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El dinoflagelado del saco

El 8 de abril de 1940 los ejércitos de Hitler lanzaban una ofensiva sobre la costa noruega, atacando primero Oslo y Trondheim e invadiendo luego todo el país. Fue el comienzo de 5 años de ocupación nazi…

Scrippsiella trochoidea. © Karl Bruun. Fuente: Algaebase

Aquella situación la sufrió en primera persona el biólogo marino Trygve Braarud, dedicado al estudio del fitoplancton en la Universidad de Oslo. Braarud trabajaba en aquel momento con el género de dinoflagelados Peridinium, con especies como P. trochoideum (hoy Scrippsiella trochoidea).

Enrique Balech le pidió muestras para su estudio pero Braarud no pudo enviárselas por culpa de aquellas circunstancias (algo que sí pudieron atender otros colegas como Guillard y Sousa e Silva). Décadas después, en 1974, Balech redescribió el género Protoperidinium para incluir las especies marinas mezcladas antes en Peridinium junto a organismos de agua dulce.

Protoperidinium divergens. © Skaphandrus. Fuente: Historical illustrations

El género Protoperidinium lo creó R.S. Bergh en 1881 y Balech lo redefinió como exclusivamente marino en base a criterios morfológicos comunes (diseño y número de las placas de celulosa) que no observaba en las especies de aguas continentales.

Protoperidinium no realiza fotosíntesis, se alimenta de otros microorganismos por lo que podemos considerarlo un género de animalillos microscópicos.

Los dinoflagelados heterótrofos pueden comer muchas cosas, desde bacterias, microalgas (incluyendo dinoflagelados) a huevos, larvas de zooplancton e incluso los pellets fecales de éste. Capturan el alimento usando 3 estrategias básicas: 1) ingestión directa, 2) usando un pedúnculo o 3) mediante una estructura retráctil a modo de “saco”: el palio.

Esa estrategia es la que utiliza Protoperidinium y es la que le permite alimentarse de presas mucho mayores que él, incluso hasta 10 veces más grandes !!

Los dinoflagelados que ingieren directamente a sus presas lo suelen hacer por zonas concretas, por ejemplo el sulco, una “rendija vertical” en la parte ventral de la célula.

Dinoflagelados con distintos tamaños de sulco: una posible adaptación para ingerir presas de mayor tamaño. Fuente: Jeong y col (2010)

Obviamente eso limita el tamaño máximo de lo que comen. Aunque hay excepciones: Fragilidium se deforma y separa sus placas para abarcar presas mayores que él.

Otros dinoflagelados como Prorocentrum parecen tener distintas “bocas” y consiguen alimentarse de varios organismos a la vez por medio de diferentes suturas en la célula.

Pero la regla general es que sólo aquellos equipados de un pedúnculo o el palio pueden alimentarse de seres de mayor tamaño.

Y pueden atacar en grupo…

Hace varios años publiqué una entrada con vídeos de Protoperidinium alimentándose de otro dinoflagelado (Tripos fusus), y 3 de ellos arrastrando juntos lo que parecía un huevo de zooplancton. Una lectora llamada Laura me preguntó hace unos días por este asunto y su comentario motivó que escribiese esta entrada, así que muchas gracias por seguir el blog y participar con vuestros comentarios !

Aquí van tres nuevos vídeos de Protoperidinium, pertenecientes a aquellas muestras de otoño de 2013, donde le podemos observar solito y con presas (dinoflagelados en este caso)…

Cuando localiza una posible presa, Protoperidinium la merodea con una especie de danza en espiral que indica que está preparándose para desplegar el palio. Pero justo antes de eso “pesca” a su presa extendiendo un filamento en el extremo de un filopodio (una delgada proyección de su citoplasma).

Protoperidinium spinosum alimentándose de una diatomea tubular. (MB) es la cesta microtubular que comunica con el palio. Fuente: Jacobson & Anderson (1992).

El palio es un tipo de pseudópodo (lamelipodio) que consiste en una prolongación laminar del citoplasma dotada de una intrincada red de canales y vesículas.

En la zona media de la célula de Protoperidinium existe una estructura ovalada (“cesta microtubular”, según Jacobson & Anderson 1992), desde la que se proyecta el palio, y cuyo contenido citoplasmático (o “palioplasma” mejor dicho) es continuo entre ambos.

¿Por dónde sale al exterior el palio? pues por la zona del sulco aunque éste, como el resto de la superficie de Protoperidinium, está tapizado de placas.

Pero una de ellas, la placa sulcal media, hialina y muy delgada, es la candidata a permitir las idas y venidas del palio.

Sobre dicha placa el propio Balech se aventuraba en 1974 a comentar que podría desconectarse de las demás para permitir la salida del pseudópodo (el palio).

Él mismo añadía que sólo conocía dicha forma de alimentación en Peridinium (citando el divertido nombre de Peridinium gargantua) pero que hasta la fecha nunca la había observado en Protoperidinium.

Protoperidinium depressum (Dn) alimentándose de una cadena de diatomeas (Dt) usando el palio, en la fase inicial (A) y avanzada donde extiende el palio a lo largo de su presa. Autor: D. M. Jacobson (1987). Fuente: American Journal of Botany

La mayoría de las presas de Protoperidinium suelen ser diatomeas (aunque también, como hemos visto, puede alimentarse de otros dinoflagelados), a las que digiere extracelularmente tras envolverlas en el palio como quien empaqueta su bocadillo en plástico transparente !!

