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Manchas en el mar de la Costa de Malabar

Imagen de portada: puerto de Calicut [Braun & Hogenbergs atlas Civitates orbis terrarum, 1572]

La Costa de Malabar se encuentra en el suroeste de la India. Esta región histórica incluye poblaciones como Goa (centro de la antigua India portuguesa), o Calicut, conocida como «la ciudad de las especias». Allí, en Calicut (no confundir con Calcuta como hacía yo), hay una estación del CMFRI Central Marine Fisheries Research Institute») del gobierno de la India. Fundado en 1947 sus objetivos son la investigación de las pesquerías y la taxonomía de organismos marinos, así como el estudio bioeconómico (desarrollo sostenible y gestión eficiente) de las poblaciones explotadas de peces y marisco.

Mapa de la Costa de Malabar. Autor: Bellin, 1740. Fuente: franpritchett.com

En noviembre de 1949 R. Subrahmanyan, investigador del recién creado CMFRI, observó unas manchas verdes en el mar, cerca de Calicut. Meses antes se le había escapado una oportunidad para estudiarlas. Le enviaron muestras de otra marea verde en aquella zona durante agosto. Pero se encontraba en Madras, al otro lado del país, así que se las fijaron con formaldehído y cuando le llegaron solo había una masa gelatinosa amorfa. Pero en noviembre sí estaba en el lugar y el momento adecuados…

Él mismo narró cómo muestreó la superficie del mar durante una marea verde y que la consistencia del agua le recordaba a una sopa de guisantes verde-marrón brillante. Cuando puso una preparación viva bajo el microscopio descubrió un sinfín de flageladitos. Aquellas mareas verdes se repitieron año tras año entre 1949 y 1953 en la misma época (desde agosto a noviembre) y en varios casos produjeron mortandades de peces e invertebrados.

El verde en la superficie del mar se relacionaba hasta entonces con las Noctilucas, pero aquellos flageladitos con forma de hojas nada tenían que ver con ellas, ni siquiera eran dinoflagelados…

Fuente: NIES collection (Tsukuba, Japón).

Subrahmanyan acumuló suficientes observaciones como para publicar el descubrimiento de una nueva especie en 1954. La identificó como una rafidofícea (¡aplauso!) y la denominó Hornellia marina en honor a un antiguo colega, James Hornell, quien había observado un organismo similar en 1917 en la Costa de Malabar al que llamó «Flagelado B«.

La importancia de aquella especie estaba en los daños que provocaba: mortandades masivas en peces, moluscos y crustáceos. De ahí el interés en identificar al responsable de aquellas manchas en el mar. Y eso que no podía adivinar el impacto que tendría en el futuro…

La descripción del «Flagelado B» encajaba con Hornellia salvo en el color, aunque Subrahmanyan tenía una explicación para ello. Las células de Hornellia eran verde brillante pero a medida que pasaban los días los cultivos amarilleaban como hojas en otoño. Hornell citó que el «Flagelado B» teñía el mar de ámbar y bajo el microscopio sus células eran amarillentas-marrones. Subrahmanyan interpretó que las diferencias de color según los autores obedecían al estado de las células. De hecho, Hornell observó en la misma región manchas verdes, amarillentas y ocres en el mar que no pudo identificar, también asociadas con mortandades masivas de sardinas.

Ilustraciones originales de Hornellia marina (Subrahmanyan, 1954). Disponible en Open Access Institutional Repository (CMFRI)

El «Flagelado B», luego Hornellia marina y finalmente con su nombre de guerra actual, Chattonella marina, forma parte de un triste TOP FIVE: el de las especies ictiotóxicas más dañinas del mundo. Según los registros de HAEDAT (COI, UNESCO) es responsable del 7% de las muertes de peces solo por detrás de otra rafidofícea (Heterosigma akashiwo) y 3 dinoflagelados (Karenia brevis, K. mikimotoi y Margalefidinium).

Las proliferaciones de C. marina son catastróficas para la acuicultura. Por citar algunos ejemplos, en 1972 un bloom de C. antiqua (considerada una variedad de C. marina) provocó la muerte de >14 millones de medregales (Seriola quinqueradiata) en el mar de Seto en Japón. Y en 1996 corrieron idéntica suerte >1700 toneladas de atún rojo (Tunnus maccoyii). De hecho, la gravedad del episodio de 1972 sirvió para promulgar una ley de medidas especiales para la conservación del medio marino en el mar de Seto.

Imágenes de las consecuencias sobre el atún rojo debidas al bloom de Chattonella marina en 1996 (Port Lincoln, Australia. Autor: UTAS School of Aquaculture). Fuente: Seger y Hallegraeff (2018).

