Entradas

Margalefidinium

Imagen de portada: Bahía Bioluminiscente de La Parguera. Fuente: viator.com

Hasta finales del siglo XX las especies de fitoplancton se describían examinando su morfología. Pero el desembarco de técnicas moleculares en los años 80′ abrió nuevas posibilidades para estudiar la biodiversidad, manifestando de paso algunos errores previos de identificación.

Vista de isla Magueyes y los laboratorios de la estación marina de la Universidad de Puerto Rico. Fuente: uprm.edu.p

Tal es el caso del protagonista de hoy: Margalefidinium polykrikoides, antes Cochlodinium polykrikoides.

Para contarles su historia vamos a retroceder al verano de 1958, sólo cinco años después de la publicación de la estructura del ADN.

Entre julio y agosto de 1958 Ramón Margalef estudió el fitoplancton de la costa sur de Puerto Rico, aprovechando una estancia en el Instituto de Biología Marina (Universidad de Puerto Rico) en isla Magueyes.

En dicha región, rica en manglares y arrecifes, el plancton de Bahía Fosforescente (de La Parguera) reveló una especie nueva de dinoflagelado, fotosintética y poco abundante.

Cuando había más células eran un fastidio: su mucosidad atascaba rápidamente los filtros en los que muestreaban el fitoplancton.

Por su aspecto exterior recordaba al género Polykrikos, aunque mostraba características distintas que Margalef juzgó intermedias entre dicho género y Cochlodinium.

Cochlodinium polykrikoides. Fuente: Fig. 27(m) de Margalef (1961).

Ante un hallazgo así un táxonomo puede jugar dos apuestas: conservadora o arriesgada. Y Margalef optó por la primera.

Decidió llamarle Cochlodinium polykrikoides (El Cochlodinium que parece Polykrikos).

Tratándose de Bahía Fosforescente, era asunto obligado discutir de la bioluminiscencia…

…Margalef explicaba que las densas poblaciones de dinoflagelados, en particular de Pyrodinium bahamense (responsable nº1 de la bioluminiscencia) crecían y se mantenían dentro de la bahía gracias a la circulación lenta del agua y a su limitada conexión con el mar.

Aquellas condiciones estimulaban el desarrollo de dinoflagelados y mareas rojas en la bahía, evitando su dispersión hacia la costa donde la turbulencia y nutrientes inclinaban la balanza a favor de las diatomeas.

De hecho Margalef cita que la bahía cerca de Nassau (Bahamas) donde se describió a Pyrodinium bahamense perdió su bioluminiscencia al agrandar el estrecho canal que la comunicaba con el mar.

Bahía Fosforescente (también llamada Bioluminiscente) de La Parguera. Fuente: travelnotes

Volviendo a C. polykrikoides, en décadas posteriores sus proliferaciones (y mareas rojas de color «café») se detectaron primero en Asia y desde los años 80′-90′ se extendieron a otras regiones en el Atlántico, Índico, Pacífico, Oriente Medio y Mediterráneo.

Suele proliferar en aguas cálidas (>20ºC) y como curiosidad les diré que es un campeón de velocidad: en sus migraciones verticales llega a recorrer ¡3 metros por hora! (triplica lo habitual en otros dinoflagelados).

Sus blooms se localizan principalmente en latitudes bajas (tropicales y subtropicales) y pueden ocasionar graves problemas medioambientales y para las actividades humanas.

Es nocivo para la fauna marina (causa mortandades masivas en peces, marisco, corales y plancton) y el mucílago que producen los blooms obstruye filtros en plantas desalinizadoras de Oriente Medio, en el Golfo Pérsico y de Omán. Su proliferación en 2008/09 forzó el cierre -durante 4 meses- en desaladoras de dicha región.

Las pérdidas económicas que ocasiona en la acuicultura mundial, principalmente en Asia, se estiman en 140 millones de US$.

En Japón y Corea del Sur las combaten sedimentándolas con arcilla fluida por ejemplo.

Importante: es nocivo únicamente si está vivo.

En ensayos de laboratorio solo se ha observado muerte de peces y marisco expuestos a cultivos de C. polykrikoides tanto, 1) en contacto directo, como 2) separados por mallas que impiden que pasen dinoflagelados (sólo el medio).

