Una hucha con sorpresa
Imagen de portada: Sinophysis canaliculata. Autoras: M. García-Portela/I. Pazos
En verano de 2008, recién llegado al IEO de Vigo, asistí a la charla de una estudiante de doctorado: Laura Escalera Moura. Ella también acababa de llegar -en su caso de una estancia en la Universidad de Hiroshima.-
La tesis de Laura se centraba en dinoflagelados tóxicos del género Dinophysis pero las muestras del cabo Muroto le reservaban una sorpresa de nombre muy similar: Sinophysis.
En concreto Sinophysis canaliculata, una especie bentónica descubierta en 1999 en islas tropicales del Índico.
Lo de «canaliculata» le viene por un corte en la zona central de la célula que recuerda a la ranura de una hucha.
Aunque en vez de monedas está llena de otras «cosas» como veremos a continuación.
La describieron a partir de células aisladas de algas sobre corales muertos en la isla de La Reunión y explicaron que era «heterotrophic, lacking any chloroplasts» (Quod y col. 1999).
Y el cuento quedó así…
…hasta que en 2008 Laura y sus colegas japoneses iluminaron las Sinophysis bajo un microscopio de epifluorescencia y en el interior de las huchitas se encendió una pléyade de bolitas naranjas.
Ese tipo de fluorescencia revelaba que S. canaliculata poseía ficoeritrinas, unos pigmentos propios de cianobacterias fotosintéticas.
¿Restos de alimento? ¿endosimbiontes? ¿qué diantres de cianobacterias eran?
Para responder a esas preguntas estudiaron las Sinophysis usando microscopía electrónica de transmisión (MET) y genética.
Con la primera técnica vieron las tripas de las Sinophysis mediante secciones celulares. Con la segunda el objetivo era averiguar el nombre y apellidos de las cianobacterias.
Las imágenes de MET demostraron que las cianobacterias estaban libres o rodeadas por una membrana doble –y no en vacuolas digestivas– confirmando así que eran endosimbiontes y no restos de comida.
La genética sin embargo no pudo señalar ni el género de las cianobacterias. Nadie en el mundo mundial las había aislado antes, libres o endosimbiontes, para examinarlas con detalle y darles un nombre. Probaron a cultivarlas fuera del huésped, pero sin éxito (Escalera y col. 2011).
Y el cuento continuó así…
…hasta que en 2015, muestreando en charcas costeras de Canarias encontramos unas Sinophysis rosadas entre los dinoflagelados bentónicos de varias islas (entre ellas Lanzarote de donde procede este vídeo).
Por aquel entonces otra estudiante de doctorado en nuestro grupo del IEO de Vigo (María García Portela), se puso manos a la obra con ellas.
Una por una llegamos a juntar 400 Sinophysis para averiguar si eran tóxicas o no (y fue que no: al menos los resultados salieron negativos).
Usando microscopía de epifluorescencia y electrónica de barrido (MEB) confirmó que se trataba de S. canaliculata y que poseía cianobacterias en su interior.
Y los resultados genéticos concluyeron que eran iguales a las de Laura.
Que fuesen iguales en Japón y en Canarias apoya que dichas cianobacterias sean endosimbiontes específicos de S. canaliculata…
…aunque su relación es temporal.
A pesar de que teníamos muchos individuos, estos languidecían a ojos vista y no se dividían: subsistían para morir en pocos meses.
Lo mismo les ocurre a especies fotosintéticas de Dinophysis cuando no tienen a su presa (Mesodinium) para reponer los cloroplastos temporales que se degradan (en este caso de criptofíceas).
Existen dinoflagelados tropicales como Ornithocercus, Histioneis o Citharistes, que también poseen cianobacterias endosimbiontes o ectosimbiontes (en estructuras exteriores).
Curiosamente todos ellos son Dinophysiales como Sinophysis y Dinophysis.
Dichos dinoflagelados, al igual que S. canaliculata, obtienen gracias a sus simbiontes una fuente vital de energía y en varios casos se ha demostrado que además fijan nitrógeno atmosférico, una habilidad muy útil en los desiertos oceánicos…
Estos ejemplos de simbiosis cianobacteria-eucariota son fascinantes para comprender cómo puede evolucionar desde el contacto inicial hasta una integración total en el huésped como cloroplastos.
Una de las hipótesis, fijándonos en esos dinoflagelados (o diatomeas) con cianobacterias externas, es que el proceso podría comenzar así y luego ser integradas en la célula (en vez de la ingestión directa que solemos dar por sentada en dinoflagelados).
En el caso de S. canaliculata todo son incógnitas…
No sabemos si sus endosimbiontes fijan nitrógeno ni cómo llegan al interior de su huésped.
Uno de sus lados (tecas) es plano (como habrán observado en el vídeo) y justo ahí poseen el canal que da nombre a la especie. Quién sabe…¡quizás les sirva para zamparse entre otras presas a las cianobacterias!
En una web llamada AQUASYMBIO encontré una ilustración muy bonita en la que pone que nosotros dijimos (García-Portela y col. 2017) que Synechocystis sp. es el endosimbionte de Sinophysis canaliculata.
Pero no es cierto. Synechocystis no está lejos genéticamente de los endosimbiontes de S. canaliculata, incluso su aspecto es similar…pero son propias de agua dulce.
Nosotros sugeríamos que podrían pertenecer al orden Chroococcales (endosimbiontes en algunas diatomeas y que pueden vivir epilíticas en zonas tropicales).
Así que les escribí al buzón para notificar cambios a la web, comentándoles tanto esto como que los primeros en identificarlas no fuimos nosotros sino Escalera y col. (2011).
Y el cuento termina así, de momento…
Referencias:
- Escalera L. y col. Cyanobacterial endosymbionts in the benthic dinoflagellate Sinophysis canaliculata (Dinophysiales, Dinophyceae). Protist 162:304–14 (2011).
- García-Portela M. y col. Morphological and molecular study of the cyanobiont-bearing dinoflagellate Sinophysis canaliculata from the Canary Islands (Eastern Central Atlantic). J. Phycol. 53:446-450 (2017).
- Gavelis G.S. & Gile G.H. How did cyanobacteria first embark on the path to becoming plastids?: lessons from protist symbioses. FEMS Microbiol. Lett. 365, fny209 (2018).