El origen de la ictiotoxicidad de C. marina no se conoce con exactitud. Sabemos que debe existir un contacto cercano con las branquias de los peces, y que está relacionada con la fragilidad de sus células y la liberación de grandes cantidades de especies reactivas del oxígeno (siglas en inglés: ROS).

Por si mismos, los ROS no son perjudiciales para la fauna marina pero aumentarían la actividad de compuestos ictiotóxicos, en concreto ácidos grasos poliinsaturados (PUFA) como el ácido eicosapentaenoico (EPA) y otras sustancias lipídicas producidas por Chattonella.

Mecanismo de acción de la ictiotoxicidad de Chattonella antiqua. Fuente: Cho y col. (2016).

Las rafidofíceas incluyen varias especies ictiotóxicas en los géneros Chattonella y Heterosigma. Realizan migraciones verticales en la columna de agua –igual que los dinoflagelados– aprovechando así la abundancia de luz en la capa superficial y la riqueza de nutrientes en profundidad. También forman quistes durante su ciclo de vida que sedimentan en el fondo marino y son importantes para iniciar las proliferaciones en años posteriores.

Las estrategias para mitigar sus daños son desplazar las jaulas de peces a zonas libres de proliferaciones o añadir agentes floculantes (arcillas) al mar, que aunque no eliminan totalmente las ictiotoxinas –si se aplican rápido durante la fase de lisis celular– permiten eliminar la ictiotoxicidad.

Los daños sobre la acuicultura suceden a escala global y continúan a día de hoy. Chattonella está presente en las costas de los cinco continentes, afectando a una larga lista de países como Australia, Brasil, Canada, India, Italia, etc. Sin embargo, es en el Pacífico Oeste donde el aumento de su distribución geográfica y daños en las últimas décadas han convertido a Chattonella en una de las microalgas más funestas de la región. Vaya vaya con el «Flagelado B»…

Proliferaciones y daños causados por Chattonella en el este y sudeste Asiático, hasta 1989 (izquierda) y hasta 2019 (derecha). Fuente: Lum y col. (2021).

Por último, una curiosidad. Con las especies del género Chattonella hay un lío tremendo porque su aspecto es muy variable y no está clara la validez de los caracteres que las diferencian. La descripción original de Hornellia marina se parecía mucho a Chattonella subsalsa (descrita en 1936) y así fue como terminó luego en el género Chattonella. La biología molecular permite distinguir las cepas de estas dos especies, C. marina y C. subsalsa. Hasta aquí todo correcto…

La diversidad de Chattonella resumida en imágenes. (A–C): C. marina (Japan), (D–F): C. marina (Russia), (G–I): C. marina (Indonesia), (J, K): C. marina (Malasia), (L, M): C. subsalsa (Singapur), (N–P): C. subsalsa (Filipinas). Escala =10 µm. Fuente: Lum y col. (2021).

Pero los análisis moleculares en cultivos de C. antiqua y C. ovata revelaron que son casi idénticas a las cepas de C. marina. Así que solo habría una especie, C. marina, y 3 variedades (marina, antiqua y ovata). El problema es que no sabemos cuál de esas «hermanas gemelas» es la auténtica C. marina porque no hay secuencias genéticas de la localidad tipo en la Costa de Malabar.

Así que el «Flagelado B» todavía esconde un último misterio sin resolver…

Referencias:

  • Cho K. y col. Comparative studies on the fish-killing activities of Chattonella marina isolated in 1985 and Chattonella antiqua isolated in 2010, and their possible toxic factors. Biosci. Biotechnol. & Biochem. 80:811-817 (2016).
  • GlobalHAB. Fish-Killing Marine Algal Blooms: Causative Organisms, Ichthyotoxic Mechanisms, Impacts and Mitigation. (eds G.M. Hallegraeff, et al). Paris, UNESCO-IOC/SCOR, 96pp. (IOC Manuals and Guides, 93). (2023).
  • Horiguchi, T. Raphidophyceae (Raphidophyta). En: Archibald, J., y col. Handbook of the Protists. Springer, Cham. 26 pp. (2016).
  • Lum W. M. y col. The harmful raphidophyte Chattonella (Raphidophyceae) in Western Pacific. Its red tides and associated fisheries damage over the past 50 years (1969-2919). Harmful Algae 10:102070 (2021).
  • Seger A. & Hallegraeff G.  Protecting finfish aquaculture from harmful algal blooms: ichthyotoxin adsorption by clay minerals. ISAP newsletter 2-2018: 4-9. (2018).
  • Subrahmanyan, R. On the life-history and ecology of Hornellia marina gen. et sp. nov., (chloromonadineae), causing green discoloration of the sea and mortality among marine organisms off the Malabar coast. Indian J. Fish. 1:182-203 (1954).

