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Margalefidinium

Imagen de portada: Bahía Bioluminiscente de La Parguera. Fuente: viator.com

Hasta finales del siglo XX las especies de fitoplancton se describían examinando su morfología. Pero el desembarco de técnicas moleculares en los años 80′ abrió nuevas posibilidades para estudiar la biodiversidad, manifestando de paso algunos errores previos de identificación.

Vista de isla Magueyes y los laboratorios de la estación marina de la Universidad de Puerto Rico. Fuente: uprm.edu.p

Tal es el caso del protagonista de hoy: Margalefidinium polykrikoides, antes Cochlodinium polykrikoides.

Para contarles su historia vamos a retroceder al verano de 1958, sólo cinco años después de la publicación de la estructura del ADN.

Entre julio y agosto de 1958 Ramón Margalef estudió el fitoplancton de la costa sur de Puerto Rico, aprovechando una estancia en el Instituto de Biología Marina (Universidad de Puerto Rico) en isla Magueyes.

En dicha región, rica en manglares y arrecifes, el plancton de Bahía Fosforescente (de La Parguera) reveló una especie nueva de dinoflagelado, fotosintética y poco abundante.

Cuando había más células eran un fastidio: su mucosidad atascaba rápidamente los filtros en los que muestreaban el fitoplancton.

Por su aspecto exterior recordaba al género Polykrikos, aunque mostraba características distintas que Margalef juzgó intermedias entre dicho género y Cochlodinium.

Cochlodinium polykrikoides. Fuente: Fig. 27(m) de Margalef (1961).

Ante un hallazgo así un táxonomo puede jugar dos apuestas: conservadora o arriesgada. Y Margalef optó por la primera.

Decidió llamarle Cochlodinium polykrikoides (El Cochlodinium que parece Polykrikos).

Tratándose de Bahía Fosforescente, era asunto obligado discutir de la bioluminiscencia…

…Margalef explicaba que las densas poblaciones de dinoflagelados, en particular de Pyrodinium bahamense (responsable nº1 de la bioluminiscencia) crecían y se mantenían dentro de la bahía gracias a la circulación lenta del agua y a su limitada conexión con el mar.

Aquellas condiciones estimulaban el desarrollo de dinoflagelados y mareas rojas en la bahía, evitando su dispersión hacia la costa donde la turbulencia y nutrientes inclinaban la balanza a favor de las diatomeas.

De hecho Margalef cita que la bahía cerca de Nassau (Bahamas) donde se describió a Pyrodinium bahamense perdió su bioluminiscencia al agrandar el estrecho canal que la comunicaba con el mar.

Bahía Fosforescente (también llamada Bioluminiscente) de La Parguera. Fuente: travelnotes

Volviendo a C. polykrikoides, en décadas posteriores sus proliferaciones (y mareas rojas de color «café») se detectaron primero en Asia y desde los años 80′-90′ se extendieron a otras regiones en el Atlántico, Índico, Pacífico, Oriente Medio y Mediterráneo.

Suele proliferar en aguas cálidas (>20ºC) y como curiosidad les diré que es un campeón de velocidad: en sus migraciones verticales llega a recorrer ¡3 metros por hora! (triplica lo habitual en otros dinoflagelados).

Sus blooms se localizan principalmente en latitudes bajas (tropicales y subtropicales) y pueden ocasionar graves problemas medioambientales y para las actividades humanas.

Es nocivo para la fauna marina (causa mortandades masivas en peces, marisco, corales y plancton) y el mucílago que producen los blooms obstruye filtros en plantas desalinizadoras de Oriente Medio, en el Golfo Pérsico y de Omán. Su proliferación en 2008/09 forzó el cierre -durante 4 meses- en desaladoras de dicha región.

Las pérdidas económicas que ocasiona en la acuicultura mundial, principalmente en Asia, se estiman en 140 millones de US$.

En Japón y Corea del Sur las combaten sedimentándolas con arcilla fluida por ejemplo.

Importante: es nocivo únicamente si está vivo.

En ensayos de laboratorio solo se ha observado muerte de peces y marisco expuestos a cultivos de C. polykrikoides tanto, 1) en contacto directo, como 2) separados por mallas que impiden que pasen dinoflagelados (sólo el medio).