A partir de los cultivos se han aislado fracciones con actividad hemolítica, neurotóxica, hemoaglutinante y causantes de estrés oxidativo.

Pero no se ha identificado ninguna toxina, solo ácidos grasos relacionados con la hemólisis…

Sea lo que sea, toxinas o no, su naturaleza es lábil porque los cultivos dejan de ser nocivos tras congelar, sonicar o hervir las células.

En Latinoamérica no hay estimaciones económicas sobre el impacto de los blooms de C. polykrikoides.

Margalefidinium polykrikoides (1a). Registros de blooms en Latinoamérica (1b) y mecanismo de ictiotoxicidad ligado a daños en agallas de peces (1c). Fuente: Fig. 1 de López-Cortés y col. (2019).

Afectan principalmente a México y Centroamérica donde se han registrado proliferaciones masivas (durante semanas o meses) asociadas a muertes en fauna marina (peces, tortugas, cefalópodos y corales), así como daños al sector turístico.

En México se ha descrito hiperpigmentación en bañistas que nadaban en mareas rojas de este dinoflagelado. En centros sanitarios les trataron dichos síntomas como quemaduras solares.

Los estudios genéticos en Cochlodinium fueron revelando que distintas especies, como C. polykrikoides, no aparecían juntas en los árboles evolutivos sino dispersas entre otros géneros de dinoflagelados. Raro, raro…

Pero faltaba una pieza clave del puzzle: la posición filogenética de la especie tipo de Cochlodinium: C. strangulatum.

Dicha especie, descrita por Schütt (1895), define las características del género Cochlodinium y nadie la había caracterizado genéticamente (se había encontrado en escasas ocasiones o pasado desapercibida). C. strangulatum es heterótrofa como la mayoría de especies en dicho género salvo raras excepciones como C. polykrikoides.

Así que en 2017 Gómez y col. desenterraron el hacha de guerra molecular y secuenciaron parte de un gen ribosomal (28S o LSU en inglés) en C. strangulatum (aislado en Brasil) para salir de dudas.

Resumen gráfico de Gómez y col. (2017), mostrando la distancia en un árbol LSUrDNA entre Cochlodinium strangulatum y Margalefidinium.

Y los resultados moleculares evidenciaron que C. strangulatum era muy distante filogenéticamente de C. polykrikoides.

Ello justificaba su separación en géneros distintos (apoyada a su vez por diferencias morfológicas).

Y así fue como en reconocimiento a Ramón Margalef, su descubridor original, Gómez y col. (2017) renombraron a dicha especie como Margalefidinium polykrikoides. La especie tipo del nuevo género Margalefidinium.

Referencias:

  • Alonso-Rodríguez R. y col. El fitoplancton en la camaronicultura y larvicultura: Importancia de un buen manejo. México, ME: Comité Estatal de Sanidad Acuícola de Sinaloa, pp. 147 (2004).
  • Anderson D.M. y col. (Eds), Harmful Algal Blooms (HABs) and Desalination: A Guide to Impacts, Monitoring and Management. Paris, Intergovernmental Oceanographic Commission of UNESCO, 539 pp. (IOC Manuals and Guides No.78.) (English) (IOC/2017/MG/78) (2017).
  • Gómez F. y col. Molecular characterization and morphology of Cochlodinium strangulatum, the type species of Cochlodinium, and Margalefidinium gen. nov. for C. polykrikoides and allied species (Gymnodiniales, Dinophyceae). Harmful Algae 63:32-44 (2017).
  • Kudela R.M. & Gobler C.J. Harmful dinoflagellate blooms caused by Cochodinium sp.: global expansion and ecological strategies facilitating blooms formation. Harmful Algae 14:71–86 (2012).
  • López-Cortés D.J. y col. The state of knowledge of harmful algal blooms of Margalefidinium polykrikoides (a.k.a. Cochlodinium polykrikoides) in Latin America. Front. Mar. Sci. 6:463 (2019).
  • Margalef R. Hidrografía y fitoplancton de un área marina de la costa meridional de Puerto Rico. Inv. Pesq. XVIII:33-96 (1961).
  • Schütt F. Die Peridineen der Plankton-Expedition. I. Theil Studien Über die Zellen der Peridineen. Ergebnisse der Plankton-Expedition der HumboldtStiftung, IV. M.a.A. Kiel, Leipzig: Lipsius und Tischler (1895).
  • Tang Y.Z. & Gobler C.J. Characterization of the toxicity of Cochlodinium polykrikoides isolates from Northeast US estuaries to finfish and shellfish. Harmful Algae 8:454-462 (2009).

