Sobre mejillones, ginkgos y un jardín en Florencia…

¿Qué tienen en común los mejillones, el árbol Ginkgo biloba y los jardines de Bóboli en Florencia?

Coccomyxa parasitica
(Imagen: Vázquez et al. 2010)

La respuesta es que en todos ellos podemos encontrar un mismo género de algas verdes, Coccomyxa.

Coccomyxa es una minúscula alga unicelular cocoide que vive en forma libre en el medio marino y agua dulce, pero que también puede infestar moluscos bivalvos y otros invertebrados marinos.

Coccomyxa parasitica se describió por primera vez en vieiras de Canadá, pero aparece también en mejillones. Recientemente se ha descrito incluso en la especie de almeja gigante Panopea abbreviata.

Coccomyxa aparece principalmente en tejidos del manto y los sifones de los bivalvos, aunque puede infestar otras partes del cuerpo. El alga no crece sobre su huésped sino que vive y se divide dentro de él; llega a formar agregados celulares fácilmente observables a simple vista por su brillante color verde.

Almeja gigante Panopea abreviata
infestada por  Coccomyxa
(Imagen: Vazquez et al. 2010)

Se desconoce la relación exacta del alga con sus huéspedes marinos, aunque parece más cercana al parasitismo que a una relación mutualista. Al menos en el caso de los mejillones y vieiras, ya que la infección de Coccomyxa provoca deformidades en sus conchas y alteraciones en el crecimiento, aunque no llega por si misma a producirles la muerte. Así pues, Coccomyxa parece ser únicamente un «invitado» bastante molesto…!!

Mejillones (Mytilus edulis) infestados por Coccomyxa.
En la foto de la derecha se observan los agregados celulares
de Coccomyxa (Imagen: Rodríguez et al. 2008)

 

Más curiosa aún es la presencia también de este alga en células vegetales de Ginkgos!!
Ginkgo biloba y detalle de sus hojas.

Autor: F. Rodríguez

Ginkgo biloba es el nombre científico que recibe una especie de árbol con unas hojas características en forma de abanico. Se trata de un auténtico «fósil viviente», el único representante de una clase de plantas extinguidas hace millones de años. En Galicia por ejemplo podemos ver ejemplares en el parque de la «Herradura» de Santiago de Compostela, y en Vigo en la subida al monte de «O Castro».
Los Ginkgos son también únicos por albergar, esta vez sí como endosimbiontes, a células de Coccomyxa en sus hojas. Se trata del único caso conocido hasta el momento de un alga eucariota que prolifera dentro de una planta superior.
Durante la evolución, las algas se han adaptado y modificado su apariencia, perdiendo su capacidad fotosintética dentro del Ginkgo. Sin embargo, sorprendentemente, las células de Coccomyxa se han podido cultivar a partir de hojas de Ginkgo envejecidas, demostrando que el alga no ha perdido su capacidad de vivir de forma independiente realizando la fotosíntesis.
Y también existen algas verdes muy cercanas genéticamente a Coccomyxa que forman parte de la asociación mutualista en algunos liquenes…
Y así es como llegamos a los jardines de Bóboli en Florencia, un gran espacio construido por los Médici frente al Palacio Pitti a mediados del siglo XVI, en el que abundan tanto las plantas como las estatuas de mármol. http://www.museumsinflorence.com/musei/boboli_garden.html
Y precisamente en las estatuas de los Bóboli se llevó a cabo un estudio sobre biodeterioración, en el cual se encontró que un año después de limpiarlas los primeros organismos que las colonizaban otra vez eran algas del género Coccomyxa…!!
Así pues, este grupo de algas verdes son un fascinante ejemplo de las múltiples relaciones que pueden establecer algunas microalgas tanto con otros seres vivos, como parásitas ó endosimbiontes, ó simplemente aprovechando superficies inertes que son adecuadas para su crecimiento.
Referencias:
-Crespo C, Rodríguez H, Segade P, Iglesias R, Garcia-Estevez JM. Coccomyxa sp (Chlorophyta: Chlorococcales), a new pathogen in mussels (Mytilus galloprovincialis) of Vigo estuary (Galicia, NW Spain) . J. Inv. Pat. 102 : 214-219 (2009).
-Lamenti G, Tiano P, Tomaselli L. Biodeterioration of ornamental marble statues in the Boboli Gardens (Florence, Italy).  J. Appl. Phycol. 12:427-433 (2000).-Rodríguez F, Feist SW, Guillou L, Harkestad LS, Bateman K, Renault T, Mortensen S. Phylogenetic and morphological characterisation of the green algae infesting blue mussel Mytilus edulis in the North and South Atlantic oceans. Dis. Aquat. Org. 81:231-240 (2008).
-Trémouillaux-Guiller J, Rohr T, Rohr R, Huss VAR. Discovery of an endophytic alga in Ginkgo biloba. Am. J. Bot. 89:727-733 (2002).
-Vázquez N, Rodríguez F, Ituarte C, Klaich J, Cremonte F. Host-parasite relationship of the geoduck Panopea abbreviata and the green alga Coccomyxa parasitica in the Argentinean Patagonian coast. J. Inv. Pat. 154:254-260 (2010).