Los contenidos celulares de la presa son digeridos mediante enzimas, succionados y transportados hasta la cesta microtubular en el centro de la célula.

Cuando todo finaliza el palio se retrae liberando los restos sin digerir, como las frústulas silíceas de las diatomeas. El proceso entero de alimentación puede durar entre 5 y 30 minutos.

Y los hay con digestión más lenta. Géneros cercanos a Protoperidinium como Oblea se han llegado a observar dale que te pego hasta 2 horas !!

Referencias:

-Balech E. El género “Protoperidinium” Bergh, 1881 (“Peridinium” Ehrenberg, 1831, partim). Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia” Instituto Nacionale de Investigacion de Ciencias Naturales, Hidrobiologia 4(1): 1-79 (1974)
-Jacobson DM & Anderson DM. Ultrastructure of the feeding apparatus and myonemal systema of the heterotrohic dinoflagellate Protoperidinium spinulosum. J. Phycol. 28: 69–82. (1992)
-Jeong HJ, Yoo YD, Kim JS, y col. Growth, feeding and ecological roles of the mixotrophic and heterotrophic dinoflagellates in marine planktonic food webs. Ocean Sci. J. 45:65-91 (2010)

Jugando a la ruleta rusa

Hoy trataremos de parásitos de microalgas y de su estrategia para infectarlas. Pero antes les hablaré de otro parásito cercano genéticamente. El responsable de la malaria en humanos: Plasmodium.

Plasmodium falciparum (fase gametocito, en azul), entre glóbulos rojos de la sangre. Autor: M. Llinás. Fuente: Penn State University

Plasmodium es un género de protistas heterótrofos (Alveolata, phylum o subphylum Apicomplexa) que infecta animales (mamíferos, reptiles y aves), usando como vectores a varios géneros de mosquitos (Culex, Aedes, Anopheles, etc).

Los Apicomplexa son endoparásitos que comparten un ancestro común con los dinoflagelados. Poseen un plástido modificado (apicoplasto) que ha perdido los pigmentos y su función fotosintética original.

El apicoplasto cumple tareas esenciales en el metabolismo de Plasmodium y ofrece una diana específica para tratamientos contra la malaria.

En 2008 Moore y col. publicaron en Nature la descripción de Chromeria velia, una especie fotosintética más próxima a Apicomplexa que a los dinoflagelados.

Chromera velia. Fuente: NCMA

La sorpresa fue que su cloroplasto carecía de clorofilas c (típicas de protistas en la línea evolutiva roja) y poseía como carotenoide principal un isómero de isofucoxantina.

Entre más de 100 especies de Plasmodium apenas 4 ocasionan malaria en humanos (5 si incluímos P. knowlesi que aunque afecta a macacos se ha descubierto recientemente que produce zoonosis: transmite malaria de animales a personas).

La OMS estima que en 2015 hubo 214 millones de casos de malaria con 438.000 muertes: la mayoría niños, en África.

No existen vacunas eficaces contra la malaria. Según la OMS, la más avanzada y prometedora es la RTS,S que actúa contra Plasmodium falciparum, la especie más mortífera a nivel global, dominante en África.

Anopheles freeborni. Fuente: CDC

Plasmodium se transmite mediante mosquitos Anopheles hembra pertenecientes a unas 30-40 especies de entre las más de 400 conocidas. ¿Por qué las hembras? porque son las que se alimentan de sangre (los machos, de néctar).

Aunque muchas especies de Anopheles son incapaces de transmitir el parásito a personas, otras se infectan fácilmente y producen grandes cantidades de esporozoítos, la fase del ciclo de vida que afecta a los humanos.

En mosquitos tiene lugar la reproducción sexual y en humanos la fase asexual. Al mosquito no le sucede nada, tan sólo es el vector. En él se desarrolla un “ooquiste”, que libera los esporozoítos que infectan a las personas tras la picadura del insecto.

Ciclo de vida de Plasmodium. Fuente: Parasitología clínica

La infección de Plasmodium parasita y destruye hepatocitos y glóbulos rojos, liberando de los últimos células sexuales (gametocitos) que ingieren los mosquitos al alimentarse, cerrando así su ciclo de vida.

Las distintas especies de Anopheles se consideran “antropofílicas” o “zoofílicas” según prefieran picar a humanos u otros animales.

Se piensa que las especies de Plasmodium que infectan mamíferos evolucionaron a partir de las que atacaban reptiles y aves…

…y los endoparásitos de microalgas son también Alveolata, como Plasmodium.

Pertenecen a dos phylum próximos a Apicomplexa: Perkinsozoa (géneros Parvilucifera y Rastrimonas) y Dinoflagellata (Amoebophrya). Rastrimonas afecta a microalgas de agua dulce: sólo se conoce una especie, R. subtilis >infecta> criptofíceas. Amoebophrya agrupa a 7 especies de dinoflagelados parásitos que afectan a radiolarios, cnidarios, quetognatos, ciliados, dinoflagelados y posiblemente más organismos marinos.

De Parvilucifera ya nos ocupamos en “Un alien bueno”. Son parásitos marinos que afectan únicamente a dinoflagelados. Son generalistas, afectan a múltiples géneros (excepto Parvilucifera prorocentri). Actualmente se conocen 5 especies, la última P. corolla (Reñé y col. 2017) descubierta en el litoral de Cataluña (Mediterráneo NO) e Islas Canarias (Atlántico NE).

