40 metros de profundidad.

Las burbujas, generadas con un compresor de aire, levantaron una fuerte turbulencia aunque sin mezclar toda la columna de agua: sólo entre 40 y 10 m. de profundidad.

El diseño de la cortina de burbujas. Fuente: Fig. 2 de McClimans y col (2010).

Les recuerdo que la hipótesis detrás del afloramiento artificial es que las diatomeas, con mayores tasas de crecimiento y escasa movilidad son favorecidas por el aumento de nutrientes y la turbulencia en la columna de agua respecto a los dinoflagelados, incluyendo aquellos tóxicos (malos malísimos !!) como Dinophysis.

Efecto en los nutrientes y el fitoplancton
del afloramiento artificial (cortina de burbujas).
Fuente: Figs. 4 y 6 de Handa y col (2013).

Los resultados biológicos del experimento (Handa y col. 2013) contradijeron en parte la hipótesis inicial:
aumentó la biomasa del fitoplancton (40%), pero el crecimiento de las diatomeas fue insignificante respecto al de los dinoflagelados…!!

Y todo ello a pesar de la turbulencia y el aumento de nutrientes como silicatos, que vemos a la izquierda, y que usan específicamente las diatomeas.

Aún hay más: la biomasa no fue significativamente mayor que la de una estación de «control» cercana, donde sí ocurrió una proliferación de diatomeas de forma natural !!!

Ceratium tripos de la Ría de Pontevedra,.
Esto no es como el marisco,
en Noruega son iguales…!!

Lo positivo es que solo crecieron dinoflagelados no tóxicos del género Ceratium (C. furca y C. tripos). Algo parecido sucedió en uno de los ensayos del IMR (Aure y col 2007) que vimos en la entrada anterior…
así que a Ceratium parecen gustarle mucho estos afloramientos artificiales !!

Dinophysis acuminata
(Ría de Pontevedra)

Pero al cesar «el burbujeo» se cumplió la teoría:
los dinoflagelados dominaron aún más y se produjo un aumento en las poblaciones del género tóxico Dinophysis. Eso sí, las concentraciones estuvieron por debajo de las observadas en la estación de control.

Al menos no hubo sobresaturación de nitrógeno: uno de los posibles efectos negativos de las burbujas que podría dañar a cultivos de peces en jaulas.

 

La segunda prueba fue la descarga de agua menos densa en profundidad
para provocar su ascenso hacia la superficie…
Generador de la planta hidroeléctrica de Jostedal. Autor: Per Berntsen.
Esta foto forma parte de un proyecto fotográfico del mismo autor,
exhibido en la Galería Riis de Oslo en 2008. Fuente: Generator 4

El experimento se hizo en 2003 en Gaupnefjord aprovechando una canalización de la planta hidroeléctrica de Jostedal a 40 m. de profundidad.

Para mejorar la mezcla del agua dulce y su intrusión hacia superficie, se instaló una placa difusora en la salida de agua. En este caso la mezcla llegó hasta los 5-9 metros de profundidad.

Y el diseño del «invento» lo vemos en la figura siguiente…

El diseño de la placa difusora es del SINTEF. Fuente: Fig. 7 McClimans y col (2010)

Sus autores calculan que esta solución es más eficaz y barata que las burbujas. Si fuera tan fantástica ya debería ser del dominio público, pero los efectos biológicos del primer experimento tardaron 11 años en publicarse y de éste no pude encontrar absolutamente nada…!!

¿Y qué tal si probamos el afloramiento artificial en las rías gallegas
para reducir el impacto de las proliferaciones tóxicas?
La Voz de Galicia: 19-IX-2014.

Los cierres en la extracción de marisco principalmente por las toxinas de Dinophysis son un problema que trae de cabeza a la industria acuícola.
Los cierres prolongados y súbitos que ocasionan estas proliferaciones han levantado voces tanto hacia el programa de seguimiento de fitoplancton y biotoxinas de la Xunta de Galicia, como hacia los investigadores para que desarrollen (desarrollemos) nuevas herramientas de predicción y mitigación de los episodios tóxicos.