Attheya, el alga que toma el sol en la arena…

En algunas playas podemos encontrar a veces unas manchas de un tono marrón-verdoso que a simple vista parecen grasa ó algún tipo de vertido que el mar arrastra a la costa. Pues bien, se trata de microalgas que viven entre los granos de arena y por ello reciben el nombre de «epipsámicas», del griego epi– (sobre) y psammo (arena).

Entre dichas algas suelen dominar las diatomeas, uno de los grupos del fitoplancton más abundantes y relevantes desde el punto de vista ecológico ya que su alta productividad sirve de base para el funcionamiento del ecosistema marino.

Manchas de Attheya sobre el arenal de Panxón
(Nigrán, Pontevedra, 16 octubre 2011)
En playas de grano fino y con suave pendiente, podemos observar durante unos días y en distintas épocas del año estas manchas de diatomeas que tiñen la rompiente de las olas y la arena húmeda de la playa.
Un buen lugar para observarlas es Playa América y el arenal de Panxón en Nigrán, tal como se observa en esta imagen.

Imagen ampliada (10X)
de los granos de arena y células de Attheya.

Estas diatomeas suelen pertenecer al género Attheya. Las manchas son en realidad enormes acumulaciones de células microscópicas y el mucus que éstas segregan.

Attheya crece formando cadenas que se entrelazan y forman grumos que flotan con la espuma de las olas y se depositan luego en la arena.

Imagen ampliada (40X) de Attheya
Esta diatomea realiza un complejo ciclo diario de migración vertical (sube y baja dentro de la arena) y horizontal (de la arena al agua y viceversa).
La «rutina» diaria para Attheya consiste en lo siguiente: al inicio de la mañana las células ascienden a la superficie del sedimento y ganan flotabilidad, siendo arrastradas por las olas y flotando adheridas a la espuma de la superficie.
A medida que avanza el día, las células pierden flotabilidad y vuelven arrastradas por el movimiento de las olas hacia la arena. Es entonces cuando segregan un mucus que les permite fijarse mejor sobre la arena y penetrar en el sustrato durante la noche. Y vuelta a empezar cada día, las células se dividen durante la noche y son capaces de soportar sin achicharrarse la plena luz del sol al mediodía sobre la arena…de ahí el título de esta entrada…!!

 

En conclusión, se trata de un proceso completamente natural en ciertos ecosistemas arenosos y las manchas forman parte del modo de vida de estas pequeñas habitantes de la zona de rompiente. Lo cual no quita que la polución urbana y el exceso de nutrientes que lleva asociada pueda provocar el crecimiento exagerado de micro- y macroalgas en las zonas costeras más afectadas…



Referencias:
-The ecology of sandy shores. McLachlan & Brown. Academic Press, (2006)
Attheya armatus (Centrales, Bacillariophyta) en playas de arena del S y SW de Gran Canaria (Canarias, España). Ojeda A. & O’Shanahan L. Vieraea 33:51-58 (2005).