En un trabajo reciente, Alacid y col. (2015) describieron en detalle el proceso de infección de Parvilucifera sinerae. Y sus similitudes con Plasmodium falciparum poseen un gran interés añadido…

Citando a la propia autora (Elisabet Alacid):”Aunque las coincidencias entre los dos parásitos son parciales, el hecho de tener en cultivo este modelo sencillo de hospedador-parásito marino […] permite utilizarlo como modelo de laboratorio para estudiar de forma segura ciertos aspectos importantes del parásito de la malaria” (Fuente: dicat.csic.es, 31-XI-2015).

Proceso de infección de Alexandrium minutum por el parásito Parvilucifera sinerae (microscopio confocal). La fluorescencia verde muestra el parásito, la roja es la clorofila de la célula hospedadora y la azul representa los núcleos, tanto del hospedador como del parásito. A) Célula de A. minutum infectada por una célula de P.sinerae. B) El parásito creciendo en el interior del hospedador a la vez que lo consume. C) Multiplicación del parásito. D) Descendencia del parásito, a partir de una sola célula de parásito surgen 250 nuevas. Autor: Alacid y col (2015). Fuente: DICAT.CSIC.ES

Mientras que Plasmodium desarrolla su ciclo de vida en los fluidos vitales del vector (mosquito) y animales, Parvilucifera habita en el medio marino y no utiliza ningún vector. Las propias zoosporas (equivalentes a los esporozoítos de Plasmodium), localizan e infectan nuevos huéspedes: dinoflagelados en vez de células hepáticas o de la sangre.

P. sinerae completa su ciclo de vida en 3-4 días desde las zoosporas móviles hasta la infección y desarrollo de un esporangio en el huésped que termina por destruirlo. Luego permanece latente hasta que una señal del medio activa la liberación de zoosporas.

Garcés y col. (2013) descubrieron el papel que juega el DMS (dimetilsulfuro) y su precursor (DMSP) para estimular la liberación de zoosporas a partir de los esporangios de P. sinerae. (Leer más aquí).

En ausencia de un vector ¿seleccionan las zoosporas de Parvilucifera a su huésped o todo depende del azar?

La virulencia de Parvilucifera es muy variable según el género de dinoflagelados, especies e incluso entre cepas de una misma especie.

Un estudio reciente del mismo grupo dirigido por Esther Garcés del ICM-CSIC (Alacid y col. 2016), exploró la posibilidad de que las zoosporas sean selectivas y escojan a los huéspedes más susceptibles.

Para ello, examinaron la atracción de las zoosporas hacia diminutas jeringas cargadas con DMS/DMSP o exudados de 3 tipos de cultivos de dinoflagelados >>> (1) altas tasas de infección (Alexandrium minutum), (2) que se infectaban poco (Heterocapsa niei) o (3) totalmente inmunes (Amphidinium carterae).

La primera conclusión del estudio fue que las zoosporas no se sentían atraídas por el DMS/DMSP. Y la segunda fue que los exudados de dinoflagelados sí atraían a las zoosporas, pero éstas se movían por igual hacia todas las jeringas. Es decir, no son selectivas.

Como en el juego de la ruleta rusa, disparan y disparan al azar hasta que alguna acierta y consigue iniciar una nueva infección !!

Amphidinium carterae “riéndose” de Parvilucifera sinerae. Autor: D. Vaulot. Fuente: WORMS

La abundancia relativa entre las especies de huéspedes potenciales determina las probabilidades de encuentro, el avance y los efectos de la infección en la población. La estrategia generalista de P. sinerae supone un cierto grado de especialización que permite mantener una población residual cuando los huéspedes más susceptibles se pueden contar con los dedos de una mano…

En una comunidad mixta dominada por huéspedes muy susceptibles las zoosporas invadirán rápidamente las especies más abundantes y el grado de infección será pequeño en las demás.

Por el contrario, en un escenario dominado por huéspedes más resistentes, P. sinerae se propaga antes entre la “minoría susceptible” porque los tiempos de generación son menores y el número de zoosporas mayor. Y luego la prevalencia de su infección será mayor entre las especies abundantes y resistentes atacadas ahora por un enemigo más numeroso !!

Referencias:

-Alacid E. y col. New Insights into the Parasitoid Parvilucifera sinerae Life Cycle: The Development and Kinetics of Infection of a Bloom-forming Dinoflagellate Host. Protist 166:677-699 (2015)
-Alacid E. y col. A Game of Russian Roulette for a Generalist Dinoflagellate Parasitoid: Host Susceptibility Is the Key to Success. Front. Microbiol. 7:769. doi: 10.3389/fmicb.2016.00769 (2016)
-Garcés E. y col. Host-released dimethylsulphide activates the dinoflagellate parasitoid Parvilucifera sinerae. ISME J. 7:1065-1068 (2013)
-Jephcott T.G. y col. Ecological impacts of parasitic chytrids, syndiniales and perkinsids on populations of marine photosynthetic dinoflagellates. Fungal Ecology 19:47-58 (2016)
-Moore R.B. y col. A photosynthetic alveolate closely related to apicomplexan parasites. Nature 451:959-963 (2008)
-Ralph S.A. y col. The apicoplast as an antimalarial drug target. Drug Resistance Updates 4: 145–151 (2001)
-Reñé A. y col. Life-cycle, ultrastructure, and phylogeny of Parvilucifera corolla sp. nov. (Alveolata, Perkinsozoa), a parasitoid of dinoflagellates. Eur. J. Phycol. 58:9-25 (2017)

La invasión de los trífidos

Los trífidos no existen, son plantas nacidas de la imaginación de John Wyndham y la novela “El día de los trífidos” (1951). Otra pesadilla en forma de criaturas monstruosas inspirada por la guerra fría.

