El low-cost de la fotosíntesis
Hoy les hablaré de un descubrimiento reciente que desafía el concepto de la clorofila como único pigmento realmente importante para capturar luz en el océano. Lo más de lo más.
Lo publicaron Béjà y col. (2000) en Science: bacterias marinas no fotosintéticas capaces de obtener energía del Sol mediante rodopsinas. Es decir: fotótrofas sin fotosíntesis. La metagenómica (estudio del material genético ambiental) nos regaló este hallazgo que sus descubridores denominaron proteorodopsinas.
Hoy sabemos que esta clase de fototrofía está generalizada entre las bacterias marinas (>40%). También se han descubierto rodopsinas con funciones diversas en algas, hongos e incluso virus.
Las rodopsinas comparten una química común con el sentido de la vista: el retinal….
Los fotones de la luz excitan al 11-cis-retinal y se transforma en todo-trans retinal (en la imagen). Su unión con la opsina se vuelve inestable y esto genera finalmente un impulso nervioso que el cerebro interpreta como señales visuales. Fuente: www.ch.ic.ac.uk
…o «vitamina A aldehído«, es la molécula clave en la visión, el cromóforo responsable de captar la energía de la luz en los 3 tipos de ojos que existen: moluscos, artrópodos y vertebrados.
La vitamina A la obtenemos de los alimentos, nuestro cuerpo no puede sintetizarla. Sus precursores son carotenos (como el β-caroteno en las zanahorias).
El retinal se une a proteínas integrales de membrana (opsinas) para formar las rodopsinas, con una banda ancha de absorción en el espectro de luz visible. En los ojos las rodopsinas y moléculas similares actúan como pigmentos visuales en bastones y conos, con modificaciones que las hacen sensibles, p.ej., al azul, verde y rojo.
Bombas iónicas de rodopsinas (Fuente: Béjà & Lanyi 2014). Las flechas de color indican la longitud de onda a la que son más sensibles y a su lado el tipo de iones (hidrógeno, sodio, cloruro).
Pero hay rodopsinas que cumplen otro rol: bombas iónicas o canales de cationes que producen energía mediante un gradiente generado por la fotoactivación del retinal. Desde 1971, y en décadas posteriores del s. XX, se fueron descubriendo estas rodopsinas en microorganismos amantes de la sal (halófilos del reino Archaea), con funciones fotosensoriales o para obtener energía gracias a la luz o a los iones cloruro/sodio abundantes en su ambiente.
La parte proteica es distinta y su origen evolutivo también, pero el retinal sigue presente. En la imagen de la derecha vemos representado un diminuto retinal justo en el medio de la parte proteica en la membrana celular (las salchichas rojas o moradas).
Las xantorodopsinas (XR) se descubrieron en 2005 en Salinibacter ruber, una bacteria halófila. Se trata de otra vuelta de tuerca: una antena captadora de luz con un carotenoide (salinixantina) que transfiere energía al retinal y permite ampliar la absorción de fotones a más longitudes de onda.
Algunos dinoflagelados tienen un tipo de XR…luego se lo cuento.
Salinibacter ruber. La barra horizontal mide 0.5 micras. Fuente: Oren (2013)
Salinibacter ruber se descubrió en 2002 y lo fascinante de este extremófilo es su capacidad para crecer en altas concentraciones de distintas sales, no sólo NaCl, sino también cloruro de magnesio y sulfatos de magnesio y sodio !!
Estas sales son muy interesantes en astrobiología de cara a la detección de vida microbiana en otros planetas. Y es que la misión Galileo a Júpiter reveló que el océano oculto bajo la superficie helada de Europa posee grandes cantidades de sulfato de magnesio (Discovery Newsletter: 19-X-2015)
En las rodopsinas el gradiente de protones se consigue con menos florituras, tan sencillo que yo diría que es la alternativa low-cost a la lujosa maquinaria fotosintética.
En la fotosíntesis el gradiente de protones se produce por los electrones que arrancan los fotones a la clorofila (o bacterioclorofila) y que permiten disociar el agua en oxígeno y protones (H+). Éstos se concentran dentro de los tilacoides en los cloroplastos y el gradiente creado proporciona la fuerza motriz para fabricar ATP, la fuente de energía celular.