A partir de los cultivos se han aislado fracciones con actividad hemolítica, neurotóxica, hemoaglutinante y causantes de estrés oxidativo.

Pero no se ha identificado ninguna toxina, solo ácidos grasos relacionados con la hemólisis…

Sea lo que sea, toxinas o no, su naturaleza es lábil porque los cultivos dejan de ser nocivos tras congelar, sonicar o hervir las células.

En Latinoamérica no hay estimaciones económicas sobre el impacto de los blooms de C. polykrikoides.

Margalefidinium polykrikoides (1a). Registros de blooms en Latinoamérica (1b) y mecanismo de ictiotoxicidad ligado a daños en agallas de peces (1c). Fuente: Fig. 1 de López-Cortés y col. (2019).

Afectan principalmente a México y Centroamérica donde se han registrado proliferaciones masivas (durante semanas o meses) asociadas a muertes en fauna marina (peces, tortugas, cefalópodos y corales), así como daños al sector turístico.

En México se ha descrito hiperpigmentación en bañistas que nadaban en mareas rojas de este dinoflagelado. En centros sanitarios les trataron dichos síntomas como quemaduras solares.

Los estudios genéticos en Cochlodinium fueron revelando que distintas especies, como C. polykrikoides, no aparecían juntas en los árboles evolutivos sino dispersas entre otros géneros de dinoflagelados. Raro, raro…

Pero faltaba una pieza clave del puzzle: la posición filogenética de la especie tipo de Cochlodinium: C. strangulatum.

Dicha especie, descrita por Schütt (1895), define las características del género Cochlodinium y nadie la había caracterizado genéticamente (se había encontrado en escasas ocasiones o pasado desapercibida). C. strangulatum es heterótrofa como la mayoría de especies en dicho género salvo raras excepciones como C. polykrikoides.

Así que en 2017 Gómez y col. desenterraron el hacha de guerra molecular y secuenciaron parte de un gen ribosomal (28S o LSU en inglés) en C. strangulatum (aislado en Brasil) para salir de dudas.

Resumen gráfico de Gómez y col. (2017), mostrando la distancia en un árbol LSUrDNA entre Cochlodinium strangulatum y Margalefidinium.

Y los resultados moleculares evidenciaron que C. strangulatum era muy distante filogenéticamente de C. polykrikoides.

Ello justificaba su separación en géneros distintos (apoyada a su vez por diferencias morfológicas).

Y así fue como en reconocimiento a Ramón Margalef, su descubridor original, Gómez y col. (2017) renombraron a dicha especie como Margalefidinium polykrikoides. La especie tipo del nuevo género Margalefidinium.

Referencias:

  • Alonso-Rodríguez R. y col. El fitoplancton en la camaronicultura y larvicultura: Importancia de un buen manejo. México, ME: Comité Estatal de Sanidad Acuícola de Sinaloa, pp. 147 (2004).
  • Anderson D.M. y col. (Eds), Harmful Algal Blooms (HABs) and Desalination: A Guide to Impacts, Monitoring and Management. Paris, Intergovernmental Oceanographic Commission of UNESCO, 539 pp. (IOC Manuals and Guides No.78.) (English) (IOC/2017/MG/78) (2017).
  • Gómez F. y col. Molecular characterization and morphology of Cochlodinium strangulatum, the type species of Cochlodinium, and Margalefidinium gen. nov. for C. polykrikoides and allied species (Gymnodiniales, Dinophyceae). Harmful Algae 63:32-44 (2017).
  • Kudela R.M. & Gobler C.J. Harmful dinoflagellate blooms caused by Cochodinium sp.: global expansion and ecological strategies facilitating blooms formation. Harmful Algae 14:71–86 (2012).
  • López-Cortés D.J. y col. The state of knowledge of harmful algal blooms of Margalefidinium polykrikoides (a.k.a. Cochlodinium polykrikoides) in Latin America. Front. Mar. Sci. 6:463 (2019).
  • Margalef R. Hidrografía y fitoplancton de un área marina de la costa meridional de Puerto Rico. Inv. Pesq. XVIII:33-96 (1961).
  • Schütt F. Die Peridineen der Plankton-Expedition. I. Theil Studien Über die Zellen der Peridineen. Ergebnisse der Plankton-Expedition der HumboldtStiftung, IV. M.a.A. Kiel, Leipzig: Lipsius und Tischler (1895).
  • Tang Y.Z. & Gobler C.J. Characterization of the toxicity of Cochlodinium polykrikoides isolates from Northeast US estuaries to finfish and shellfish. Harmful Algae 8:454-462 (2009).