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Adaptación al cine dirigida en 1962 por Steve Sekely. En 2018 está previsto el estreno de una nueva versión dirigida por Mike Newell (Harry Potter y el cáliz de fuego). La imagen superior es un cuadro de trífidos realizado por Chris Hobel

Su naturaleza era una incógnita, no se parecían a ningún ser vivo. Todo apunta a que los crearon en un laboratorio ruso (en Siberia para más señas), y que sus semillas se dispersaron por “accidente” en la atmósfera.

Crecieron por todas partes. En zonas tropicales alcanzaban 3 metros de altura. A partir de cierto tamaño los trífidos recogen raíces y se echan a andar.

Los trífidos son útiles, producen un aceite muy valioso. Pero poseen un lado oscuro: son carnívoros y agresivos, desde insectos a humanos todo les vale. Usan un cáliz pegajoso para atrapar insectos y una prolongación superior armada de un aguijón venenoso como látigo para cazar otros animales. Si les podas el aguijón se acabó el problema, pero el aceite empeora.

Así que en los campos de cultivo les dejan los aguijones y los atan para que no se vayan de paseo. Los trabajadores usan trajes protectores para evitar cualquier daño. Sin embargo, el biólogo Bill Masen resulta atacado por uno (los biólogos siempre son los “pupas“), y pierde temporalmente la visión. Durante su convalecencia sucede un hecho extraordinario que da comienzo a la novela y hasta aquí puedo leer !!

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Asterionellopsis glacialis. Autor: Karl Bruun. Fuente: Algaebase

Aditee Mitra (Univ. de Swansea) usó los trífidos como metáfora para referirse al microplancton mixótrofo en un artículo de divulgación titulado “Uncovered: the mysterious killer triffids that dominate life in our oceans” (The Conversation, 3-XI-2016).

La sección de ciencia de El País se hizo eco del mismo con este titular: “Los misteriosos ‘mixótrofos’ asesinos que dominan la vida en los océanos” (23-XI-2016). Pero la imagen que abre el texto pertenece a una “inofensiva” diatomea, Asterionellopsis glacialis, el peor ejemplo de mixótrofo (porque no lo es). Y sirve de entrada a un vídeo que muestra diferentes seres del zooplancton, organismos heterótrofos que nada tienen que ver con los mixótrofos.

En el artículo original aparecen imágenes de mixótrofos facilitadas por la propia autora. La falta de rigor en las ilustraciones de El País es clamorosa. Si el artículo tratase de plantas carnívoras ¿lo ilustrarían con un geranio? seguro que no. A poca gente le importa y las imágenes que usaron son bonitas (casi todas de Tara Oceans), pero la divulgación científica necesita del mismo rigor y respeto que las demás noticias.

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Pequeños “trífidos”: protistas mixótrofos. Fuente: The Conversation

Los protistas mixótrofos son vegetales y animales a la vez: microplancton que obtiene su energía vital gracias a la fotosíntesis y captura (fagocitosis) de presas. Pues bien, una fracción importante del fitoplancton eucariota es mixótrofo, igual que los trífidos.

Tradicionalmente, los protistas se clasifican como plancton vegetal (fotoautótrofos=fitoplancton) o animal (heterótrofos=zooplancton). Pero su historia evolutiva y las huellas genéticas en su ADN son la mejor prueba de lo erróneo de esta simplificación.

El genoma de las algas es un mosaico con piezas de múltiples organismos resultado de la fagocitosis y posterior endosimbiosis (temporal o permanente) de cianobacterias u otras algas, cuyo ADN ha sido incorporado para integrarlas en la maquinaria celular del huésped y proporcionarle nuevas capacidades (como la fotosíntesis).

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Sucesión temporal de grupos funcionales en el ecosistema planctónico. Fuente: Mitra y col. (2014)

En el artículo “Building the perfect beast: modelling mixotrophic plankton“, Flynn & Mitra (2009) exploran con modelos matemáticos las ventajas que conceden diferentes tipos de mixotrofía a los protistas, como una mayor flexibilidad para explotar los recursos e interactuar en las redes tróficas.

No es sólo clasificarlos a lo largo de un rango que iría entre 100% autótrofo o heterótrofo, sino modelar cómo expresan ambas cualidades en función de las condiciones ambientales y aumentar su crecimiento en modo “mixótrofo” respecto a cuando sólo actúan como autótrofos o heterótrofos.

Por ello, los protistas mixótrofos tienden a dominar sistemas “maduros” (verano en latitudes medias, sistemas eutrofizados u oligotróficos). Una mayor estabilidad en la columna de agua debida a los efectos del calentamiento global favorecería, en teoría, a los mixótrofos.

De esto sabe mucho Hae Jin Jeong, un investigador coreano experto en el comportamiento mixótrofo de dinoflagelados y del fitoplancton en general.

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Fuente: Fig. 4, Jeong y col. (2015)

Algunos ejemplos de géneros mixótrofos que ha analizado en sus trabajos son Alexandrium, Fragilidium, Gymnodinium, Heterocapsa, Karenia, Karlodinium, Lingulodinium, Prorocentrum, Scrippsiella, Symbiodinium, Tripos, y un largo etc…

Jeong propuso una teoría para explicar las proliferaciones de fitoplancton tóxico en zonas oceánicas pobres en nutrientes, según la cual su aparición y persistencia podría estar asociada a la ingestión de bacterias (ricas en fósforo) y cianobacterias (fijadoras de nitrógeno).