- Quod J.P. y col. Sinophysis canaliculata sp. nov. (Dinophyceae), a new
benthic dinoflagellate from western Indian Ocean islands. Phycologia 38:87–91 (1999).
Las Noctilucas son para el verano
Imagen de portada: marea roja en Canido (12 de agosto 2020). Autor: F. Rodríguez.
Este verano en Galicia están surgiendo mareas rojas del dinoflagelado Noctiluca scintillans en muchas zonas de las Rías Baixas, tanto en la de Vigo como en Pontevedra.
Mareas rojas acompañadas de mar de ardora porque Noctiluca es bioluminiscente. Pero una cosa no implica a la otra: el fitoplancton que produce mareas rojas puede pertenecer a distintos grupos y especies. Y sólo algunos géneros del grupo de los dinoflagelados poseen especies bioluminiscentes.
La primera noticia de este fenómeno me llegó desde más al sur: de Matosinhos (Portugal), el 22 de julio.
Y por si fuera poco, de esta marea roja en Portugal hay un vídeo de mar de ardora (también de María García Portela).
Días después se observó una marea roja de Noctiluca en Galicia. Fue el 26 de julio en Silgar (Sanxenxo), y en otras zonas del Morrazo según medios locales (La Voz de Galicia, Faro de Vigo).
Se trata de un fenómeno habitual en verano, a menudo entre julio-septiembre…
…y obedece a un ritmo natural en la sucesión del plancton combinado con condiciones ambientales favorables (temperatura, estabilidad del agua y productividad del plancton).
Para definir a las Noctilucas me sigo quedando con la letra de Jorge Drexler: «un punto en el mar oscuro donde la luz se acurruca«.
Son tan habituales que si revisan entradas antiguas del blog encontrarán referencias a sus blooms en las Rías Baixas en 2009, 2014, 2017…y en 2018 (fue pequeñita y no la cité en el blog).
Quizás este 2020 haya sido especialmente Noctilucoso. Lo que sí es seguro es que aparecen todos los años (con más o menos intensidad), en diferentes enclaves de las rías gallegas.
En esas entradas antiguas encontrarán respuestas a muchas cuestiones sobre Noctiluca scintillans. Hoy sólo les recordaré que dicha especie forma parte del 50% de dinoflagelados heterótrofos (la otra mitad son fotosintéticos).
Y también mencionaré que lo que vemos en la marea roja son trofontes, una fase del ciclo de vida de Noctiluca (la célula de gran tamaño #12 en la parte superior del esquema).
Su flotabilidad provoca que los trofontes se concentren en superficie.
La estabilidad en la columna de agua y su escasa capacidad de movimiento llevan a su acumulación y a la potencial aparición de mareas rojas por acción de las corrientes.
Noctiluca contiene pigmentos (carotenoides) que le confieren ese color anaranjado característico y que permiten a menudo identificar (incluso con imágenes macroscópicas) sus proliferaciones.
El 12 de agosto se observaron manchas en la orilla de varios arenales entre Canido y Samil. Recogí una muestra en Samil después de un aviso de Carlos Vales (coordinador de los Servicios de Salvamento en el Concello de Vigo), y cuando iba de camino al IEO me encontré con esto…
Para confirmar que se trata de Noctiluca necesitamos un microscopio. Aunque por su tamaño (0,5-1 mm) pueden verse a simple vista las bolitas semitransparentes que son sus células.
Después de filtrarlas por gravedad, tal y como muestra el vídeo, las células quedan posadas sobre el filtro. Parecen una tarta…
En mis charlas de divulgación o en los talleres que hacemos en el IEO suele haber siempre dinoflagelados bioluminiscentes para mostrar la ardora en directo.
En esos casos no usamos Noctilucas (difíciles de mantener durante mucho tiempo en laboratorio), sino dinoflagelados fotosintéticos del género Alexandrium. Pertenecen a la colección de cultivos CCVIEO del IEO de Vigo.
La ardora supone un espectáculo que bien merece la pena el esfuerzo de acercarse a una playa de noche. Pero no siempre es posible desplazarse y además el éxito de un cazador de ardoras es impredecible.
Que haya marea roja de Noctiluca no es sinónimo de mucha ardora: las células pueden dispersarse con las corrientes y luego por la noche apenas veremos tímidos destellos o repentinos fulgores en la rompiente.
Además, insisto, no todas las mareas rojas se deben a especies bioluminiscentes: el bloom de Alexandrium minutum en 2018 fue un ejemplo perfecto de ello.
La imagen más bonita de mar de ardora en Vigo que he visto estos días es de Diego Muñoz. La compartió en su página de facebook donde podrán disfrutar también con imágenes y vídeos de las propias Noctilucas.
Aquí les dejo también el enlace al vídeo que grabó Gerardo Fernández para «A Senda do Moucho» en la playa de Alcabre (Vigo), en esa misma madrugada del 13 de agosto. Al día siguiente lo mostró el Faro de Vigo en un artículo de Sandra Penelas: «Resplandor nocturno en la ría de Vigo».
Convertir el mar de ardora en atractivo turístico de las rías gallegas es tentador pero muy arriesgado dado lo azaroso y variable del fenómeno.
Hay destinos turísticos que sí lo ofrecen, como Puerto Rico, pero sus condiciones naturales del Caribe son privilegiadas. Nada que ver. En Galicia habría que hacer un estudio a lo largo del verano en distintos enclaves de las rías para saber si es posible o no «garantizar» buenas observaciones de ardora.
Personalmente veo casi imposible explotar este recurso natural en Galicia. Pero sí el incluirlo como un complemento de otras actividades, aunque sin garantías de éxito.
Otro problema para que el público general disfrute de la ardora es la contaminación lumínica.
Muchos arenales, y ya no digo si están cerca de núcleos de población como Samil o Canido, están iluminados de forma excesiva y sin sentido: farolas, locales comerciales y viviendas envían luz hacia el mar dificultando o impidiendo observar la ardora ¿Para qué?
Aún en playas alejadas, puedes llevarte la sorpresa de un chiringuito de playa que ilumina la playa o viviendas con focos dirigidos al mar. Todo un sinsentido además de un gasto inútil que deberíamos reconsiderar para minimizar dicho impacto.