La teoría del afloramiento artificial es tentadora pero ya ven ustedes que los resultados son impredecibles en un sistema natural. También fueron escépticos los miembros del panel sobre «Ocean Fertilization» de la IOC-UNESCO en 2010: «[…] it seems more likely that artificial upwelling will become a tool to study marine ecosystem responses to nutrient perturbations and changes in mixing regimes […]».

Las rías son muy distintas a los fiordos, y en especial a las zonas internas con fuerte estratificación en verano, profundas y resguardadas, donde se ha ensayado el afloramiento artificial.

La ría de Vigo, vista desde el monte Galiñeiro.

Las rías no necesitan fertilización, contamos con una naturaleza generosa al respecto y una larga época de afloramiento entre abril y septiembre. Se trata de cuencas poco profundas y muy dinámicas en las que el agua se renueva completamente en pocos días, y donde el viento juega un papel primordial (casi en tiempo real) sobre la circulación del agua. Por ello las condiciones oceanográficas, aunque siguen patrones estacionales establecidos, pueden cambiar de un día para otro, como el viento…

Ya lo cantó DePedro:
«Como el viento»
Fuente: notedetengas

El afloramiento artificial que produjéramos, con burbujas ó agua dulce, no tendría las características de un afloramiento natural de aguas frías ricas en nutrientes. Sería otra cosa: aumentar la turbulencia en los primeros 10-20 metros buscando «molestar» a los dinoflagelados y favorecer a las diatomeas. La renovación natural del agua junto a nuestro afloramiento provocaría no sabemos muy bien qué y los cambios en la comunidad de fitoplancton se alargarían poco más que el propio experimento.

Como investigador me pica la curiosidad, pero tengo la sensación de que sería igual de inútil que las presas de arena que hacíamos de niños en la playa para frenar el avance del mar.

El ensayo no causaría daños ambientales, aunque sería partidario de la opción «jacuzzi» porque introducir agua dulce en profundidad me parece agresivo. Y antes de lanzarse al medio natural habría que hacer ensayos a pequeña escala y estudiar los posibles efectos usando modelos, etc…

Después de planificar los medios materiales, el personal necesario, elegir un lugar y no infringir ninguna ley ¿habría dueños de bateas dispuestos a que les burbujeen alrededor y ver los efectos en sus mejillones?
En el año 2008 ya hubo una primera reunión en Galicia, una toma de contacto con investigadores noruegos, pero no se pasó de ahí dada la patente complejidad e incertidumbre sobre el tema.

El quid de la cuestión es si alguien cree que merece la pena embarcarse en esto sabiendo que existe la altísima probabilidad de que sea un experimento con gaseosa (nunca mejor dicho), una inversión a fondo perdido.

Tendría que ser dinero público y los costes en nuestro caso no los asumiría una empresa como SINTEF ni el plan nacional de I+D+I.

Unicamente un consorcio europeo del famoso programa Horizonte 2020


Referencias:
-McClimans y col. Controlled artificial upwelling in a fjord to stimulate non-toxic algae.
Aq. Eng. 42: 140-147 (2010).
-Handa A. y col. Artificial upwelling to stimulate growth of non-toxic algae in a habitat for mussel farming. Aq. Res. 45:1798-1809 (2013).
-La Ría de Vigo: una aproximación integral al ecosistema marino de la Ría de Vigo. González-Garcés A. y col (Eds). 414 pp. (2008).
-Ocean fertilization: a scientific summary for policy makers. IOC-UNESCO 20 pp (2010). http://unesdoc.unesco.org/images/0019/001906/190674e.pdf

Nuevas historias de Noctilucas

Noctiluca scintillans es un dinoflagelado enorme que puede medir hasta 2 milímetros. Es observable a simple vista, tal como muestra este vídeo donde aparecen Noctilucas aisladas en la ría de Vigo.

Marea roja en Almuñécar (Granada), con toda la pinta
de ser Noctilucas. Fuente: El Correo de Andalucía (16-VI-2014)

Su nombre no suele aparecer en la prensa pero este verano las mareas rojas de Noctiluca fueron noticia a lo largo de la península ibérica. 

Además protagonizan la entrada más leída de este blog así que ya tardábamos en hablar sobre ellas.

Y que mejor para empezar que observar una Noctiluca viva, aislada en la playa del Vao
(Vigo), el pasado 9 de septiembre.