Los mixótrofos utilizan estrategias diversas y a la hora de incluirlos en los modelos matemáticos resulta esencial identificar su naturaleza. Esto es lo que discutieron Mitra y col. (2016) en un reciente artículo científico que dio pie al texto de divulgación en The Conversation y El País. Clasificaron a los mixótrofos en 4 tipos según la naturaleza de los cloroplastos y las presas que capturan:

  1. Constitutivos: fagótrofos con capacidad fotosintética innata (la mayoría de grupos del fitoplancton eucariota excepto diatomeas).
  2. No constitutivos: fagótrofos generalistas sin capacidad fotosintética innata (1/3 de los ciliados que habitan en la zona fótica como Tontonia, Laboea, Strombidium, etc).
  3. No constitutivos: fagótrofos especialistas, con presas específicas a las que roban sus cloroplastos (ciliados como Mesodinium; dinoflagelados como Dinophysis y Karlodinium).
  4. No constitutivos: fagótrofos especialistas con endosimbiontes adquiridos durante la etapa juvenil (foraminíferos, radiolarios, acantáridos, dinoflagelados como Ornithocercus y las Noctilucas verdes…).
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Dinoflagelado mixótrofo (Gymnodinium catenatum). Autor: Santi Fraga

Mucha promiscuidad genética y voracidad microscópica.

“Idea fuerza” >>> la mayoría de grupos del fitoplancton incluyen especies mixótrofas. Podemos excluir a las diatomeas (como A. glacialis) que no fagocitan presas y sólo realizan fotosíntesis (hay diatomeas heterótrofas como Nitzschia alba, pero ésa es otra historia). Y dejando de lado a los protistas tampoco son mixótrofas las cianobacterias que dominan numéricamente los océanos (Prochlorococcus y Synechococcus).

Los mixótrofos no son un descubrimiento reciente en absoluto. Lo que propugnan Mitra y col. (2016) es reconocerlos como el grupo funcional destacado que son dentro del ecosistema planctónico e incluirlos en los modelos matemáticos para mejorar la simulación y comprender mejor el funcionamiento de dicho ecosistema.

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Ornithocercus es un género de dinoflagelados con ectosimbiontes (cianobacterias, destacadas a la izda. por epifluorescencia). Fuente: St 119, leg 6 (Pacífico, expedición Malaspina). Autor: F. Rodríguez

En ecología es más relevante considerar a los protistas como grupos funcionales, porque éstos se relacionan con el medio de modo similar independientemente de su origen filogenético (diatomeas, haptofitas, dinoflagelados, etc) y pueden ser modelados matemáticamente de forma conjunta. En función de los grupos funcionales que utilicemos, las soluciones de los modelos que recrean al ecosistema son diferentes. Lo que buscamos es incluir grupos representativos que sirvan para aproximarnos lo más posible a la realidad.

Uno de los casos más claros es el de la clorofila a, indicadora en estudios naturales de biomasa de fitoplancton pero que puede incluir contribuciones importantes de ciliados mixótrofos (zooplancton) que habría que tener en cuenta como grupo funcional aparte (mixótrofos tipo 2), a la hora de modelar el ecosistema.

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Acantárido. Fuente: St 104, leg 6 (Pacífico, expedición Malaspina). Autor: F. Rodríguez

Todo esto tiene enorme relevancia en los estudios actuales de ecología. El ecosistema planctónico constituye, como todos sabemos, la base de la vida y de él dependen las redes tróficas marinas.

La reconstrucción de su funcionamiento basada en modelos matemáticos será una herramienta cada vez más potente y precisa para predecir la respuesta de los ecosistemas marinos a alteraciones ambientales como el cambio climático.

Referencias:

-Flynn KJ & Mitra A. Building the “perfect beast”: modelling mixotrophic plankton. J. Plankton Res. 31:965-992 (2009)
-Jeong HJ, Yoo YD, Kim JS, y col. Growth, feeding and ecological roles of the mixotrophic and heterotrophic dinoflagellates in marine planktonic food webs. Ocean Sci. J. 45:65-91 (2010)
-Jeong HJ, Lim AS, Franks PJS, y col. A hierarchy of conceptual models of red-tide generation: Nutrition, behavior, and biological interactions. Harmful Algae 47:97-115 (2015)
-Mitra A, Flynn KJ, Burkholder JM, y col. The role of mixotrophic protists in the biological carbon pump. Biogeosciences 11:995–1005 (2014)
-Mitra A, Flynn KJ, Tillman U, y col. Defining planktonic protist functional groups on mechanisms for energy and nutrient acquisition: incorporation of diverse mixotrophic strategies. Protist 167:106-120(2016)

 

 

Profesor por encima de todo

Balech

Enrique Balech (1912-2007), Sherkin Island, 1989. Autor: Santi Fraga. El cuadro anterior es de Carlos Pfeiffer

 

De mi niñez campesina conservo recuerdos imborrables. El aroma de las lilas al comenzar la primavera. El peculiar olor de la jarilla del monte […] el vuelo de las golondrinas en lo alto, o rasantes al agua, que no me cansaba de admirar […] el hielo de las frías mañanas de invierno […] Muchos, muchos recuerdos, sensaciones inolvidables de la vida en una pequeña región de la tierra, no particularmente dotada.