Afortunadamente siempre nos quedará Carnota, la mayor playa de Galicia, en un paraje natural bien conservado. En este enlace tienen la foto de un mar de ardora, por Fins Eirexas (Carnota, 8 de agosto 2020). Y La Voz de Galicia publicó un artículo de Xavier Fonseca: «La increíble fotogenia del Mar de ardora» (15-VIII-2020), con la siguiente foto también en Carnota.
Para aportar algo de luz, se me ocurrió escribir una receta en twitter (@Lilestak) para ver una ardora en casa. Primero debemos entender que las células toleran un rango de temperatura determinado (en nuestro caso 15-25 ºC) y que están adaptadas al ciclo de luz/oscuridad natural, clave para la bioluminiscencia.
Al grano. Si encontramos una marea roja de Noctiluca en la playa, la receta para una ardora casera en 5 pasos sería la siguiente:
- Una botella de agua mineral pequeña (500 mL).
- Llenar 1/3 de la botella con muestra de la marea roja y luego, fuera de la mancha, completar el resto con agua sin color.
- Evitar cambios bruscos de temperatura y mantener la botella en un sitio fresco (nada de nevera ¡que te las cargas!).
- A eso de las 21 hrs. poner la botella en un lugar oscuro. Mantenerla así hasta las 23 hrs.
- A partir de ese momento, en completa oscuridad, agita suavemente la botella (como si quisieras resuspender azúcar del fondo) y voilà, las Noctilucas deberían iluminarse con la vibración del agua. Puedes ver el efecto varias veces, pero deja reposar un poco la muestra para que recuperen intensidad.
Si no brillan es que no han llegado vivas a la noche…
Los principales motivos son un exceso de temperatura o de concentración. Para saber si están vivas basta comprobar si hay una banda anaranjada en superficie: las células sanas.
El resto, de color más apagado y aspecto amorfo, son células muertas que sedimentan y están degradándose.
La temperatura elevada acelera la degradación de la muestra y si están muy concentradas se morirán antes también. De ahí el consejo de diluirlas.
Con suerte podrían durar vivas en casa 1-2 días. Si tienes fácil acceso al mar es buena idea cambiarles el agua. Basta coger otra botella con agua de mar fresca y añadirle la capa superior anaranjada con las Noctilucas vivas.
Por otro lado, es importante tener en cuenta que la bioluminiscencia obedece a un ritmo interno de las células (circadiano). Necesitarán recibir luz durante el día para mantener ese ritmo interno y generar bioluminiscencia por la noche.
Y esta no aparece de golpe al 100% de intensidad, sino que aumenta gradualmente para decaer luego al llegar el nuevo día.
Así que al inicio de la noche no brillarán mucho aún ¡sólo es cuestión de esperar un poco más!
Agradecimientos: A todos a quienes cito en esta entrada y que han compartido sus imágenes y vídeos para ilustrarla. Muchas gracias a tod@s.
Referencias:
- Fukuda Y. & Endoh H. New details from the complete life cycle of the red-tide dinoflagellate Noctiluca scintillans (Ehrenberg) McCartney. Eur. J. Protistol. 42(3):209-19 (2006).
Cachitos de plástico y fitoplancton
Imagen de portada: Sabrina (Billy Wilder, 1954). Fuente: toldbydesign
Después de las 2 entradas de Suso Gago sobre macro- y microplásticos (MP), hoy cerramos la trilogía plástica explicando la interacción entre el fitoplancton y esos materiales que revolucionaron el siglo XX.
En su honor, esta entrada va a ser un poquito vintage.
Empezando por la portada, que escogí como ejemplo de dicha revolución tecnológica. En Sabrina (1954) un empresario de éxito (Humphrey Bogart) se empeña en demostrar divertidamente las propiedades de un plástico ideal (flexible, a prueba de balas e ignífugo)…lo más de lo más...
Fuente: Turner.
Décadas después (remake de Sabrina incluido), el impacto de nuestra civilización en el planeta ha dejado una impronta de basura plástica en todos los océanos, incluso en la fosa de las Marianas.
Si esto les aflige, para levantar el ánimo les recomiendo «Darwin viene a la ciudad«. A mí al menos me ha servido para considerar desde una perspectiva más amplia nuestro impacto sobre el planeta.
Su autor explica la evolución de los seres vivos en zonas urbanas, a las que destaca como un elemento más de la naturaleza.
Las especies animales y vegetales del antiguo entorno salvaje (junto a las invasoras), pelean por los recursos y desarrollan adaptaciones para sobrevivir en la jungla urbana.
El ecosistema de las ciudades es dinámico y fragmentado. Ofrece nuevos recursos, estructuras y sustancias –a menudo tóxicas– que afectan a los procesos evolutivos (p.ej. selección natural y sexual), a expensas de la biodiversidad.
Schilthuizen se centra en organismos terrestres, sobre todo en aves. Pero también menciona a los ecosistemas acuáticos y creo que su discurso es aplicable igualmente a plásticos y microalgas.
Así que digannos, por 25 pesetas, algunos ejemplos de interacciones entre plásticos y microalgas. Por ejemplo: la dispersión. 1, 2, 3, responda otra vez.
¡ La dispersión !
(J) hidrozoo (K) macroalgas. Fuente: Massó y col. (2003).
Las microalgas bentónicas habitan sobre sustratos inertes (rocas) o vivos (macroalgas): son un miembro más de la biopelícula microbiana.
Al fitoplancton tanto le da colonizar restos de madera, conchas de moluscos, el lomo de una ballena o cachitos de plásticos que flotan a la deriva.
¡Mientras haya luz y nutrientes todo va bien!
A estas microalgas que habitan en las fibras de poliester o tapones de botellas podríamos llamarlas epiplásticas.
Se calcula que en total, sobre los cachitos de plástico en el mar, podrían vivir de 1.000 a 15.000 toneladas de microorganismos.
La basura marina, plásticos incluidos, es un nuevo hábitat para el crecimiento y dispersión del fitoplancton (incluyendo especies nocivas).
Ya lo dijeron Massó y col. (2003) tras estudiar plásticos flotantes, en la costa mediterránea de Cataluña, colonizados por células vegetativas y quistes de dinoflagelados (Ostreopsis, Coolia, Alexandrium taylori…).
Las comunidades epiplásticas son distintas a las del agua que les rodea, aunque en ello influyen varios factores como su antigüedad, la degradación del material o si han pasado…¡por el tracto digestivo de algún animal!