Noctiluca scintillans es una especie que puede producir mareas rojas o verdes según el tipo de células que proliferen. Primero hablaremos de las Noctilucas rojas, las más comunes en todo el mundo entre el ecuador y latitudes medias. Las que tenemos en Galicia por ejemplo…

Playa de Cesantes, ría de Vigo. Autor: M. Moralejo.
Fuente: La Voz de Galicia (5-IX-2014)

En agosto y septiembre se produjeron mareas rojas en las rías gallegas que trascendieron a los medios de comunicación.

Y en la ría de Vigo se cerraron el 4 de septiembre 10 playas por precaución después de que un bañista se quejase de picores.

En La Voz de Galicia, al día siguiente de las mareas rojas de Noctiluca, se publicaron frases tan confusas como:  «Según fuentes de Salvamento, se trata de la conocida «purga de la marea», una floración de algas que se produce cada año en fechas cercanas a septiembre.» «[…] En verano, cuando hay altas temperaturas y las aguas profundas vienen cargadas de nutrientes, las algas unicelulares pueden crecer de una manera brusca y soltar toxinas que tiñen el agua.» (La Voz de Galicia, 5-IX-2014).

Ay Josús…!! Aquí se mezclan las mareas rojas con las toxinas y una pizca de cultura popular. Todo viene de asociar las mareas rojas con las algas tóxicas, cuando éstas rara vez producen color en las rías. 
Tradicionalmente los pescadores llamaban «purga de mar» a las mareas rojas, pero lo de la «purga de la marea» no tengo el gusto. 
Y las toxinas marinas (por favor…!!!) no tiñen el agua. Lo que tiñe el agua son compuestos coloreados (pigmentos), que poseen algas fotosintéticas y algunas heterótrofas, como este Gyrodinium (dinoflagelado heterótrofo aislado en la ría de Pontevedra en octubre de 2013).

En las fotos que han circulado en los periódicos se aprecia el característico color anaranjado-rojizo de las proliferaciones de Noctiluca, de aspecto aceitoso que podría confundirse con un vertido. Ése color lo producen carotenoides como la cantaxantina (quizás también astaxantina; Balch & Haxo 1984), que Noctiluca debe obtener de su alimentación al igual que moluscos, crustáceos…y flamencos !!

La causa de estas mareas rojas fue seguramente Noctiluca scintillans ya que justo unos días antes nos avisaron de una de estas manchas en una playa de Alcabre (Vigo). Cuando llegamos quedaban hilillos de color naranja en el agua formados, no por plastilina, sino por bolitas flotantesNoctilucas.

Hay que insistir en que Noctiluca no es tóxica ni sus mareas rojas tienen relación con episodios tóxicos (mal llamados mareas rojas). Las células de Noctiluca son heterótrofas (no hacen fotosíntesis) y se alimentan de todo lo que encuentran a su paso (bacterias, algas, huevos de peces y copépodos, etc). Sólo en el caso de ingerir muchas algas tóxicas podrían acumular toxinas aunque no está demostrado, que yo sepa.

En este vídeo pueden ver una de las Noctilucas que aislamos en Alcabre después de tragarse una cadena de células del dinoflagelado Gymnodinium catenatum, productor de toxinas paralizantes.

La capacidad de movimiento de Noctiluca es mínima y cuando vemos las mareas rojas en superficie se trata de la fase final de su proliferación que se desarrolla antes en la columna de agua. El propio movimiento del agua crea zonas de convergencia donde se concentran las Noctilucas y su flotabilidad las lleva a acumularse en superficie y teñir el agua…

En el caso de proliferaciones masivas (no como las de las rías, afortunadamente) la degradación de sus células consume mucho oxígeno y llega a ocasionar la muerte de peces. Y en algunas personas (esto no lo sabía!!) el amonio de sus células puede producir una ligera sensación de picor en la piel.

A comienzos de septiembre me llegó un mensaje al blog (gracias Tati !) para comentarme que había bioluminiscencia en la playa del Vao, en Vigo. Y claro, lo fui a comprobar en persona…!!

La playa del Vao, Vigo (septiembre 2014).

Las noches del 8 y 9 de septiembre hizo una temperatura genial, con bajamar entre las 22-23 hrs y una suave brisa. Me metí en el agua y al caminar se veía un halo azul desde el fondo a la superficie. Cuanto más profundo y más agitación la bioluminiscencia era mayor.