Las algas que invadieron el Golfo

El Golfo Pérsico posee 2 tercios de las reservas mundiales de petróleo.
El emirato de Dubai es un buen ejemplo de lo que pueden conseguir los «petrodólares»…
Y eso que tienen «poco» petróleo comparados a sus vecinos de Abu Dhabi.
Panorámica de Dubai, con la base del Burj Khalifa en el centro.
Autor: Pablo de la Iglesia

Con apenas 2 millones de habitantes Dubai es el centro financiero de los E.A.U. y ocupa el primer puesto en los rankings del lujo y turismo más exclusivos. Dubai tiene el rascacielos más alto, el jardín más grande, el mayor aeropuerto del mundo, las famosas islas Palmera, lo que quieran…

–Su punto débil: la escasez de agua potable–

Panorámica de Dubai. Autor de esta tira de imágenes: Santi Fraga

Hotel Burj Al Arab

El famoso Burj Khalifa, el rascacielos más alto del mundo (828m).

Bueno, volvamos al mundo real, que esto iba de algas…!!

Imagen de satélite del Golfo Pérsico. El Estrecho de Ormuz
a la derecha comunica con el Mar Arábigo (Océano Indico)
El territorio de Dubai es aproximado…!!
Fuente: web Earth Observatory (NASA).

Dubai ocupa una franja pequeña en la costa SE del Golfo Pérsico. El mar del Golfo es muy somero (promedio de 30 metros) y puede alcanzar salinidades muy elevadas (hasta el doble de lo normal en algunas bahías) por la evaporación.

De este mar tan especial consigue Dubai el 99% de su agua potable gracias a las plantas desalinizadoras.

Las algas nocivas no producían daños graves en el Golfo Pérsico pero en los últimos 30 años sus proliferaciones se han convertido en algo  habitual. Generalmente se trata de Noctiluca scintillans que no genera toxinas por sí misma pero llega a causar mortandades en peces por la falta de oxígeno al descomponerse sus poblaciones. También se han registrado muertes en tortugas, delfines y aves marinas debido a Karenia selliformis

Karenia selliformis.
Autor: MyFWC Research
Fuente: web Flickr

Pero en verano de 2008 sucedió lo nunca visto en el Golfo: una proliferación masiva de Cochlodinium polykrikoides un dinoflagelado mundialmente «famoso» por ser «fish killer«…!!

C. polykrikoides del Golfo Pérsico.
Figura 3, en Richlen y col (2010).

La proliferación en el Golfo comenzó en el Estrecho de Ormuz y duró 8 meses (hasta mayo de 2009).
Cubrió unos 1.200 km de costa y se llegaron a registrar hasta 26 millones de células por litro !!!
La proliferación colapsó cuando el mar superó los 30ºC de temperatura en junio de 2009.

Cochlodinium arrasó con granjas enteras de peces (1.350 toneladas en total) y fauna bentónica de gran valor comercial, como navajas (Solen dactylus).

Los daños que ocasiona se relacionan básicamente con la producción de mucopolisacáridos que asfixian a los peces al adherirse a sus agallas, pero también aniquila arrecifes de coral y bivalvos, sobre todo en Japón y Corea del Sur, EEUU, México, etc…

Su distribución es global en latitudes tropicales y medias pero sus proliferaciones se observan desde hace solo 2 ó 3 décadas en muchos lugares…

Imagen de Google Earth tomada el 28 de abril de 2012, con el hotel Burj Al Arab rodeado de unas manchas sospechosísimas en el mar. Por el color «chocolate» muy bien podrían ser una proliferación de Cochlodinium. Autor/Localizador de la imagen: Santi Fraga.

