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De repente la ciguatera

Antes de escribir pensé: ¿cuántas veces he tratado sobre ciguatera y Gambierdiscus? Y encontré hasta 7 entradas, la primera de ellas sobre G. excentricus“Una especie nueva en Canarias” (Fraga y col. 2011), y la última “La isla de arena”.

Hoy llega la nº8, a propósito de varios artículos sobre ciguatera en medios de comunicación nacionales y también de una nueva publicación de nuestro grupo del IEO de Vigo (Rodríguez y col. 2017).

¿A qué viene tanta atención en la prensa? Pues no lo sé. Una intoxicación grave sí sería noticia, pero tal cosa no ha sucedido en estos días, que sepamos. Aunque es verdad que la ciguatera es un riesgo emergente en Canarias muy presente en las autoridades sanitarias, pescadores locales y sociedad en general.

Fuente: AECOSAN

Los brotes de ciguatera en Europa durante la última década (en Canarias y en Alemania, aunque en este país por pescado importado), han despertado el interés de autoridades e investigadores >>> y las consecuencias del control obligatorio de ciguatoxinas previo a la venta del pescado que sobrepasa los límites de peso en especies de riesgo (medregal, mero, etc), preocupan cada vez más a las cofradías de pescadores de Canarias <<<

En el área de investigación encontramos al proyecto europeo EuroCigua (cofinanciado por la EFSA y coordinado por la Agencia Española de Consumo, Seguridad Alimentaria y Nutrición: AECOSAN), y a nivel nacional el proyecto CICAN de nuestro grupo (finalizado en 2016). Además, el pasado 10 de marzo comenzó el proyecto MIMAR, con financiación del programa MAC 2014-2020 de cooperación territorial de la UE (INTERREG), en el que se estudiará también Gambierdiscus en la región de la Macaronesia.

El boom en prensa lo desató el diario ABC el 24 de junio con “La ciguatera, el «nuevo anisakis» que llega al pescado europeo”, bajo el epígrafe “CAMBIO CLIMÁTICO” y con el segundo titular de “Europa investiga la expansión de una toxina en el mar Mediterráneo y el océano Atlántico, típica del Caribe, que causa intoxicaciones alimentarias”.

Conste que el contenido del artículo era bastante acertado. Pero usar algo que el público conoce (parásito Anisakis) para explicar luego otra cosa que no tiene nada que ver (microalga Gambierdiscus) confunde mucho.

Gambierdiscus fotografiado a 400 aumentos. Autor: F. Rodríguez

Enganchar al lector con un titular atractivo no es malo siempre que ello no suponga olvidarse de un mínimo de rigor. Porque luego queda la sensación de una serpiente de verano, o algo peor, un “clickbait”: contenidos sin interés con un titular impactante (que no era el caso pero…).

Lo cierto es que ABC consiguió arrastrar la atención del público a la vista de la cascada de artículos y entrevistas en otros medios de comunicación y webs diversas. La mayoría, todo hay que decirlo, fueron certeros en la presentación y explicación de la ciguatera, clamando al cielo de paso por meter al parásito Anisakis de por medio.

Les recomiendo los artículos de Miguel A. Lurueña en El País (“La ciguatera no es el nuevo Anisakis”), Marián García en “Boticaria García” (Ciguatera: 7 claves de la “nueva” intoxicación por pescado”), Maika Ávila en La Ser (“Por qué la ciguatera no es el nuevo Anisakis?”), o Javier Peláez en Yahoo Noticias con el definitivo “Ciguatera, Anisakis…¿alguien me puede aclarar qué está pasando?.

Entre los que patinaron sobre este tema destaca el diario La Vanguardia con dos artículos titulados “Ciguatera, la toxina que afecta como el anisakis amenaza al pescado europeo” y ¿Se convertirá la ciguatera en la próxima crisis alimentaria?

Finalmente, también consultaron desde los medios a dos colegas míos del IEO de Vigo: Isabel Bravo en “Esto me suena. Las tardes del Ciudadano García” de Radio 5 (a partir del minuto 43) y Santi Fraga en La Voz de Galicia: “La ciguatera preocupa en las Canarias”.

Antes de continuar vamos a aislar una célula de Gambierdiscus para cultivarla en el laboratorio. Para ello podemos usar un capilar de vidrio y succionar suavemente al otro extremo mientras la tenemos localizada bajo el microscopio, tal que así…!!

