Orejas de mar: de Galicia a Sudáfrica

Imagen de Portada: [Argelia Filatelia – Sellos Postales > 2013 > N° 1659]

Damos por sentadas muchas cosas, como por ejemplo que los gatos ignoran a sus dueños, o que las toxinas marinas sólo afectan -entre los moluscos- a los filtradores de plancton como el mejillón. Pues ninguna es cierta: mi gato puede ser muy cansino y las orejas de mar pueden ser tóxicas (e incluso morirse) por culpa de ciertas biotoxinas de dinoflagelados.

Pendiente de madreperla de Haliotis. Fuente: dhgate.com

Haliotis es un género de moluscos gasterópodos (caracoles marinos, vamos), conocidos popularmente como orejas de mar. Son herbívoros, se alimentan de macroalgas, y su carne es apreciada sobre todo en países asiáticos como China, Japón y Corea.

Poseen una concha muy resistente de carbonato cálcico (aragonito y calcita, esta última una rareza en gasterópodos) y una de sus características más llamativas es la capa interna de nácar o madreperla (placas cristalizadas de aragonito de 300-400 micras de espesor), empleada en joyería y artesanía, incluso para fundas de IPod. Un material bonito y barato.

El color de la concha y de la carne varían según la dieta y otros factores como la temperatura. Los pigmentos encontrados en distintas especies de Haliotis son diversos e incluyen clorofilas, carotenoides, ficobilinas y compuestos derivados. Todos proceden de la alimentación: las orejas de mar no tienen algas endosimbiontes.

GALICIA

En Galicia comenzaron a explotarse bancos naturales de H. tuberculata («peneira» en gallego) en los años 80′ para el mercado japonés. Pero en 1991 los primeros análisis de biotoxinas del INTECMAR (entonces Centro de Control da Calidade do Medio Mariño) y en Japón, detectaron toxinas PSP (saxitoxina y derivados) que obligaron a prohibir su venta desde 1993.

Haliotis tuberculata. Fuente: IPAC.acuicultura

El problema era que Haliotis no se detoxificaba y la extracción con fines comerciales no se reabrió hasta 2002.

Este asunto lo estudió en profundidad durante su tesis doctoral mi colega del IEO, Isabel Bravo (2004), quien descubrió que la mayoría de las toxinas PSP en H. tuberculata (mayormente dcSTX) se localizaban en la epidermis lateral del pie.

¿Y de dónde procedían las toxinas?

Pues necesariamente de la alimentación, pero no se pudo trazar su origen porque el perfil tóxico en Haliotis no coincidía con el de los dinoflagelados productores de PSP en Galicia (Gymnodinium catenatum y Alexandrium minutum).

Además, el contenido de toxinas en individuos recogidos a lo largo de la costa gallega desde Baiona (en el sur, ría de Vigo) hasta Burela (en el norte, Lugo), era muy parecido –y no superior en la costa sur y central– como cabría esperar al estar más expuesta a dinoflagelados productores de PSP (Bravo y col. 1999).

Así pues, la incógnita sobre el origen del PSP en H. tuberculata no llegó a despejarse del todo. Pero se propuso la hipótesis de que las toxinas podrían cumplir una función defensiva. Quizás no les interesa librarse de ellas del todo, lo cual ayudaría a explicar la falta de un mecanismo de detoxificación…

Planta de Galician Marine Aquaculture. Fuente: A. Gerpe, La Voz de Galicia (27-II-2017)

Años después, el cultivo y comercialización de H. tuberculata en Galicia es seguro y rentable: la mayor planta de Europa, Galician Marine Aquaculture (Tal, Muros) comenzó su producción en 2017 con unos 44.000 ejemplares y un precio de 200 euros/kg (La Opinión, 21-X-2018).

La extracción en bancos naturales continúa activa a cargo de 3 cofradías de pescadores: en Pontevedra (Aldán-Hío y Cangas) y A Coruña (Fisterra, Corcubión y Lira). El arte de pesca es submarinismo en apnea y con suministro de aire desde tierra. Dicha explotación (de octubre a mayo) está sujeta a análisis de biotoxinas en el INTECMAR.

SUDÁFRICA

En Sudáfrica comenzó a explotarse comercialmente en 1980 otra especie: Haliotis midae. Hoy en día dicho país es uno de los mayores productores mundiales con unas 1500 toneladas anuales (2015).

Pero también han sufrido lo suyo con las orejas de mar y las biotoxinas…

Haliotis midae. Fuente: Two Oceans Aquarium

En 1989 murieron 40 toneladas de individuos salvajes tras un bloom del dinoflagelado Karenia cristata. Y en 1999 se detectaron también toxinas PSP en H. midae cultivadas en granjas en la costa suroeste (Pitcher y col. 2001).

Las toxinas se localizaron en la epidermis lateral del pie, coincidiendo con los resultados de Bravo en Galicia. Pero en la granja con máximos de PSP los individuos mostraron que las toxinas sí les afectaban: síntomas de parálisis, producción de larvas anormales no viables e incluso algunas muertes.

El perfil de toxinas no encajaba con el dinoflagelado productor de PSP en la región (Alexandrium catenella), ni tampoco con la distribución geográfica de las granjas con Haliotis tóxicas. Así pues, tampoco pudieron identificar inequívocamente a dicho dinoflagelado como fuente de PSP en Haliotis.

Recomendaciones para cosechar Ecklonia maxima de manera sostenible. Fuente: Anderson & Rothman

En las granjas de Sudáfrica el alimento principal de H. midae son algas frescas de tipo kelp (Ecklonia maxima). El kelp se recolecta manualmente desde barcos durante la marea baja, cortándolo a cuchillo.

El acceso y la disponibilidad de estas algas frescas, consideradas como el mejor alimento para Haliotis, condiciona la situación de las granjas y la expansión de esta industria.

Las granjas se localizan en su mayoría en la costa suroeste y ello supone un impacto sobre las poblaciones de kelp, controlado por las autoridades mediante cuotas anuales máximas establecidas por ley.

Por ello, se están desarrollando otras clases de alimentación y sistemas integrados de cultivo de oreja de mar y macroalgas. La ventaja de estos es que incluyen la recirculación de agua, lo que evitaría el riesgo de bombear desde el mar proliferaciones de fitoplancton tóxico como la que devastó 3 granjas en Walkers Bay en verano de 2017.

El bloom se hizo visible a comienzos de enero, tiñendo las aguas de la bahía con una marea roja en la que se identificaron 2 especies dominantes de dinoflagelados: Gonyaulax spinifera y Lingulodinium polyedrum.

La marea roja de Walkers Bay en enero de 2017. Fuente: Fig. 3 de Pitcher y col. (2019), disponible en sciencedirect.

Los primeros síntomas de que algo no iba bien fueron la no fijación de larvas en una granja a finales de diciembre de 2016. En los primeros días del año nuevo los adultos dejaron de comer…

A mediados de enero se observaron ejemplares saliendo del agua y poco después empezaron las muertes. Otros síntomas de estrés fueron la ausencia de respuesta frente a la luz o al contacto, y una adherencia débil al sustrato. Tanto que muchos de ellos no eran capaces ni de enderezarse y se quedaban apoyados sobre la concha.

Las muertes se prolongaron a lo largo de dos semanas coincidiendo con el desarrollo de la marea roja tóxica: más de 5 millones de moluscos muertos, por un total de 250 toneladas entre las 3 granjas afectadas.

Gonyaulax spinifera. Fuente: Fig. 4 de Pitcher y col. (2019), disponible en sciencedirect.

En cuanto a identificar al responsable, el análisis de toxinas en una cepa de Lingulodinium polyedrum aislada del bloom dio resultados negativos. Así que se adjudicó la culpabilidad a la otra especie dominante: Gonyaulax spinifera, productor de yessotoxinas (YTX), las mismas que se detectaron en los análisis de Haliotis expuestos a la marea roja.

No consiguieron cultivar ninguna cepa de G. spinifera pero no había más sospechosos, así que concluyeron que debió ser él.

Las YTX son compuestos muy tóxicos y de acción rápida por vía intraperitoneal en ratones (aunque mucho menos por vía oral). En humanos no hay ninguna evidencia de toxicidad pero sus niveles máximos se regulan oficialmente por precaución (3,75 mg/kg tejido de marisco en la Unión Europea).

¿Y qué daños provocaron las YTX en Haliotis?

(A) Tejido branquial normal en H. midae. (B, C) En individuos expuestos a yessotoxinas. Fuente: Fig. 8 de Pitcher y col. (2019), disponible en sciencedirect.

El análisis de toxinas mostró que los individuos no las absorbían de forma generalizada, sino que se concentraban en branquias y epitelio externo. Las lesiones histológicas de este último eran importantes, explicando la incapacidad de H. midae para fijarse al sustrato.

Además, es sabido que las YTX inducen apoptosis (muerte celular) y las branquias de H. midae exhibían necrosis generalizadas compatibles con dichos efectos y causa probable de la muerte de las pobres orejas de mar.

Agradecimientos: a Silvia Calvo (INTECMAR) por indicarme dónde encontrar los datos de las explotaciones naturales de Haliotis tuberculata (pescadegalicia.gal)

Referencias:

  • Bravo I. y col. Paralytic shellfish poisoning in Haliotis tuberculata from the Galician coast: geographical distribution, toxicity by lengths and parts of the mollusc. Aquat. Toxicol. 46:79-85 (1999).
  • Bravo I. Estudo da toxicidade da orella de mar (Haliotis tuberculata) na costa galega con especial interese na súa localización histoquímica. Tese de doutoramento, Universidade de Vigo, pp. 159 (2004).
  • Pitcher G.C. y col. Paralytic Shellfish Poisoning in the abaloneHaliotis midaeon the west coast of South Africa. J. Shellfish Res. 20:895–904 (2001).
  • Pitcher G.C. y col. Devastating farmed abalone mortalities attributed to yessotoxin-producing dinoflagellates. Harmful Algae 81:30-41 (2019).
  • Thanh H.H. The effects of diet and water temperature on the colour of the Australian greenlip abalone (Haliotis laevigata Donovan). Flinders University, pp. 156 (2016).

Acuicultura y microalgas en Chile

Sal por todas las calles / del mundo / a repartir pescado 
y entonces / grita, / grita / para que te oigan todos / los pobres que trabajan 
y digan, / asomando a la boca / de la mina:
«Ahí viene el viejo mar / repartiendo pescado». 

Oda al mar (Pablo Neruda)

Los anuncios de Nitrato de Chile que aún podemos admirar en algunas calles de España (como el de la portada, en Trujillo) forman parte del imaginario colectivo del s.XX.

Menos conocido es que la explotación de los yacimientos de guano (procedente de excrementos de aves marinas) y salitre (una mezcla de nitratos de la que se extraía el popular fertilizante: NaNO3), fueron el motivo principal de la Guerra del Pacífico o «del salitre» (1879-1883). Dicho conflicto entre Perú, Bolivia y Chile se saldó con la extensión territorial de éste último (convirtiendo a los depósitos de guano, salitre y cobre del desierto de Atacama en uno de los motores económicos del país).

Los ingresos que generaba el salitre forman parte del pasado. Hoy en día los principales sectores exportadores chilenos son el cobre y la acuicultura, esta última batiendo récords en 2018 (850.000 Tm y más de 5.000 millones USD según Crónicadigital.cl, 25-XII-2018).

Chile está en el Top 10 mundial de ventas en acuicultura, con el salmón y la harina de pescado como principales exportaciones. Su crecimiento ha sido fulgurante en las últimas décadas y continúa al alza: el informe sobre «El estado mundial de la pesca y la acuicultura» (FAO, 2018) prevé un aumento del 56% en las exportaciones acuícolas-pesqueras chilenas en 2030 (más del 40% de toda América Latina y el Caribe).

Después de Noruega, Chile es el mayor productor de salmón y trucha con 1.200 empresas y 55.000 empleos en dicho sector. La práctica totalidad de la producción acuícola se concentra en los mares interiores y fiordos de las regiones X (Los Lagos) y XI (Aysén del General Carlos Ibañez del Campo), en el sur y la Patagonia chilena.

Además, el país atesora una enorme producción de moluscos gracias a la productividad de sus aguas fertilizadas por el afloramiento costero. Destaca el mejillón (Mytilus chilensis) con unas 300.000 Tm/año que le sitúan entre los mayores productores del mundo junto a la UE y China.

En un local de comidas en Dalcahue (isla de Chiloé). Autor: F. Rodríguez

Con estas cifras, las pérdidas causadas por enfermedades y/o proliferaciones de microalgas nocivas han cobrado en los últimos años un protagonismo indeseado, con graves daños económicos e impacto social en ocasiones excepcionales.

Chile no se ha librado del aparente aumento global en la frecuencia e intensidad de las proliferaciones nocivas.