Para explicar la proliferación de Cochlodinium del Golfo se piensa en varios motivos como las aguas de lastre de buques que sembrarían «sin querer» Cochlodinium de otras regiones. De hecho no había datos de Cochlodinium en el Golfo antes de 2002 y la secuencia genética (ribosomal) del «bloom» de 2008 coincidió con secuencias de América y Malasia. La guinda del pastel pudo ser un tifón que azotó la costa de Omán meses antes y que pudo arrastrar aguas cargadas de nutrientes agrícolas hacia el mar…

Otras posibilidades que lanzan Richlen y col (2010) están relacionadas con el sistema de monzones y los giros oceánicos en el golfo de Omán…y también la eutrofización de la costa por el aumento de la actividad humana, etc, etc.—Pero nada de este párrafo comenté en la versión 1.0 de esta entrada.— 
Creo que caí en la trampa de los «piratas de Somalia» ó del «Flying Spaguetti Monster» que describe en su blog «Age of Ragnarok» mi colega Lourdes Velo (del IFREMER, Brest)y que les recomiendo no se pierdan en este enlace.

Los sospechosos habituales para casos como los de Cochlodinium son peligrosos y por muchas hipótesis que nos montemos y publiquemos los científicos (e incluso divulguemos en medios como éste!!!) no por ello tienen mayor validez…hasta que los datos no nos señalen al «asesino». 

Cochlodinium polykrikoides.
Autor: Gert Hansen. Fuente: http://scopeweb.mit.edu

Pero los daños de Cochlodinium no se quedan en matar peces, el problema es todavía mayor porque la producción de mucus y espuma viscosa durante la proliferación atascó los sistemas de filtración de las plantas desalinizadoras de Omán y E.A.U. que tuvieron que frenar ó reducir su actividad.

Así que el affaire «Cochlodinium» se presenta feo para Dubai y los países vecinos porque puede afectar al suministro de agua de sus habitantes…

No es de extrañar entonces que Cochlodinium haya lanzado el interés sobre el estudio de las algas nocivas y las posibles medidas para mitigar sus efectos en el Golfo.

Por ejemplo, en febrero de este año Dubai albergó una reunión del ROPME (Regional Organization for the Protection of the Marine Environment), con sede en Kuwait y que agrupa a 8 países del Golfo.

A dicha reunión asistieron por invitación dos investigadores españoles, Pablo de la Iglesia, (IRTA, Sant Carles de la Rápita) y Santi Fraga (IEO, Vigo), que contribuyeron con charlas sobre toxinas, biología y ecología de algas nocivas.

Participantes en la reunión del ROPME en febrero de 2013 (Dubai).

Y durante este mes, concretamente los días 10-11 de Noviembre, ha tenido lugar también en Dubai una conferencia internacional con el título «Monitoring&Management of Red Tides&HAB’s Conference».

Los invitados especiales (también llamados «Key Speakers«) fueron en este caso Donald Anderson & Raphael Kudela (EEUU), y Hak Gyoong Kim (Corea del Sur).

Los países del Golfo podrían considerar el uso de arcillas para provocar la sedimentación de las proliferaciones de Cochlodinium al igual que ya hacen los coreanos (ver XV Conferencia ICHA).

No hay muchos estudios de algas nocivas en esta región, pero el ROPME agrupa a países con «poderío» para emprender cualquier aventura por costosa que sea.

Si estas proliferaciones se hacen crónicas en el Golfo, las investigaciones y consultas con expertos internacionales les llevarán (más pronto que tarde…)
a tomar una decisión para «atacar» el problema.

Así queee…tiembla Cochlodinium…!!!

Referencias:
-Fatemi SMR y col. The relation between environmental parameters of Hormuzgan coastline in Persian Gulf and occurrence of the first harmful algal bloom of Cochlodinium polykrikoides (Gymnodiaceae). Iranian J. Fish. Sci. 11: 475-489 (2012).
-Richlen ML y col. The catastrophic 2008-2009 red tide in the Arabian gulf region, with observations on the identification and phylogeny of the fish-killing dinoflagellate Cochlodinium polykrikoides. Harmful Algae 9: 163-172 (2010).
-Thangaraja M y col. Harmful algal blooms and their impact in the middle and outer ROPME sea area. Int. J. Oceans Oceanogr. 2: 85-98 (2007).
-Página web Scopeweb: Algae a possible threat to fisheries worldwide. Rose Martínez A.