A menudo, cuando el plástico llega al mar, las primeras microalgas que colonizan su superficie son diatomeas.
En las imágenes de la derecha podemos ver diatomeas pennadas pegadas a poliestireno expandido (el corcho blanco de los envases) sumergido durante 1 semana en el Atlántico Norte.
No obstante, además de diatomeas, los estudios genéticos revelan que sobre el plástico pueden habitar numerosos grupos: criptofíceas, cocolitofóridos, prasinofíceas, pelagofíceas, etc.
¡ La sedimentación !
Aunque a los que vivimos en la costa pueda parecernos que esto de la basura marina va cada vez a más, los estudios disponibles no confirman una tendencia clara y de hecho su presencia en el océano es muy inferior a la que cabría esperar.
¿Dónde está ese plástico que falta? La respuesta parece ser en el fondo del mar.
En 2014 un estudio de Woodall y col. descubrió que la abundancia de MP en 12 muestreos en el Mediterráneo, Atlántico e Índico era 4 órdenes de magnitud superior a la de la superficie en los giros oceánicos (que como bien saben concentran la basura marina por acción de las corrientes).
Pues bien. El fitoplancton podría jugar un papel importante en ese transporte profundo al adherirse los MP sobre agregados de partículas como los que producen las diatomeas.
Dicho grupo, clave en la producción primaria marina, se caracteriza por producir grandes cantidades de partículas exopoliméricas transparentes (en inglés, TEP). las TEP son pegajosas y agregan a su vez a otras partículas, contribuyendo a la exportación de materia orgánica, CO2 y por qué no, MP, hacia aguas profundas.
Apenas existen trabajos sobre ello, pero Long y col. (2015) demostraron que los agregados celulares de diatomeas y criptofitas incorporan microplásticos aumentando enormemente su velocidad de sedimentación.
Aunque el efecto varía según la naturaleza tanto de los MP (p.ej. densidad y carga superficial) como de los agregados. En el caso de las diatomeas (Chaetoceros neogracile) observaron que los agregados con MP sedimentaban a menor velocidad que los agregados «limpios». Es decir: los plásticos hacían flotar más a las diatomeas.
Esto plantea cuestiones sobre las consecuencias para el plancton y otros organismos que se alimentan de dichos agregados (que forman la llamada nieve marina) así como la eficiencia de la bomba biológica.
Ya ven. Queda mucho por estudiar. Y esto nos da pie a la última respuesta de nuestros concursantes del 1, 2, 3…
¡ La toxicidad !
De entrada hay que decir que la concentración actual de MP en el mar es poco probable que tenga efectos sobre el metabolismo del fitoplancton.
Pero la preocupación sobre este asunto alienta en la actualidad múltiples investigaciones y proyectos para conocer los posibles efectos fisiológicos en microalgas expuestas a concentraciones elevadas de MP y de nanoplásticos (NP: <100 nm).
¿Y qué concluyen esos trabajos? pues que las consecuencias suelen ser neutrales o negativas: liberación de sustancias tóxicas, descenso en el contenido de clorofila, de la actividad fotosintética y del crecimiento; estrés oxidativo, alteraciones metabólicas y morfológicas.
Fuente: Correia-Prata y col. (2019).
El tipo de MP y su tamaño son factores importantes a la hora de su interacción con el fitoplancton. En estudios comparativos, los MP con carga positiva y de menor tamaño son más tóxicos para las microalgas.
Sin embargo, los factores responsables de la toxicidad de los MP y de la sensibilidad de determinadas especies o grupos del fitoplancton no están nada claros.
Pero no todo va a ser toxicidad. Los plásticos son polímeros cuyo elemento principal es el carbono y se estima que sus residuos en el mar liberan anualmente 23.000 toneladas de carbono orgánico disuelto.
Esto supone una fuente de energía extra para las comunidades microbianas heterótrofas, con un impacto que sí podría ser significativo –y cada vez mayor– sobre la actividad y la composición de dichos microorganismos y otros miembros del plancton, así como para el ciclo del carbono en el océano (Romera-Castillo y col. 2018).
¡Campaaaaaana y se acabó!
La investigación de los efectos de los MP y NP sobre el fitoplancton es un asunto reciente y de candente actualidad…
…y dada la importancia crucial de los productores primarios –y del plancton en su conjunto para la salud de los ecosistemas- cabe esperar un auténtico boom de proyectos en el futuro que profundicen sobre este tema.
Referencias:
- Correia-Prata y col. Effects of microplastics on microalgae populations: A critical review. Sci. Total Environ. 665:400-405 (2019).
- González-Fernández C. y col. Do transparent exopolymeric particles (TEP) affect the toxicity of nanoplastics on Chaetoceros neogracile?. Environ. Pollut. 250:873-882 (2019).
- Long M. y col. Interactions between microplastics and phytoplankton aggregates: Impact on their respective fates. Mar. Chem. 175:39-46 (2015).
- Massó M. y col. Drifting plastic debris as a potential vector for dispersing Harmful Algal Bloom (HAB) species. Sci. Mar. 67:107-111 (2003).
- Ortega-Retuerta E. y col. Horizontal and Vertical Distributions of Transparent Exopolymer Particles (TEP) in the NW Mediterranean Sea are Linked to Chlorophyll a and O
2variability. Front. Microbiol. 7:2159 (2017). - Romera-Castillo C. y col. Dissolved organic carbon leaching from plastics stimulates microbial activity in the ocean. Nat. Comm. 9:1430 (2018).
- Seoane M. y col. Polystyrene microbeads modulate the energy metabolism of the marine diatom Chaetoceros neogracile. Environ. Pollut. 251:363-371 (2019).
- Woodall L.C. y col. The deep sea is a major sink for microplastic debris. R. Soc. Open Sci. 1:140317 (2014).
- Yokota K. y col. Finding the missing piece of the aquatic plastic pollution puzzle: Interaction between primary producers and microplastics. Limnol. Oceanogr. Lett. 2:91-104 (2017).
El dinoflagelado del saco
El 8 de abril de 1940 los ejércitos de Hitler lanzaban una ofensiva sobre la costa noruega, atacando primero Oslo y Trondheim e invadiendo luego todo el país. Fue el comienzo de 5 años de ocupación nazi…
Scrippsiella trochoidea. © Karl Bruun. Fuente: Algaebase
Aquella situación la sufrió en primera persona el biólogo marino Trygve Braarud, dedicado al estudio del fitoplancton en la Universidad de Oslo. Braarud trabajaba en aquel momento con el género de dinoflagelados Peridinium, con especies como P. trochoideum (hoy Scrippsiella trochoidea).