Margalefidinium

Imagen de portada: Bahía Bioluminiscente de La Parguera. Fuente: viator.com

Hasta finales del siglo XX las especies de fitoplancton se describían examinando su morfología. Pero el desembarco de técnicas moleculares en los años 80′ abrió nuevas posibilidades para estudiar la biodiversidad, manifestando de paso algunos errores previos de identificación.

Vista de isla Magueyes y los laboratorios de la estación marina de la Universidad de Puerto Rico. Fuente: uprm.edu.p

Tal es el caso del protagonista de hoy: Margalefidinium polykrikoides, antes Cochlodinium polykrikoides.

Para contarles su historia vamos a retroceder al verano de 1958, sólo cinco años después de la publicación de la estructura del ADN.

Entre julio y agosto de 1958 Ramón Margalef estudió el fitoplancton de la costa sur de Puerto Rico, aprovechando una estancia en el Instituto de Biología Marina (Universidad de Puerto Rico) en isla Magueyes.

En dicha región, rica en manglares y arrecifes, el plancton de Bahía Fosforescente (de La Parguera) reveló una especie nueva de dinoflagelado, fotosintética y poco abundante.

Cuando había más células eran un fastidio: su mucosidad atascaba rápidamente los filtros en los que muestreaban el fitoplancton.

Por su aspecto exterior recordaba al género Polykrikos, aunque mostraba características distintas que Margalef juzgó intermedias entre dicho género y Cochlodinium.

Cochlodinium polykrikoides. Fuente: Fig. 27(m) de Margalef (1961).

Ante un hallazgo así un táxonomo puede jugar dos apuestas: conservadora o arriesgada. Y Margalef optó por la primera.

Decidió llamarle Cochlodinium polykrikoides (El Cochlodinium que parece Polykrikos).

Tratándose de Bahía Fosforescente, era asunto obligado discutir de la bioluminiscencia…

…Margalef explicaba que las densas poblaciones de dinoflagelados, en particular de Pyrodinium bahamense (responsable nº1 de la bioluminiscencia) crecían y se mantenían dentro de la bahía gracias a la circulación lenta del agua y a su limitada conexión con el mar.

Aquellas condiciones estimulaban el desarrollo de dinoflagelados y mareas rojas en la bahía, evitando su dispersión hacia la costa donde la turbulencia y nutrientes inclinaban la balanza a favor de las diatomeas.

De hecho Margalef cita que la bahía cerca de Nassau (Bahamas) donde se describió a Pyrodinium bahamense perdió su bioluminiscencia al agrandar el estrecho canal que la comunicaba con el mar.

Bahía Fosforescente (también llamada Bioluminiscente) de La Parguera. Fuente: travelnotes

Volviendo a C. polykrikoides, en décadas posteriores sus proliferaciones (y mareas rojas de color «café») se detectaron primero en Asia y desde los años 80′-90′ se extendieron a otras regiones en el Atlántico, Índico, Pacífico, Oriente Medio y Mediterráneo.

Suele proliferar en aguas cálidas (>20ºC) y como curiosidad les diré que es un campeón de velocidad: en sus migraciones verticales llega a recorrer ¡3 metros por hora! (triplica lo habitual en otros dinoflagelados).

Sus blooms se localizan principalmente en latitudes bajas (tropicales y subtropicales) y pueden ocasionar graves problemas medioambientales y para las actividades humanas.

Es nocivo para la fauna marina (causa mortandades masivas en peces, marisco, corales y plancton) y el mucílago que producen los blooms obstruye filtros en plantas desalinizadoras de Oriente Medio, en el Golfo Pérsico y de Omán. Su proliferación en 2008/09 forzó el cierre -durante 4 meses- en desaladoras de dicha región.

Las pérdidas económicas que ocasiona en la acuicultura mundial, principalmente en Asia, se estiman en 140 millones de US$.

En Japón y Corea del Sur las combaten sedimentándolas con arcilla fluida por ejemplo.

Importante: es nocivo únicamente si está vivo.

En ensayos de laboratorio solo se ha observado muerte de peces y marisco expuestos a cultivos de C. polykrikoides tanto, 1) en contacto directo, como 2) separados por mallas que impiden que pasen dinoflagelados (sólo el medio).