Nunca he abordado este asunto porque necesitaba dedicarle un tiempo excesivo. Pero ya no tengo excusa! porque dos trabajos recientes (Luxoro 2018 & Díaz y col. 2019) acaban de publicar sendas revisiones sobre el impacto de las microalgas nocivas en Chile.

Y con estos trabajos debajo del brazo me atrevo a comentarles lo siguiente…

Las biotoxinas en Chile pueden provocar tres síndromes en humanos: VPM, VAM y VDM, cuyas siglas significan («Veneno») + tres opciones nada deseablesParalizante/Amnésico/Diarreico») + («de los Mariscos»). Además, algunas proliferaciones nocivas pueden ocasionar mortandades masivas en los cultivos de salmón.

Y aquí tienen a los culpables…

Alexandrium catenella. Autor: Pablo Salgado.

VPM: Alexandrium catenella.

Este dinoflagelado proliferaba históricamente en la región de Magallanes, en el extremo sur continental.

Pero desde los 90′ se comenzaron a registrar blooms más al norte (anualmente en Aysén y más esporádicos en Los Lagos). La proliferación de 2018 en Aysén alcanzó un récord mundial de saxitoxinas (Guzmán y col. 2018) con 1,430.000 μg STX/kg en mejillón: casi 1800 veces el límite máximo permitido!!

Sus proliferaciones representan una seria amenaza para la salud de las personas y graves perjuicios para el sector acuícola. Especialmente severa fue la proliferación de 2016 en la que 1700 personas perdieron su empleo, con pérdidas de 2 millones de USD por la prohibición en las ventas de mejillón (Mytilus chilensis).

Las proliferaciones masivas de A. catenella han llegado a ocasionar en las últimas décadas cierres en la explotación de marisco en áreas extensas (hasta 500 km) durante períodos de 1 a 3 años !!

Dinophysis acuta en una muestra de red (región de Aysén). Fuente: Patricio Díaz.

VDM: Dinophysis acuta & D. acuminata.

Sus proliferaciones también se han intensificado desde los años 90′ en Los Lagos, Aysén y Magallanes y suponen un riesgo también, no tan agudo para la salud humana como el VPM, pero sí para la comercialización de recursos marisqueros.

A pesar de que ambas especies son conocidas productoras de ácido okadaico (OA) en otras regiones del mundo, todavía no se han podido relacionar los perfiles de toxinas (OA y derivados) observados en moluscos con los típicos en las poblaciones locales de distintas especies de Dinophysis.

VAM: Pseudo-nitzschia australis.

Las toxinas amnésicas (ácido domoico) producidas por diatomeas del género Pseudo-nitzschia provocan cierres sobre todo en la región de Los Lagos, que concentra la práctica totalidad de la producción de mejillón.

Afortunadamente sus proliferaciones no son tan preocupantes como las de otros grupos y la detoxificación de los moluscos afectados (especialmente mejillones y ostras) es muy rápida (4-6 días).

Daños a los cultivos de salmón: Heterosigma y Pseudochattonella.

Las proliferaciones ictiotóxicas y la coloración en el mar que producen estos organismos se conocen popularmente como «marea café», que las distingue de los tonos rojizos de dinoflagelados y otros organismos (como el ciliado Mesodinium) responsables de «mareas rojas» o «Huirihue» en idioma mapuche.

Son varios grupos de microalgas (diatomeas, dinoflagelados, rafidofíceas, dictiocofíceas) los que pueden ocasionar daños a los cultivos de peces y por diversos motivos (toxinas, lesiones en branquias, anoxia). En Chile los eventos más perjudiciales han sido debidos a la rafidofícea Heterosigma akashiwo, especialmente en Los Lagos en 1988.

Dinoflagelados como Karenia cf. mikimotoi también están en el punto de mira después de las mortandades de salmones registradas en el Golfo de Penas en 2017…

Pero el caso más grave para la salmonicultura fue la reciente proliferación de Pseudochattonella cf. verruculosa en Los Lagos en 2016, relacionada con condiciones oceanográficas anómalas por un intenso fenómeno de «El Niño» (denominado incluso como «El Niño-Godzilla«).

El bloom de Pseudochattonella provocó la muerte de casi 40.000 Tm de salmones (27 millones de ejemplares!! Clément y col. 2016) y una caída de casi el 20% de la producción anual.

Protestas en Chiloé (2016) a causa de la marea roja de A. catenella. Fuente: ANRed.org

Como consecuencia, en marzo de 2016 se vertieron 5.000 Tm de salmones en avanzado estado de descomposición en un punto alejado a más de 130 km de la costa de Chiloé.

Poco después, la brusca aparición de un bloom de A. catenella en la zona de Chiloé se asoció a nivel popular con el vertido de los salmones, culpando a dicha industria de las consecuencias medioambientales y de la muerte posterior de moluscos y fauna marina.

La difícil situación, que amenazó gravemente la economía de comunidades costeras entre Aysén y Los Ríos, obligó al gobierno central a decretar el estado constitucional de catástrofe, con subsidios directos a unas 6000 familias a lo largo de casi 8 meses.

Una investigación específica (Buschmann y col. 2016) dictaminó que las condiciones oceanográficas y meteorológicas arrastraron los restos de los salmones hacia aguas abiertas, aumentando los niveles de amonio en el agua, sí, pero lejos de las zonas costeras.

Campos de viento (sensor del satélite ASCAT en el Pacífico frente a Chiloé (enero-abril 2016; paneles superiores) y promedios mensuales (2009-2015; paneles inferiores). Los colores indican velocidad del viento y los vectores (flechas) dirección y magnitud. La estrella es la posición del punto de vertimiento de salmones (marzo 2016). Fuente: Fig. 13 (Buschmann y col. 2016).

Descartaban así ningún tipo de relación entre ambos hechos, pero Buschmann y col. también advirtieron en su informe la conveniencia de contemplar alternativas a los vertidos, así como la importancia de modelos hidrodinámicos que a medio/largo plazo permitan obtener proyecciones de dispersión en tiempo real, caso de tener que realizar nuevos vertidos de peces...

Referencias:

  • Buschmann, A. y col. Scientific report on the 2016 southern Chile red tide. Chilean Department of Economy. 66 pp. (2016).
  • Clément A. y col. Exceptional summer conditions and HABs of Pseudochattonella in souther Chile create record impacts on salmon farm. Harmful Algae News 53:1-3 (2016).
  • Díaz P. y col. Impacts of harmful algal blooms on the aquaculture industry: Chile as a case study. Perspectives in Phycology DOI: 10.1127/pip/2019/0081 (2019).
  • Guzmán L. y col. Atmospheric and oceanographic processes on the distribution and abundance of Alexandrium catenella in the North of Chilean fjords. The 18th International Conference on Harmful Algae, Nantes – France 21–26 October 2018, 37 pp. (2018).
  • Luxoro C. Historia del Huirihue en Chile: Florecimientos algales nocivos. Publicaciones Fundación Terram nº68: 34 pp. (2018).
  • Web: FAO. 2018. El estado mundial de la pesca y la acuicultura 2018. Cumplir los objetivos de desarrollo sostenible. Roma. Disponible en: http://www.fao.org/3/i9540es/i9540es.pdf

Microorganismos fantásticos y dónde encontrarlos

Imagen de portada: Kelpie [Autores: D. Power y S. Craig. The art of fantastic beasts: the crimes of Grindelwald]

Entre los virus y la ballena azul –el mayor ser vivo que haya existido jamás-, la vida adquiere infinitas formas para dejarnos boquiabiertos. ¿Y qué es la vida? podría decirse que una manera de concentrar la energía y reorganizar la materia para interaccionar con el medio y perpetuarse a través de nuevas formas similares.

Dirigido por Darren Aronofoski y presentado por Will Smith (National Geographic, 2018).

En los últimos años se han realizado documentales magníficos sobre los seres vivos por tierra, mar y aire como BBC Earth (2015, 2016), The Blue Planet (2001, 2017) o One Strange Rock (2018), pero sólo en contadas ocasiones mencionan –e ilustran con imágenes– al fitoplancton y su importancia en la biosfera.

En One Strange Rock, por ejemplo, hemos podido ver diatomeas!!

Su presencia en programas divulgativos escasea porque lo microscópico es invisible para nosotros y lo que no vemos es casi como si no existiese.

Como dice mi cuñado: ¿y eso de las algas, a quién le importa?

Las microalgas (y los microorganismos en general) nos resultan tan ajenos como las partículas elementales de la materia y el fluido electromagnético (por si a alguien le interesa: electrones, quarks, gluones y fotones).

Muchos microorganismos, entre ellos las microalgas, escapan al concepto clásico de animal o vegetal. Son esenciales para el desarrollo y el mantenimiento de la vida tal y como la conocemos, pero difícilmente podemos imaginar su día a día o empatizar con ellos a través de un documental. Lo que sí consiguen es fascinarnos con la exuberancia de sus diseños y adaptaciones para colonizar todo tipo de ambientes.

Pues bien, para ilustrar la diversidad de sus formas y modos de vida he escogido 4 ejemplos de microorganismos incluyendo algunas microalgas, especializados para sobrevivir en condiciones insoportables para los otros tres.

(1/4) Polarella glacialis

  • Tamaño: 10-15 micras.
  • ¿Dónde encontrarla? en el hielo ártico y antártico.

Polarella glacialis. A-E (células vegetativas) F-I (quistes). Fuente: Montresor y col. (2003).

La describieron Montresor y col. (1999) en la ensenada McMurdo (Antártida). En concreto la aislaron de la salmuera en los canales del hielo superficial (a -2 ºC de temperatura).

Polarella forma blooms primaverales en el mar de Ross (Stoecker y col. 1997), aunque Montresor y col. la aislaron luego en el hemisferio norte en 2003, en el hielo ártico entre Canadá y Groenlandia.

Se trata de un dinoflagelado fotosintético perteneciente al selecto orden de los Suessiales.

Y digo selecto porque apenas se conocen 90 especies, entre ellas los dinoflagelados simbiontes de arrecifes tropicales como Symbiodinium, a los que recuerda Polarella.

Lo más llamativo de esta especie son sus quistes espinosos y su extraordinaria resistencia tanto al frío como a los cambios de salinidad: se han encontrado células vegetativas a temperaturas entre -1 y -7 ºC y salinidades desde 20 a 140 (la salinidad del océano suele oscilar entre 34 y 36).

(2/4) Hatena arenicola

  • Tamaño: 30-40 micras.
  • ¿Dónde encontrarla? en la arena de playas japonesas.

Arriba: Hatena arenicola con el endosimbionte verde (la flecha señala la mancha ocular). Abajo: fluorescencia roja (cloroplastos) y azul (en el centro el núcleo de Hatena y los puntitos son los núcleos endosimbiontes). Fuente: Okamoto & Inouye (2006).

Descubierta por Okamoto & Inouye (2006), su nombre genérico «Hatena» significa «enigmático» en japonés. Técnicamente no es una microalga sino un eucariota heterótrofo (katablefárido).

Sin embargo, muchas Hatenas poseen microalgas verdes endosimbiontes caracterizadas genéticamente como Nephroselmis (clorofícea) aunque en versión gigante: 10 veces mayores a las Nephroselmis de vida libre. Los endosimbiontes están parcialmente degradados y no pueden sobrevivir fuera del huésped.

Durante la división celular de Hatena sólo una de las hijas hereda al endosimbionte verde. La otra se vuelve incolora y recupera su aparato de alimentación para poder ingerir de nuevo otras microalgas.

La asociación de Hatena y Nephroselmis parece muy específica, no se ha conseguido cultivar en el laboratorio, y podría representar una fase inicial en la evolución hacia la integración de cloroplastos permanentes en Hatena.

(3/4) Ornithocercus, Histioneis y Amphisolenia

  • Tamaño: desde 30 a 150 micras (algunos hasta 800).
  • ¿Dónde encontrarlos? en mares tropicales y subtropicales.

A: Ornithocercus steinii. B: O. quadratus. C: O. magnificus. E: Histioneis carinata. F: Amphisolenia thrinax. Fuente: Tarangkoon y col. (2010).

Estos tres géneros de dinoflagelados fueron descritos en 1883 por el naturalista alemán Friedrich Ritter v. Stein.

Son seres de siluetas barrocas que incluyen unas 130 especies y su característica más especial es que cultivan su propia huerta (interior y exterior) de fitoplancton.

Al observarlos recuerdan a dinoflagelados de latitudes más frías que hubiesen exagerado sus formas hasta el límite, imagino que para favorecer su flotabilidad y acomodar a su huerta de vegetales !

Son heterótrofos y habitan aguas oligotróficas donde tienes que ser muy eficiente para capturar los escasos nutrientes disueltos o incluso obtenerlos de la atmósfera (como el nitrógeno).