No insistiré otra vez en explicar qué es la ciguatera, sus causas y síntomas. Creo que ya es de sobra conocida por los lectores del blog y esa información la encontrarán fácilmente en entradas antiguas y en muchos de los artículos ya citados.

Lo que aclararé son 4 asuntos sobre ciguatera, Canarias y Gambierdiscus ya que de él proceden las toxinas y porque esto va de algas como ustedes saben, queridas y queridos lectores. Vamos allá…

1/4: no se han registrado casos de ciguatera en el Mediterráneo…Lo que sí es cierto es que se han encontrado células de Gambierdiscus, al menos en el Mediterráneo oriental, como la isla de Creta (Aligizaki & Nikolaidis, 2008).

2/4: no se puede confirmar una relación, a día de hoy, entre el cambio climático y la ciguatera en Canarias, ni tampoco con Gambierdiscus…Aquí me extenderé.

En costas rocosas como el norte de Tenerife (Punta del Hidalgo) viven las poblaciones de Gambierdiscus adheridas sobre macroalgas en charcas intermareales. Autor: F. Rodríguez

La idea de relacionar cambio climático y Gambierdiscus en Canarias es tentadora. Los primeros casos de ciguatera se confirmaron en 2004 y luego han surgido nuevos brotes afectando a un total de 108 personas hasta 2016 según los últimos datos publicados por el Servicio Canario de la Salud (Gobierno de Canarias). Sin embargo, a pesar del paulatino aumento de temperaturas y la tropicalización observada en ecosistemas marinos, las condiciones ambientales de las “Islas Afortunadas” ya eran propicias en tiempos de nuestros “tatara-tatarabuelos” para el desarrollo de Gambierdiscus.

Inciso…En invierno en Canarias la temperatura del mar puede bajar hasta los 18ºC y aunque en el laboratorio algunas especies lo soportan, si tuvieran pies los sacarían del agua !! demasiado fría para desarrollar sus poblaciones. Los rangos óptimos y subóptimos de crecimiento en Gambierdiscus suelen estar entre 20-30ºC y las zonas endémicas de ciguatera en el Caribe y Pacífico en zonas tropicales y subtropicales son más cálidas que Canarias.

Durante el resto del año las temperaturas permiten un crecimiento óptimo de Gambierdiscus y lo que sabemos de sus poblaciones en Canarias gracias al proyecto CICAN sugiere una presencia antigua y no una reciente invasión.

Me baso en nuestro trabajo (Rodríguez y col. 2017) que ha detectado la presencia de Gambierdiscus en las 5 islas que muestreamos y la existencia de al menos 5 especies, posiblemente 6.

Según los datos genéticos dominaban 2 de ellas en particular: G. excentricus y G. australes. Las demás, G. silvae, G. caribaeus y G. carolinianus eran minoritarias…

Esta diversidad sobre todo es lo que sugiere que no estamos ante una introducción reciente. Resulta además que la proporción de peces con ciguatoxinas detectados en los análisis realizados en la ULPGC entre 2011-14 (Bravo y col. 2015) fue mayor en las islas orientales (12 positivos por ciguatoxinas en Fuerteventura/Lanzarote/Gran Canaria y sólo 5 en las occidentales para un total de 197 muestras). Curiosamente, en Fuerteventura y Lanzarote encontramos también las abundancias más altas de Gambierdiscus en nuestro estudio (>4.000 células/gramo de macroalgas).

Sin embargo, en el extremo occidental del archipiélago, durante un concurso internacional de fotografía submarina (Fotosub, octubre 2016) se descubrió en el puerto de La Restinga (El Hierro) una proliferación de Gambierdiscus (G. caribaeus, 10.000 céls/gr macroalga).

A raíz de ello, después de recibir un informe del BEA, el ministerio correspondiente (MAGRAMA) prohibió de modo cautelar la pesca recreativa desde el puerto de La Restinga y aguas exteriores en la reserva marina Punta de La Restinga-Mar de Las Calmas (La Opinión, 11-XI-2016). La proliferación se descubrió primero sobre colonias de cnidarios (Halecium sp.) que presentaban un sospechoso tono marrón. Aquí tienen un enlace al artículo: no se pierdan las magníficas imágenes de Soler-Onís y col. (2016).