A partir de los cultivos se han aislado fracciones con actividad hemolítica, neurotóxica, hemoaglutinante y causantes de estrés oxidativo.

Pero no se ha identificado ninguna toxina, solo ácidos grasos relacionados con la hemólisis…

Sea lo que sea, toxinas o no, su naturaleza es lábil porque los cultivos dejan de ser nocivos tras congelar, sonicar o hervir las células.

En Latinoamérica no hay estimaciones económicas sobre el impacto de los blooms de C. polykrikoides.

Margalefidinium polykrikoides (1a). Registros de blooms en Latinoamérica (1b) y mecanismo de ictiotoxicidad ligado a daños en agallas de peces (1c). Fuente: Fig. 1 de López-Cortés y col. (2019).

Afectan principalmente a México y Centroamérica donde se han registrado proliferaciones masivas (durante semanas o meses) asociadas a muertes en fauna marina (peces, tortugas, cefalópodos y corales), así como daños al sector turístico.

En México se ha descrito hiperpigmentación en bañistas que nadaban en mareas rojas de este dinoflagelado. En centros sanitarios les trataron dichos síntomas como quemaduras solares.

Los estudios genéticos en Cochlodinium fueron revelando que distintas especies, como C. polykrikoides, no aparecían juntas en los árboles evolutivos sino dispersas entre otros géneros de dinoflagelados. Raro, raro…

Pero faltaba una pieza clave del puzzle: la posición filogenética de la especie tipo de Cochlodinium: C. strangulatum.

Dicha especie, descrita por Schütt (1895), define las características del género Cochlodinium y nadie la había caracterizado genéticamente (se había encontrado en escasas ocasiones o pasado desapercibida). C. strangulatum es heterótrofa como la mayoría de especies en dicho género salvo raras excepciones como C. polykrikoides.

Así que en 2017 Gómez y col. desenterraron el hacha de guerra molecular y secuenciaron parte de un gen ribosomal (28S o LSU en inglés) en C. strangulatum (aislado en Brasil) para salir de dudas.

Resumen gráfico de Gómez y col. (2017), mostrando la distancia en un árbol LSUrDNA entre Cochlodinium strangulatum y Margalefidinium.

Y los resultados moleculares evidenciaron que C. strangulatum era muy distante filogenéticamente de C. polykrikoides.

Ello justificaba su separación en géneros distintos (apoyada a su vez por diferencias morfológicas).

Y así fue como en reconocimiento a Ramón Margalef, su descubridor original, Gómez y col. (2017) renombraron a dicha especie como Margalefidinium polykrikoides. La especie tipo del nuevo género Margalefidinium.

Referencias:

  • Alonso-Rodríguez R. y col. El fitoplancton en la camaronicultura y larvicultura: Importancia de un buen manejo. México, ME: Comité Estatal de Sanidad Acuícola de Sinaloa, pp. 147 (2004).
  • Anderson D.M. y col. (Eds), Harmful Algal Blooms (HABs) and Desalination: A Guide to Impacts, Monitoring and Management. Paris, Intergovernmental Oceanographic Commission of UNESCO, 539 pp. (IOC Manuals and Guides No.78.) (English) (IOC/2017/MG/78) (2017).
  • Gómez F. y col. Molecular characterization and morphology of Cochlodinium strangulatum, the type species of Cochlodinium, and Margalefidinium gen. nov. for C. polykrikoides and allied species (Gymnodiniales, Dinophyceae). Harmful Algae 63:32-44 (2017).
  • Kudela R.M. & Gobler C.J. Harmful dinoflagellate blooms caused by Cochodinium sp.: global expansion and ecological strategies facilitating blooms formation. Harmful Algae 14:71–86 (2012).
  • López-Cortés D.J. y col. The state of knowledge of harmful algal blooms of Margalefidinium polykrikoides (a.k.a. Cochlodinium polykrikoides) in Latin America. Front. Mar. Sci. 6:463 (2019).
  • Margalef R. Hidrografía y fitoplancton de un área marina de la costa meridional de Puerto Rico. Inv. Pesq. XVIII:33-96 (1961).
  • Schütt F. Die Peridineen der Plankton-Expedition. I. Theil Studien Über die Zellen der Peridineen. Ergebnisse der Plankton-Expedition der HumboldtStiftung, IV. M.a.A. Kiel, Leipzig: Lipsius und Tischler (1895).
  • Tang Y.Z. & Gobler C.J. Characterization of the toxicity of Cochlodinium polykrikoides isolates from Northeast US estuaries to finfish and shellfish. Harmful Algae 8:454-462 (2009).