Dinophysis: la marea roja invisible

Dinophysis acuminata.

Autor: F. Rodríguez

Tal como decía en una entrada anterior, las algas tóxicas reciben el apelativo popular de «mareas rojas» aunque en muchas ocasiones no producen color en el mar. Este es el caso de Dinophysis, un dinoflagelado que causa toxicidad de tipo diarreico en humanos por ingestión de moluscos filtradores como mejillones y vieiras.

Dinophysis no alcanza abundancias elevadas en comparación a otras especies del fitoplancton, por eso nunca produce coloración en el agua. Pero la producción de toxinas diarreicas en Dinophysis es elevada y bastan pocas células (apenas 100-1000 células por litro) para ocasionar el cierre de la explotación del marisco en polígonos de bateas e incluso rías enteras.

Dinophysis tripos
El desarrollo de las poblaciones de Dinophysis tiene lugar entre los meses de primavera y otoño. La especie más habitual y responsable de episodios tóxicos en las rías gallegas es Dinophysis acuminata, aunque se han detectado episodios de toxicidad debidos a esta especie en la práctica totalidad de las costas europeas.

Otras especies comunes en las costas gallegas, aunque con poblaciones menos importantes son, entre otras, D. acuta y D. caudata. No obstante, en otoño de 2009 se produjo un evento inusual, la detección de abundancias importantes (4.200 céls/litro) de Dinophysis tripos en las rías baixas, una especie más común de mares tropicales y subtropicales y de la cual solamente se observan unos pocos ejemplares, y no todos los años…

Mesodinium

Así que intentamos establecer cultivos de D. tripos en el laboratorio para estudiar este organismo y determinar su toxicidad. Para ello, seguimos el sistema de Myung Gil Park y colaboradores en la Universidad de Chonnam (Corea del Sur), quienes consiguieron cultivar Dinophysis (acuminata) por primera vez en 2006. Estos investigadores desvelaron la presa que necesita Dinophysis para desarrollar su ciclo de vida: ni más ni menos que el protagonista de nuestra entrada anterior, el ciliado Mesodinium rubrum.

Dinophysis necesita los cloroplastos de las algas criptoficeas para poder mantener su actividad fotosintética, pero los adquiere a través del ciliado que a su vez se alimenta directamente de dichas criptoficeas. Dinophysis perfora la pared celular de Mesodinium mediante un pedúnculo a través del cual «aspira» el contenido de éste e incorpora sus cloroplastos.
Así pues, nosotros usamos el mismo sistema que Park y colaboradores:
suministrar Mesodinium a D. tripos para establecer cultivos de esta especie.
En el enlace http://www.youtube.com/watch?v=yGcPqi8VuFo podemos ver a D. tripos con su presa.
La fluorescencia que emiten ciertos pigmentos de las criptoficeas es de color anaranjado bajo el filtro apropiado de un microscopio de epifluorescencia, tal como se ve en la imagen de la derecha de una célula de Dinophysis tripos.
Las células de Dinophysis tienen aspecto variable y dentro de una misma especie se pueden observar distintos tamaños en función del estado fisiológico del cultivo. Las células pequeñas aparecen en momentos de estrés ambiental, aunque también se considera que cumplen la función de células sexuales o gametos durante el ciclo de vida.
En nuestro trabajo determinamos que a pesar de no haber causado toxicidad en las rías gallegas en 2009, los cultivos de Dinophysis tripos (y sus células muestreadas en el mar) sintetizan en efecto un tipo de toxina diarreica (pectenotoxina-2, PTX2).
La explicación a esta contradicción está en que dicha toxina puede ser rápidamente degradada en los moluscos a otros compuestos que no tienen efectos sobre los ratones en el ensayo de toxicidad.
Dinophysis tripos no ha vuelto a aparecer en las rías en los años 2010 y 2011. Su presencia en 2009 fue una situación excepcional, ya que sus poblaciones llegaron incluso a las costas de Noruega por primera vez.