Pregúntale al pato

En la costa de Oia (Pontevedra)
25 julio 2012. Autor: F. Rodríguez

Los cormoranes son aves marinas del género Phalacrocorax.
El de la imagen tomaba el sol cerca de Baiona y parece un Phalacrocorax carbo (cormorán grande = corvo mariño en gallego), pero agradecería comentarios de los expertos.
A todo esto: visiten Fauna Compacta o Madera de Olmo si quieren ver fotos buenas de cormoranes.

El yacimiento de «Pinecrest Sand» en el golfo de Florida, es una de las zonas más relevantes a nivel mundial por la cantidad y diversidad de moluscos marinos del Plioceno que atesora (3.5-2 millones de años). El interés arqueológico coexiste con unas explotaciones mineras que abastecen de materiales para la construcción local. Y fueron precisamente unas excavaciones en 1989 las que descubrieron un hecho insólito: miles de huesos de Phalacrocorax filyawi, un cormorán extinto hace 2 millones de años !!

La explotación minera dañó bastante los depósitos antes de que se pudieran estudiar sistemáticamente, aún así un grupo de investigación coordinado por el ornitólogo marino Steven Emslie pudo catalogar 5.000 huesos y 137 esqueletos (parciales o completos).

Descubrieron que el apocalipsis «avícola» no fue un hecho aislado: los huesos se superponían en varias capas indicando eventos repetidos a lo largo del tiempo. En total estimaron que apenas analizaron un 10% de los restos del yacimiento, que podría incluir entre 2.550 y 10.000 cormoranes !!

La empresa SMR Aggregates Quarries explota estas
minas al noreste de Sarasota para la construcción.
Los fósiles de cormoranes afloraron en excavaciones
cercanas a las de la imagen.
Fuente: SEGS Field Trip Guidebook 56

El ser humano es curioso y decidieron realizar un estudio tafonómico para descubrir las causas de aquella catástrofe…
¿Y qué diablos significa eso de la tafonomía se preguntarán ustedes? 
Pues integrar informaciones múltiples para entender cómo se formaron los yacimientos fósiles.

Querían reconstruir el escenario del «crimen» y buscar las huellas del asesino entre los restos vegetales y animales de todo tipo, desde el polen a los huesos de cormoranes.
Y lo encontraron, pero esperen que les cuento más cosas…


La acumulación de huesos y carcasas de aves podía sugerir que se trataba de colonias reproductoras. En las colonias lo habitual es que mueran individuos jóvenes, pero en Pinecrest los huesos eran de adultos y el estado de los esqueletos indicaba que murieron a la vez.
Junto a ellos había también una concentración llamativa de huesos de peces y restos de mamíferos marinos, como focas y hasta una ballena…!!

Fósiles de gasterópodos en Pinecrest Sands.
Fuente: SEGS Field Trip Guidebook 56.

Por otra parte, el análisis de los sedimentos, restos vegetales y fauna asociada reveló que aquello era un amasijo de fósiles de distintos ambientes arrastrados y mezclados (quizá) por canales de marea.

Las conclusiones del grupo de Emslie fueron, en primer lugar, que los restos de cormoranes y peces pudieron depositarse en la zona exterior de una barrera de arena costera que se rompió varias veces. Luego habrían sido arrastrados tierra adentro por fenómenos meteorológicos (probables en la región) como un huracán.

Y en segundo lugar, creen que los cormoranes murieron por culpa del dinoflagelado Pyrodinium bahamense.