Enrique Balech (Geocidio, 1978)

Si buscan “balechii” en la base de datos AlgaeBase, obtendrán 15 resultados de especies o variedades (principalmente dinoflagelados) dedicadas a Enrique Balech. También hay un género de dinoflagelados, Balechina (con 3 especies).

Pronto aparecerá una especie más: Gambierdiscus balechii (Fraga y col. 2016), un dinoflagelado bentónico tóxico aislado en el mar de Célebes (Indonesia), que mi colega Santi Fraga quiso dedicarle igualmente. Todo lo anterior es poca cosa comparado con los aportes taxonómicos de Balech: la creación de 2 familias, 12 géneros, 1 subgénero, 196 especies, 23 subespecies y variedades.

Este eminente científico argentino publicó unos 110 artículos desde los años 40′ hasta su último trabajo, aparecido a título póstumo en 2008, sobre la biogeografía del mar argentino.

Las cifras dan idea de su legado pero no permiten entender por qué se les ilumina la mirada y se deshacen en elogios quienes le trataron. Hoy me atrevo a decir que los que consultaban sus trabajos o colaboraban en la distancia, al conocerle quedaban prendados de sus cualidades humanas. Afable y dispuesto a compartir su conocimiento, con un punto de ironía muy especial tal como descubren las cartas que he leído de él –Un sabio humilde que estudiaba el plancton con medios muy limitados–

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Tanque Estación en Telén. Alimentaba de agua a las locomotoras de vapor y los tanques de los vagones de pasajeros, había uno en cada estación de la línea. Autor: Naim A. “Fito” Díaz. Fuente: Telén La Pampa

Enrique Balech nació en Telén, una colonia francesa en la provincia de La Pampa, en el seno de una familia de inmigrantes (de origen francés, claro), dedicados principalmente al comercio.

Como anécdota, siendo niño aprendió a montar a caballo y practicaba juegos tales como saltar en marcha de una montura a otra. Él mismo se lo confió a Santi Fraga en Sherkin Is. (Irlanda) durante un taller de fitoplancton después de haberse subido a un caballo con 77 años !!

Los trabajos de Enrique Balech le brindaron un gran reconocimiento internacional. No me extenderé: sus colaboraciones y el asesoramiento a especialistas de todo el mundo ya los glosaron Akselman (2008) y Akselman, Steidinger & Fraga (2008).

Sin embargo (tal como citaba 5seccion.com en el 100 aniversario de su nacimiento), su valía y prestigio como investigador (primero en el MACN de Buenos Aires y luego en el Instituto de Investigaciones Malbrán) no le evitaron represalias durante los primeros gobiernos peronistas. Ni a él ni a otros colegas suyos como Bernardo Houssay y César Milstein (premios Nobel en 1947 y 1984 de fisiología o medicina), que fueron descendidos a tareas de ordenanza.

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Escuela Normal Superior “José Manuel Estrada” en Necochea. Balech dio clases aquí durante 2 décadas. En su recuerdo, el laboratorio lleva su nombre. Fuente: Web

Otros aceptaron puestos en el extranjero pero Enrique Balech permaneció en Argentina y ejerció en el campo de la enseñanza durante más de 20 años en colegios de Buenos Aires y Necochea. No abandonó su actividad investigadora y cuando se jubiló pasó a ser según sus propias palabras “full time researcher“.

En Necochea conseguí localizar por email a la profesora María del Carmen Fonalleras, quien le recuerda así: “Fue una persona noble. Él era amigo de mi padre, recuerdo sus charlas, claras, con un vocabulario impecable, con un criterio único y de ideas muy avanzadas.

Los alumnos hoy personas grandes, lo recuerdan como un profesor con todas las letras y con una didáctica que iluminaba sus mentes. Sumando a esto, a él no le gustaba que le dijeran Biólogo o Dr, para él, el título de Profesor era más importante”.

Gracias a María pude contactar con antiguos alumnos de Balech, como Juan Néstor Sosa y Hilda Agout.

Juan me habló así de él: “Yo fui un alumno de secundaria, egresé en el año 1960. Lo tuve en Merceología. Hoy con 73 años lo recuerdo con mucho cariño puesto que para mí fue el mejor profesor que conocí […] con él no hacía falta comprar ningún libro de texto, era suficiente con prestarle atención y su clase era altamente comprensible y entendible. Y como dato, le comento que con él, no había necesidad de que tenga que llamar la atención, no volaba una mosca.” Además, ya en lo personal: “Siempre fue una persona ajena totalmente al deseo material que nos sume las generaciones. Siempre caminando por las calles de Necochea, y cuando estaba bien con su señora esposa, ella del brazo de él […] era una persona que materialmente podría haber tenido mucho. Que yo sepa no se le conoce que jamás compró un auto.”

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Estación Hidrobiológica de Puerto Quequén (EHPQ). Fuente: MACN

Hilda compartió este recuerdo: “Le contaré algo que nos pasó cuando cumplimos 25 años de egresados del Colegio Nacional de Necochea, decidimos reunirnos en nuestro colegio e invitar a los profesores de aquella época. Por supuesto contamos con la presencia del Profesor Enrique Balech que amablemente en un salón nos dio una clase simbólica de la materia que nos había dictado en aquellos años de nuestra juventud. Fue algo inovidable, además de la emoción de verlo nuevamente.”

Durante décadas Enrique Balech se organizó para trabajar entre el gabinete de su casa en Necochea y la Estación Hidrobiológica de Puerto Quequén (MACN).