Enrique Balech le pidió muestras para su estudio pero Braarud no pudo enviárselas por culpa de aquellas circunstancias (algo que sí pudieron atender otros colegas como Guillard y Sousa e Silva). Décadas después, en 1974, Balech redescribió el género Protoperidinium para incluir las especies marinas mezcladas antes en Peridinium junto a organismos de agua dulce.
Protoperidinium divergens. © Skaphandrus. Fuente: Historical illustrations
El género Protoperidinium lo creó R.S. Bergh en 1881 y Balech lo redefinió como exclusivamente marino en base a criterios morfológicos comunes (diseño y número de las placas de celulosa) que no observaba en las especies de aguas continentales.
Protoperidinium no realiza fotosíntesis, se alimenta de otros microorganismos por lo que podemos considerarlo un género de animalillos microscópicos.
Los dinoflagelados heterótrofos pueden comer muchas cosas, desde bacterias, microalgas (incluyendo dinoflagelados) a huevos, larvas de zooplancton e incluso los pellets fecales de éste. Capturan el alimento usando 3 estrategias básicas: 1) ingestión directa, 2) usando un pedúnculo o 3) mediante una estructura retráctil a modo de «saco»: el palio.
Esa estrategia es la que utiliza Protoperidinium y es la que le permite alimentarse de presas mucho mayores que él, incluso hasta 10 veces más grandes !!
Los dinoflagelados que ingieren directamente a sus presas lo suelen hacer por zonas concretas, por ejemplo el sulco, una «rendija vertical» en la parte ventral de la célula.
Dinoflagelados con distintos tamaños de sulco: una posible adaptación para ingerir presas de mayor tamaño. Fuente: Jeong y col (2010)
Obviamente eso limita el tamaño máximo de lo que comen. Aunque hay excepciones: Fragilidium se deforma y separa sus placas para abarcar presas mayores que él.
Otros dinoflagelados como Prorocentrum parecen tener distintas «bocas» y consiguen alimentarse de varios organismos a la vez por medio de diferentes suturas en la célula.
Pero la regla general es que sólo aquellos equipados de un pedúnculo o el palio pueden alimentarse de seres de mayor tamaño.
Y pueden atacar en grupo…
Hace varios años publiqué una entrada con vídeos de Protoperidinium alimentándose de otro dinoflagelado (Tripos fusus), y 3 de ellos arrastrando juntos lo que parecía un huevo de zooplancton. Una lectora llamada Laura me preguntó hace unos días por este asunto y su comentario motivó que escribiese esta entrada, así que muchas gracias por seguir el blog y participar con vuestros comentarios !
Aquí van tres nuevos vídeos de Protoperidinium, pertenecientes a aquellas muestras de otoño de 2013, donde le podemos observar solito y con presas (dinoflagelados en este caso)…
Cuando localiza una posible presa, Protoperidinium la merodea con una especie de danza en espiral que indica que está preparándose para desplegar el palio. Pero justo antes de eso «pesca» a su presa extendiendo un filamento en el extremo de un filopodio (una delgada proyección de su citoplasma).
Protoperidinium spinosum alimentándose de una diatomea tubular. (MB) es la cesta microtubular que comunica con el palio. Fuente: Jacobson & Anderson (1992).
El palio es un tipo de pseudópodo (lamelipodio) que consiste en una prolongación laminar del citoplasma dotada de una intrincada red de canales y vesículas.
En la zona media de la célula de Protoperidinium existe una estructura ovalada («cesta microtubular», según Jacobson & Anderson 1992), desde la que se proyecta el palio, y cuyo contenido citoplasmático (o «palioplasma» mejor dicho) es continuo entre ambos.
¿Por dónde sale al exterior el palio? pues por la zona del sulco aunque éste, como el resto de la superficie de Protoperidinium, está tapizado de placas.
Pero una de ellas, la placa sulcal media, hialina y muy delgada, es la candidata a permitir las idas y venidas del palio.
Sobre dicha placa el propio Balech se aventuraba en 1974 a comentar que podría desconectarse de las demás para permitir la salida del pseudópodo (el palio).
Él mismo añadía que sólo conocía dicha forma de alimentación en Peridinium (citando el divertido nombre de Peridinium gargantua) pero que hasta la fecha nunca la había observado en Protoperidinium.
Protoperidinium depressum (Dn) alimentándose de una cadena de diatomeas (Dt) usando el palio, en la fase inicial (A) y avanzada donde extiende el palio a lo largo de su presa. Autor: D. M. Jacobson (1987). Fuente: American Journal of Botany
La mayoría de las presas de Protoperidinium suelen ser diatomeas (aunque también, como hemos visto, puede alimentarse de otros dinoflagelados), a las que digiere extracelularmente tras envolverlas en el palio como quien empaqueta su bocadillo en plástico transparente !!
Los contenidos celulares de la presa son digeridos mediante enzimas, succionados y transportados hasta la cesta microtubular en el centro de la célula.
Cuando todo finaliza el palio se retrae liberando los restos sin digerir, como las frústulas silíceas de las diatomeas. El proceso entero de alimentación puede durar entre 5 y 30 minutos.
Y los hay con digestión más lenta. Géneros cercanos a Protoperidinium como Oblea se han llegado a observar dale que te pego hasta 2 horas !!
Referencias:
-Balech E. El género «Protoperidinium» Bergh, 1881 («Peridinium» Ehrenberg, 1831, partim). Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales «Bernardino Rivadavia» Instituto Nacionale de Investigacion de Ciencias Naturales, Hidrobiologia 4(1): 1-79 (1974)
-Jacobson DM & Anderson DM. Ultrastructure of the feeding apparatus and myonemal systema of the heterotrohic dinoflagellate Protoperidinium spinulosum. J. Phycol. 28: 69–82. (1992)
-Jeong HJ, Yoo YD, Kim JS, y col. Growth, feeding and ecological roles of the mixotrophic and heterotrophic dinoflagellates in marine planktonic food webs. Ocean Sci. J. 45:65-91 (2010)
Jugando a la ruleta rusa
Hoy trataremos de parásitos de microalgas y de su estrategia para infectarlas. Pero antes les hablaré de otro parásito cercano genéticamente. El responsable de la malaria en humanos: Plasmodium.
