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Más respuestas sobre Trichodesmium

Mi opinión personal, señor Aronnax, es la de que hay que ver en esta denominación de mar Rojo una traducción de la palabra hebrea “Edom”, y si los antiguos le dieron tal nombre fue a causa de la coloración particular de sus aguas.
-Hasta ahora, sin embargo, no he visto más que agua límpida, sin coloración alguna.
-Así es, pero al avanzar hacia el fondo del golfo verá usted el fenómeno. Yo recuerdo haber visto la bahía de Tor completamente roja, como un lago de sangre.
-Y ese color ¿lo atribuye usted a la presencia de un alga microscópica?
-Sí. Es una materia mucilaginosa, de color púrpura, producida por esas algas filamentosas llamadas Tricodesmias, tan diminutas que cuarenta mil de ellas apenas ocupan el espacio de un milímetro cuadrado. Tal vez pueda verlas cuando lleguemos a Tor.
-No es ésta, pues, la primera vez que recorre el mar Rojo a bordo del Nautilus.
-No.

(Julio Verne, “20.000 Leguas de viaje submarino”)

 

Después de la entrada anterior no quería abandonar el asunto de la marea roja de Trichodesmium erythraeum en Canarias sin escribir sobre su ecología y aclarar que sus proliferaciones no suponen un peligro para las personas ni para la fauna marina. Ahora entraré a los detalles…

1) La ecología de T. erythraeum

Trichodesmium es un género de cianobacterias fijadoras de nitrógeno (diazótrofas), es decir, asimilan dicho elemento de la atmósfera (N2) al igual que hacen, p. ej., las bacterias simbiontes del género Rhizobium en las raíces de plantas leguminosas.

Se trata de uno de los principales fijadores de nitrógeno en el mar, con un papel destacado en los ciclos biogeoquímicos de los océanos por los nutrientes que liberan durante y al final de sus proliferaciones. Fijar nitrógeno atmosférico supone una ventaja competitiva para Trichodesmium en aguas oligotróficas (pobres en nutrientes) sobre la gran mayoría de organismos fotosintéticos que sólo asimilan nitrógeno disuelto en agua (p.ej. a partir de nitratos, amonio o urea).

La fijación de nitrógeno es posible gracias a una enzima nitrogenasa y dado que el oxígeno la inactiva, la fotosíntesis (productora de oxígeno) y la fijación de N2 deben estar separadas física (en células especializadas) y/o temporalmente (fotosíntesis diurna y fijación de N2 nocturna).

(a) Colonias de Trichodesmium, (b) La zona con los diazocitos, fijadores de nitrógeno, señalada por el paréntesis blanco (c) Tricomas de Trichodesmium: las zonas claras son aquellas que han consumido más reservas de carbono (d) Inmunolocalización de la proteína NifH asociada con la expresión de la enzima nitrogenasa, marcando los diazocitos (e) La zona homogénea entre las flechas indica también los diazocitos. Fuente: Fig. 2 de Bergman y col. (2013)

El caso de Trichodesmium es especial porque fija N2 durante el día en unas células denominadas diazocitos. La diferenciación temporal es sutil en este caso: sus tasas de fotosíntesis se reducen hacia el mediodía, mientras que aumentan las de fijación de nitrógeno. Así, Trichodesmium dispone de una fuente inagotable de nitrógeno y las limitaciones de nutrientes para su crecimiento vienen más bien del fósforo y el hierro.

El fósforo es escaso en la superficie del océano abierto, pero las colonias de Trichodesmium pueden migrar en la columna de agua gracias a vacuolas de gas que llegan a soportar presiones como las que reinan a 100-200 m de profundidad. En superficie las colonias asimilan (y acumulan) carbono y nitrógeno. Con dicho “lastre” de material de reserva se hunden y capturan el fósforo más abundante en profundidad.

A medida que su metabolismo consume las reservas acumuladas, las colonias de T. erythraeum se vuelven más ligeras y ascienden de nuevo a la superficie continuando así el ciclo de asimilación de nutrientes, fotosíntesis y fijación de nitrógeno.

T. erythraeum contiene grandes cantidades de hierro y se le supone muy eficiente a la hora de capturar dicho elemento, imprescindible además para la fijación de nitrógeno.

Pero el hierro es un elemento muy escaso en el océano que limita también la fotosíntesis. De ahí los famosos (aunque fallidos) experimentos de fertilización con hierro que pretendían aumentar la productividad del mar y contrarrestar de paso el calentamiento global (Ice Age I y II).

En los océanos ocurren fertilizaciones naturales de óxidos de hierro gracias al polvo del desierto depositado por la acción del viento. El efecto de la arena del Sáhara en Canarias se considera uno de los factores que contribuyen a las proliferaciones de Trichodesmium, tal como nos explicaba Nereida Rancel en la entrada anterior. Pero sus efectos se hacen notar en otras zonas mucho más remotas, al otro lado del Atlántico: en el Golfo de México. Pinchen si no en la siguiente animación de la NASA y alucinen cómo alcanzan dicha región las partículas de polvo del Sáhara.

La animación muestra el grosor de las partículas de aerosol entre 4-11 de julio 2016, destacando la capa de aire del Sahara que contiene el polvo del desierto (en naranja/marrón). Autor: NASA/GSFC. Fuente: The Weather Channel

Los aportes significativos de hierro en dicha región durante el verano, procedentes del polvo del Sáhara contribuirían a explicar los “blooms kilométricos” de Trichodesmium registrados en las costas de Florida desde los últimos 50 años. el polvo en suspensión también origina amaneceres y atardeceres brumosos en la región…

Asimismo, en el golfo de México ocurren cada año blooms de Karenia brevis, un dinoflagelado tóxico endémico en dicha zona del mundo. Sus proliferaciones tóxicas suelen teñir el mar y causan graves perjuicios para la fauna marina, actividades pesqueras y turísticas. Se conocen desde hace más de 60 años y suelen coincidir con proliferaciones de ¿imaginan quien? Sí, Trichodesmium erythraeum.

Karenia brevis: imagen al microscopio electrónico (Fuente: myfwc)
 y óptico (40X. Autor: F. Rodríguez)

De hecho varios estudios recientes argumentan que dicha coincidencia no es casual y establecen una estrecha relación entre ambos organismos.

Esta teoría fue propuesta por Walsh & Steidinger (2001) en un trabajo cuyo título parece una novela de intriga: Saharan dust and Florida red
tides: the cyanophyte connection“. 

Según dichos autores el nitrógeno atmosférico fijado por T. erythraeum sería liberado en el agua como amonio y nitrógeno orgánico disuelto (aminoácidos), aportando una nueva fuente de nutrientes para bacterias y microalgas, estimulando las proliferaciones de K. brevis en la región.

¿Y cómo de importantes son esas cantidades de nutrientes? Pues considerables. En un estudio reciente  (Lenes y col. 2010) usaron datos de blooms de T. erythraeum entre 1960-2008, estimando que los nutrientes aportados por sus colonias al ecosistema marino equivaldrían al 100% del nitrógeno y fósforo necesarios para desarrollar los blooms de K. brevis.

2) Las mareas rojas de T. erythraeum no son peligrosas.

Como hemos visto, en las costas de Florida las mareas rojas de Trichodesmium son un fenómeno habitual que sucede todos los años. Dado su aspecto los marineros anglosajones las conocían como “sea sawdust” (serrín marino). No están asociadas con la contaminación ni vertidos de origen humano, se trata de fenómenos naturales en la región. Llegan a ser visibles desde el espacio dado que se extienden a lo largo de varios kilómetros, y no se consideran nocivas porque nunca han originado efectos perjudiciales sobre la salud de las personas ni la vida marina.

Por este motivo Trichodesmium tampoco aparece en la lista de especies de microalgas y cianobacterias nocivas de la UNESCO que pueden consultar aquí.

No obstante, es cierto que los trabajos en cultivos y muestras naturales de varias especies de Trichodesmium (incluyendo T. erythraeum), demuestran que suelen producir toxinas. El perfil es variable según los estudios pero suele incluir microcistinas, al igual que muchas otras cianobacterias de agua dulce. Esto no supone un riesgo para la salud ni la fauna marina porque dichas toxinas no ocasionan daños por contacto directo con la piel. Las intoxicaciones por microcistinas y otras toxinas de cianobacterias sí son un riesgo para la salud cuando proliferan en aguas continentales usadas para la ganadería o el consumo de agua potable.

Las precauciones que debemos tomar con mareas rojas de cianobacterias como Trichodesmium surgen de que pueden ocasionar (en algunos casos) dermatitis, picores o escozor debido a niveles elevados de amonio en agua. Pero esto tampoco es exclusivo de Trichodesmium y puede suceder también con otras mareas rojas como p.ej. las de Noctiluca scintillans, un dinoflagelado heterótrofo no tóxico.

Clorofila detectada con el OrbView-2 SeaWIFS (1 agosto 2004), mostrando la corriente advectiva arrastrando las poblaciones de T. erythraeum desde la zona de afloramiento costero hacia las Islas Canarias. Fuente: Fig. 1C de Ramos y col. (2005)

En la región de Canarias no había registros de proliferaciones masivas de T. erythraeum hasta que en agosto de 2004 se observó mediante imágenes de satélite una proliferación en la costa noroccidental de África (Ramos y col. 2005). Alcanzó varias islas del archipiélago y los análisis de toxinas de dichos autores indicaron sólo la presencia de niveles bajos de microcistinas (0.1-1 μg/g peso seco).

Les citaré otro ejemplo con datos de toxinas. A lo largo de las costas de Brasil se registran habitualmente mareas rojas de Trichodesmium, asociadas con la corriente costera del Brasil que llegan a alcanzar 100 km de longitud.

A pesar de su extensión y frecuencia nunca se han registrado efectos negativos sobre la salud pública, excepto en un caso aislado de 1963 en la costa de Pernambuco (Satô y col. 1966). En un estudio reciente (Proença y col. 2009) analizaron las toxinas en muestras naturales de 2007 durante proliferaciones de T. erythraeum en las costas del Estado de Bahía, encontrando niveles bajos de análogos de saxitoxinas y microcistinas (9-300 μg/g peso seco), que creen podrían proceder, al menos en parte, de otras especies tóxicas presentes en el agua.

Dichos valores son mucho más elevados que los medidos en T. erythraeum en Canarias pero Proença y col. (2009) concluyeron que las proliferaciones de T. erythraeum no entrañaban riesgo alguno para la salud, por los motivos que explicábamos antes. La agencia medioambiental del Estado de Sao Paulo desaconseja habitualmente el baño en playas afectadas por mareas rojas de Trichodesmium, para evitar casos de dermatitis o exposición al aerosol marino de otras proliferaciones potencialmente tóxicas que puedan ocurrir asociadas a Trichodesmium.

En Canarias las medidas de precaución por parte de las autoridades locales han ido en el mismo sentido: la recomendación era no bañarse pero no han existido prohibiciones de acceso o baño en ninguna playa (El Día, 29-VII-2017), a diferencia de lo que ha sucedido en playas del Mediterráneo afectadas por proliferaciones de Ostreopsis, un dinoflagelado potencialmente tóxico que sí puede ocasionar molestias respiratorias por exposición al aerosol marino (enlace).

Costa de Punta del Hidalgo, al norte de la Isla de Tenerife. Autor: F. Rodríguez

La nota curiosa sobre Trichodesmium erythraeum proviene de estudios en regiones tropicales, donde varios autores sugieren que algunas de sus toxinas podrían estar relacionadas con la ciguatera o síntomas similares (Kerbrat y col. 2011), incluyendo a otras cianobacterias cercanas genéticamente como Hydrocoleum lyngbyaceum (Laurent y col. 2008).

Se trata sólo de una teoría basada sobre todo en estudios bioquímicos en cianobacterias y peces, pero podría plantear nuevas hipótesis de investigación en un tema como la ciguatera que preocupa en la actualidad en las Islas Canarias.

La conclusión es: como normal general ante una marea roja mientras no se identifique al organismo responsable, la precaución y desconfianza instintivas ante las manchas en el agua son siempre buenas consejeras y debemos evitar el contacto directo en la medida de lo posible hasta que ésta se disperse…

Referencias:

-Bergman B. y col. Trichodesmium–a widespread marine cyanobacterium with unusual nitrogen fixation properties. FEMS Microbiol Rev 37:286–302 (2013)
-Kerbrat AS y col. First Evidence of Palytoxin and 42-Hydroxy-palytoxin in the Marine Cyanobacterium Trichodesmium. Mar. Drugs 9:543-560 (2011)
-Laurent D. y col. Are cyanobacteria involved in Ciguatera Fish Poisoning-like outbreaks in New Caledonia? Harmful Algae 7:827–838 (2008)
-Lenes JM & Heil CA. A historical analysis of the potential nutrient supply from the N2 fixing
marine cyanobacterium Trichodesmium spp. to Karenia brevis blooms in the eastern Gulf of Mexico. J. Plankton Res. 32:1421-1431 (2010)
-Proença LAO y col. Screening the toxicity and toxin content of blooms of the cyanobacterium Trichodesmium erythraeum (Ehrenberg) in northeast Brazil. J Venom Anim Toxins incl Trop Dis. 15:204-215 (2009)
-Ramos AG y col. Bloom of the marine diazotrophic cyanobacterium Trichodesmium erythraeum in the Northwest African Upwelling. MEPS 301:303-305 (2005)
-Satô S. y col. On the mechanism of red tide of Trichodesmium in Recife north eastern Brazil, with some considerations of the relation to the human disease Tamandaré Fever. Trabhs Inst Oceanogr (Univ Recife) 5:7-49 (1966)
-Walsh, J. J. and Steidinger, K. A. Saharan dust and Florida red tides: the cyanophyte connection. J Geophys Res Oceans 106:11597-11612 (2001)
-Web: MOTE Marine Laboratory & Aquarium

Relato de una marea roja en Tenerife

El catamarán Bonadea 2. Fuente: BONADEA II

El pasado 13 de julio me llegó un comentario vía facebook de Alejandro Escánez, que trabaja en la actualidad con cefalópodos en su tesis doctoral y a quien conocí en el IEO de Canarias.

Alex compartía una curiosa imagen de agua de mar teñida de color rosado en el sur de Tenerife, preguntando si alguien tenía pistas sobre qué podía ser…descartando al Clipper de fresa y otras hipótesis igual de divertidas.

La muestra pertenecía al catamarán “Bonadea 2“, de la empresa BONADEA II, con sede en Playa de Las Américas, que organiza excursiones de avistamientos de cetáceos en el sur de Tenerife.

Aquí les dejo un enlace al vídeo de BONADEA II sobre la recogida de la muestra a primera hora de la tarde del 12 de julio. Inicialmente la botella tenía este aspecto, con unos calderones al fondo…

Y ahora vean el estado final de la misma muestra pocas horas después…

En los comentarios de facebook sugerimos un poco de todo pero no dimos con el organismo en cuestión e incluso se llegó a sospechar de algún contaminante vertido al mar. Para confirmar a ciencia cierta de qué se trataba era necesario observar una muestra al microscopio.

Y así fue como llegaron a su identificación Nereida Rancel y colaboradores, de la Universidad de La Laguna. Nadie mejor que la propia investigadora, a la que reitero mi agradecimiento por participar en esta entrada y explicarnos la naturaleza de esta marea roja.

Hablemos con ella pues !!

Nereida Rancel accedió amablemente a contestar varias cuestiones que transcribo aquí en su totalidad. La primera que le planteé fue una introducción personal sobre su formación y trayectoria científica:

“Mi nombre es Nereida Rancel, desde mayo del 2017 soy investigadora post doctoral del grupo de BOTMAR en la Universidad de La Laguna con la investigadora principal Dra. Marta Sansón (departamento de Biología Vegetal, Ecología y Fisiología Vegetal), donde estoy contratada con cargo a un proyecto de investigación. En 2004 me licencié en Biología especialidad Marina. Fue en el 2005 cuando comencé a investigar con macroalgas en este mismo grupo, donde obtuve la suficiencia investigadora en botánica marina en 2008, así como el DEA estudiando un alga roja llamada Pterocladiella melanoidea.

En el 2010, me contactó el Dr. Guillermo García Reina para ir a trabajar al Banco Español de Algas (BEA). Ese mismo año, realicé una estancia de formación en la Colección de microalgas y protozoos de la Universidad de Colonia (CCAC) en el grupo del Dr. Michael Melkonian, y fue en ese momento donde el Prof. Melkonian me propone ser alumna de doctorado de su grupo. Durante 5 años dividí mi trabajo y mi vida en la colección de microalgas del BEA (Gran Canaria) y mi tesis doctoral en Alemania. Dejé mi trabajo en la colección BEA en 2015, para centrarme en la escritura de la tesis y su defensa, y me mudé definitivamente a Colonia. El 30 de mayo de 2016 defendí mi tesis doctoral en la Universidad de Colonia que trataba de la filogenia, sistemática y evolución de cianobacterias (Nostocales).”

¿Cuándo y cómo te llegó la noticia de esta mancha en el mar?

La marea roja de Tenerife (15 de julio 2017). Autor: J. Reyes

“Fue en junio (tercera semana) cuando la noticia me llegó por mensajes de amigos, el grupo de BOTMAR llegábamos de realizar nuestro trabajo de campo en la Gomera. Era una circular que decía que se cerraban algunas playas con motivo de una macroalga tóxica. Al día siguiente la viceconsejera de medioambiente dio la noticia en los medios, se trataba de un Bloom de Trichodesmium erythraeum, el caso es que, a pesar de la noticia, la gente siguió especulando sobre si eran manchas de vertidos de emisarios (¡qué no digo que no haya un problema con los mismos!), sedimentos en el mar o incluso polen!

En las redes sociales pasaba algo parecido, fotos sobre qué podía ser…pero no habíamos podido observar la muestra al microscopio y la curiosidad nos invadía, seguro que entiendes a qué me refiero, jajajaja”

¿Fuiste tú misma a recoger las muestras? ¿dónde y cómo fue el muestreo?

“El sábado 15 de julio, fui a trabajar en la costa de Teno a los Gigantes en zodiac junto con la Dra. Marta Sansón y el Dr. Javier Reyes, la mancha abarcaba toda la costa, zonas más densas que otras. La morfología de la mancha recordaba a la de Trichodesmium, flotando y con aspecto pajizo…así que sin dudarlo cogí una muestra, y Javi sacó fotos y videos.

La recolección de muestras planctónicas tiene un protocolo con red de plancton entre otros, pero lamentablemente en ese momento no teníamos los utensilios necesarios…así que con un bote y mi mano la cogimos (jajajaja).

La marea roja de Tenerife (15 de julio 2017). Autor: J. Reyes

Llegamos del campo sobre las 6 de la tarde, aunque sospechábamos de qué se trataba, la curiosidad nos pudo…así que fuimos al departamento a mirarla al microscopio…y efectivamente seguía siendo Trichodesmiun erythraeum.”

¿Habías visto otras manchas parecidas antes? ¿Cómo la describirías?

“Pues sí, desde el 2004 las había visto desde la playa y leído sobre ellas en los periódicos, pero fue en el 2010, desde el BEA que la empezamos a observar cada verano aproximadamente…
La mancha está flotando en la superficie, tiene color marrón pajizo, y cuando la tocas se disipa, abriéndose…ahí es cuando puede observarse su similitud con las hebras de heno, pero en miniatura. (¡obviamente!).”

El responsable de la marea roja al microscopio: Trichodesmium erythraeum. Autor: J. Reyes

¿Cómo identificaste de qué organismo se trataba?

“Cuando se observa con detalle la superficie del agua donde están presentes se pueden distinguir pequeños agregados en forma de diminutas agujas, característicos de las colonias que forman. Cada filamento contiene una media de unas 100 células.

En el microscopio, esta microalga forma unas colonias filamentosas, con tricomas rectos en grupos cubiertos por un fino mucílago, presentan un color marrón rojizo, en este caso medía unos 6-8 micras de ancho, en los extremos atenuados células terminales alargadas e hialinas, o en los no atenuados, sólo con una célula terminal redondeada o estrechada, sin vainas firmes.

Imagen con más aumentos de Trichodesmium erythraeum. Autor: J. Reyes

Presentan aerocistes (vesícula cargada de aire que ayuda en la flotación) en el interior de las células, lo que le confiere capacidad para flotar y migrar con la columna de agua.
Igualmente había aprendido a reconocerla por sus caracteres morfológicos con el Prof. Melkonian y la Dra. Barbara Melkonian en el Banco Español de Algas en el 2011.”

¿Cuáles son los datos principales que nos puedes comentar sobre esta especie y de por qué colorean así el mar sus proliferaciones?

“Tal y como te comenté en otra pregunta, estas cianobacterias son marrón/rojizas y forman capas flotantes en la superficie. Existen estudios desde la NASA en las costas de Florida por un problema parecido, donde concluyeron (entre otros) que el afloramiento se ve favorecido por un incremento de hierro en el agua a causa del polvo del Sahara.

Lo que pasa en la zona de Canarias es que, en épocas de calima, donde el Alisio no sopla y las temperaturas son altas, se dan las condiciones perfectas para que se dé el afloramiento de Trichodesmium, pues la calima viene cargada de polvo del Sahara rico en hierro, como no hay viento se deposita en grandes cantidades en las costas canarias, que unido a la temperatura del agua en esta época del año forman un caldo de cultivo ideal para esta el afloramiento de esta cianobacteria. Después del afloramiento, las cianobacterias mueren, y las aguas lucen entre rojas y marrones durante un tiempo, liberan la ficoeritrina (pigmento rojo) al mar, tiñéndolo de rojo y los filamentos se quedan de color verde pues queda a la vista el pigmento verde (clorofila).”

¿Tiene algo que ver con tu trabajo en este momento, o si no, cuáles son tus intereses/proyectos actuales?

“En cierta manera sí, y no…mi contrato actual es para el estudio y análisis de distribución histórica y distribución actual de las especies Cystoseira abies-marina, Cystoseira tamariscifolia y Cystoseira mauritanica en la provincia occidental canaria para la toma de decisiones en la elaboración de sus planes de recuperación, pues este es otro problema de las costas canarias que requiere especial interés. Pero dado mi campo de especialización en algas, otro de mis intereses es el de la biodiversidad, filogenia, sistemática y evolución de cianobacterias…especialmente las Canarias, pues son un grupo de algas de alto interés por su capacidad de sintetizar toxinas y otros metabolitos secundarios, y hasta ahora un grupo bastante desconocido en nuestras islas, así que junto con la Dra. Marta Sansón y dos investigadores expertos en este campo, de la Universidad Internacional de Florida (Dr. Niclas Engene y la Dra. Ana Tronholm) estamos pidiendo proyectos para poder abrir esta interesante línea de investigación.”

Espero que les haya gustado esta entrevista tanto como a mí ! Nereida nos ha facilitado cantidad de información interesante que servirá para salir de dudas la próxima vez que alguien descubra otro fenómeno similar.

El Mar Rojo. Autor: NASA. Fuente: Earthweek

Por mi parte sólo querría añadir una curiosidad.

El Mar Rojo se cree que podría deber su nombre a las proliferaciones estacionales de esta misma cianobacteria. Los griegos conocían a dicho mar como “Erythra Thalassa” (literalmente Mar Rojo).

Pero esto no pasa de ser una hipótesis. Además, la descripción del color en los textos de la antigua Grecia era distinta a la actual ya que ésta difiere según la cultura.

Por eso, aunque los antiguos griegos veían los colores igual que nosotros, ellos no usaban el azul para hablar del cielo o el mar. El poeta Homero describía el mar como púrpura, blanco o del color del vino. Lo aprendí leyendo “El ojo desnudo” (Antonio Martínez Ron, 2016). Y si están interesados encontrarán una discusión detallada sobre el término “Mar Rojo” en Abarim Publications. Hasta la próxima entrada !

Agradecimientos:

A la empresa Bonadea II por acceder a compartir imágenes e vídeos en esta entrada, a Álex Escánez por darme a conocer el fenómeno y especialmente a Nereida Rancel y Javier Reyes por la entrevista y el material gráfico, respectivamente.