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Lámina 16: dinoflagelados del género Histioneis y Citharistes. Fuente: Los dinoflagelados del Atlántico Sudoccidental (Balech, 1988).

La mayor parte de sus investigaciones las desarrolló él mismo en su casa, con ayuda de un antiguo microscopio al que acopló una cámara de dibujo casera. Sobre esto escribió Matt Murphy (director de la Estación de Sherkin Is.), a finales de los 80′ [trad.]:

(Le pregunté si tenía un microscopio moderno. Sonriendo, dijo: “utilizo el mismo desde hace 50 años, pero necesitaría una máquina de escribir, la que tengo no es buena.” Comentó que dibujaba mucho observando el fitoplancton porque los dibujos permiten recoger gran cantidad de detalles; en las fotografías uno se pierde muchas cosas. Fabricó su propia cámara clara con una cuerda, un espejo, una lata y piezas de madera.

A medida que me hablaba comencé a pensar en la cantidad de científicos de todo el mundo que trabajaban con microscopios que costaban miles y miles de libras, y que le habían enviado especímenes para que se los identificase).

En sus estudios de microplancton Balech examinó muestras de todos los océanos.

 

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La prolongación de la derecha es una cámara clara que permite observar tanto la preparación como el papel para dibujar los organismos. La de Balech era de fabricación casera, adaptada al objetivo del microscopio. Autor: F. Rodríguez

Por citar ejemplos, hasta la década de los 80′ describió el 60% de los dinoflagelados antárticos válidos en la región, demostrando el endemismo de los mismos.

En los 60′, con la Universidad A&M de Texas que solicitó su colaboración para el estudio del Golfo de México, amplió de 76 a 262 las especies conocidas en el área.

Antes, a finales de los 50′, a raíz de una estancia en el Instituto Oceanográfico Scripps de California, describió los géneros de dinoflagelados Fragilidium y Scrippsiella (dedicado a Scripps y que pueden ver aquí acompañadas de un “enorme” y colorado Protoperidinium).

En las últimas décadas de su carrera (y de vida, porque ambas fueron de la mano en su caso), Balech se centró en los dinoflagelados, en particular en las especies tóxicas. En 1973 alertó sobre la posibilidad de que en Argentina se produjeran intoxicaciones en humanos por consumo de bivalvos y en 1980 fue el primero en reconocer la causa de unas intoxicaciones mortales y el organismo responsable.

Les resumo el episodio según Carreto y col. (1981):

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Distribución de células móviles (M), quistes (A) y tecas vacías (T) de Alexandrium catenella. Fuente: Carreto y col. (1981)

“…El 21 de noviembre de 1980 murieron dos pescadores del buque Constanza al ingerir mejillones recogidos frente a la península de Valdés. Balech informó que la sintomatología y las declaraciones de uno de los compañeros de los fallecidos –que sufrió trastornos graves tras comer 2 mejillones– hacían sospechar un envenenamiento por saxitoxina, producida por dinoflagelados del género Gonyaulax.

Se decretó la prohibición total de explotación y consumo de moluscos en la región y el INIDEP envió muestras a Balech. Sus sospechas se confirmaron tras el análisis, identificando al responsable como Gonyaulax excavata (=Alexandrium catenella). Poco después, el 2 de diciembre, se avistaron animales muertos (cachalotes, peces y muchos pingüinos), en las inmediaciones de la Península de Valdés…”

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Alexandrium catenella. Dibujos originales de Balech publicados en su monografía de 1995. Fuente: Santi Fraga

El propio Balech relató el suceso en una carta (18-VIII-1982) a Santi Fraga y Francisco J. Sánchez del IEO de Vigo: “En la primavera de 1980 una lancha pesquera localizó por accidente un buen banco de mejillones frente a península Valdés (aprox. 42ºS) bastante lejos de la costa.

Un par de tripulantes decidieron comer de ese mejillón inmediatamente y murieron aproximadamente después de una media hora de la comida. Las investigaciones que entonces iniciamos permitieron obtener G. excavata (=Alexandrium catenella) que, aunque poco abundante a la sazón, era evidentemente el causante de la toxicidad.

Dos jóvenes del Instituto de Mar del Plata, discípulos míos, pudieron obtener cultivos y estudiar sus quistes que mostraron alta toxicidad.

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Placas tecales del género Alexandrium. Dibujos originales de Balech publicados en su monografía de 1995. Fuente: Santi Fraga

Ese estudio resultó muy importante porque, conociendo bien los quistes, pudieron ser luego identificados y encontrados formando casi toda la película superficial del sedimento de la región de este banco de Mytilus. Esta comprobación nos hizo temer la repetición del fenómeno en la primavera siguiente, lo que efectivamente ocurrió pero en un área mucho más amplia […] Por suerte se tomaron con anticipación las medidas adecuadas, entre otras una veda oportuna […] De dónde salió? No lo sabemos: hasta ahora no habíamos hallado esa especie ni hay registros oficiales de intoxicaciones en la Argentina por saxitoxina o tóxicos semejantes. Intoxicaciones en el sur de Chile y, quizás, extremo sur de mi país, se deben a G. catenella, por lo tanto, sin relación directa con la del norte de Patagonia.”

Los análisis de toxinas en los mejillones del Constanza y en el mismo banco natural casi un mes después de las intoxicaciones arrojaron valores más de 500 y 100 veces superiores, respectivamente, a los límites máximos permitidos para consumo humano (los límites se fijaron a raíz de aquel suceso). El estudio posterior de los hepatopáncreas de los mejillones detectó la presencia de quistes de G. excavata.