Plasmodium falciparum (fase gametocito, en azul), entre glóbulos rojos de la sangre. Autor: M. Llinás. Fuente: Penn State University
Plasmodium es un género de protistas heterótrofos (Alveolata, phylum o subphylum Apicomplexa) que infecta animales (mamíferos, reptiles y aves), usando como vectores a varios géneros de mosquitos (Culex, Aedes, Anopheles, etc).
Los Apicomplexa son endoparásitos que comparten un ancestro común con los dinoflagelados. Poseen un plástido modificado (apicoplasto) que ha perdido los pigmentos y su función fotosintética original.
El apicoplasto cumple tareas esenciales en el metabolismo de Plasmodium y ofrece una diana específica para tratamientos contra la malaria.
En 2008 Moore y col. publicaron en Nature la descripción de Chromeria velia, una especie fotosintética más próxima a Apicomplexa que a los dinoflagelados.
Chromera velia. Fuente: NCMA
La sorpresa fue que su cloroplasto carecía de clorofilas c (típicas de protistas en la línea evolutiva roja) y poseía como carotenoide principal un isómero de isofucoxantina.
Entre más de 100 especies de Plasmodium apenas 4 ocasionan malaria en humanos (5 si incluímos P. knowlesi que aunque afecta a macacos se ha descubierto recientemente que produce zoonosis: transmite malaria de animales a personas).
La OMS estima que en 2015 hubo 214 millones de casos de malaria con 438.000 muertes: la mayoría niños, en África.
No existen vacunas eficaces contra la malaria. Según la OMS, la más avanzada y prometedora es la RTS,S que actúa contra Plasmodium falciparum, la especie más mortífera a nivel global, dominante en África.
Anopheles freeborni. Fuente: CDC
Plasmodium se transmite mediante mosquitos Anopheles hembra pertenecientes a unas 30-40 especies de entre las más de 400 conocidas. ¿Por qué las hembras? porque son las que se alimentan de sangre (los machos, de néctar).
Aunque muchas especies de Anopheles son incapaces de transmitir el parásito a personas, otras se infectan fácilmente y producen grandes cantidades de esporozoítos, la fase del ciclo de vida que afecta a los humanos.
En mosquitos tiene lugar la reproducción sexual y en humanos la fase asexual. Al mosquito no le sucede nada, tan sólo es el vector. En él se desarrolla un «ooquiste», que libera los esporozoítos que infectan a las personas tras la picadura del insecto.
Ciclo de vida de Plasmodium. Fuente: Parasitología clínica
La infección de Plasmodium parasita y destruye hepatocitos y glóbulos rojos, liberando de los últimos células sexuales (gametocitos) que ingieren los mosquitos al alimentarse, cerrando así su ciclo de vida.
Las distintas especies de Anopheles se consideran «antropofílicas» o «zoofílicas» según prefieran picar a humanos u otros animales.
Se piensa que las especies de Plasmodium que infectan mamíferos evolucionaron a partir de las que atacaban reptiles y aves…
…y los endoparásitos de microalgas son también Alveolata, como Plasmodium.
Pertenecen a dos phylum próximos a Apicomplexa: Perkinsozoa (géneros Parvilucifera y Rastrimonas) y Dinoflagellata (Amoebophrya). Rastrimonas afecta a microalgas de agua dulce: sólo se conoce una especie, R. subtilis >infecta> criptofíceas. Amoebophrya agrupa a 7 especies de dinoflagelados parásitos que afectan a radiolarios, cnidarios, quetognatos, ciliados, dinoflagelados y posiblemente más organismos marinos.
De Parvilucifera ya nos ocupamos en «Un alien bueno». Son parásitos marinos que afectan únicamente a dinoflagelados. Son generalistas, afectan a múltiples géneros (excepto Parvilucifera prorocentri). Actualmente se conocen 5 especies, la última P. corolla (Reñé y col. 2017) descubierta en el litoral de Cataluña (Mediterráneo NO) e Islas Canarias (Atlántico NE).
En un trabajo reciente, Alacid y col. (2015) describieron en detalle el proceso de infección de Parvilucifera sinerae. Y sus similitudes con Plasmodium falciparum poseen un gran interés añadido…
Citando a la propia autora (Elisabet Alacid):»Aunque las coincidencias entre los dos parásitos son parciales, el hecho de tener en cultivo este modelo sencillo de hospedador-parásito marino […] permite utilizarlo como modelo de laboratorio para estudiar de forma segura ciertos aspectos importantes del parásito de la malaria» (Fuente: dicat.csic.es, 31-XI-2015).
Proceso de infección de Alexandrium minutum por el parásito Parvilucifera sinerae (microscopio confocal). La fluorescencia verde muestra el parásito, la roja es la clorofila de la célula hospedadora y la azul representa los núcleos, tanto del hospedador como del parásito. A) Célula de A. minutum infectada por una célula de P.sinerae. B) El parásito creciendo en el interior del hospedador a la vez que lo consume. C) Multiplicación del parásito. D) Descendencia del parásito, a partir de una sola célula de parásito surgen 250 nuevas. Autor: Alacid y col (2015). Fuente: DICAT.CSIC.ES
Mientras que Plasmodium desarrolla su ciclo de vida en los fluidos vitales del vector (mosquito) y animales, Parvilucifera habita en el medio marino y no utiliza ningún vector. Las propias zoosporas (equivalentes a los esporozoítos de Plasmodium), localizan e infectan nuevos huéspedes: dinoflagelados en vez de células hepáticas o de la sangre.
P. sinerae completa su ciclo de vida en 3-4 días desde las zoosporas móviles hasta la infección y desarrollo de un esporangio en el huésped que termina por destruirlo. Luego permanece latente hasta que una señal del medio activa la liberación de zoosporas.
Garcés y col. (2013) descubrieron el papel que juega el DMS (dimetilsulfuro) y su precursor (DMSP) para estimular la liberación de zoosporas a partir de los esporangios de P. sinerae. (Leer más aquí).
En ausencia de un vector ¿seleccionan las zoosporas de Parvilucifera a su huésped o todo depende del azar?