Pero agitar el agua no es la única forma de provocar «ardora» en el mar. Este blog está en condiciones de asegurar que en el caso (hipotético, pero puede suceder…) de que hagan pipí se van a llevar la sorpresa de su vida porque les delatará una constelación de «destellos» azules tipo «LIFE OF PI».
En las muestras de agua que recogí la segunda noche dominaban dinoflagelados bioluminiscentes como Ceratium, Protoperidinium y por supuesto Noctilucas !!

Y el 23 de septiembre el diario «El Progreso de Lugo» publicó estas fotos de la marea roja
de Noctiluca de día y de noche con el halo azul bioluminiscente en la orilla, en San Cibrao (Lugo).
En esta noticia sí las citó por su nombre el periodista Antonio López. Las fotos son de Jose Mª Álvez.















Y ahora hablemos de las Noctilucas verdes…

La forma roja de Noctiluca es la más extendida pero en una zona concreta del mundo como el sureste asiático (Mar Arábigo, Filipinas, Vietnam, Tailandia, Indonesia…), las Noctilucas pueden ser verdes.
Es la misma especie pero con un alga verde endosimbionte: la pedinofícea Pedinomonas noctilucae.
Las Noctilucas verdes. Autor: K. Furuya. Fuente: Harrison y col. (2011).

Las algas endosimbiontes no son permanentes y en el laboratorio las Noctilucas verdes terminan por perder su «invernadero interior» y mueren en cuestión de semanas…el récord lo tienen Furuya y col (2006), que las mantuvieron hasta 2 años !! El hecho de que no podamos cultivar las algas endosimbiontes en forma libre sugiere que la dependencia es mutua y Noctiluca les proporciona factores de crecimiento vitales.

Un bloom de Noctilucas verdes en el Mar Arábigo.
Imagen satélite MODIS. Autor: N. Kuring (NASA)

Existe un aumento aparente de las proliferaciones de Noctiluca en varias zonas del mundo y una de las razones que se esgrimen es el exceso de nutrientes (eutrofización) que aumenta la producción del fitoplancton que les sirve de alimento.

Como ejemplo, este 9 de septiembre Rosário-Gomes y col. publicaron en Nature Communications un trabajo sobre la aparición de blooms de Noctilucas verdes en el Mar Arábigo desde comienzos del s.XXI.

En el mar Arábigo existen zonas pobres en oxígeno (entre 120-1500 m de profundidad) de origen natural, debido a la gran producción de fitoplancton (diatomeas) en la época invernal: la del monzón.
Pero ésas poblaciones típicas de diatomeas de invierno están dejando paso a proliferaciones de Noctilucas verdes. Los blooms de Noctilucas se asocian con aguas hipóxicas, cuyo aumento parece inexorable en los últimos años, llegando casi a la superficie del mar en algunas zonas. Parece que el endosimbionte de las Noctilucas les permite fijar carbono en aguas hipóxicas de manera mucho más eficiente (3 veces más) que las diatomeas, a las cuales recordemos que se las zampa.  La combinación de ambos factores parece darles una gran ventaja y hace posible que proliferen de forma masiva…

Una salpa: Cyclosalpa affinis. Autor: P.J. Bryant
Fuente: Nat. Hist. of Orange County (CA, EEUU).

Los autores de este trabajo sugieren que las proliferaciones de Noctilucas podrían distorsionar la cadena trófica del plancton con consecuencias negativas para la pesca de la región, ya de por sí en declive (seguramente por la sobrepesca).

La cadena trófica clásica que va desde las diatomeas a las larvas de peces por medio de los copépodos sería sustituída por otra cadena con las Noctilucas verdes, que son el plato favorito de medusas y salpas, una parte minoritaria en la dieta de los peces. Es una hipótesis…

Y si quieren ver a una salpa merendándose Noctilucas verdes no se pierdan el enlace a este espectacular vídeo con el que despido a las Noctilucas…hasta el verano que viene !!

 

Referencias:

-Balch WM, Haxo FT. Spectroscopical properties of Noctiluca miliaris Suriray, a heterotrophic dinoflagellate. J. Plankton Res. 6: 515-525 (1984).
-Furuya K. y col. Vegetative growth of Noctiluca scintillans containing the endosymbiont Pedinomonas noctilucae. Afr. J. Mar. Sci. 28:305–308 (2006).
-Hansen PJ. Green Noctiluca scintillans: a dinoflagellate with its own greenhouse. Mar. Ecol. Prog. Ser. 275:79-87 (2004).
-Harrison PJ y col. Geographical distribution of red and green Noctiluca scintillans. Chin. J. Ocean. Limnol. 29:807-831 (2011).
-Rosário Gomes y col. Massive outbreaks of Noctiluca scintillans blooms in the Arabian Sea due to spread of hypoxia. Nature Comm. 5: art. 4862 (2014).

El alga tóxica del 76

Semanario Mundo, 11-XII-1976.
Vuelve al ataque la «pulga de mar»…
Nueve días después de las primeras intoxicaciones (26-X-76), la Jefatura Provincial de Sanidad de Pontevedra recogió muestras de plancton en Bueu y la ría de Vigo. Las enviaron fijadas en Lugol al Instituto de Investigaciones Pesqueras (Barcelona, hoy ICM-CSIC). Allí las analizó Marta Estrada, quien elaboró un informe el 16 de diciembre del 76.

En este blog tenemos de todo (y si no, se «soborna» a quien lo tenga a cambio de una cerveza), así que aquí os enseño parte del informe de Marta: los contajes de dinoflagelados.

Los contajes son número de células por cada 50 mL de agua de mar.

En su informe Marta subrayaba el dominio de un dinoflagelado formador de cadenas. Pero en las muestras había sobre todo diatomeas, lo cual sugería que las condiciones en el mar ya no eran las mismas que habían originado la marea roja tóxica.

Gymnodinium catenatum,
en vivo al microscopio óptico.

Aquel dinoflagelado formador de cadenas era la misteriosa alga tóxica de 1976. ¿Pero de qué especie se trataba?

Nunca se había descrito en aguas españolas y para colaborar en su identificación se enviaron muestras al taxónomo alemán Malte Elbrächter (actualmente en el Alfred Wegener Institute (AWI) de Bremerhaven).

Elbrächter confirmó el nombre de la especie a partir de su parecido con  un dinoflagelado causante de intoxicaciones en Mazatlán (Golfo de California, México): Gymnodinium catenatum.
Así que de Gonyaulax nada de nada…!! en los contajes de plancton podemos ver que aparecieron solo 2 células, señaladas con un círculo.
Gymnodinium catenatum
fijado con Lugol.
Gymnodinium catenatum es un dinoflagelado desnudo fotosintético. Puede formar cadenas de hasta 50 individuos y las células alcanzan unas 40 micras de diámetro (milésimas de milímetro).
Para traducir su tamaño a algo más cotidiano…¿verdad que parecen garbanzos? pues cada célula es un garbanzo a escala 1:300 aproximadamente…
Un aspecto sorprendente de Gymnodinium catenatum es la gran velocidad con la que nada. Fraga (1989) calculó una velocidad de hasta 1,5 metros/hora para una cadena de 8 células a 23ºC. Y cuanto más largas sean las cadenas, más rápido se mueven…!!
Como prueba, este vídeo de un cultivo de G. catenatum aislado en Baiona (Ría de Vigo).
¿Por qué se produjo la proliferación de G. catenatum en otoño de 1976?
La actividad humana siempre es sospechosa de aportar su «granito de arena», pero es la propia naturaleza de la costa y rías gallegas la que gobierna el crecimiento y cambios estacionales del fitoplancton. Esto se conoce desde los años 50′, gracias a los estudios de oceanografía y ecología de Fernando Fraga y Ramón Margalef, entre otros…
Autor: Bruno Boa de Jesús.
Paisaje desde el C.O. de Vigo

Las rías forman parte de un sistema de afloramiento que llega hasta el noroeste de Africa. Entre abril y septiembre predominan vientos del norte que traen cielos claros e impulsan el afloramiento de agua profunda fría y rica en nutrientes hacia el interior de las rías.

El afloramiento estimula el crecimiento de diatomeas, los mejillones engordan en las bateas y todo esto tiene un impacto económico de valor incalculable.