Verán. En los depósitos sedimentarios de cormoranes encontraron quistes de Lingulodinium polyedrum pero sobre todo de Polysphaeridium zoharyi, que hoy sabemos son quistes del dinoflagelado Pyrodinium bahamense.
Éste último es productor de toxinas paralizantes, un síndrome que causa muertes de fauna marina (incluyendo aves, mamíferos y peces), y también en humanos, por supuesto…

Polysphaeridium zoharyi,
el quiste de Pyrodinium bahamense.
Autora: K. Zonneveld. Fuente: Marum

A nivel mundial los registros de muertes de aves marinas por toxinas de fitoplancton son escasos y dispersos. Se cree que pueden pasar inadvertidas muchas veces, salvo en el caso de catástrofes espectaculares con cientos o miles de cadáveres en la costa. Pinecrest Sand sería la prueba más antigua de una muerte masiva de aves marinas por toxinas.

Algunos ejemplos documentados son la muerte de 2000 gaviotas tridáctilas entre 1996-97 en Reino Unido, o la de 3400 pingüinos en el año 2000 en Golfo Nueveo, Argentina.

Aythia affinis (Porrón bola o lesser scaup en inglés).
Autor: Mike Khansa. Fuente: Ducks Unlimited

En el caso de Florida las muertes de aves y mamíferos marinos por toxinas de dinoflagelados son un hecho recurrente. Hoy en día «el asesino» es Karenia brevis, una especie tóxica que en 1975 provocó la muerte de 12.000-20.000 patitos «porrón bola».

No sería descabellado pensar que Pyrodinium bahamense provocaba episodios tóxicos en Florida hace 2 millones de años. Pero existe un «pequeño» problema.
En una entrada anterior comentamos que hay dos variedades de Pyrodinium bahamense separadas por el istmo de Panamá: la del Pacífico, que es tóxica, y la del Atlántico, que no lo es.

Así era la región antes de existir el istmo de Panamá.
En su formación influyeron las fuerzas tectónicas
y erupciones volcánicas en un pluma caliente del lecho marino.
La zona caliente se ha ido desplazando a lo largo del tiempo,
formando lo que hoy conocemos como las Islas Galápagos.
Fuente: Smithsonian Tropical Research Institute

Pues bien: al final del Plioceno, cuando los cormoranes lo pasaban malamente, el istmo de Panamá ya se interponía entre ambos océanos.

Aún se debate sobre el período exacto de su formación, pero los estudios más recientes sugieren que la separación del Pacífico y el Atlántico pudo ocurrir hace 13-15 millones de años, y no 3 como se creía hasta hace poco.

Lo publicaron en abril de este año en Science un grupo de investigadores colombianos (Montes y col), a partir del rastro de zirconio en un antiguo lecho fluvial. Ése rastro correspondería al vulcanismo del istmo de Panamá, demostrando una conexión entre Suramérica y Centroamérica

La unión del continente americano alteró completamente la circulación oceánica de la región y las poblaciones de Pyrodinium bahamense quedaron separadas en ese momento. Quizás las del Pacífico y Atlántico eran tóxicas pero las últimas perdieron la capacidad de producir toxinas a lo largo del tiempo, aunque tardaron millones de años para desgracia de los cormoranes.

Eider común (Somateria mollisima).
Fuente: SEO/Birdlife

Ningún ave marina puede considerarse a salvo de las toxinas que acumula su alimento, ya sea pescado o marisco. Pero se cree que algunas especies han desarrollado la capacidad de reconocer y evitar las toxinas en el alimento.
Suena extraño pero Shumway y col (2003) citan anécdotas y comunicaciones personales como la del Eider común.

Esta anátida se alimenta de mejillones en las aguas de Maine (EEUU), afectadas por proliferaciones tóxicas del género Alexandrium.

Allí los muestreadores conocen desde hace tiempo que la distribución de estos «patitos» en las zonas altas del estuario es un buen indicador para saber si los mejillones están contaminados con PSP. Y más sorprendente aún…(original de Shumway y col. 2003):
«In laboratory studies, Eider ducks were offered toxic versus non-toxic mussel meats and refused the toxic mussels. Eider ducks that were force-fed toxic mussel meat regurgitated the food almost immediately (Hurst, unpublished)».

Cómo no han publicado esto por favor !! Yo lo titularía «pregúntale al pato» (Ask the duck), una alternativa elegante al bioensayo de ratón…!!