Gambierdiscus australes al microscopio electrónico de barrido (MEB). Autor: S. Fraga

Poco se puede concluir a día de hoy sobre las tendencias de las poblaciones de Gambierdiscus, sus cambios a lo largo del año e incluso la variabilidad que introducimos nosotros mismos en los muestreos: los contajes celulares de organismos planctónicos son más “fiables” que los bentónicos.

Los primeros se refieren a un volumen de agua determinado en el que se encontraban las algas. Pero en el caso de los dinoflagelados bentónicos, epífitos sobre toda clase de macroalgas, no es fácil obtener datos cuantitativos precisos e intercomparables ya que se expresan en función del peso de la macroalga (húmeda generalmente), tras agitarla, liberar la mayor cantidad posible de epífitos y filtrar el agua resultante para contar luego las células al microscopio…

3/4: algunos de los casos de ciguatera en Canarias podrían ser debidos a poblaciones locales de Gambierdiscus…pero aún no se ha confirmado una relación directa entre ambos.

La mayoría de casos de ciguatera (∼60%) han sido provocados por consumo de medregales de gran tamaño capturados mediante pesca deportiva, especies de aguas cálidas que no están presentes durante todo el año en Canarias.

Pero esto ha cambiado desde 2012 >>> Desde entonces las intoxicaciones se han debido a otros pescados como el mero (Ephinephelus sp.), de costumbres sedentarias y que sí habría adquirido las toxinas alimentándose en las islas <<< Además, los 4 casos de ciguatera en 2016 se han debido a un mero de tan sólo 7 kilos (Tenerife) y un bocinegro de 4.5 kg (La Palma).

En esta magnífica mini-guía encontrarán más información sobre la ecología y hábitat de los peces en Canarias, incluyendo a las especies relacionadas con brotes de ciguatera. Fuente: Gobierno de Canarias

Lo que sí es cierto es que el calentamiento climático podría contribuir a aumentar las poblaciones de Gambierdiscus y/o la incidencia de la ciguatera en Canarias en el futuro, dado que extenderá en teoría las condiciones favorables para el crecimiento de estos organismos especialmente durante el invierno.

No obstante, dichos efectos repercutirán a todos los niveles. El ecosistema bentónico en su totalidad se verá afectado por esos cambios ambientales y nada se sabe de la potencial asociación entre Gambierdiscus y ciertas especies de algas u otros sustratos.

Por ejemplo, sería interesante estudiar cómo afectarán los cambios en las poblaciones de macroalgas, que pueden estar asociados al calentamiento climático, tal y como citaron Sangil y col. (2012) en un estudio en fondos submareales de Canarias que detectó la rápida expansión y colonización de diversos sustratos por especies efímeras (clorofíceas y cianofíceas). Esta expansión se observó más intensa en las islas occidentales con temperaturas del agua superiores en relación a las orientales.

En conclusión: los cambios en las comunidades bentónicas, especialmente de macroalgas debidos al calentamiento climático o actividades humanas, podrían tener a su vez efectos positivos o negativos sobre las poblaciones de Gambierdiscus.

Gambierdiscus toxicus. Fuente: Adachi & Fukuyo (1979)

4/4: Gambierdiscus toxicus no produce ciguatoxinas…En infinidad de noticias, cuando se refieren a Gambierdiscus, lo ilustran con una imagen de G. toxicus. Normal, suena tóxico y además fue la primera especie descrita del género. Pero para empezar, esta especie no se ha encontrado en Canarias.

G. toxicus fue descrito en 1979 por investigadores japoneses en las islas Gambier (Polinesia Francesa). Pero con el paso del tiempo y la acumulación de datos en nuevos estudios, otro grupo de investigadores (Litaker y col. 2009) llegó a la conclusión de que la descripción original incluía una mezcla de diversas especies.

Estos autores redefinieron G. toxicus basándose en unas características morfológicas restringidas y el análisis posterior de toxinas en las nuevas cepas de G. toxicus demostró que no producían ciguatoxinas, que son las toxinas relacionadas con la ciguatera…

En cambio, dichas cepas sí producían otro tipo de toxinas: las maitotoxinas, más potentes que las ciguatoxinas, pero que no se han relacionado con la ciguatera, por el momento

Gambierdiscus excentricus al microscopio electrónico. Autor: S. Fraga. Fuente: Fraga y col. (2011)

Así que para ilustrar futuras noticias sobre ciguatera y Canarias, sugeriría que seleccionen especies que sí aparecen en Canarias.

Entre todas el mejor ejemplo sería G. excentricus, ya que se trata de una de las especies más tóxicas que se conocen. Un estudio reciente sobre el contenido de ciguatoxinas en 13 cultivos (Pisapia y col. 2017) concluyó que una cepa de G. excentricus de Canarias era unas 30 veces más tóxica que cualquiera de las demás !!

Referencias:

-Adachi R. & Fukuyo Y. The thecal structure of a marine toxic dinoflagellate Gambierdiscus toxicus gen. et sp. nov. collected in a ciguatera-endemic area. Jap. Soc. Sci. Fish. Bull. 45:67-71 (1979)
-Aligizaki K. & Nikolaidis G. Morphological identification of two tropical dinoflagellates of the genera Gambierdiscus and Sinophysis in the Mediterranean Sea. J. Biol. Res. 9: 75-82 (2008)
-Bravo J. y col. Ciguatera, an Emerging Human Poisoning in Europe. J Aquac Mar Biol 3(1): 00053. DOI:10.15406/jamb.2015.03.00053(2015)
-Fraga S. y col. Gambierdiscus excentricus sp. nov (Dinophyceae), a benthic toxic dinoflagellate from the Canary Islands (NE Atlantic Ocean) Harmf. Algae 11:10–22.  (2011)
-Litaker y col. Taxonomy of Gambierdiscus including four new species, Gambierdiscus caribaeus, Gambierdiscus carolinianus, Gambierdiscus carpenteri and Gambierdiscus ruetzleri (Gonyaulacales, Dinophyceae). Phycologia 48:344-390 (2009)
-Pisapia F. y col. Toxicity screening of 13 Gambierdiscus strains using neuro-2a and erythrocyte lysis bioassays. Harmf. Algae 63:173-183 (2017)
-Rodríguez F. y col. Canary Islands (NE Atlantic) as a biodiversity ‘hotspot’ of Gambierdiscus: Implications for future trends of ciguatera in the area. Harmf. Algae 67:131-143 (2017)
-Sangil C. y col. Changes in subtidal assemblages in a scenario of warming: Proliferations of ephemeral benthic algae in the Canary Islands (eastern Atlantic Ocean) Mar. Environ. Res. 77:120-128 (2012)
-Soler-Onís M. y col. Bloom of Gambierdiscus caribaeus in the temperate-subtropical waters of El Hierro, Canary Islands (North East Atlantic). HAN 55:14-17 (2016)

La isla de arena

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Costa Calma (Fuerteventura). Autor: F. Rodríguez

A mediados de septiembre nos desplazamos cuatro personas a la isla de Fuerteventura con dos objetivos en mente. Nº1 que Iberia no nos perdiera el equipaje porque en él (además de bañadores, gafas de snorkel), había dos microscopios y mucho material de laboratorio.

El objetivo Nº2 no era disfrutar de los encantos de la isla, o practicar kite-surf impulsados por los alisios, sino continuar el estudio de Gambierdiscus, un género de dinoflagelados responsable del síndrome de la ciguatera.

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Gambierdiscus silvae. La barra horizontal representa 20 micras. Fuente: Fig. 2 de Fraga & Rodríguez (2014).

Para entender mejor de qué estamos hablando:

  1. Gambierdiscus es un dinoflagelado bentónico y sus poblaciones se adhieren levemente al fondo, sobre algas principalmente. Sus células son flageladas, poseen cierta capacidad de movimiento y pueden encontrarse también en la columna de agua. Muchas especies producen toxinas (ciguatoxinas, etc).
  2. La ciguatera es una enfermedad típica de regiones tropicales por consumo de pescado contaminado con ciguatoxinas. Provoca trastornos digestivos y neurológicos ocasionalmente graves según la cantidad de toxinas ingerida y se estima que afecta cada año a 25.000-500.000 personas.

Cotillo (noroeste de la isla) con los buceadores Jaime y Chano saliendo a muestrear. El mismo lugar de la puesta de sol de la portada . Autor: F. Rodríguez

El muestreo pertenecía al proyecto CICAN donde conseguimos los primeros datos sobre la distribución y abundancia de Gambierdiscus en el archipiélago de Canarias, su diversidad de especies, cambios morfológicos a lo largo del ciclo de vida, toxinas, etc.

Por ejemplo, en 2014 publicamos la descripción de una nueva especie, Gambierdiscus silvae (aislada en Tenerife y Gran Canaria), la 2ª especie de este género descrita en Canarias tras G. excentricus en 2011. Ambas son tóxicas.

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Las Playitas (sureste de Fuerteventura). Autor: F. Rodríguez

Para el muestreo recolectamos algas en el intermareal a pie o buceando, pero también y por primera vez, en zonas más profundas alejadas de la costa gracias a buceadores profesionales.

Además, colocamos muestreadores pasivos consistentes en mallas mosquiteras de fibra de vidrio sumergidas a varias profundidades y fijadas al fondo con una piedra, para detectar la presencia de Gambierdiscus en el agua.

Para mostrarles el fondo submarino de las zonas de muestreo contamos con los vídeos que grabaron Jaime y Chano durante las inmersiones. Tápense la nariz y sumérjanse con ellos en Cotillo y Las Playitas.

La intención del proyecto CICAN es contribuir a explicar los casos de ciguatera que han afectado, según datos del Gobierno de Canarias, a 104 personas entre 2008-2015.

Los “culpables” suelen ser medregales de gran tamaño capturados mediante pesca deportiva, pero las últimas intoxicaciones se han debido al consumo de dos meros, abades y un pejerey.

La hipótesis es que las ciguatoxinas de Gambierdiscus se bioacumulan en la cadena alimentaria, a partir de invertebrados y peces que se alimentan de organismos bentónicos y algas (sobre las que se adhiere Gambierdiscus), hasta los peces carnívoros de mayor tamaño.

Después de los brotes registrados en Tenerife en 2008 y 2009 el Servicio Canario de Salud estableció un sistema de vigilancia epidemiológica para la intoxicación por ciguatera.

El registro de nuevos brotes de ciguatera cada año condujo a ampliar la vigilancia y considerarla enfermedad de declaración obligatoria en agosto de 2015.

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Pomatomus saltatrix (pejerey). Fuente: Weheartdiving.com

En caso de superar los pesos máximos autorizados para las especies de riesgo se envían muestras de tejido al laboratorio para descartar la presencia de ciguatoxinas antes de su comercialización.

Esto supone el retraso de la venta y devaluación de los ejemplares con el consiguiente perjuicio para el sector extractivo. Pero hoy por hoy es la única manera de prevenir la aparición de nuevos brotes.

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Una muestra del delicioso pescado que cenamos en el restaurante de la cofradía de pescadores de Gran Tarajal. Autor: F. Rodríguez

No existen estadísticas públicas, o al menos nosotros no las conocemos, del número de ejemplares y las especies que han dado positivo en los análisis de toxinas, así que no podemos saber la evolución de dichas variables a lo largo del tiempo y en cada isla, por ejemplo.

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Mis compañeros en la improvisada “estación de trabajo” de Las Playitas. El hombre sentado nos amenizó el muestreo “pinchando” música con un enorme altavoz y un ordenador. Fuente: F. Rodríguez

La comunicación y divulgación en la sociedad de los riesgos de la ciguatera es importante para evitar el consumo directo a través de la pesca deportiva de ejemplares que no podrían acceder sin control de toxinas a los mercados locales.

No merece la pena dejarse la salud por un sabroso pescado fresco. La ciguatera raramente es mortal, pero los trastornos digestivos y neurológicos que ocasiona pueden ser graves y crónicos. Los primeros síntomas pueden esperar a manifestarse hasta 30 horas después de la comida.

Los digestivos pueden ser vómitos, diarrea, dolor abdominal y los neurológicos hormigueo en labios, manos y pies, prurito intenso en la piel, trastornos en la percepción de la temperatura (inversión térmica: los objetos fríos dan sensación de calor y viceversa), dolor y debilidad en miembros inferiores, sensación de fatiga, dolores musculares y articulares.

En casos extremos: hipotensión, bradicardia, coma y paro cardíaco. 

La ciguatera provoca sensibilización y en el caso de sufrir nuevas intoxicaciones suelen agudizarse los síntomas. Para más información les recomiendo consultar la información facilitada por el Servicio Canario de Salud y la web de nuestro proyecto CICAN.

Para hacernos una idea de lo que supone sufrir ciguatera, aquí tienen una entrevista de Lancelotdigital.com. a un matrimonio de Lanzarote que se intoxicó en diciembre de 2013 tras comer un mero. Además, Begoña y Rafael se intoxicaron dos veces porque después de los primeros síntomas (diarrea), en la primera visita al hospital les recomendaron dieta blanda. Y cocinaron un arroz con verduras aprovechando el caldo del dichoso mero !!

¿Quién tiene la culpa de la ciguatera en Canarias?

¿el cambio climático? ¿las especies invasoras? 

No podemos asegurar que la ciguatera no haya afectado, antes de su aparición oficial, a otras personas. Es posible que la intoxicación por pescado “ciguato” pasase desapercibida bajo los síntomas de un trastorno digestivo cualquiera (vómitos, diarrea), al menos en los casos más leves. Tal como nos apuntaban desde las propias islas, en alguna ocasión han sido médicos procedentes del Caribe, familiarizados con ella por ser endémica de regiones tropicales, quienes han reconocido en un paciente el cuadro de síntomas típico.

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Temperatura del mar en Canarias (25-IX-2016). Fuente: Eltiempo.es

Las condiciones del océano en latitudes subtropicales como las de Canarias son favorables para el crecimiento de Gambierdiscus, de esto no cabe culpar al calentamiento global.

No obstante, dado que el rango óptimo de temperaturas para el crecimiento de Gambierdiscus suele estar entre 20º-30ºC , el cambio climático sí puede contribuir a prolongar esas condiciones durante los meses más fríos, cuando el mar no alcanza los 20ºC.

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Evolución de anomalías medias de temperatura (1946-2010) para la isla de Gran Canaria. La caída en los años 90′ se debió a la erupción del volcán Pinatubo. Fuente: Fig. 2, Luque y col (2014)

Algunos ejemplos. Entre 1946 y 2010, para Tenerife y Gran Canaria, siete de los diez años más cálidos pertenecen a las últimas 2 décadas, y 7 de los 10 más fríos a los primeros 20 años de la serie.

El año más cálido fue el último del estudio: 2010. La temperatura media de ambas islas aumentaba al inicio de la serie a un ritmo de 0.1ºC por década, pero desde los años 70′ la subida de temperaturas se sitúa en promedio en 0.17 ºC, siendo más pronunciada al sur de las islas que en la costa expuesta a los vientos predominantes, los alisios del noreste.

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Cambio en la temperatura máxima respecto a la época pre-industrial en Fuerteventura. Fuente: AEMET

En el caso del océano, las islas Canarias están situadas en el límite este del giro subtropical del Atlántico Norte (aguas cálidas y pobres en nutrientes), en una zona de transición con el sistema de afloramiento de la corriente de Canarias en el noroeste de África (aguas frías y productivas).

Gracias a los datos obtenidos por el proyecto RAPROCAN (IEO de Canarias), hemos sabido que en la última década la región oceánica de Canarias (entre El Hierro y Lanzarote) ha experimentado un calentamiento de 0.14 ºC en los 600 metros superficiales, mientras que entre Lanzarote y África la subida ha sido mayor (0.32ºC). Este calentamiento es unas 4 veces superior al esperado.

Las proyecciones de temperatura para Canarias muestran también una tendencia positiva en las próximas décadas, especialmente en el caso del peor escenario posible del IPCC (RCP8.5), que como los lectores fieles del blog sabrán, es el escenario que encaja con la evolución actual, por el momento…

Ni qué decir que es necesario continuar investigando las causas de la ciguatera en Canarias, mejorar nuestra capacidad y rapidez para detectar las toxinas en el pescado minimizando el riesgo para la salud pública, y seguir la evolución de este síndrome clínico que podría verse favorecido por el calentamiento asociado al cambio climático.

Esta entrada se publicó en la web de divulgación NAUKAS el 7 de octubre.

Agradecimientos: a Santi Fraga (IEO de Vigo) por la revisión y corrección del texto original.

fuerteventura-2016Referencias:

-Fraga S. y col. Gambierdiscus excentricus sp. nov (Dinophyceae), a benthic toxic dinoflagellate from the Canary Islands (NE Atlantic Ocean) Harmf. Algae 11:10–22 (2011).
-Fraga S & Rodríguez F. Genus Gambierdiscus in the Canary Islands (NE Atlantic Ocean) with description of Gambierdiscus silvae sp. nov. A new potentially toxic epiphytic benthic dinoflagellate. Protist 165:839-853 (2014).
-Luque A. y col. Temperature Trends on Gran Canaria (Canary Islands). An Example of Global Warming over the Subtropical Northeastern Atlantic. ACS 4:20-28 (2014)
-Tel E. y col. IEOOS: the Spanish Institute of Oceanography Observing System. Ocean Sci. 12:345–353 (2016)