En esas condiciones, cuanto más pequeño mejor y la evolución ha favorecido la asociación con campeonas de la fotosíntesis como las cianobacterias (Synechococcus y Synechocystis).

El cingulum rodeaba a la coraza en la cintura para envainar la espada y de paso proteger los testiculum del legionario. Fuente: historiayguerra.net

En Ornithocercus e Histioneis las cianobacterias son ectosimbiontes que ocupan la estructura en forma de corona en el cíngulo de su anfitrión.

El cíngulo es una ranura circular que divide en dos regiones a la célula y procede del latín cingulum (el cinturón que usaban los legionarios romanos).

Por su parte, en Amphisolenia los simbiontes viven en el interior de la célula. Su naturaleza es desconocida pero mediante microscopía electrónica parecen albergar un cóctel de eucariotas y procariotas, tal como sucede en otras Dinophysiales tropicales como Dinophysis miles.

(4/4) Methanopyrus kandleri

  • Tamaño: entre 2 y 14 micras.
  • ¿Dónde encontrarla? en fuentes hidrotermales submarinas.

Methanophyrus kandleri. Autor: JAMSTEC. Fuente: twitter (@microBIOblog)

Se trata de un microorganismo unicelular procariota, pero ojo!, no son bacterias sino arqueas!, el tercer dominio de los seres vivos junto a bacterias y eucariotas.

Para esterilizar el material de laboratorio utilizamos un autoclave que eleva la temperatura a 121 ºC durante 20 minutos, lo cual se considera más allá de lo soportable para cualquier forma de vida….

…a menos que te llames Methanopyrus fuego de metano«).

M. kandleri es el microorganismo más hipertermófilo que se conoce (Takai y col. 2008): capaz de sobrevivir entre 85-116 ºC a 4 atmósferas de presión, puede crecer a 122 ºC si lo mantenemos a 200 atmósferas y a 130 ºC durante dos horas!

Methanopyrus, es un metanógeno anaerobio que usa como fuentes de energía y carbono simplemente H2 y CO2, liberando CH4 y H2O como productos de desecho. Lo descubrieron Kurr y col. (1991) a partir de muestras recogidas en 1990 con el submarino Alvin en fuentes hidrotermales del Golfo de California (a 2000 m. de profundidad).

Almejas gigantes en las fuentes hidrotermales del rift de las Galápagos, fotografiadas desde el Alvin. Fuente: whoi.edu

Y fue precisamente un descenso del Alvin en 1977 cerca de las Galápagos el que descubrió las espléndidas comunidades que albergaban las fuentes hidrotermales.

Unas formas de vida inimaginables y basadas, no en la fotosíntesis, sino en la quimiosíntesis, que representaron uno de los mayores descubrimientos de la biología en el s.XX.

No sabemos a ciencia cierta dónde se originó la vida en la Tierra, pero las fuentes hidrotermales donde prosperan Methanopyrus y compañía siguen siendo firmes candidatos al título !

Referencias:

-Kurr M. y col. Methanopyrus kandleri, gen. and sp. nov. represents a novel group of hyperthermophilic methanogens, growing at 110 °C. Arch. Microbiol. 156:239-247 (1991).
-Montresor M. y col. Polarella glacialis gen. nov., sp. nov. (Dinophyceae): Suessiaceae are still alive! J. Phycol. 35:186–197 (1999).
-Montresor M. y col. Bipolar distribution of the cyst-forming dinoflagellate Polarella glacialis. Polar Biol. 26:186–194 (2003).
-Okamoto N. & Inouye I. Hatena arenicola gen. et sp. nov., a Katablepharid Undergoing Probable Plastid Acquisition. Protist 157:401—419 (2006).
-Stoecker D.K. y col. Excystment and growth of chrysophytes and dinoflagellates at low temperatures and high salinities in Antarctic seaice. J. Phycol. 33:585–595 (1997).
-Takai K. y col. Cell proliferation at 122°C and isotopically heavy CH4 production by a hyperthermophilic methanogen under high-pressure cultivation. PNAS 105:10949-10954 (2008).
-Tarangkoon W. y col. Spatial distribution of symbiont-bearing dinoflagellates in the Indian Ocean in relation to oceanographic regimes. Aquat. Microb. Ecol. 58:197–213 (2010).

 

Pescando plancton en Arousa

Imagen de portada: islote de Areoso [Fuente: ailladearousa.com]

Esto de la divulgación sirve, entre otras cosas, para conocer y colaborar con gente muy interesante, como Luisa Martínez Lorenzo de la Unidad de Cultura Científica del CSIC en Galicia.

Ambos coincidimos desde 2011 en una asociación de divulgación (DivulgACCIÓN-AGCCCT) con perfiles variados en el ámbito de la ciencia, estudiantes, periodistas y otros profesionales relacionados con la divulgación, incluso magos y actores!

Pues bien, lo que no sabía es que Luisa dibuja de fábula y que iba a publicar a finales de 2018 un libro escrito e ilustrado por ella: «Puf! Vaia Peido…«. En él repasa el origen popular de los nombres de seres vivos en gallego, uniendo así naturaleza y patrimonio cultural. Una maravilla y no sólo para niños: a mí me emocionó leerlo.

Ruta Xacobea Mar de Arousa y Ulla, en kayak. Desde O Grove hasta Padrón. Fuente: caminodesantiagoenkayak

Además de esto, dado que Luisa trabaja en el Instituto de Investigacións Mariñas de Vigo (IIM-CSIC), compartimos inquietudes en lo que respecta a la divulgación marina.

Y así surgió su idea para este blog: el plancton del camino de Santiago ¡en kayak!

No en vano, la tradición Jacobea y los mitos sobre el apóstol Santiago en Galicia, tienen una estrecha relación con el mar: desde las leyendas de los barcos de piedra hasta la iconografía, con la concha de vieira como símbolo de los peregrinos.

La cita más antigua de la vieira como símbolo jacobeo se halla en el Códice Calixtino (s.XII). Y en cuanto a la leyenda en sí, esto dice la Xacopedia:

«Una de las leyendas jacobeas lleva el origen de la vieira como símbolo jacobeo al momento de la traslación del cuerpo del Apóstol en barco desde Jaffa a Padrón. Mientras pasa la barca apostólica ante la costa de Portugal, se celebra una boda, con un torneo de armas. Uno de los caballeros es arrastrado al mar por su desbocado corcel, de donde se salva milagrosamente y salen “o caballo, e a sella, e o peitoral, e as estribeiras, e a allamfa, e os panos…todos cheos de vieiras”.

Dicho lo cual, a la vista de lo que encontró Luisa en el plancton, propongo añadir otro icono para el camino de Santiago en kayak: lo desvelaré al final, a ver si coincidimos. 

La ruta incluyó un total de 77 kilómetros a lo largo y ancho de la ría de Arousa, la mayor de Galicia.

Imágenes del Foldscope entre Monte Lourido y Baiona antes del recorrido en kayak. De izquierda a derecha: Ciliados (Tintinnopsis campanula), varios acantáridos y una larva nauplio (quizás de percebe!). Autora: Luisa Martínez.

La emprendió con un grupo de amigas en pleno verano (agosto de 2018), desde la entrada de la ría en la península de O Grove, con paradas en la illa de Arousa, islote de Areoso, Pobra do Caramiñal, Cabo de Cruz, Catoira y término en Padrón.

Desde allí continuaron el trayecto, ya por tierra, hasta Santiago de Compostela. Ni qué decir que se trata de una de las regiones más bellas de la costa gallega y una manera única de visitarla.

Durante la travesía Luisa realizó pescas de plancton con mallas de 20 y 40 micras, tomando imágenes también al final del día con un ingenioso microscopio de campo (hecho de papel): el Foldscope.

Dicho microscopio (acoplable a un smartphone), obtiene imágenes fantásticas de zooplancton (hasta 140X), aunque para las microalgas va un poco más justito…

Pero también conservó muestras fijándolas con una solución de Lugol para que yo las fotografiase luego en el laboratorio con un microscopio invertido (Axiovert) e ilustrar el fitoplancton durante el camino.

Protoperidinium y una cadena de Chaetoceros en la etapa de O Grove a Illa de Arousa, con una malla de 40 micras (a 400X). Autor: F. Rodríguez.

Ojalá que las imágenes de hoy sirvan como herramienta divulgativa, para despertar la curiosidad por el plancton y el interés por la vida marina en general.

Aprovecho también para recomendarles una página de Facebook (PlanktonBook) donde encontrarán multitud de imágenes del plancton en las rías gallegas.

Los mosaicos de fotos que verán a continuación se centran en lo que más me llamó la atención, no siempre en lo más numeroso. Las imágenes las tomé a 400X, aunque luego las recorté así que las proporciones relativas no reflejan la realidad.

AVISO: pueden ampliar las imágenes pinchando sobre ellas y pasarlas todas en carrusel con el cursor.

Aquí comienza la galería de imágenes del camino de Santiago en kayak por Arousa. Primero: la etapa de O Grove – Illa de Arousa.

En estas muestras había muchísimo plancton, con una mezcla de cadenas de diatomeas (Leptocylindrus, Chaetoceros), dinoflagelados y zooplancton (larvas nauplio, características de crustáceos).

Comenzamos por los dinoflagelados: en su mayoría heterótrofos (abundaba sobre todo el género Protoperidinium), con algunas Dinophysis rotundata y especies fotosintéticas del género Tripos (=Ceratium). Todos ellos recubren sus células con placas de celulosa y capturan a otras especies del fitoplancton como alimento, incluso presas mayores que ellos mismos en el caso de Protoperidinium (conocido en este blog como el dinoflagelado del saco).

La identificación de especies de Protoperidinium es bien complicada y se la debo a mi colega Isabel Ramilo del IEO, gracias a su experiencia en el estudio del plancton de la ría de Vigo en el proyecto Radiales del IEO.

1,2: Dinophysis rotundata. 3,4: Tripos furca. 5,9,10: Protoperidinium diabolus. 6: P. oceanicum. 7,8: P. depressum (400X). Autor: F. Rodríguez.

1,2,3: Dinophysis rotundata. 4: Tripos fusus. 5: Protoperidinium oceanicum. 6: P. cf. pentagonum. 7: P. mite (400X). Autor: F. Rodríguez

A continuación las diatomeas, que sustentan la mayor parte de la productividad primaria en las rías.

1: Pseudonitzschia. 2: Coscinodiscus. 3: Stephanophyxis. 4: Leptocylindrus. 5: Eucampia. 6: Thalassionema. 7: Pleurosigma. 8,9: Guinardia (400X). Autor: F. Rodríguez

Y para terminar el zooplancton ¡¡ que se los come a todos !!

Cinco larvas de nauplio y lóricas de tres ciliados tintínidos (400X). Autor: F. Rodríguez.

Ahora vamos con las muestras entre illa de Arousa – islote de Areoso – Pobra do Caramiñal. En esta zona había menos plancton y dominaban más las diatomeas, sobre todo cadenas de especies céntricas como las de la etapa anterior.

Aquí van los mosaicos correspondientes a dinoflagelados, diatomeas y zooplancton…

Tripos furca, Tripos tripos y Tripos fusus. Abajo a la derecha, un Protoperidinium diabolus con diatomeas varias (400X). Autor: F. Rodríguez.

Estas diatomeas estaban también en el primer mosaico. (400X). Autor: F. Rodríguez.

Más nauplios y otro tintínido (400X). Autor: F. Rodríguez.

En la tercera etapa, Pobra do Caramiñal – Cabo de Cruz, continuaron dominando las diatomeas (¡todavía más!), con alguna invitada nueva al festín como Dytilum brightwelli. Verán, verán…

1: Protoperidinium diabolus. 2: P. cf. oceanicum. 3: Protonoctiluca sp. 4: Dinophysis rotundata (400X). Autor: F. Rodríguez.

Aquí las diatomeas, con Dytilum brightwelli a la izquierda y enmarcada en el centro (400X). Autor: F. Rodríguez.

En el zooplancton encontré a este tintínido con el propietario de la lórica (esta vez sí), en su interior. Su naturaleza es principalmente proteica aunque la composición exacta sigue siendo objeto de estudio.

Imagen a 400X. Autor: F. Rodríguez.

Y ahora vamos con las dos últimas etapas en las que todo dio un vuelcoRianxo y Catoira.

Se trata de la zona interna de la Ría de Arousa, con mayor influencia de agua dulce por el río Ulla. Pues bien, en Rianxo reinaban diatomeas que no habían aparecido antes (Fragilaria y Tabellaria) o muy poco (Coscinodiscus). Y en el zooplancton también aparecieron jugosas novedades…

1: Coscinodiscus. 2: Fragilaria. 3: Tabellaria. 4: Diploneis (400X). Autor: F. Rodríguez.

1: Melosira. Las demás ya las conocen!! (400X). Autor: F. Rodríguez.

En cuanto al zooplancton, aparecieron tintínidos cuya lórica estaba «adornada» por toda clase de restos. Se trata de organismos típicos de aguas costeras, diferentes a los observados en las estaciones anteriores con lóricas «limpias», más propios de aguas oceánicas.

1,2,3: Tintinnopsis. 4: Foraminífero (400X). Autor: F. Rodríguez.

Para que comprueben la resolución del Foldscope en estas mismas muestras, aquí van un par de imágenes…

A la izquierda pueden ver cadenas de Fragilaria, con un copépodo y un nauplio. A la derecha un Protoperidinium y una cadena de Stephanopyxis. Autora: L. Martínez.

Y por último la etapa Catoira – Padrón, similar a la anterior, con novedades entre las diatomeas (como Bacillaria), aunque la comunidad siguió dominada por un hermoso catálogo de Coscinodiscus y Fragilaria.

1: Melosira. 2: Navicula. 3: Bacillaria (400X). Autor: F. Rodríguez.

Más ejemplos de Tintinnopsis, donde podemos apreciar frústulas de diatomeas recubriendo su lórica (400X). Autor: F. Rodríguez

Protoperidinium cf. conicum (muestra del canal del islote Areoso, 400X). Autor: F. Rodríguez.

¿Qué organismo del plancton elegirían ustedes como símbolo de los peregrinos en kayak?

Para mí la ruta Xacobea do mar de Arousa e Ulla debería incorporar como icono a un Protoperidinium

Agradecimientos:

A Luisa por esta simpática iniciativa para el blog, y a Isa Ramilo por la identificación de varios organismos, sobre todo las especies de Protoperidinium y la curiosa Protonoctiluca!!

BONUS PIC:

Aquí van más imágenes de otras muestras que recogió Luisa una semana después (también en kayak pero más al sur, en la ría de Vigo frente a la playa de Ladeira, cerca de Baiona).

Playa de Ladeira (400X). Autor: F. Rodríguez.

 

El pintor del Callao

Imagen de portada: Muelle de pescadores en el Callao [Autor: Juan Manuel Ugarte Eléspuru. Fuente: Google Arts & Culture]

Todos los patrones temen al «pintor del Callao». Su pincel es la brisa y sus pigmentos están en el aire. Viene y va sin previo aviso, completando su trabajo normalmente durante la noche […] el Callao es el único lugar del mundo donde un barco puede pintarse por dentro y por fuera en una sola noche.

[Trad. del original: The capitals of Spanish America, W.E. Curtis, 1888]

El 29 de marzo nos manifestamos delante del Palacio de la Moncloa unos 120 investigadores de Organismos Públicos de Investigación (OPI) en nombre de la plataforma 5Sy6S.

Marina Albentosa (IEO Murcia), portavoz de 5Sy6S, leyendo la carta que entregamos al presidente Pedro Sánchez reclamando el cumplimiento de la Ley de la Ciencia para la homologación de retribuciones en la escala científica (Madrid, 29-III-2019).

Dicha plataforma, integrada por más de 500 investigadores de un colectivo superior a 800, reclama la homologación de retribuciones en la escala científica para todos los OPI.

Nos llamamos igual, hacemos el mismo trabajo, pero el Gobierno de España incumple la Ley de la Ciencia (aprobada en 2011 por el PSOE), según la cual desde 2014 la escala científica de los OPI tendría los mismos niveles en todas las instituciones y sistemas de evaluación de la productividad, en concreto los del CSIC.

Pero estamos en 2019 (con sentencia favorable del Tribunal Supremo desde 2018), y seguimos discriminados respecto a nuestros colegas del CSIC y Universidades. En el camino se han jubilado muchos compañeros y los derechos adquiridos desde 2014 permanecen en el limbo.

The «Callao Painter» is a highly distinctive, marine phenomenon and mystery. Someday, the scientific reason or reasons for the «Callao Painter» will become known.

[The Callao Painter, E.G. Mears, 1943]

En este mes de abril hay posibilidades de que se apruebe el Real Decreto que reconocerá la homologación, aunque solo desde 2018. Nuestra movilización pretendía llamar la atención al gobierno, con una carta dirigida al presidente, para que solucione este asunto antes de las elecciones generales.

Pues bien, durante el viaje en coche a Madrid charlamos de muchos temas incluyendo (como no!) al fitoplancton. Es lo que tiene juntar a varios investigadores: Paula Sánchez Marín, Santiago Fraga (ya jubilado), y yo, del IEO de Vigo.

Hablaba con Santi de una noticia que acababa de leer sin recordar todos los detalles: una mortandad masiva de moluscos bivalvos en una bahía del Perú por asfixia tras una proliferación del dinoflagelado Akashiwo sanguinea. Y al hilo de esto me comentó la historia de «el pintor del Callao» que protagoniza la entrada de hoy.

Un curioso fenómeno marino […] era el conocido como «el pintor del Callao«. Sus efectos eran dobles: surgía siempre asociado a un olor nauseabundo, y en los barcos la pintura blanca, en cualquier parte de la nave en contacto con el mar, se teñía de color chocolate. A veces también se coloreaba el agua […] los cuerpos de miríadas de peces parecidos a sardinas aparecían flotando en la superficie. No existía una explicación satisfactoria al fenómeno. Darwin ni siquiera lo menciona.

[Trad. del original: The life of Sir Albert Hastings Markham (1927)].

Circulación oceánica en el ecosistema de afloramiento del Perú. La corriente costera del Perú (PCC o corriente de Humboldt) es impulsada por los vientos alisios dominantes responsables del afloramiento. Fuente: Penven y col. (2005).

La explicación a «The Callao Painter» o simplemente «El Pintor» (Raimondi, 1891), está en el ecosistema del afloramiento del Perú, una de las regiones más fértiles del océano gracias también al aporte de nutrientes de la corriente submarina de Perú-Chile (PCUC, que discurre hacia el sur entre 50-400 m. de profundidad).

La productividad primaria en el afloramiento del Perú alcanza 1000 mg carbono m-² s-¹: el triple que la corriente sudafricana de Benguela y 10 veces más que las Rías gallegas.

Por este motivo Perú y Chile concentran una de las áreas de pesca más importantes con un 20% de las capturas mundiales, principalmente sardinas, anchoas y caballas.

Pero esta elevada productividad primaria conlleva otros efectos: la sedimentación de enormes cantidades de fitoplancton deposita fangos ricos en diatomeas y su degradación ocasiona zonas de mínimos de oxígeno en el sedimento.

La descomposición de dicha materia orgánica en condiciones de anoxia favorece la producción de sulfuro de hidrógeno (gas sulfhídrico: H2S) por la actividad de bacterias sulfato-reductoras.

A comienzos del s.XX algunas teorías achacaban el gas sulfhídrico a la actividad volcánica submarina, o bien a que los peces morían por enfermedad y que su descomposición ocasionaba el olor pestilente. Pero ya Ronald Currie cita en 1953 que las causas del «El pintor» se relacionan con dos fenómenos distintos: «El Niño» y la producción de gas sulfhídrico en el sedimento (análogo a las erupciones de azufre en las costas de Namibia afectadas por el afloramiento de Benguela).

Paisaje del puerto del Callao (Perú). Fuente: imagenesmy.com

Las plumas sulfurosas son visibles desde satélite, enturbian el agua de tonos turquesa/lechosos (debido a la formación de azufre coloidal por oxidación del H2S) y le proporcionan un olor nauseabundo…como de huevos podridos.

La aparición de H2S en superficie se asocia con erupciones espontáneas de metano (cargadas de gas sulfhídrico desde el sedimento) o con un flujo uniforme desde aquel, favorecidos por el ascenso de aguas profundas por el afloramiento.

Bloom de fitoplancton en la costa del Perú. Fuente: EarthObservatory, NASA.

La anoxia en el fondo y las plumas de sulfuro que ascienden en la columna de agua son responsables de la muerte de organismos bentónicos y peces en el Perú (igual que en Namibia).

Ello no quita que otro fenómeno natural como «El Niño» se asocie también con episodios de mortandades masivas de fauna marina (y liberación de gas sulfhídrico), descritos como «El pintor«.

Porque la invasión de aguas cálidas en la costa durante el fenómeno de «El Niño» también provoca la muerte y descomposición de miles de cadáveres de aves, mamíferos marinos y peces.

Las emanaciones sulfurosas asociadas a dichas muertes anticipan a menudo la aparición de mareas rojas (Sánchez & Delgado, 1996). 

Así pues, en las muertes de fauna marina y los efectos posteriores identificados como «El pintor» convergen dos asuntos relacionados con el ecosistema del afloramiento del Perú. Y ambos dependen de ciclos naturales opuestos porque las plumas de gas sulfhídrico no están coligadas con «El Niño», sino todo lo contrario.

Vista de satélite (MODIS-Terra) de las plumas sulfurosas en las costas del Callao y Pisco. Fuente: (Ohde, 2018).

Thomas Ohde (2018) enfrentó imágenes de satélite del Callao (y más al sur, en Pisco), con datos de la Oscilación del Sur (cuya fase cálida se conoce como «El Niño», en contraste con la fase fría de «La Niña»).

Durante «El Niño» se debilitan los vientos alisios que impulsan el afloramiento y sube la temperatura superficial del océano, mientras que con «La Niña» el afloramiento se intensifica. Entre ambos extremos suceden fases neutras.

Pues bien, Ohde concluyó que «La Niña» y las fases neutras entre 2001-2012 fueron responsables de niveles más bajos de oxígeno y de la intensificación de las plumas de azufre, mientras que durante «El Niño» éstas desaparecían tanto de las costas del Callao como más al sur, en Pisco.

Ejemplos de especies responsables de mareas rojas en la costa peruana: a) Olisthodiscus luteus, b) Gymnodinium splendens, c) Tripos (=Ceratium) furca, d) Prorocentrum micans, e) Prorocentrum gracile, f) Protoperidinium mendiolae, g) A. peruvianum, h) M. rubrum, i) Noctiluca scintillans. Fuente: Sánchez y Delgado (1996).

En el Perú, las mareas rojas son un fenómeno natural conocido desde antiguo y a ambos fenómenos («El pintor» y las mareas rojas) se les conoce localmente como aguaje.

Sánchez & Delgado citan en su trabajo de 1996 que las primeras observaciones de mareas rojas se debieron precisamente a los estudios que buscaban explicar el fenómeno de El pintor…y que las especies formadoras de mareas rojas en Perú no suelen ser tóxicas.

Entre otras citan a los dinoflagelados Alexandrium peruvianum y Prorocentrum micans, rafidofíceas (Olisthodiscus luteus), el ciliado Mesodinium rubrum, silicoflagelados y diatomeas.

Ya en el siglo XXI en el litoral peruano se han descrito mareas rojas de especies tóxicas como Alexandrium minutum (Baylón y col. 2015).

Asimismo, desde 2003, se han registrado mareas rojas de otro dinoflagelado: Akashiwo sanguinea (Akashiwo significa marea roja en japonés), que ya ocasionaba proliferaciones en las costas este y oeste de Norteamérica.

Akashiwo sanguinea (izda), Gavia pacifica muerta y manchada con espuma de A. sanguinea (centro) y un león marino nadando en una marea roja de A. sanguinea. Fuente: A primer on California marine harmful algal blooms (Mc Garaghan y col.)

Se trata de un organismo no tóxico aunque nocivo porque puede provocar el taponamiento de branquias y muerte tanto de peces como de bivalvos y aves marinas (porque la espuma de sus proliferaciones perjudica a la impermeabilidad del plumaje), y también por anoxia en el fondo tras la descomposición de los blooms.

Y dicha causa, la anoxia, fue precisamente la que provocó la muerte de bivalvos que recordé durante el viaje a Madrid y que dio pie a esta entrada.

En concreto se trató de una mortandad masiva de conchas de abanico (Argopecten purpuratus) y varazones de peces (rayas, pámpanos, lenguados, etc) asociadas a una marea roja de Akashiwo sanguinea en la bahía de Sechura en marzo de 2019, según un reciente informe del Instituto del Mar del Perú (IMARPE).

Imágenes de la bahía de Sechura, con los peces y conchas de abanico muertos tras la proliferación de Akashiwo sanguinea. Fuente: IMARPE.

Este suceso no es novedoso y repite otro similar acaecido en 2015-2016, con mareas rojas de A. sanguinea en diferentes zonas del litoral peruano, responsables también de muertes de conchas de abanico en esta misma bahía y más al sur, en la de Paracas, cerca de Pisco (Sánchez y col. 2015).

También en Paracas, en el año 2000, se registraron muertes por anoxia de conchas de abanico, atribuidas a los efectos de una marea roja del dinoflagelado Prorocentrum micans y las descargas de materia orgánica procedente de efluentes de la industria pesquera.

Pero no todo va a ser negativo

A pesar de que en algunos casos resulte nocivo, el fitoplancton es la base de la cadena alimentaria de la cual dependen todos estos recursos marinos y, por ejemplo, la propia Akashiwo sanguinea fue identificada en los años 70′ (Lasker, 1975) como una presa importante para la supervivencia de las larvas de anchoa de California (Engraulix mordax).

P.D.: el 26 de abril el último consejo de ministros antes de las elecciones generales aprobó el Real Decreto para la equiparación de retribuciones en las escalas científicas de los OPIs.

Referencias:

-Baylón M. y col. Primer reporte del dinoflagelado potencialmente tóxico Alexandrium minutum Halim 1960 en el litoral peruano. Rev. Peru. biol. vol.22, nº1, Lima (2015).
-Bode A. y col. Phytoplankton biomass and production in shelf waters off NW Spain: spatial and seasonal variability in relation to upwelling. Hydrobiologia 341:225 -234 (1996).
-Cabello R. y col. Procesos naturales y antropogénicos asociados al evento de mortalidad de conchas de abanico ocurrido en la bahía de Paracas (Pisco, Perú) en junio del 2000. Rev. peru. biol. 9:94-110 (2002).
-Currie R. The Callao Painter. Weather 8:308–311 (1953).
-Lasker R. Field criteria for survival of anchovy larvae: the relation between inshore chlorophyll maximum layers and successful first feeding. Fish. Bull. NOAA 73:453-462 (1975).
-Mears E.G. The Callao Painter. Scientific Monthly 57:331–336 (1943).
-Ohde T. Coastal Sulfur Plumes off Peru During El Niño, La Niña, and Neutral Phases. Geophys. Res. Let., American Geophysical Union 45:7075-7083 (2018).
-Ohde T. & Dadou I. Seasonal and annual variability of coastal sulphur plumes in the northern Benguela upwelling system. PLoS ONE 13(2): e0192140. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0192140 (2018).
-Penven P. y col. Average circulation, seasonal cycle, and mesoscale dynamics of the Peru Current System: A modeling approach. J. Geophys. Res. 110:C10021, doi:10.1029/2005JC002945 (2002).
-Raimondi A. Fenómeno llamado «El Pintor». Bol. Soc. Geogr. de Lima, Tomo I, Lima.
-Sánchez S. & Delgado E. Mareas rojas en el área del Callao (12ºS) 1980-1995. Inf. Prog. Inst. Mar Perú – Callao (mimeo). nº44:19-37 (1996).
-Sánchez S. y col. Floraciones algales en aguas costeras del mar peruano Paita-Ilo (Enero-Marzo 2015). Laboratorio de fitoplancton y producción primaria. IMARPE (2015).
-Web: IMARPE registra mortandad de concha de abanico Argopecten purpuratus y varazón de peces en bahía de Sechura. Disponible en IMARPE.

 

Algas culturistas

Imagen de portada: Lithoptera fenestrata. Autor: Noé Sardet. Fuente: IPTC.

Nuestros protagonistas de hoy no son algas, no se pueden cultivar en el laboratorio y casi dos siglos después de su descubrimiento sabemos muy poco de ellos. Para empezar vamos a situarlos en el árbol de la vida: Reino Chromista, Subreino Rhizaria, Filo Radiozoa, Subfilo Radiolaria, Clase ACANTHARIA.

Acanthometra. Autor: E. Haeckel. Lámina 21 de Kunstformen der Natur (1904).

En 1856 el fisiólogo alemán Johannes Müller descubría en el Mediterráneo un nuevo grupo de organismos planctónicos al que denominó «Acanthometren«: entre ustedes y yo, acantarios.

Pero Müller murió en 1858 y la clasificación taxonómica que tenía entre manos la completó un estudiante suyo, Ernst Haeckel, que estudió luego muestras de acantarios de la expedición del HMS Challenger (1872-74).

Le imagino al microscopio, fascinado por sus formas imposibles: algunos como Lithoptera parecen copos de nieve, otros estrellas…no resulta extraño que décadas después los reprodujera en Kunstformen der Natur (1904), aunque en algunos dejó volar un poco su fantasía!

Suelen ser heterótrofos, pero algunos acantarios funcionan como gimnasios cuyos clientes son microalgas de músculos hipertrofiados (o mejor dicho, supercloroplastos!). Luego hablaremos de ellos…

Son especialmente abundantes en latitudes tropicales/subtropicales, en áreas oligotróficas de océano abierto y aguas superficiales (hasta 20-50 m) donde podemos observar hasta 40 células por litro.

Uno de sus rasgos más sorprendentes es que fabrican endoesqueletos de celestita. Acostumbrados a organismos con estructuras calcáreas o silíceas ¿qué diantre es la celestita? Pues sulfato de estroncio…normal si no les suena porque ningún otro organismo marino emplea este delicado biomineral.

Elementos empleados para el color de los fuegos artificiales. Fuente: EarthSky.

Por curiosidad les diré que el estroncio (en este caso en forma de carbonato) lo utilizamos, p. ej., para obtener el rojo en los fuegos artificiales.

La celestita se disuelve rápidamente en el mar e impide conservar un registro fósil de acantarios. Pero esto a ellos no les importa, porque es muy densa (el doble que el carbonato cálcico) y esta propiedad es muy útil en su ciclo de vida.

Resulta que los acantarios forman quistes –pero no de resistencia– sino como parte de su ciclo reproductivo. Sedimentan a gran velocidad y se han llegado a encontrar a profundidades de hasta 2000 m.

En capas profundas liberan hordas de minúsculos juveniles lo cual permite evitar a los predadores de superficie. Al menos ésa es la hipótesis.

Hoy en día se conocen alrededor de 50 géneros y 150 especies. Sus presas favoritas parecen ser ciliados y en menor medida copépodos, larvas de moluscos y fitoplancton.

Usando datos genéticos podemos separar a los acantarios en 6 grupos moleculares designados con letras (A-F). Pues bien: en los grupos B, E y F hay mixótrofos que cultivan algas simbiontes en su interior !

¿Y qué algas poseen los acantarios?

Acanthochiasma. Autor: E. Haeckel. Lámina 19 (nº8) de Kunstformen der Natur (1904).

En Acanthochiasma (grupo molecular B) se han encontrado varios géneros de dinoflagelados (Heterocapsa, Pelagodinium, Azadinium y Scrippsiella) así como haptofitas (Chrysochromulina).

Mientras, los acantarios de los clados E y F poseen un tipo concreto de fotosimbiontes: haptofitas del género Phaeocystis.

La especie varía según la región geográfica y los acantarios del Mediterráneo y de la Antártida mantienen fotosimbiontes de Phaeocystis cordata y P. antarctica, respectivamente.

La asociación de seres heterótrofos y fotosintéticos es común en zonas oligotróficas donde escasean los nutrientes y ambos se benefician de un acuerdo que les permite sobrevivir en el desierto marino.

Sin embargo, los acantarios con fotosimbiontes son también abundantes en regiones productivas de latitudes medias y altas como el Atlántico Noreste o el océano Antártico.

Acantarios y Phaeocystis: una simbiosis muy especial.

Phaeocystis es una microalga formadora de proliferaciones que podemos encontrar por todas partes (o dicho más finamente: es cosmopolita). Sobre la naturaleza de su asociación con acantarios como Lithoptera (imagen de portada) no había casi datos hasta ahora.

Sabíamos que los intentos de cultivarlas fuera del huésped eran infructuosos y que las Phaeocystis simbiontes poseían mayor tamaño, así como más mitocondrias y cloroplastos que las de vida libre. También conocíamos que los acantarios obtienen las algas del exterior: los juveniles no tienen…no las heredan.

Resumen gráfico donde se muestran las transformaciones de las Phaeocystis simbiontes frente a las de vida libre. Fuente: Decelle y col. (2019).

Pero Decelle y col. (2019) acaban de publicar un estudio detallado sobre las transformaciones que sufren las Phaeocystis simbiontes y la naturaleza de su relación con el huésped.

Para empezar, su volumen celular es 10 veces superior a la forma libre y llegan a tener 30 cloroplastos de gran tamaño (frente a sólo 2 en las células normales).

Su división celular está bloqueada y básicamente funcionan como máquinas para obtener energía, con una eficiencia fotosintética 3 veces superior a la de sus congéneres de vida libre.

Son Phaeocystis culturistas con supercloroplastos!

Además, las microalgas simbiontes están integradas en una vacuola intracelular (simbiosoma), donde el acantario les facilita nutrientes esenciales (metales traza como hierro & cobalto, así como nitrógeno & fósforo), limitantes para la producción primaria. Todo por la fotosíntesis!

Además, Phaeocystis produce grandes cantidades de DMSP que actúa como una defensa antioxidante en el interior de las células lo cual beneficia también a su huésped.

Por tanto, más que una simbiosis clásica, la relación acantarios-Phaeocystis es la de un huésped que explota a las algas y las modifica en su propio beneficio para maximizar la fotosíntesis, con la consecuencia de que no éstas pierden su independencia y al final del ciclo de vida (cuando ya no las necesitan), seguramente las digieran !

Referencias:

-Decelle J. y col. An original mode of symbiosis in open ocean plankton. PNAS 109:18000-18005 (2012).
-Decelle J. & Not F. Acantharia. En: eLS. John Wiley & Sons, Ltd: Chichester. pp. 10. DOI: 10.1002/9780470015902.a0002102.pub2 (2015).
-Decelle J. y col. Algal remodeling in a ubiquitous planktonic photosymbiosis. Curr. Biol. 29:1–11 (2019).
-Stoecker D. y col. Mixotrophy in the Marine Plankton. Annu. Rev. Mar. Sci. 9:311–35 (2017).
-Recursos Web: Acantharia (https://www.wikiwand.com/de/Acantharia) y Web personal de Johan Decelle (https://johandecelle.wordpress.com/)

 

Los pinzones de Darwin

[Imagen de portada: un pinzón de Galápagos. Fuente: Inhabitat]

Stephen Jay Gould (1941-2002). Fuente: La ciencia de la vida.

Los libros de divulgación de Stephen Jay Gould son una de las razones gracias a las que escribo este blog. Los hallé por casualidad (en una biblioteca pública en Santa Cruz de Tenerife) y enseguida me fascinaron aquellos ensayos breves sobre historia natural y evolución que revisaban los descubrimientos de diversos científicos, entre otros de su admirado Charles Darwin.

Mezclaban ciencia con un poco de todo usando un lenguaje para todos los públicos. Valga el ejemplo de títulos como «La montaña de almejas de Leonardo«, «Brontosaurus y la nalga del ministro» o «El pulgar del panda«.

Para quienes no le conozcan, además de un ilustre paleontólogo y biólogo evolutivo Jay Gould fue de esos contados científicos convertidos en personajes públicos, hasta el punto de aparecer en un capítulo de Los Simpsons.

En las entrevistas aparecía como una persona risueña que disfrutaba conversando sobre ciencia, naturaleza, evolución o lo que se terciase.

Pues bien, leyendo «El pulgar del panda» fue como descubrí que la historia de los pinzones de Darwin no era exactamente como yo creía.

Darwin no los menciona en «El origen de las especies» y el relato de los pinzones, tal y como hoy lo conocemos, es posterior a él. Frank Sulloway lo explicó en un artículo de 1982 pero antes se lo contó a Jay Gould, que lo resumió así:

Darwin, desde luego, encontró los pinzones, pero no los reconoció como variaciones de un tronco común. De hecho ni siquiera tomó nota de las islas donde descubrió a muchos de ellos: algunas de sus etiquetas rezan simplemente <<islas Galápagos>> […] Reconstruyó la historia evolutiva una vez de vuelta en Londres, y no antes, cuando un ornitólogo del Museo Británico identificó correctamente todas las aves como pinzones.

[El pulgar del panda, S. Jay Gould, 1980]

Los pinzones de Galápagos se agrupan en 4 géneros; destacan Geospiza y Camarhynchus. Copyright: Encyclopaedia Britannica. Fuente: bio.miami.edu

Los pinzones de Darwin son un ejemplo de radiación adaptativa, una rápida especiación por aislamiento geográfico a partir de pinzones americanos cuyos descendientes ocuparon diferentes nichos ecológicos.

La forma de los picos de cada especie refleja distintos hábitos alimentarios y reduce la competencia entre ellas. Pero para Darwin sus costumbres eran indistinguibles y mencionó que comían juntos formando grandes grupos en el suelo.

Cuando Darwin entregó sus especímenes en Londres al ornitólogo John Gould este los agrupó en 13 especies relacionadas entre sí, algo que no había reconocido el primero.

Aquello le llevó a pensar que su diversidad, al igual que en el caso de los reptiles y otras aves, podía deberse al aislamiento geográfico en distintas islas. Pero en ningún momento aventuró Darwin los factores que explicaban su diversificación más allá de «circunstancias locales«.

En una versión previa de «El origen de las especies» sí mencionaba a los pinzones, aunque en el texto final de 1859 los eliminó. Decía esto:

…hence I suppose that nearly all the birds had to be modified, I may say improved by selection in order to fill as perfectly as possible their new places; some as Geospiza, probably the earliest colonists, having undergone far more change than other species; Geospiza now presenting a marvellous range of difference in their beaks.

[Stauffer R.C., 1975; Charles Darwin’s natural selection: being the second part of his big species book written from 1856 to 1858].

¿Y por qué los quitó de la versión final? la respuesta es sencilla: no consideró que fuesen un ejemplo importante para su razonamiento. Sin entrar en detalles, consiguió 31 pinzones de 3 islas y la información que recuperó sobre ellos a posteriori no era concluyente para definir una relación entre las especies y el origen geográfico. Además, la identificación de los pinzones de John Gould fue cuestionada por la mayoría de sus colegas levantando dudas sobre sus relaciones taxonómicas.

Sinsonte de Galápagos (mimus parvulus). Autor: Carlos Schmidt. Fuente: Ecoregistros.

¿Y qué ejemplos cita Darwin en El origen de las especies? menciona que en Galápagos había 21 o quizás 23 especies de aves terrestres con características similares a otras americanas.

Y que en Cabo Verde pasaba otro tanto, aunque allí las aves se parecían a las africanas. Esto chocaba de frente con el creacionismo que el propio Darwin asumía al comenzar su viaje en el Beagle.

Pero Galápagos le pareció excepcional porque muchas especies diferían según las islas –y citó explicitamente a los sinsontes, con tres especies confinadas a otras tantas islas-.

En décadas posteriores se recogieron miles de pinzones en Galápagos y en 1947 un investigador llamado David Lack concluyó que la especiación de los pinzones era debida al aislamiento geográfico y que la diferencia entre los picos era una adaptación evolutiva que reflejaba hábitos alimentarios.

Y fue Lack quien acuñó el término «los pinzones de Darwin», de hecho tituló así su libro (Darwin’s finches) forjando la leyenda (en base a interpretaciones de autores pasados y propias), de que habían sido cruciales para inspirar a Darwin su teoría evolutiva.

¿Y saben qué? en las microalgas se han encontrado pinzones de Darwin recientemente.

En concreto se trata de dinoflagelados. Tras un primer estudio de Logares y col. (2007)Annenkova y col. (2015) propusieron un ejemplo de radiación adaptativa que incluiría a 4 especies aisladas en Suecia y Rusia: Scrippsiella hangoei (marina/salobre) y Peridinium aciculiferum, P. euryceps y P. baicalense (todas de agua dulce).

Fuente: Figs. 3, 4 & 5 de Annenkova y col. (2015).

Dichos organismos poseen secuencias genéticas idénticas (o muy similares) para las regiones de ADN ribosomal que solemos utilizar para identificar especies pero su aspecto es muy distinto.

No obstante, el estudio de sus placas de celulosa ha demostrado que comparten la misma fórmula. Para entenderlo mejor imaginen un cubo de Rubik donde cada pieza del rompecabezas sería una placa.

Pues bien, cada especie añadiría adornos o el cubo se deformaría, pero las 4 comparten idénticas piezas por lo que deberían estar en el mismo género (todas serían Rubik en este caso).

Las 3 especies de Peridinium se encontraron en lagos de Suecia y Rusia, destacando entre ellos al Baikal, el lago más antiguo y profundo del mundo (1637 m). De hecho, Peridinium baicalense es endémica de dicho lago. Scrippsiella hangoei se ha encontrado en el mar Báltico, en lagos antárticos y Annenkova y col. la localizaron por primera vez en el Baikal. Toda una campeona capaz de tolerar salinidades entre 0 y 30.

El lago Baikal contiene más agua que todos los grandes lagos de Norteamérica juntos. Fuente: Earth Observatory (NASA).

A pesar de la antigüedad del lago Baikal (25 millones de años) se calcula que su comunidad de fitoplancton es joven debido a la historia geológica y climática de la región. Y los demás lagos –así como el mar Báltico– se formaron por procesos glaciales hace menos de 20.000 años.

Así que todo indica que partiendo de un ancestro común (que se cree pudo ser marino) se diversificaron estas 4 especies, debido a la presión de la selección natural. Y su separación es tan reciente que no han acumulado grandes diferencias genéticas entre ellas.

Podrían ser la salinidad -y otros factores ambientales- los que hayan provocado esta radiación adaptativa donde cada especie ocuparía nichos ecológicos distintos ¡ al igual que los pinzones de Darwin !

Referencias:

-Annenkova NV y col. Recent radiation in a marine and freshwater dinoflagellate species flock. The ISME Journal 9:1821–1834 (2015).
-Darwin C. El origen de las especies, 463 pp. (1859). Fuente: http://es.wikisource.org/wiki/Charles_Darwin, http://www.cervantesvirtual.com
-Jay Gould S. El pulgar del panda, 384 pp. Ed. Crítica (1980).
-Logares R. y col. Phenotypically Different Microalgal Morphospecies with Identical Ribosomal DNA: A Case of Rapid Adaptive Evolution?. Microbial Ecology 53:549–561 (2007).
-Sulloway FJ. Darwin and His Finches: The Evolution of a Legend. Journal of the History of Biology 15:1, pp. 1-53 (1982).

 

La pócima de la bruja

Hoy hablaremos de océanos más ácidos y blooms de algas tóxicas en respuesta al aumento del CO2

Los océanos absorben un 30% del dióxido de carbono procedente de la quema de combustibles fósiles y aunque el fitoplancton nos haga el favor de capturar una parte, la fracción disuelta restante ocasiona la acidificación del mar.

Limacina helicina. Fuente: coaching-netz.info

En concreto, el pH medio de los océanos ha descendido 0.1 unidades en el último siglo, una tasa sin precedentes en los últimos 65 millones de años. Malas noticias para los organismos marinos que fabrican estructuras calcáreas porque aumenta la solubilidad de las 3 formas de carbonato cálcico (calcita, carbonato de magnesio y aragonito) que pueden integrar sus conchas y esqueletos.

Tal es el caso de nuestros losers de hoy: las mariposas marinas como Limacina helicina, un pterápodo cuyas conchas de aragonito se estima que se disolvían por causas naturales (es decir, época preindustrial) en el 20% de la población en el ecosistema de afloramiento de la corriente de California. Ello se debe a que en las zonas de afloramiento ascienden aguas ricas en CO2, más ácidas pues…

Pero a este fenómeno natural se ha sumado el aumento antropogénico del CO2 y en 2011 un estudio registró la disolución del 53% de los individuos entre 0-100 metros de profundidad (Bednaršek y col. 2014).

Efectos de la acidificación sobre conchas de Limacina helicina. Fuente: NOAA.

De seguir el mismo ritmo de subida del CO2 estos autores predicen que en 2050 la disolución alcanzará al 70% de las Limacinas en dicha región.

La acidificación del mar es consecuencia del calentamiento global y sus efectos interaccionan con el aumento de temperatura e hipoxia en distintas regiones oceánicas, poniendo en un brete a seres vivos como corales, moluscos, crustáceos y peces.

Para fabricar estructuras calcáreas hay que invertir energía –más si cabe cuando las condiciones son desfavorables por culpa de la acidificación– y ello repercute sobre el crecimiento y la viabilidad de dichos organismos.

Pero las Limacinas no preocupan tanto como las posibles consecuencias de la acidificación sobre especies de interés comercial: existen estimaciones de una caída del 10-25% en la cosecha de moluscos en 2060 en EEUU (Cooley & Dooney, 2009), debida entre otros a una menor supervivencia de las fases tempranas de desarrollo en dichos organismos.

Las microalgas tampoco se libran. Aunque algunas fabrican estructuras calcáreas como los cocolitofóridos, en principio responden positivamente al incremento de CO2 que utilizan en la fotosíntesis. ¿Pero cuáles podrían ser las consecuencias de dicho incremento?

Un trabajo reciente en las Islas Canarias ha lanzado un primer aviso. Riebesell y col. (2018) estudiaron la evolución del plancton durante 2 meses en bolsas de mesocosmos de 35.000 litros con 3 niveles de CO2. El nivel más alto coincidía con los valores esperados de CO2 en el año 2100 según el peor escenario del IPCC (RCP 8.5), que se ajusta a la tendencia actual…

Vicicitus globosus. Fuente: F.H. Chang (2015).

Pues bien, en el nivel intermedio apareció de la nada una microalga tóxica, nuestro winner de hoy: Vicicitus globosus (conocida hasta 2012 como Chattonella globosa).

La población de V. globosus declinó a mitad de experimento en el nivel intermedio; pero en el nivel más alto de CO2 estalló un bloom que perturbó la composición del plancton inhibiendo el crecimiento del zooplancton.

Vicicitus es una dictiocofícea de naturaleza ictiotóxica, responsable de muertes en cultivos y poblaciones salvajes de peces en países como Japón. Un aviso pues sobre la dirección que podrían tomar los cambios en las comunidades de fitoplancton en respuesta al aumento de CO2.

No obstante, a las microalgas les afectarán múltiples factores además de la acidificación, como la luz, temperatura y nutrientes en la capa de mezcla superficial que ocupan en el océano. Nos movemos en un mar de incertidumbre sobre la magnitud y dirección de los cambios en la productividad primaria, crucial para los ecosistemas marinos y los recursos pesqueros del futuro.

Cambios previstos en las propiedades físico-químicas de la capa de mezcla superficial y aguas profundas, asociados al calentamiento global. Fuente: Pörtner y col. (2014).

La mayoría de modelos oceanográficos predicen una mayor estratificación en el océano y el adelgazamiento de la capa de mezcla superficial. Si esto es así, el grueso de poblaciones de fitoplancton estarán expuestas a luces (y temperaturas) más elevadas.

Los modelos también predicen una intensificación del gradiente de densidad que separa la capa de mezcla frente a las aguas más profundas ricas en nutrientes, lo cual reduciría su flujo hacia la superficie.

¿Y esto es bueno o malo? pues depende…

Dicho escenario tendría en teoría un efecto negativo en latitudes subtropicales, extendiendo las condiciones oligotróficas del océano abierto y reduciendo la productividad primaria en latitudes medias.

Pero una mayor estabilidad en latitudes altas, unida al deshielo en zonas polares, podría prolongar el período de crecimiento y resultar beneficiosa para el desarrollo del fitoplancton.

Todo esto tiene mucho que ver con una noticia que publicó el diario El País con el titular «El mar está cambiando de color» [6-II-2019], a raíz del estudio «Ocean colour signature of climate change» de Dutkiewicz y col. (2019).

Cambios en (a) la clorofila (mg m-3) y (b) la comunidad de fitoplancton (índice Bray-Curtis: 1 indica poblaciones completamente nuevas) en el año 2100. Fuente: Figura 4 (Dutkiewicz y col. 2019).

La luz reflejada por el océano depende en gran medida del fitoplancton, pero también de otras partículas en suspensión, de la materia orgánica disuelta y de la propia agua.

La particularidad de las microalgas es que poseen pigmentos que absorben en todo el rango de luz visible, pero el dominante –la clorofila a– absorbe intensamente en el azul (∼440 nm) y apenas tiene influencia sobre el verde (∼550 nm).

Por ello cuando hay mucho fitoplancton las longitudes de onda azules quedan atrapadas en la tela de araña de las moléculas de clorofila y notamos un tono verdoso en el agua.

Y al contrario: en áreas oligotróficas pobres en fitoplancton el azul se refleja y observamos un eléctrico azul marino.

Esos cambios de color en el océano podrían servir para alertar de manera temprana sobre los efectos del calentamiento global mediante satélite. Sin embargo, lo que explican Dutkiewicz y col. es que serán sutiles y poco significativos durante el s.XXI respecto a la variabilidad natural.

Porcentaje de cambios significativos en el área total del océano. (a y b) distintas estimaciones de clorofila a mediante satélite, (c) detritus, (d) materia orgánica disuelta, (e) índice Bray-Curtis (cambios en la comunidad de fitoplancton), (f) cambios de color (más azul o más verde), (g) longitudes de onda en el espectro visible (destaca la señal intensa en el rango 487-512 nm). Fuente: Figura 10 (Dutkiewicz y col. 2019).

No obstante, además de la clorofila a, los distintos grupos de fitoplancton poseen una gran diversidad de pigmentos y el cambio climático tendrá efectos significativos en la composición y estructura de tamaños de la comunidad de fitoplancton.

¿Podemos detectar estos efectos de alguna manera? SÍ.

Dutkiewicz y col. identificaron una ventana de longitudes de onda (487-512 nm) que en su modelo exhibe señales de cambio a corto plazo –y significativas– en la luz reflejada del océano a lo largo del s.XXI.