La virulencia de Parvilucifera es muy variable según el género de dinoflagelados, especies e incluso entre cepas de una misma especie.
Un estudio reciente del mismo grupo dirigido por Esther Garcés del ICM-CSIC (Alacid y col. 2016), exploró la posibilidad de que las zoosporas sean selectivas y escojan a los huéspedes más susceptibles.
Para ello, examinaron la atracción de las zoosporas hacia diminutas jeringas cargadas con DMS/DMSP o exudados de 3 tipos de cultivos de dinoflagelados >>> (1) altas tasas de infección (Alexandrium minutum), (2) que se infectaban poco (Heterocapsa niei) o (3) totalmente inmunes (Amphidinium carterae).
La primera conclusión del estudio fue que las zoosporas no se sentían atraídas por el DMS/DMSP. Y la segunda fue que los exudados de dinoflagelados sí atraían a las zoosporas, pero éstas se movían por igual hacia todas las jeringas. Es decir, no son selectivas.
Como en el juego de la ruleta rusa, disparan y disparan al azar hasta que alguna acierta y consigue iniciar una nueva infección !!
Amphidinium carterae «riéndose» de Parvilucifera sinerae. Autor: D. Vaulot. Fuente: WORMS
La abundancia relativa entre las especies de huéspedes potenciales determina las probabilidades de encuentro, el avance y los efectos de la infección en la población. La estrategia generalista de P. sinerae supone un cierto grado de especialización que permite mantener una población residual cuando los huéspedes más susceptibles se pueden contar con los dedos de una mano…
En una comunidad mixta dominada por huéspedes muy susceptibles las zoosporas invadirán rápidamente las especies más abundantes y el grado de infección será pequeño en las demás.
Por el contrario, en un escenario dominado por huéspedes más resistentes, P. sinerae se propaga antes entre la «minoría susceptible» porque los tiempos de generación son menores y el número de zoosporas mayor. Y luego la prevalencia de su infección será mayor entre las especies abundantes y resistentes atacadas ahora por un enemigo más numeroso !!
Referencias:
-Alacid E. y col. New Insights into the Parasitoid Parvilucifera sinerae Life Cycle: The Development and Kinetics of Infection of a Bloom-forming Dinoflagellate Host. Protist 166:677-699 (2015)
-Alacid E. y col. A Game of Russian Roulette for a Generalist Dinoflagellate Parasitoid: Host Susceptibility Is the Key to Success. Front. Microbiol. 7:769. doi: 10.3389/fmicb.2016.00769 (2016)
-Garcés E. y col. Host-released dimethylsulphide activates the dinoflagellate parasitoid Parvilucifera sinerae. ISME J. 7:1065-1068 (2013)
-Jephcott T.G. y col. Ecological impacts of parasitic chytrids, syndiniales and perkinsids on populations of marine photosynthetic dinoflagellates. Fungal Ecology 19:47-58 (2016)
-Moore R.B. y col. A photosynthetic alveolate closely related to apicomplexan parasites. Nature 451:959-963 (2008)
-Ralph S.A. y col. The apicoplast as an antimalarial drug target. Drug Resistance Updates 4: 145–151 (2001)
-Reñé A. y col. Life-cycle, ultrastructure, and phylogeny of Parvilucifera corolla sp. nov. (Alveolata, Perkinsozoa), a parasitoid of dinoflagellates. Eur. J. Phycol. 58:9-25 (2017)
La invasión de los trífidos
Los trífidos no existen, son plantas nacidas de la imaginación de John Wyndham y la novela «El día de los trífidos» (1951). Otra pesadilla en forma de criaturas monstruosas inspirada por la guerra fría.
Adaptación al cine dirigida en 1962 por Steve Sekely. En 2018 está previsto el estreno de una nueva versión dirigida por Mike Newell (Harry Potter y el cáliz de fuego). La imagen superior es un cuadro de trífidos realizado por Chris Hobel
Su naturaleza era una incógnita, no se parecían a ningún ser vivo. Todo apunta a que los crearon en un laboratorio ruso (en Siberia para más señas), y que sus semillas se dispersaron por «accidente» en la atmósfera.
Crecieron por todas partes. En zonas tropicales alcanzaban 3 metros de altura. A partir de cierto tamaño los trífidos recogen raíces y se echan a andar.
Los trífidos son útiles, producen un aceite muy valioso. Pero poseen un lado oscuro: son carnívoros y agresivos, desde insectos a humanos todo les vale. Usan un cáliz pegajoso para atrapar insectos y una prolongación superior armada de un aguijón venenoso como látigo para cazar otros animales. Si les podas el aguijón se acabó el problema, pero el aceite empeora.
Así que en los campos de cultivo les dejan los aguijones y los atan para que no se vayan de paseo. Los trabajadores usan trajes protectores para evitar cualquier daño. Sin embargo, el biólogo Bill Masen resulta atacado por uno (los biólogos siempre son los «pupas«), y pierde temporalmente la visión. Durante su convalecencia sucede un hecho extraordinario que da comienzo a la novela y hasta aquí puedo leer !!
Asterionellopsis glacialis. Autor: Karl Bruun. Fuente: Algaebase
Aditee Mitra (Univ. de Swansea) usó los trífidos como metáfora para referirse al microplancton mixótrofo en un artículo de divulgación titulado «Uncovered: the mysterious killer triffids that dominate life in our oceans» (The Conversation, 3-XI-2016).
La sección de ciencia de El País se hizo eco del mismo con este titular: «Los misteriosos ‘mixótrofos’ asesinos que dominan la vida en los océanos» (23-XI-2016). Pero la imagen que abre el texto pertenece a una «inofensiva» diatomea, Asterionellopsis glacialis, el peor ejemplo de mixótrofo (porque no lo es). Y sirve de entrada a un vídeo que muestra diferentes seres del zooplancton, organismos heterótrofos que nada tienen que ver con los mixótrofos.
En el artículo original aparecen imágenes de mixótrofos facilitadas por la propia autora. La falta de rigor en las ilustraciones de El País es clamorosa. Si el artículo tratase de plantas carnívoras ¿lo ilustrarían con un geranio? seguro que no. A poca gente le importa y las imágenes que usaron son bonitas (casi todas de Tara Oceans), pero la divulgación científica necesita del mismo rigor y respeto que las demás noticias.