El afloramiento también produce nieblas marítimas en el verano, ya que al ascender las aguas frías y entrar en contacto con el aire caliente, lo enfrían y saturan de humedad…
Refrescan el ambiente pero en el Centro Oceanográfico de Vigo las sufrimos «en silencio» porque encienden en pleno agosto las atronadoras señales acústicas del RadioFaro de Canido…!!

De octubre a marzo dominan los vientos de componente sur, que arrastran aguas superficiales desde el océano al interior de las rías.

La transición entre ambos períodos (marzo-abril y septiembre-octubre) produce inestabilidad en el mar y proliferaciones de fitoplancton. En la transición al final del verano los dinoflagelados cobran ventaja: migran verticalmente para ir hacia la luz durante el día y hacia aguas profundas en busca de nutrientes durante la noche. Sin embargo, las diatomeas, que en primavera y verano son las «reinas de las rías«, sedimentan mucho más rápido y disminuye su abundancia al cesar el afloramiento.

En este gráfico podemos ver el indice de afloramiento en el mes de septiembre de 1976. Las barras positivas indican afloramiento (favorable a las diatomeas), y las negativas hundimiento (dinoflagelados)…
En el gráfico pongo las condiciones meteorológicas descritas en el boletín del Servicio Meteorológico Nacional de 1976 (Ministerio del Aire). La alternancia de lluvias y altas temperaturas en septiembre es una buena receta para estabilizar y calentar las rías…
En verano: viento NE y afloramiento.
En invierno: viento SO y hundimiento.
Pitcher y col. (2010)
http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0079661110000133

Lo importante es el hundimiento a finales de septiembre porque introduce aguas cálidas desde el océano y el sur, «inoculando» poblaciones oceánicas en las rías. Así llegan dinoflagelados como Gymnodinium catenatum. Proliferan «al calor» de las rías, los mejillones filtran esta «sopa tóxica» y a mediados de octubre del 76′ empiezan las intoxicaciones.

Todo esto queda resumido en esta imagen de satélite. En verano vemos la costa «azul», debido al agua fría aflorada. Mientras, en invierno, el hundimiento desplaza el agua cálida de la plataforma costera hacia las rías. Lo que sí trajo de bueno la marea tóxica de G. catenatum de 1976 fue la creación de la red de vigilancia de mareas rojas en Galicia, en enero de 1977.
Portada de La Voz de Galicia (13-I-1982), con Ana Miranda
y Santi Fraga en primer plano, en el muestreo de la joven red
de vigilancia de mareas rojas del IEO.
Los comienzos fueron difíciles y los medios precarios.
Primero el IEO, y luego la Xunta de Galicia a partir de 1992 (Centro de Control do Medio Mariño, hoy INTECMAR, Vilaxoán) han sido los responsables de monitorear la oceanografía, el fitoplancton tóxico y las biotoxinas en Galicia. En esto tampoco valen recortes si lo que queremos es evitar que se repitan intoxicaciones como las de aquel «annus horribilis» de 1976.
Agradecimientos: Nuevamente A Santi Fraga por el material documental de la época para poder escribir esta entrada.Referencias:

-Estrada M. Informe sobre la composición del fitoplancton en las muestras de las rías de Vigo y Bueu remitidas por la Jefatura Provincial de Sanidad de Pontevedra. Manuscrito no publicado.
-Estrada M. y col. Gymnodinium catenatum (Graham) en las rías gallegas (NO de España). Inv. Pesq. 48:31-40 (1984).
-Fraga S. y col. Influence of upwelling relaxation on dinoflagellates and shellfish toxicity in Ria de Vigo, Spain. Est. Coast Shelf Sci. 27:349-361 (1988).
-Fraga S. y col. Chain-forming dinoflagellates: an adaptation to red tides. Red Tides: biology, environmental science and toxicology. Elsevier (1989).
-Lorenzo LM y col. Across-shelf variability of phytoplankton composition, photosynthetic parameters and primary production in the NW Iberian upwelling system. J. Mar. Sys. 54:157-173 (2005).
-Varela M. Upwelling and phytoplankton ecology in Galician (NW Spain) rías and shelf waters. Bol. Inst. Esp. Oceanogr. 8:57-74 (1992).