Mesodinium rubrum: ¿animal ó planta?

M. rubrum a 600 aumentos.

Autor: F. Rodríguez

El fenómeno de las «mareas rojas» se asocia siempre a la presencia de algas tóxicas, pero solo unas pocas especies suelen llegar a colorear el agua y no suelen ser tóxicas precisamente. Lo más habitual es que esas «manchas» que observamos en el mar las produzcan poblaciones inofensivas de otras especies del plancton marino, tales como el microorganismo que nos ocupa en esta entrada: el ciliado mixótrofo Mesodinium rubrum (=Myrionecta rubra).
Mesodinium es el responsable de numerosas «mareas rojas» en zonas costeras de latitudes medias, aunque también se encuentra en latitudes altas del hemisferio norte, como el mar Báltico, y hasta en el polo sur, en la mismísima Antártida.

En las rías baixas gallegas, por ejemplo, es muy frecuente observar manchas de un intenso color rojo «sangre» en los meses de primavera a verano. La extensión y coloración de estas manchas es tan espectacular que se pueden observar incluso en imágenes de satélite en la página de Google Earth, como la que aparece a continuación.

Una «pincelada» de marea roja de Mesodinium. Autor: F. Rodríguez

La imagen de arriba fue tomada en julio de 2007 sobre Canido (frente al IEO de Vigo, Pontevedra), coordenadas 42.194643 N,-8.796083 W. La de la izquierda, realizada desde la terraza del IEO de Vigo el 26 de agosto de 2011, muestra en la parte central superior el contorno rojo en el agua. Durante esa misma semana de agosto, recibimos en el laboratorio muestras de agua de la ría de Pontevedra, en las que observamos también un «bloom» ó proliferación de Mesodinium.

A Mesodinium le «gusta» la luz, y tanto en el medio natural como en una pequeña probeta, tiende a concentrarse en la zona más iluminada. 

Mesodinium rubrum. Autor: F. Rodríguez

Se trata de un ciliado y forma por tanto parte del microzooplancton (animales microscópicos del plancton). Pero este organismo ha desarrollado la capacidad de realizar fotosíntesis, tal como sucede en las algas y vegetales superiores.

Para ello, Mesodinium se alimenta de pequeñas algas criptofíceas de las cuales se cree que obtiene factores de crecimiento, pero a las que también «roba» sus cloroplastos intactos.

Por tanto, el color rojo de Mesodinium se debe a los pigmentos fotosintéticos que mantiene en su célula una vez ingeridas las criptofíceas. Sin embargo, la asociación de dichos cloroplastos y Mesodinium no es permanente: el ciliado necesita ingerir periódicamente nuevas presas para «reponer» los cloroplastos que van desapareciendo.

M. rubrum en cultivo. Autor: F. Rodríguez

Existen todavía muchas incertidumbres acerca de cómo se mantienen activos esos cloroplastos temporales.

Por ejemplo, se ha demostrado la existencia de un endosimbionte fotosintético permanente en una cepa de Mesodinium, mientras que en otra distinta se ha descrito que el ciliado posee también núcleos de criptofíceas que ayudarían a controlar el funcionamiento de los cloroplastos «robados».

La explicación de la naturaleza «dual», por así decirlo, de este «animal-planta» ó mixótrofo obligado, – necesita para sobrevivir tanto el aporte de materia orgánica como la energía fotosintética de sus cloroplastos «robados» -, es un tema fascinante que futuras investigaciones nos ayudarán a comprender con mayor detalle…

 

Referencias:

-Crawford, D.H. Mesodinium rubrum: the phytoplankter that wasn’t. Mar. Ecol. Prog. Ser. 58:161-174 (1989).
-Hansen, P.J. & Fenchel. The bloom-forming ciliate Mesodinium rubrum harbours a single permanent endosymbiont, Mar. Biol. Res. 2:3, 169-177 (2006).