Pequeños «trífidos»: protistas mixótrofos. Fuente: The Conversation
Los protistas mixótrofos son vegetales y animales a la vez: microplancton que obtiene su energía vital gracias a la fotosíntesis y captura (fagocitosis) de presas. Pues bien, una fracción importante del fitoplancton eucariota es mixótrofo, igual que los trífidos.
Tradicionalmente, los protistas se clasifican como plancton vegetal (fotoautótrofos=fitoplancton) o animal (heterótrofos=zooplancton). Pero su historia evolutiva y las huellas genéticas en su ADN son la mejor prueba de lo erróneo de esta simplificación.
El genoma de las algas es un mosaico con piezas de múltiples organismos resultado de la fagocitosis y posterior endosimbiosis (temporal o permanente) de cianobacterias u otras algas, cuyo ADN ha sido incorporado para integrarlas en la maquinaria celular del huésped y proporcionarle nuevas capacidades (como la fotosíntesis).
Sucesión temporal de grupos funcionales en el ecosistema planctónico. Fuente: Mitra y col. (2014)
En el artículo «Building the perfect beast: modelling mixotrophic plankton«, Flynn & Mitra (2009) exploran con modelos matemáticos las ventajas que conceden diferentes tipos de mixotrofía a los protistas, como una mayor flexibilidad para explotar los recursos e interactuar en las redes tróficas.
No es sólo clasificarlos a lo largo de un rango que iría entre 100% autótrofo o heterótrofo, sino modelar cómo expresan ambas cualidades en función de las condiciones ambientales y aumentar su crecimiento en modo «mixótrofo» respecto a cuando sólo actúan como autótrofos o heterótrofos.
Por ello, los protistas mixótrofos tienden a dominar sistemas «maduros» (verano en latitudes medias, sistemas eutrofizados u oligotróficos). Una mayor estabilidad en la columna de agua debida a los efectos del calentamiento global favorecería, en teoría, a los mixótrofos.
De esto sabe mucho Hae Jin Jeong, un investigador coreano experto en el comportamiento mixótrofo de dinoflagelados y del fitoplancton en general.
Fuente: Fig. 4, Jeong y col. (2015)
Algunos ejemplos de géneros mixótrofos que ha analizado en sus trabajos son Alexandrium, Fragilidium, Gymnodinium, Heterocapsa, Karenia, Karlodinium, Lingulodinium, Prorocentrum, Scrippsiella, Symbiodinium, Tripos, y un largo etc…
Jeong propuso una teoría para explicar las proliferaciones de fitoplancton tóxico en zonas oceánicas pobres en nutrientes, según la cual su aparición y persistencia podría estar asociada a la ingestión de bacterias (ricas en fósforo) y cianobacterias (fijadoras de nitrógeno).
Los mixótrofos utilizan estrategias diversas y a la hora de incluirlos en los modelos matemáticos resulta esencial identificar su naturaleza. Esto es lo que discutieron Mitra y col. (2016) en un reciente artículo científico que dio pie al texto de divulgación en The Conversation y El País. Clasificaron a los mixótrofos en 4 tipos según la naturaleza de los cloroplastos y las presas que capturan:
- Constitutivos: fagótrofos con capacidad fotosintética innata (la mayoría de grupos del fitoplancton eucariota excepto diatomeas).
- No constitutivos: fagótrofos generalistas sin capacidad fotosintética innata (1/3 de los ciliados que habitan en la zona fótica como Tontonia, Laboea, Strombidium, etc).
- No constitutivos: fagótrofos especialistas, con presas específicas a las que roban sus cloroplastos (ciliados como Mesodinium; dinoflagelados como Dinophysis y Karlodinium).
- No constitutivos: fagótrofos especialistas con endosimbiontes adquiridos durante la etapa juvenil (foraminíferos, radiolarios, acantáridos, dinoflagelados como Ornithocercus y las Noctilucas verdes…).
Dinoflagelado mixótrofo (Gymnodinium catenatum). Autor: Santi Fraga
Mucha promiscuidad genética y voracidad microscópica.
«Idea fuerza» >>> la mayoría de grupos del fitoplancton incluyen especies mixótrofas. Podemos excluir a las diatomeas (como A. glacialis) que no fagocitan presas y sólo realizan fotosíntesis (hay diatomeas heterótrofas como Nitzschia alba, pero ésa es otra historia). Y dejando de lado a los protistas tampoco son mixótrofas las cianobacterias que dominan numéricamente los océanos (Prochlorococcus y Synechococcus).
Los mixótrofos no son un descubrimiento reciente en absoluto. Lo que propugnan Mitra y col. (2016) es reconocerlos como el grupo funcional destacado que son dentro del ecosistema planctónico e incluirlos en los modelos matemáticos para mejorar la simulación y comprender mejor el funcionamiento de dicho ecosistema.
Ornithocercus es un género de dinoflagelados con ectosimbiontes (cianobacterias, destacadas a la izda. por epifluorescencia). Fuente: St 119, leg 6 (Pacífico, expedición Malaspina). Autor: F. Rodríguez
En ecología es más relevante considerar a los protistas como grupos funcionales, porque éstos se relacionan con el medio de modo similar independientemente de su origen filogenético (diatomeas, haptofitas, dinoflagelados, etc) y pueden ser modelados matemáticamente de forma conjunta. En función de los grupos funcionales que utilicemos, las soluciones de los modelos que recrean al ecosistema son diferentes. Lo que buscamos es incluir grupos representativos que sirvan para aproximarnos lo más posible a la realidad.
Uno de los casos más claros es el de la clorofila a, indicadora en estudios naturales de biomasa de fitoplancton pero que puede incluir contribuciones importantes de ciliados mixótrofos (zooplancton) que habría que tener en cuenta como grupo funcional aparte (mixótrofos tipo 2), a la hora de modelar el ecosistema.
Acantárido. Fuente: St 104, leg 6 (Pacífico, expedición Malaspina). Autor: F. Rodríguez
Todo esto tiene enorme relevancia en los estudios actuales de ecología. El ecosistema planctónico constituye, como todos sabemos, la base de la vida y de él dependen las redes tróficas marinas.
La reconstrucción de su funcionamiento basada en modelos matemáticos será una herramienta cada vez más potente y precisa para predecir la respuesta de los ecosistemas marinos a alteraciones ambientales como el cambio climático.
Referencias: