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El mar es una sopa de virus

¿Qué distingue a un ser vivo de un objeto inanimado?

El análisis de su composición atómica nos sacaría de dudas pero no explica cuándo y por qué surge la vida.

La naturaleza del mundo según el premio Nobel de Física Frank Wilczek (Crítica, 2016).

Los átomos no albergan un soplo de vida. Tampoco las partículas subatómicas, un conjunto diverso y alucinante, terra incognita para biólogos e infinito campo de estudio para físicos como Frank Wilczek.

Aún así, no dejo de imaginar que existe alguna conexión entre la vida y el comportamiento y la energía de todas esas partículas que hemos descubierto en el último siglo gracias a inventos como el Gran Colisionador de Hadrones del CERN.

Resulta intrigante pensar cómo esas partículas y átomos se organizaron en moléculas cada vez más complejas y abundantes, hasta el punto de trascender de una sopa salada para aislarse del medio y organizarse en células primitivas.

Con ellas multiplicaron su crecimiento y la existencia por todo el planeta replicadas en nuevas copias según el manual de instrucciones de sus ácidos nucleicos (al comienzo quizás ARN y luego ADN).

La supervivencia de las primeras formas de vida dependía de los recursos inertes de un planeta desolado. Después se diversificaron y algunas se especializaron en conseguir energía a partir de otros seres vivos e incluso reproducirse gracias a ellos.

Las características que definen a la vida son muchas, pero en todas ellas las células son la unidad básica de los tres reinos de los seres vivos: arqueas, bacterias y eucariotas.

Por debajo del nivel de organización celular están los virus, justo en la frontera entre un ser vivo y un pedrusco. “Partículas subatómicas” de la biología que no llegan a células ergo no están vivos.

Los virus carecen de metabolismo propio: son agentes infecciosos incapaces de crecer o reproducirse fuera de una célula. En fase extracelular (virión) son inertes y constan de ácidos nucleicos (ADN o ARN) y una cubierta de proteínas. Cuando infectan una célula cobran vida a expensas del huésped, condenado a una cuenta atrás en la que fabricará y liberará nuevos virus, a la espera de otro ciclo de infección.

Son extremadamente resistentes y se han llegado a aislar virus viables (Mollivirus sibericum) con 30.000 años de antigüedad en el permafrost siberiano.

Biomasa relativa y abundancia de procariotas, protistas y virus en el océano. Fuente: Suttle y col. (2007)

En el medio marino los virus pueblan por millones cada mililitro de agua (15 veces más que las bacterias y arqueas). Correlacionados con la productividad marina, son más abundantes en los primeros 250 metros, disminuyendo desde la costa hacia el océano abierto.

Los virus representan el 94% de las partículas con ácidos nucleicos y sólo el 5% de la biomasa total por su pequeño tamaño (<0.2 micras). Sin embargo, existe una minoría de virus gigantes que pueden ser visibles al microscopio óptico y superar a las bacterias en tamaño (0.2-1.5 micras) y longitud del genoma (>200 kb).

Emiliania huxleyi y el virus gigante EhV-86. Autor: Michaelson et al (2010). Fuente: Trends in Plant Science

Entre los virus gigantes hay ejemplos que afectan a eucariotas (incluyendo a microalgas como Emiliania huxleyi, Micromonas pusilla, Phaeocystis, Aureococcus y Chlorella) y bacteriófagos (virus que infectan sólo a procariotas: Prochlorococcus marinus).

La mayoría de virus marinos en forma libre se consideran infecciosos, aunque por precaución se les suele denominar “partículas como virus” (VLP en inglés: Virus Like Particles).

Una vez infectan al huésped, los virus pueden desarrollar un ciclo lítico (en el que destruyen al hospedador después de reproducirse) o lisogénico (recombinándose con el ADN del hospedador) donde se mantienen inactivos como prófagos y pueden reproducirse en las células lisogénicas hasta que un cambio ambiental active la fase lítica. Esto resulta muy útil como estrategia de supervivencia y reproducción cuando el hospedador se torna escaso en el medio.

Cuanto más leo sobre los virus más pienso en el mar como una sopa de bacterias y algas infectadas que revientan por doquier, mientras que el resto del plancton se aprovecha de sus restos para crecer…

NOTA CURIOSA: los virus también son estrategas de la r y de la K

Las especies oportunistas (de crecimiento rápido y grandes oscilaciones en su población) se denominan en ecología estrategas de la r, y las especialistas (menor crecimiento y poblaciones en equilibrio), son de la K. En el típico ejemplo de colonización de un nuevo sustrato, los oportunistas (r) se adelantan en los terrenos vírgenes mientras que los especialistas (K) les comen la tostada a medida que madura el ecosistema…

La enfermedad de la coliflor que afecta a peces como este pobre, es producida por virus del género Caulimovirus (CaMV). Fuente: Reefnation

Pues bien, virus y huéspedes coexisten a lo largo de un rango continuo de estrategas r y K. Muchos virus se pueden considerar oportunistas, con tiempos cortos de infección y muy destructivos (líticos). Tal es el caso, aparentemente, de la mayoría de los virus que infectan bacterias, microalgas y protistas en general.

Durante proliferaciones monoespecíficas de Emiliania huxleyi, Phaeocystis globosa o Heterosigma akashiwo se han llegado a identificar altas proporciones de células infectadas en la población.

Ello revela que los virus pueden provocar, en ocasiones, elevadas mortalidades y el colapso de blooms de fitoplancton.

En cambio, a medida que aumenta la complejidad de los huéspedes (invertebrados, peces y mamíferos marinos), los virus estrategas de la K se vuelven dominantes, asociados de forma estrecha y no virulenta a su huésped, con mortandades esporádicas altas.

Se calcula que los virus pueden transformar hasta el 26% del carbono fijado en fotosíntesis en materia orgánica disuelta por la lisis celular del plancton marino. Esto supone un impacto potencial en el clima del planeta a través de la “bomba biológica“: la capacidad del océano profundo para capturar el carbono de la atmósfera gracias a la materia orgánica particulada que sedimenta de la superficie.

Teóricamente el efecto de la actividad viral aumentaría la eficacia de la bomba biológica al 1) retener más nutrientes (materia orgánica disuelta rica en nitrógeno y fósforo) que estimularían la productividad primaria en las capas superiores del océano y 2) aumentar la sedimentación relativa de carbono (materia orgánica particulada: organismos infectados y restos de paredes celulares).

Los virus transportan una mochila genética diversa. El genoma de los virus codifica muchos genes implicados en la producción de la nueva generación de viriones a cargo del huésped, pero también se encuentran genes relacionados con otras funciones (síntesis de vitaminas, respuesta al estrés, motilidad, quimiotaxis, etc), que pueden beneficiar al huésped antes de la lisis celular.

Myovirus P-SSM2 (A, B) y P-SSM4 (C,D), los mismos que afectan a Prochlorococcus. Las barras indican 100 nm. Autor: Sullivan y col. (2005). Fuente: OPENi

En el caso de los fagos que infectan cianobacterias (Synechococcus y Prochlorococcus) se ha descubierto algo excepcional: genes fotosintéticos !! Los daños intracelulares asociados a la infección viral provocan un descenso en la actividad fotosintética del huésped y se piensa que dichos genes servirían para mantener la maquinaria fotosintética del “muerto viviente” el tiempo justo para terminar con éxito el ciclo lítico produciendo nuevos fagos.

Lindell y col. (2004) los secuenciaron y situaron en un árbol filogenético, y descubrieron que los genes fotosintéticos de los fagos de Synechococcus y Prochlorococcus se alineaban con los de sus respectivos huéspedes. Proceden de ellos.

En el caso de Prochlorococcus, los genes del fago se repartían entre distintos grupos genéticos de Prochlorococcus, lo que sugiere intercambios múltiples entre huésped y fago.

Se trata de un hallazgo fascinante…dichos genes fotosintéticos pueden transmitirse entre las poblaciones del huésped dada la existencia de recombinación genética entre los fagos y el ADN del huésped. Su transferencia y adquisición (así como la de otros genes relacionados con múltiples funciones), podrían ser una fuente de riqueza genética, contribuyendo a modelar los nichos ecológicos que ocupan diferentes especies o ecotipos adaptados a distintas condiciones de luz como en el caso de Prochlorococcus.

Referencias:

-Lindell D y col. Transfer of photosynthesis genes to and from Prochlorococcus viruses. PNAS 101:11013-018 (2014)
-Sime-Ngando T. Environmental bacteriophages: viruses of microbes in aquatic ecosystems. Front. Microbiol. 5; doi: 10.3389/fmicb.2014.00355 (2014)
-Sullivan MB y col. Three Prochlorococcus cyanophage genomes: signature features and ecological interpretations. PLoS Biol. 3(5): e144; doi: 10.1371/journal.pbio.0030144 (2005)
-Suttle CA. Marine viruses — major players in the global ecosystem. Nature Rev. Microbiol DOI: 10.1038/nrmicro1750 (2007)
-Wilhelm SW y col. A Student’s Guide to Giant Viruses Infecting Small Eukaryotes: From Acanthamoeba to Zooxanthellae. Viruses 9 (46); doi:10.3390/v903004 (2017)

Las algas suicidas

Envejecer y morir forma parte del ciclo de vida que heredamos de nuestros antepasados y que evoluciona de forma distinta en cada especie por la selección natural. Ambos conceptos resultan familiares en seres pluricelulares, pero no son sencillos de entender en microorganismos unicelulares. Por ejemplo el fitoplancton. ¿Las microalgas envejecen? ¿cuándo y por qué se mueren?

Cultivo de la diatomea Ditylum brightwellii. Autor: F. Rodríguez

Hablamos de fitoplancton senescente cuando sus poblaciones se deterioran en condiciones desfavorables, a menudo después de una proliferación que agota los nutrientes. En el laboratorio también observamos células y cultivos “viejos”, con alteraciones en su aspecto normal, color o tamaño, que no se dividen y languidecen o colapsan de repente.

Más allá de esto, que pueden ser “artefactos” de laboratorio, hasta hace pocos años se creía que el fitoplancton era casi inmortal. En teoría podía dividirse hasta el infinito y las pérdidas en el medio natural se explicaban por depredación y/o sedimentación.

Esto, que puede ser cierto para las diatomeas, no funciona tan bien en otros grupos del fitoplancton y para ajustar balances en el ecosistema suelen utilizarse expresiones como “autolisis”, “muerte natural” o “pérdidas internas” que no explican causas ni mecanismos.

En cultivos y en el medio natural se observan colapsos masivos después de proliferaciones (p.ej. de cianobacterias y dinoflagelados) y entre las razones biológicas suelen citarse infecciones por virus, bacterias o parásitos.

Sin embargo, a estos factores se ha unido en la última década el descubrimiento de que el fitoplancton puede “suicidarse” mediante muerte celular programada (MCP). ¿Pero qué sentido tiene autodestruirse?

Las diferentes enzimas de la familia de las caspasas (C), paracaspasas (PC) y metacaspasas (MC) en los reinos de la vida. Sólo faltan las Archaeas, que también tienen actividad caspasa. Fuente: Vercammen y col. (2007)

La MCP se describió hace casi un siglo en plantas como un mecanismo esencial para desarrollar y “esculpir” el organismo, diferenciando estructuras y funciones. Un ejemplo clásico de MCP es la caída de las hojas en otoño.

La MCP es una nueva expresión génica en la célula que activa un programa de autodestrucción mediado generalmente por enzimas proteasas (de la familia de las caspasas, metacaspasas, paracaspasas, etc). Dichas enzimas, relacionadas entre sí, están presentes en todos los reinos de la vida.

Cada una de nuestras células tiene la capacidad de apretar el botón rojo y saltar por los aires !! y mejor que así sea.

El estudio de la MCP en células animales se inició después de su descubrimiento en plantas, y ha progresado más por la relación entre el cáncer y los fallos en la MCP que permiten el crecimiento celular descontrolado en tejidos y órganos dañando su funcionamiento.

Cuando hablamos de muerte celular hay que distinguir entre necrosis y apoptosis, siendo ésta una manifestación morfológica de MCP.

Célula apoptótica. Autor: Steve Gschmeissner. Fuente: Pinterest

La necrosis es una muerte celular “desordenada”, no implica mecanismos genéticos, sólo la pérdida de integridad celular por un estrés insoportable. En cambio, la apoptosis es un proceso ordenado que comporta una serie de cambios morfológicos (fragmentación del ADN, disminución del volumen, formación de cuerpos apoptóticos) consecuencia de la MCP.

Existen otras manifestaciones de MCP como la paraptosis, producida por señales moleculares pero sin intervención de caspasas, que ocurre p. ej. en el cocolitofórido Emiliania huxleyi.

La MCP tiene sentido altruista en un sistema multicelular donde la muerte de células individuales otorga un beneficio para el sistema, bien aniquilando células infectadas, o liberando nutrientes que pueden absorber otras células, manteniendo la homeostasis celular (equilibrio entre división y muerte), regulando cambios ontogenéticos (diferenciación celular y desarrollo de órganos y sistemas), etc.

Poco o nada de esto parece aplicable al fitoplancton… 

Si los individuos de una población no comparten parentesco cada célula es “el sistema” y es inútil inmolarse (por no decir otra cosa) sin una recompensa genética evidente. El parentesco entre células cercanas es poco probable en poblaciones diluidas en el medio natural, excepto en el caso de especies formadoras de cadenas y colonias, o de proliferaciones masivas dominadas por una línea clonal. Dicha situación no parece habitual en el medio acuático y la mayoría de estudios indican que la variabilidad genética se mantiene elevada en las proliferaciones de fitoplancton.

La cuestión es si esas diferencias genéticas son más importantes que las adaptaciones que benefician al grupo y que pueden justificar comportamientos aparentemente altruistas. Al fin y al cabo todos son la misma especie.

La teoría de que la selección puede actuar a múltiples niveles en el fitoplancton (genes, individuos, grupos, especies y conjuntos de especies) es atractiva y significa que los individuos pueden interactuar entre sí contribuyendo a una mejor adaptación del grupo.

Parece lógico que sea así y no que las poblaciones de fitoplancton consten de entes aislados que ni compiten ni interactúan entre sí, como las piedras.

Incluso las bacterias disponen de comportamiento social: la “percepción de quorum“, que regula la expresión génica en función de la densidad de la población. El fitoplancton no va a ser menos.

La vida microbiana no es tan asocial como creíamos. De hecho se ha descubierto la existencia de “comunicación” entre los reinos procariota y eucariota. En concreto entre bacterias del género Sulfitobacter que estimulan la división celular de la diatomea Pseudo-nitzschia multiseries con la que están asociadas (Amin y col. 2015).

Los biofilms bacterianos favorecen la supervivencia y el crecimiento a través una diferenciación celular, mejorando la adaptación al medio. Con el mismo objetivo, los ciclos de vida del fitoplancton son harto complejos e incluyen fases con diferenciación celular, formación de colonias, etc.

Trichodesmium spp. Autora: Dolors Blasco (Leg 6 Malaspina; Océano Pacífico)

En 2004, Berman-Frank y col. descubrieron la existencia de MCP en la cianobacteria Trichodesmium spp., fijadora de nitrógeno y formadora de extensas proliferaciones en aguas tropicales y subtropicales.

Este organismo podría usar la MCP como estrategia para liberar fragmentos pluricelulares de las colonias (hormogonios), que actúan como dispersoras de la población, en condiciones desfavorables (limitación por hierro y fósforo, exceso de luz y estrés oxidativo).

Curiosamente, las metacaspasas se han detectado en cianobacterias marinas coloniales fijadoras de nitrógeno como Anabaena, Trichodesmium y Nostoc, pero no en géneros abundantes y cosmopolitas (aunque no formen blooms), como Prochlorococcus o Synechococcus, que han debido perderlas a lo largo de la evolución.

Entre el fitoplancton eucariota se han encontrado metacaspasas en las líneas evolutivas roja y verde: diatomeas (Thalassiosira), cocolitofóridos (Emiliania), dinoflagelados (Peridinium, Amphidinium, Symbiodinium), clorofíceas (Dunaliella), etc.

Quizás la MCP sea también una desafortunada consecuencia de la existencia de metacaspasas, que cumplen importantes funciones en la transición entre fases del ciclo de vida (de células vegetativas a formas de resistencia o fases sexuales), donde se lleva a cabo la destrucción controlada de ciertos componentes celulares.

Por otro lado, si las metacaspasas caen en manos del enemigo tienes un problema…!!

Emiliania huxleyi. Autor: Sergio Seoane

El cocolitofórido Emiliania huxleyi forma proliferaciones masivas en la superficie del océano que a menudo son infectadas y aniquiladas por virus.

Se conocían muchos virus específicos de E. huxleyi pero lo que no se supo hasta Bidle y col. (2007), es que “secuestran” y ponen a su disposición las metacaspasas de Emiliania como parte de su estrategia de replicación.

El cuento dice así: el enemigo (virus EhV1) roba las armas del castillo (maquinaria genética) y lo revienta desde dentro (activando MCP y la síntesis de metacaspasas). Por supuesto, después de vaciar la despensa y replicarse a sus anchas.

Y la moraleja es: “la expresión y activación de las metacaspasas en cada clon de E. huxleyi determina la susceptibilidad frente a la infección del virus”.

Si te gustó esta entrada puedes votar a “Fitopasión” en la categoría de medioambiente de los premios Blogs20minutos. –El plazo finaliza el 10 de marzo– Muchas gracias !!!

Referencias:

-Amin, S.A. et al. Interaction and signalling between a cosmopolitan phytoplankton and associated bacteria. Nature 522:98-101 (2015).
-Berman-Frank, I. y col. The demise of the cyanobacterium, Trichodesmium spp., via an autocatalyzed cell death pathway. Limnol. Oceanogr. 49: 997–1005 (2004).
-Bidle, K.D. & Falkowski, P.G. Cell death in planktonic, photosynthetic microorganisms. Nature Rev. Microbiol. 2: 643–655 (2004).
-Bidle K.D. y col. Viral activation and recruitment of metacaspases in the unicellular coccolithophore Emiliania huxleyi. PNAS 104:6049-54 (2007).
-Franklin D.J. y col. What is the role and nature of programmed cell death in phytoplankton ecology? Eur. J. Phycol. 41:1-14 (2007).
-Vercammen D. y col. Are metacaspases caspases? JCB 179:375-380 (2007).
-Von Dassow, P. & Montresor, M. Unveiling the mysteries of phytoplankton life cycles: patterns and opportunities behind complexity. J. Planton Res. 33:3-12 (2011).

 

Como el gato de Cheshire

 
Título de la imagen: “Todos los días sale el sol”
Emiliania huxleyi. Autor: Sergio Seoane.
1er premio Concurso Microfotografía Biomedicina 2011
http://www.ehu.es/SGIker/fotos/picture.php?/812/category/18

Al final sale el gato, pero primero lo primero.

Los únicos seres vivos que vemos desde el espacio son las algas, ¿cómo puede ser esto si necesitamos un microscopio para observarlas?

Las algas absorben y reflejan parte de la luz que reciben y esto cambia el aspecto del mar. Dependiendo de la abundancia y el tipo de células, el efecto que producen puede verse incluso desde el espacio, como en esta imagen del satélite MODIS, a 705 km. de altura en el golfo de Vizcaya.

Se trata de una proliferación de Emiliania huxleyi, un cocolitofórido del grupo de las algas primnesiofíceas. Sus células están recubiertas de placas de carbonato cálcico llamadas “cocolitos”. Emiliania forma densas proliferaciones en la superficie del océano, que llegan a alcanzar hasta 100.000 km2, aproximadamente el tamaño de Portugal…!

Los “cocolitos” de Emiliania reflejan la luz como si fuesen miles de diminutos espejos sumergidos en el mar…además, para fabricarlos Emiliania consume dióxido de carbono, aumentando la absorción en el océano de este gas con efecto invernadero.

En la imagen inferior podemos ver muchas células de Emiliania (las formas redondeadas de color dorado), donde algunas de ellas han perdido los cocolitos.

Emiliania huxleyi (vista a 400x)

Es como una sopa de letras en la que siempre se repite la “O”. Emiliania también tiene otra peculiaridad. Junto con los dinoflagelados, las primnesiofíceas son los grupos de algas que producen mayor cantidad de DMS (dimetilsulfuro).

Esta sustancia se oxida en la atmósfera y da lugar a partículas de aerosol que favorecen la condensación y formación de nubes. Esto también reduce el efecto invernadero ya que las nubes devuelven mayor radiación solar al espacio.

El gato de Cheshire (Alice in Wonderland, Disney, 1951)

Y llegamos por fin al gato de Cheshire, el famoso personaje de “Alicia en el País de las Maravillas”, que aparece y desaparece, dejando su sonrisa en el aire antes de perderse de vista…

En ecología, existe la teoría de la “Reina Roja”, personaje del mismo libro, que sirve para explicar lo que sucede entre un parásito/virus y su huésped, por ejemplo. Ambos disputan una carrera evolutiva en la que intentan superarse el uno al otro, sólo para seguir vivos…igual que la Reina Roja corre y corre para permanecer en el mismo sitio.

La teoría del gato de Cheshire (Frada et al. 2008) para Emiliania describe lo siguiente:
las células que forman cocolitos son inmóviles y sufren el ataque de un virus específico,
que las destruye y puede ocasionar el final de las proliferaciones.
Cuando el ataque del virus es intenso, Emiliania se transforma en células más pequeñas que pueden nadar y no forman cocolitos…éstas células son inmunes al efecto del virus…!!

El gato de Cheshire desesperaba a Alicia con sus juegos…y cuando le condena a muerte la Reina Roja cortándole la cabeza, también la burla haciendo desaparecer antes su propia cabeza…

Emiliania, como él, también cambia de forma para ser invisible a su verdugo……Quién sabe! quizás en ese momento también podamos ver una sonrisa
bajo el mar…!!

Referencias:

-Frada M, Probert I, Allen MJ, Wilson WH, de Vargas C. The Cheshire cat escape strategy of the coccolitophore Emiliania huxleyi in response to viral infection. PNAS 105:15944-15949 (2008).