En las bombas de rodopsinas, ya sean aniónicas (Cl-) o catiónicas (Na+/H+), se genera un gradiente electroquímico entre el interior y el exterior de la membrana celular. La fotoactivación del retinal permite capturar energía lumínica para mover protones al exterior de la célula (o iones cloruro al interior), en contra del potencial de membrana. La célula se carga como una batería y dicha energía permite fabricar ATP. Punto y pelota.
Chlamydomonas reinhardtii. La escala horizontal son 5 micras. Fuente: www.protisten.de
Y ahora se preguntarán ¿qué hay de las algas?
En flagelados verdes como Chlamydomonas se descubrió por primera vez la función de las rodopsinas en algas eucariotas: son responsables de la fototaxis y la orientación del movimiento ante cambios bruscos de luz. Esto mismo se demostró luego en otros flagelados como las criptofíceas Guillardia y Cryptomonas.
Los genes que codifican para proteorodopsinas se han encontrado también en diatomeas, dinoflagelados y haptofíceas, pero todavía desconocemos sus funciones. Piensen que todo esto apenas se conoce desde la última década.
En el caso de diatomeas como Pseudo-nitzschia granii la expresión de estos genes aumenta con la limitación por Fe, una situación muy común en el océano abierto y que afecta a la fotosíntesis. Por éste y otros motivos Marchetti y col. (2015) sugieren que las bombas de rodopsinas podrían ser útiles para obtener energía cuando la fotosíntesis se encuentra «entre la espada y la pared» por la escasez de Fe.
Pyrocystis lunula. Autor: K. Wenderoth. Fuente: online-media.uni-marburg.de
En dinoflagelados, como siempre, todo es complejo e interesante.
En estudios de transcriptómica (expresión de genes) se han encontrado homólogos de bombas (de protones) de rodopsinas en especies heterótrofas como Oxhyrris marina y fotosintéticas como Polarella antartica, Pyrocystis lunula, Alexandrium catenella, Prorocentrum donghaiense y Karlodinium veneficum.
Genéticamente son próximas a las XR, aunque no poseen carotenoides como en el caso de Salinibacter. Sus máximos de absorción están entre el verde y el azul.
Los datos disponibles a partir de algunos estudios en cultivos y muestras naturales indican que su función sería favorecer la supervivencia y el crecimiento en situaciones limitantes, tanto de nutrientes como de luz. Y la expresión de los genes relacionados con las rodopsinas parece estar regulada en Prorocentrum por el ciclo diurno de luz/oscuridad, el espectro y la intensidad de luz…
¿Fascinating, verdad?
Agradecimientos: a Lourdes Velo Suárez por enviarme el artículo «The global ocean microbiome«, la inspiración de esta entrada.
Referencias:
-Béjà O, et al. Bacterial rhodopsin: Evidence for a new type of phototrophy in the sea. Science 289(5486):1902–1906 (2000).
-Béjà O. & Lanyi J.K. PNAS 111: 6538–6539 (2014).
-Balashov S.P. y col. Xanthorhodopsin: the Retinal Protein Proton Pump of Salinibacter ruber with a Light-harvesting Carotenoid Antenna. Science 23 (5743):2061-64 (2009).
-Marchetti A. y col. Marine diatom proteorhodopsins and their potential role in coping with low iron availability. ISME Journal 9:2745-48 (2015).
-Moran M.A. The global ocean microbiome. Science 350 (6266) DOI: 10.1126/science.aac8455 (2015).
-Oren A. Salinibacter: an extremely halophilic bacterium with archaeal properties. FEMS Microbiol Lett. 342(1):1-9. doi: 10.1111/1574-6968.12094 (2013).
-Shi X. y col. Rhodopsin gene expression regulated by the light dark cycle, light spectrum and light intensity in the dinoflagellate Prorocentrum. Front. Microbiol. http://dx.doi.org/10.3389/fmicb.2015.00555 (2015).
-Sineshchekov O.A. & Govorunova E. Photosensory Functions of Channelrhodopsins in Native Algal Cells. Photochem. Photobiol. 85:556-563 (2009).
-Web: University of Connecticut (Phytoplankton Molecular Ecology).