Referencias:
-Emslie SD y col. Integrated taphonomy of an avian death assemblage in marine sediments from the late Pliocene of Florida. Palaegeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 124:107–136 (1996).
-Montes C y col. Middle Miocene closure of the Central American Seaway. Science 348(6231):226-229 (2015).
-Shumway SE y col. Marine birds and harmful algal blooms: sporadic victims or under-reported events? Harmful Algae 2:1-17 (2003).

Bahía fosforescente

Parece un besugo, pero es un pargo
Imagen disponible en http://www.pescasubrj.br

Al suroeste de la isla de Puerto Rico hay un municipio llamado Lajas, en el cual se encuentra el poblado costero de La Parguera. Se llama así por los pargos, abundantes en la pesca de esta región.

Aparte de otros atractivos turísticos que no tengo la suerte de conocer, en La Parguera existe un fenómeno natural espectacular: una bahía fosforescente. Tal cual, ése es su nombre, en inglés «Phosphorescent Bay». Y no es la única en Puerto Rico.

La mala noticia es que la contaminación parece haber reducido la bioluminiscencia de esta bahía, y son otras dos, en Vieques y en Fajardo, las que mejor conservan sus encantos luminosos…de momento.

Bahía Mosquito, en Vieques (Puerto Rico).
Autor: Travis Hlavka.
http://liferoo.com/entry-comment/599/#photo-225

La bioluminiscencia en estas bahías de Puerto Rico es un reclamo turístico ya que la podemos observar a lo largo de todo el año. Viendo estas imágenes ya me tarda en salir el avión…! 

Esta belleza es posible gracias al clima subtropical, los nutrientes de los manglares que rodean la bahía, y el estrecho canal que limita la comunicación con el océano. Los responsables de esta fosforescencia son los dinoflagelados, en concreto Pyrodinium bahamense.
Pyrodinium es un género con una sola especie. Aunque hay 2 variedades, con distribución geográfica separada: en el Atlántico se encuentra Pyrodinium bahamense var. bahamense y en el Pacífico Pyrodinium bahamense var. compressum. Como el propio nombre indica, el Pyrodinium del Pacífico tiene forma «comprimida«, como si lo hubiesen «pisado»…
Imágenes de Microbewiki (compressum), Marine Species Portal (bahamense) y GoogleMaps.

Pero todo cuento de «hadas» tiene su lado oscuro, porque Pyrodinium es un dinoflagelado productor de toxinas paralizantes: saxitoxinas. Es la especie que afecta a más personas por síndrome paralizante, hasta el punto de causar más muertes que ningún otro dinoflagelado en el mundo por dichas toxinas.

Un lindo pez globo….
Por citar uno de los muchos ejemplos tanto en el Sudeste Asiático como Centroamérica: en 1987 en Guatemala, 187 personas fueron hospitalizadas por comer almejas contaminadas y 26 fallecieron. La muerte se produce por parálisis respiratoria entre 2 a 24 hrs después de la intoxicación.
Da miedo, sí.

Hasta hace poco se pensaba que sólo era tóxico el «compressum» del Pacífico, pero en 2002 se descubrió que la variedad «bahamense» del Atlántico tropical, aislada en Florida, también producía saxitoxinas.
Y se supo después de varios casos de intoxicación por causa de comer peces globo…

La laguna bioluminiscente de Vieques.
Autor: Frank Llosa.
http://www.anfrix.com

Pero lo que hay que aclarar es que no pasa absolutamente nada por bañarse en una mancha de Pyrodinium. Sus toxinas, igual que sucede con cualquier otro alga tóxica, tienen que acumularse en la cadena alimentaria a través del pescado ó marisco. Así es como pueden llegar a una concentración peligrosa para las personas.

Si bebemos un poco de Pyrodinium mientras chapoteamos en el agua fosforescente lo único que nos va a sentar mal es la propia agua salada…!!



Referencias:

-Azanza RV, Taylor FJ. Are Pyrodinium blooms in the South East Asian region recurring and spreading? a view at the end of the millennium. Ambio 30:656-664 (2001).
-Biology, epidemiology and management of Pyrodinium red tides. Proceedings of the Management and Training Workshop Bandar Seri Begawan, Brunei Darussalam. Eds. Hallegraeff & McLean (1989).
-Usup G. et al. Biology, ecology and bloom dynamics of the toxic dinoflagellate Pyrodinium bahamense. Harmful Algae 14:301-312 (2012).