Esas señales estarían relacionadas con los cambios en la composición del fitoplancton y sus pigmentos.

Por tanto, no es que vayamos a ver el mar de otro color sino que deberíamos fijarnos en los datos de satélite a esas longitudes de onda para anticipar los efectos del cambio climático. O dicho de otro modo, para ver dónde empieza a burbujear la pócima…

Referencias

-Bednaršek, N. y col. Limacina helicina shell dissolution as an indicator of declining habitat suitability owing to ocean acidification in the California Current Ecosystem. Proc. R. Soc. B281: 20140123 (2014).
-Cooley, S.R. & Doney, S.C. Anticipating ocean acidification’s economic consequences for commercial fisheries. Environmental Research Letters, 4(2), 024007 (2009).
-Dutkiewicz S. y col. Ocean colour signature of climate change. Nature Communications, https://doi.org/10.1038/s41467-019-08457-x (2019).
-Hoegh-Guldberg, O.R. y col. The Ocean. In: Climate Change 2014: Impacts, Adaptation, and Vulnerability. Part B: Regional Aspects. Contribution of Working Group II to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change [Barros, V.R. y col. (eds.)]. Cambridge University Press, Cambridge, United Kingdom and New York, NY, USA, pp. 1655-1731. (2014).
-Pörtner H.-O. y col. Ocean systems. In: Climate Change 2014: Impacts, Adaptation, and Vulnerability. Part A: Global and Sectoral Aspects. Contribution of Working Group II to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change [Field, C.B. y col. (eds.)]. Cambridge University Press, Cambridge, United Kingdom and New York, NY, USA, pp. 411-484 (2014).
-Riebesell U. y col. Toxic algal bloom induced by ocean acidification disrupts the pelagic food web. Nature Climate Change, https://doi.org/10.1038/s41558-018-0344-1 (2018).

Las mareas rojas no hunden muelles

Imagen de portada: O Berbés, Vigo [Fuente: Vigopedia]

El agujero que dejó el derrumbe del muelle durante «O Marisquiño» fue tremendo. Autora: Carolina Neira. Fuente: Diario de Pontevedra.

La madrugada del 12 al 13 de agosto de 2018 se hundía durante un concierto en Vigo el muelle de madera de As Avenidas, causando alrededor de 460 heridos.

Ocho personas fueron ingresadas en el hospital aunque pudieron ser dadas de alta diez días después (Faro de Vigo, 22/VIII/2018).

El accidente provocó un cruce de reproches entre Autoridad Portuaria, Ayuntamiento de Vigo y partidos políticos, con una comisión de investigación en curso en el Parlamento de Galicia.

Casualmente, el mes anterior la dársena del Puerto de Vigo fue también el escenario de una intensa y prolongada marea roja de Alexandrium minutum.

La marea roja de julio en la dársena del Puerto de Vigo, al lado del muelle que se desplomó en agosto. Autor: Manuel E. Garci.

Ambos hechos, que ocurrieron en el mismo lugar y en un período breve de tiempo, no guardan ninguna clase de relación.

Es obvio pero debo recalcarlo.

Y digo esto porque hubo otro caso, hace más de 100 años, donde se terminaron por relacionar las mareas rojas con el hundimiento de un muelle en el Arenal de Vigo (muy cercano al de As Avenidas).

Hasta casi coinciden las fechas y todo!

La historia que voy a relatarles la descubrí gracias a una serie magnífica de artículos de Beatriz Bruna, archivera de la Autoridad Portuaria de Vigo, publicada en Efemérides del Puerto de Vigo.

Como si se tratase de una novela todo comienza con un accidente. Verano de 1915. El 11 de agosto -a las 8 horas y 8 minutos- se disgrega como un azucarillo el muelle transversal recién inaugurado. 

IMPORTANTE HUNDIMIENTO. Así tituló la noticia el Faro de Vigo (12/VIII/1915). Fuente: Hemeroteca Faro de Vigo.

Se desplomaron 60 metros del muro con un ancho de 10 metros pero no hubo que lamentar daños personales, tal como recogió al día siguiente el Faro de Vigo.

Y hubo mucha suerte. Porque la noche anterior, según el Faro, hubo centenares de personas sobre el muelle que se hundió, durante la celebración del «Carrousel marítimo». Aquel 10 de agosto, víspera del accidente, los ingenieros habían hecho la recepción provisional del muelle después de un reconocimiento minucioso.

Pero lo cierto es que se hundió al día siguiente. Los vigilantes del muelle comentaron que se marchaban del lugar cuando escucharon un ruido como un trueno. Y al girarse contemplaron que la caída del muro levantaba una ola volteando varias embarcaciones.

La causa del hundimiento fue la degradación del cemento portland (Asland) del hormigón en los bloques del cuerpo central del muelle.

Pero el motivo no era evidente; la dársena de viajeros construida dos años antes con idénticas técnicas y materiales similares se encontraba en perfecto estado. Tras descartar otras posibilidades la investigación sobre el accidente señaló como culpable a la acción del agua del mar. Sin más.

Así quedó el muelle transversal en 1915. Autor: José Gil. Fuente: Efemérides del Puerto de Vigo, 49.

No obstante, ello no convenció al ingeniero director de la Junta de Obras del Puerto, Eduardo Cabello, deseoso de averiguar algo más específico sobre el asunto pero sin conocimientos de oceanografía.

Así que aprovechó lo que él mismo consideró una feliz circunstancia: la Comisión Oceanográfica, presidida por el naturalista Odón de Buen, se instalaría en verano de 1916 en Vigo para realizar la primera campaña oceanográfica en las rías gallegas.

El centro oceanográfico de Vigo aún no existía (se fundó en 1917), así que fueron la Escuela de Industriales de Vigo y la Escuela de Náutica quienes ofrecieron el apoyo y los laboratorios necesarios.

Después de leer las Efemérides del Puerto, no me quedaban del todo claro varios detalles, así que consulté a Beatriz Bruna sobre la continuación de la historia en este punto.

Y esto fue lo que me comentó sobre el papel de Eduardo Cabello:

Eduardo Cabello Ebrentz (1865-1957). Fuente: Faro de Vigo.

Propone a Odón de Buen financiar una serie de campañas oceanográficas, no en aguas de la ría de Vigo, sino en aguas estrictamente portuarias.

Toman muestras en distintas zonas de los muelles construidos y comparan las muestras, de manera que los resultados puedan conducir a conocer por qué en Bouzas o Berbés la misma técnica constructiva había demostrado ser muy eficaz y duradera mientras que, en el fondeadero del Pozo del Arenal, el muelle se había hundido en los pocos años en los que se habían desarrollado las obras, ya que el hundimiento se produjo el día de la inauguración, antes de que el muelle llegase a entrar en funcionamiento.

Por tanto, la Junta de Obras del Puerto subvencionó muestreos a Odón de Buen en el puerto y a cambio Eduardo Cabello le solicitó que estudiase las siguientes cuestiones:

1º Composición química analítica, la más completa posible, del agua del mar, cogida en distintos sitios de esta bahía [se refiere a la de Vigo].
2º Causa del fenómeno de la coloración roja de dicha agua en terminados días del año, con intensidad, a veces y en algunos sitios, que llega a imposibilitar el trabajo de los buzos. Cuyo fenómeno era conocido vulgarmente en la localidad con el nombre de “purga del mar”, sin que hasta entonces se hubieran hecho estudios científicos para determinar su origen.
3º Si la misma coloración que en determinados sitios de la bahía presentan los fangos es debida a la misma causa.
[Efemérides del Puerto de Vigo, nº49]

Radiolarios. Autor: Dennis Kunkel. Fuente: Science Photo Library.

Cabe insistir que en aquel momento el conocimiento sobre la oceanografía y el plancton de las rías era próximo a cero pelotero.

Aquella campaña pionera transcurrió durante julio y agosto de 1916 sobre todo en la ría de Vigo, aunque también visitaron las de Pontevedra y Arousa. Realizaron 46 capturas de plancton.

Lo que sucedió durante la campaña nos lleva a un cruce de caminos (como en aquellos libros de Elige tu propia aventura). Pueden escoger entre las siguientes opciones:

  1. Leer la polémica acerca del origen de las mareas rojas entre Odón de Buen y Ramón Sobrino.
  2. Seguir con el relato actual. En este caso les resumiré que observaron (y muestrearon) mareas rojas que Odón de Buen identificó como zooplancton (radiolarios) y no como microalgas.

Así lo explicó el propio de Buen:

El agua rojiza aparece como llena de un polvillo tenue; como si tuviera en suspensión mineral pulverizado. En los días de mayor calor, ese sedimento es mal oliente. ‘Tan densa es en el puerto la coloración, que los buzos no pueden trabajar, no ven.
[…] el microscopio ha revelado que el autor de ese color ocráceo es un protorganismo del grupo de los radiolarios, diminutos animales de mares templados que están cubiertos de una cáscara silícea.
En días cálidos su producción es enorme en mar libre, y las mareas y las corrientes los llevan a las rías, penetran en densos enjambres formando grandes fajas y se van acumulando en la parte interior donde mueren; se pudre su materia orgánica y comunica la putrefacción a gran número de otros seres del plankton, que van mezclados con los radiolarios. La masa rojiza, densa, no suele tener viva, más de 20 centímetros de espesor; ya muerta, se difunde y la hemos hallado hasta la profundidad de 3 metros.
[Odón de Buen. Boletín de Pescas, nº3, 1916]

Personal de la campaña en 1916 a bordo del cañonero Hernán Cortés. Odón de Buen está en el centro, con un papel en su chaqueta. Fuente: Boletín de Pescas nº3 (1916).

Según Eduardo Cabello, la Comisión Oceanográfica aclaró las cuestiones que él había solicitado. Aunque no queda ni rastro de ningún informe. Lo único que sabemos de dicha Comisión es gracias a unas palabras de Odón de Buen que el propio Eduardo Cabello citó en un documento de 1927.

En ellas reproduce casi literalmente el relato sobre las mareas rojas, los buzos que no pueden trabajar por la turbidez del agua, y los fangos que luego se acumulan en el fondo de la ría.

Y esos fangos putrefactos llevaron a Eduardo Cabello a atar cabos entre el hundimiento del muelle transversal y las mareas rojas (erróneamente identificadas por de Buen como radiolarios).

Él mismo lo puso en negro sobre blanco en aquel documento de 1927:

La consecuencia de esto es arrojar mucha luz sobre el problema que nos interesa pues, ante su descubrimiento no cabe, a mi juicio, la menor duda de que, la descomposición del cemento en el Muelle Transversal se ha producido con la formación de sulfato de cal por la acción del hidrógeno sulfurado disuelto en el agua del mar, facilitada por la concurrencia de otros factores.
El proceso de descomposición de los cementos por esta causa es de antiguo conocida.
El Muelle Transversal está situado en el llamado “pozo del puerto”, por ser el sitio de mayor abrigo y donde, por consiguiente, las aguas alcanzan su máxima tranquilidad y donde existen esos fondos fangosos, de 3,00 metros de espesor. Tales circunstancias explican la presencia allí del hidrógeno sulfurado y esa tranquilidad es, por otra parte factor importantísimo, por sí principalmente y por ser causa también de la mayor elevación de temperatura, para favorecer el desarrollo de la acción química.
[Eduardo Cabello. Memoria sobre el estado de las obras del puerto de Vigo, 1927]

Por otra parte, el asunto de los fangos inquietó tanto a Odón de Buen que llegó al extremo de lanzar una predicción apocalíptica sobre el futuro de las rías a causa de las mareas rojas. Afortunadamente sin base.

Esa coloración roja que durante el verano invade las rías, es una de las causas principales de la putrefacción de los fondos. Y no basta para sanearlos ni la acción bacteriana, ni la de los animales invertebrados que en tales fondos viven. Y es seguro que la putrefacción irá avanzando, haciendo estériles las aguas para muchas especies que sólo visitan las zonas limpias, bien agitadas, con suficiente oxígeno, sin gases nocivos. Esas rías gallegas caminan, en su proceso de esterilidad, hacia la triste situación en que se encuentra, por ejemplo, el Mar Negro.
[Odón de Buen. Boletín de Pescas, nº3, 1916]

Muelle transversal del Puerto de Vigo. Fuente: Puertos del Estado.

Sepan ustedes que el muelle transversal siguió desmoronándose hasta 1917. Años después fue reconstruido y ampliado hasta alcanzar su imponente aspecto actual. No hay marea roja que pueda con él !

Documentos históricos como el ya citado de 1927, así como una carta al director del puerto de Huelva en 1919, demuestran que Eduardo Cabello se mantuvo en sus trece y defendió la teoría de que la descomposición del cemento se debió al exceso de gas sulfhídrico disuelto en el agua de aquella zona.

Como colofón, una reflexión final que me envió Beatriz Bruna sobre este relato vigués:

Lo que me parece muy destacable de toda esta historia es cómo él [Eduardo Cabello] se dio cuenta de la gran oportunidad que era para Vigo el que el IEO hubiese pensado en 1914 en montar aquí un Centro oceanográfico y la pérdida que suponía estar ya en 1916 y que no se atisbase ni la más mínima intención por parte de ninguna institución de poner los medios para ello, a pesar de los esfuerzos de Odón de Buen.

Cuando Eduardo Cabello se percata de la importancia de las investigaciones oceanográficas, y de sus múltiples aplicaciones, le resulta inconcebible esta falta de interés institucional y que no terminen de fructificar las negociaciones de Odón de Buen al respecto.

Es cuando, ya en 1917, decide involucrarse en el proyecto y solicita al Ministerio de Fomento los fondos para la construcción de un laboratorio oceanográfico en Vigo. Pero, para su enorme decepción, el Ministerio le deniega los fondos, y es cuando, según mi teoría, orquesta la solución a la que finalmente se llegó.

Se refiere con esto Beatriz a la instalación en 1917, en el antiguo pabellón de la Sociedad Española de Salvamento de Náufragos, del laboratorio oceanográfico de Vigo dependiente del IEO, gracias al apoyo de Eduardo Cabello.

Beatriz Bruna. Autor: M. Moralejo. Fuente: La Voz de Galicia (6-IX-18).

Durante el ciclo de conferencias Fórum 2018 organizadas por el Instituto de Estudios Vigueses, Beatriz Bruna presentó el 6 de septiembre una charla titulada «Eduardo Cabello, motor del Instituto Oceanográfico» a la que pude asistir y conocerla en persona. Aquel día publicó también La Voz de Galicia una entrevista con ella (6-IX-2018).

En cierto modo, el hundimiento del muelle y los acontecimientos posteriores aceleraron la fundación de dicho laboratorio.

Pero no me corresponde a mí contar esta historia: todos los detalles están en sus artículos de Efemérides del Puerto de Vigo, en particular en el Capítulo IX: Instalación en el Puerto de Vigo de un Laboratorio Oceanográfico.

Agradecimientos: a Uxía Tenreiro (IEO de Vigo) por las fuentes documentales y a Beatriz Bruna (Autoridad portuaria de Vigo) tanto por la documentación como por los valiosos comentarios sobre esta historia. Agradezco también al Faro de Vigo la consulta de la noticia de 1915 en la Hemeroteca.

Referencias:

-100 años investigando el mar. El Instituto Español de Oceanografía en su centenario (1914-2014). 500 pp. (2014).
-Cabello, E. Memoria sobre el estado de las obras del puerto de Vigo a 31 de diciembre de 1926 .— Vigo : Junta de Obras del Puerto , 1927.
-de Buen, O. Trabajos españoles de oceanografía: campaña del Hernán Cortés este verano. Boletín de Pescas 3: 2-9. Septiembre 1916.
-de Buen, O. Trabajos españoles de oceanografía: campaña del Hernán Cortés este verano (continuación). Boletín de Pescas 4: 1-6. Septiembre 1916.
-Efemérides del Puerto de Vigo. Números 39-50 (octubre 2016-septiembre 2017). Autoridad Portuaria de Vigo, archivo general del Puerto de Vigo). Autora: Beatriz Bruna. Disponible en Efemérides del Puerto de Vigo.

Medusas invertidas y constelaciones boreales

Imagen de Portada: Un arco celeste [Autora: Noa Táboas. Fuente: Ceos Galegos]

El 8 de noviembre se presentó en el ICM-CSIC de Barcelona el libro de divulgación «100 Secrets Dels Oceans«, escrito por Esther Garcés y Daniel Closa. Y allí estuve, primero porque Esther me avisó, y luego porque a mí también me emocionaría contar en una ocasión así con colegas y amigos entre el público.

Devoré los 100 secrets. Me recordaron a las entradas de un blog y resultan muy amenos porque van al grano (2 páginas por secreto). De momento solo está disponible en catalán pero no conocer bien la lengua (como es mi caso) no impide entenderlo, engancharse y disfrutar de los secrets dels oceans…empezando por el de su propio origen.

Lo que no sabía es que este viaje me iba a proporcionar además un nuevo tema para el blog. Y fue gracias a una visita al día siguiente (con mi colega Nagore Sampedro como guía) a las instalaciones del ICM.

Para ser exacto descubrí a nuestras protagonistas de hoy en la Zona de Acuarios y cámaras Experimentales (ZAE, CMIMA). Allí me permitieron grabar el siguiente vídeo (gracias a Maxi y a otra persona de cuyo nombre no me acuerdo, perdón!).

Junto al acuario había una ficha explicativa con el título «Cassiopea sp.»

La simbiosis entre algas e invertebrados marinos es un tema fascinante y el de hoy es un caso muy curioso, acompañado de un lío taxonómico de proporciones astronómicas resuelto este mismo verano.

Un par de medusas invertidas del género Cassiopea. Fuente: L’aquarium (Barcelona).

Cassiopea es un género de cnidarios que poseen fase de medusa en su ciclo de vida (escifozoos). Agrupa a unas 10 especies válidas mediante criterios genéticos y como han podido comprobar hacen algo muuuuy raro: están al revés. Por eso se les llama medusas invertidas.

El motivo de que estén cabeza abajo agitando los pies (perdón, umbrela hacia abajo, brazos orales y tentáculos arriba) es muy sencillo: almacenan algas endosimbiontes en sus brazos. De ahí su tono verdoso y el hecho de que necesiten luz para sobrevivir!

Este simpático comportamiento explica también su nombre.

En la mitología griega, Casiopea fue castigada por Poseidón quien la ató a una silla en una posición que al rotar la bóveda celeste deja a la pobre Casiopea cabeza abajo la mitad del tiempo.

La constelación de Casiopea. Fuente: La bitácora de Galileo.

Así, la constelación de Casiopea parece una M o una W cuando la silla está al revés.

La imagen de la portada es como el juego de ¿dónde está Wally? Descubrirán a Casiopea a la izquierda de la capilla, atravesada por la nube de la Vía Láctea y cabeza abajo!

Las algas producen nutrientes esenciales para Cassiopea (p.ej. glucosa y glicerol), por eso les gusta poco nadar y prefieren estar en el fondo patas pa’rriba. Su hábitat característico son los fondos tropicales poco profundos, arenosos o fangosos en zonas de manglares.

¿Y cuáles son las algas de Cassiopea? Perrito piloto para quien acierte. Les adelanto que son dinoflagelados y aquí van 3 opciones:

(A) Symbiodinium, (B) Zooxanthella, (C) Brandtodinium.

El término zooxantelas se aplica coloquialmente a todas las algas simbiontes de invertebrados marinos, sea cual sea su naturaleza (dinoflagelados, diatomeas, etc).

Pero proviene de un género concreto, Zooxanthella, creado por K. Brandt en 1881 para la especie Zooxanthella nutricula, un alga simbionte del radiolario Collozoum inerme, que resultó luego ser un dinoflagelado. Antes que él, otros investigadores como Haeckel y Hertwig habían examinado aquellas «células amarillas» en el s.XIX, pero creían estar ante estructuras del propio animal o algas parásitas.

Luego se publicaron nuevos géneros de dinoflagelados simbiontes como Philozoon y Zoorhabdella aislados de cnidarios y foraminíferos (Geddes 1882; Rhumbler 1909), todavía válidos en la actualidad aunque no se sepa nada más sobre ellos.

Para los que contestasteis (A) Symbiodinium. Fuente: PSD.

Pues bien. En 1962 H.D. Freudenthal describió a las algas de Cassiopea como un nuevo género de dinoflagelados dando nombre a la primera especie: Symbiodinium microadriaticum. 

Así que la opción correcta era (A) pero ya verán que la historia no es tan sencilla.

Symbiodinium es una Rock Starfamosa en el mundo entero por ser el alga simbionte en los arrecifes de coral, aunque pueden vivir también en forma libre. Si quieren saber más de ellas pueden revisar «la trilogía del coral».

Symbiodinium es imprescindible para Cassiopea (también para los arrecifes tropicales, cuyo blanqueamiento significa que pierden sus algas y mueren si no las recuperan a tiempo). La fase de pólipo no avanza a medusa (estrobilación) si Cassiopea no incorpora a Symbiodinium. Los pólipos obtienen las algas del medio natural, no las heredan.

Durante décadas se creyó que sólo existía una especie de Symbiodinium en huéspedes tan variados como foraminíferos, radiolarios, ciliados, moluscos y esponjas.

Pero a finales del s.XX llegó la biología molecular para poner orden y revelar hasta 8 grupos moleculares y subgrupos varios. Así, los Symbiodinium se denominaron en su mayoría siguiendo letras (de la A a la I), para etiquetar los grupos moleculares a falta de una descripción válida a nivel de especie.

Symbiodinium natans (colección CCVIEO del IEO de Vigo). Aislado por Rosa Figueroa en muestreos en las Islas Canarias. Fuente: F. Rodríguez.

Un antiguo error taxonómico lo complicó todo. 

La descripción de Symbiodinium de Freudenthal (1962) no era válida según el código internacional de nomenclatura en algas (Código Melbourne) porque no incluyó holotipo (ejemplar tipo de la especie que sirve para realizar su descripción científica).

Y esto fue así hasta que alguien describió correctamente una especie de Symbiodinium validando de paso al género. Tal cosa sucedió en 2009, con la publicación de Symbiodinium natans a partir de una muestra de plancton en Tenerife (Hansen & Daugbjerg).

Y para complicarlo aún más en 2014 (Probert y col.) describieron un nuevo género de algas simbiontes, Brandtodinium (en honor a K. Brandt), para aclarar que los radiolarios poseen dinoflagelados distintos. Para mí que estaban hartos de tanto lío de nombres pero su Brandtodinium era al fin y al cabo la Zooxanthella nutricula descrita por Brandt en 1881.

Ya les dije que no era sencillo, pero por fin alguien ha desenredado todo este entuerto (de momento).

Filogenia molecular con los nuevos géneros de dinoflagelados simbiontes relacionados con Symbiodinium. Fuente: LaJeunesse y col. (2018).

LaJeunesse y col. (2018) publicaron en agosto un extenso trabajo en el que describen que los clados moleculares de Symbiodinium son en realidad géneros distintos.

El clado A sigue siendo Symbiodinium porque contiene a la primera especie válida descrita: S. natans (y también a S. microadriaticum, simbionte de Cassiopea).

Pero otros 6 clados moleculares han pasado ahora a tener nombres que recuerdan a elementos químicos de la tabla periódica: Breviolum, Cladocopium, Durusdinium, Effrenium, Fugacium y Gerakladium.

Todos comparten algo en común, pertenecer al orden taxonómico de los Suessiales. Además, LaJeunesse aporta un dato muy interesante: la antigüedad de estos dinoflagelados (según relojes moleculares) data del período Jurásico, coincidiendo con la rápida diversificación y crecimiento de los arrecifes de coral después de la extinción masiva del Triásico…esa que llevó a los dinosaurios a dominar la Tierra.

Y los dinoflagelados simbiontes como Zooxanthella nutricula, que pertenecen a otro orden distinto (Peridiniales), se incluyen en dicho género creado por K. Brandt en 1881, que sigue siendo válido a pesar de tanto zarandeo.

Referencias:

-Brandt K. Ueber das Zusammenleben von Thieren und Algen. Verhandlungen der Physiologischen Gesellschaft zu Berlin 1881-1882: 22-26 (1881).
-Freudenthal H.D. Symbiodinium gen. nov. and Symbiodinium microadriaticum sp. nov., a zooxanthella: Taxonomy, life cycle, and morphology. J. Protozool. 9:45–52 (1962).
-Geddes P. Further researches on animals containing chlorophyll. Nature 25:303-305 (1882).
-Hansen G. & Daugbjerg N. Symbiodinium natans sp. nov.: A ‘‘free-living’’ dinoflagellate from Tenerife (Northeast-Atlantic Ocean). J. Phycol. 45:251–263 (2009).
-LaJeunesse T. y col. Systematic Revision of Symbiodiniaceae Highlights the Antiquity and Diversity of Coral Endosymbionts. Curr. Biol. 28:1-11 (2018).
-Probert I. y col. Brandtodinium gen. nov. and B. nutricula comb. nov. (Dinophyceae), a dinoflagellate commonly found in symbiosis with polycystine radiolarians. J. Phycol. 50:388-399 (2014).
-Rhumbler L. Die Foraminiferen (Thalamophoren) der Plankton-Expedition. Ergebnisse der Plankton-Expedition der Humboldt-Stiftung 3(L.C.): 1-311 (1909).