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Detalle de placas sulcales en Alexandrium. La primera vez que vi esto casi me quedo loco. Fuente: Balech (1995)

El estudio del dinoflagelado responsable de esta intoxicación impulsó su monografía mundial del género Alexandrium en 1995, uno de los principales resultados de esta etapa, que facilitó información esencial para poder identificar y diferenciar las especies de dicho género, algunas de las cuales (como hemos visto) pueden ocasionar intoxicaciones fatales.

Antes de que Balech se ocupase de él, la validez del género Alexandrium estaba en entredicho. Pero insistió durante años hasta conseguir muestras de la especie tipo Alexandrium minutum en su localidad original (Alejandría, Egipto), para redescribirla en 1989 y confirmar la validez del género.

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No es un manual de IKEA sino Alexandrium minutum (células completas e identificación de las placas ilustrando su variación). Fuente: Balech (1989)

La impresionante imagen del “desguace” de A. minutum habla por sí sola de su trabajo. De paso señaló que Alexandrium ibericum (descrita por él), era la misma especie. Enrique Balech hablaba así de su criterio taxonómico en la última carta que leí de él, fechada el 25-X-2002, dirigida a Santi Fraga:

“En los casos de especies algo dudosas prefiero ser un “splitter” […] Si se comprueba que organismos tratados como especies distintas son, en verdad, una sola, no hay daño: reunimos los datos y terminado el problema. En el caso inverso, si la equivocación se mantiene cierto tiempo e interin se publicaron varios trabajos, ya no sabemos qué datos (por ej. de distribución, requerimientos ecológicos, toxicidad, etc) corresponden a cada taxón. Para el no taxónomo es mucho mejor meter lo más posible en la misma bolsa, simplificando al máximo la tarea identificadora; nada de andar perdiendo el tiempo buscando plaquitas escondidas ni poros evanescentes”.

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Ornithocercus thumi. Fuente: Los dinoflagelados del Atlántico Sudoccidental (Balech, 1988).

La “opera magna” de Enrique Balech fue el trabajo sobre los dinoflagelados del Atlántico Sudoccidental, publicado en 1988 (con una década de retraso por falta de financiación), en una edición especial del Instituto Español de Oceanografía, gracias a la iniciativa de Santi Fraga.

Además de los artículos científicos, Enrique Balech publicó “Geocidio”, un libro de 1978 donde exponía su preocupación sobre el futuro y la sostenibilidad del planeta. Merece la pena extenderse sobre él y revisar lo que vaticinaba en una próxima entrada…

Agradecimientos:

A la Escuela Normal Superior “José Manuel Estrada” en Necochea, por su colaboración y disponibilidad que me permitieron contactar y recoger los testimonios de Mª del Carmen Fonalleras, Juan Néstor Sosa y Hilda Agout. A todos ellos muchas gracias por sus emocionantes mensajes sobre el profesor Balech. También debo agradecer a Santi Fraga la enorme cantidad de información que me facilitó, tanto escrita como sus recuerdos personales. Sin todo esto no habría podido elaborar esta entrada tal y como deseaba y merecía la ocasión. Lo bueno de los blogs es que son revisables. Pido disculpas si he omitido detalles importantes o cometido algún error, en cuyo caso agradeceré cualquier comentario que sirva para corregir o ampliar los datos que aquí presento.

Referencias:

-Akselman R. In Memoriam Enrique Balech. Rev. Invest. Desarr. Pesq. 19: 81-88 (2008).
-Akselman R. y col. Obituary Enrique Balech (1912-2007). Harmful Algae 7:713-716 (2008).
-Balech, E. Los dinoflagelados del Atlántico Sudoccidental. Publ. Espec. Inst. Español Oceanogr. 1: 310 pp. (1988).
-Balech, E. Redescription of Alexandrium minutum Halim (Dinophyceae) type species of the genus Alexandrium. Phycologia 28: 206–211 (1989).
-Balech E. The genus Alexandrium Halim (Dinoflagellata). Publ. Sherkin Is. Mar. Station, Sherkin Island, Co. Cork, Ireland, 151 pp. (1995).
-Caríssimo M.S. y col. Ecosistemas acuáticos. Ministerio de Educación de la Nación, 150 pp. (2013).
-Carreto J.I. y col. Los fenómenos de marea roja y toxicidad de moluscos bivalvos en el mar argentino. INIDEP, contribución 399, 93 pp. (1981).
-Fraga S. y col. Gambierdiscus balechii sp. nov (Dinophyceae), a new benthic toxic dinoflagellate from the Celebes Sea (SW Pacific Ocean). Harmful Algae (in press).
-Web 5Sección.com : http://www.5seccion.com/2012/08/100-anos-del-nacimiento-del-profesor.html

El low-cost de la fotosíntesis

Hoy les hablaré de un descubrimiento reciente que desafía el concepto de la clorofila como único pigmento realmente importante para capturar luz en el océano. Lo más de lo más.

Lo publicaron Béjà y col. (2000) en Science: bacterias marinas no fotosintéticas capaces de obtener energía del Sol mediante rodopsinas. Es decir: fotótrofas sin fotosíntesis. La metagenómica (estudio del material genético ambiental) nos regaló este hallazgo que sus descubridores denominaron proteorodopsinas.

Hoy sabemos que esta clase de fototrofía está generalizada entre las bacterias marinas (>40%). También se han descubierto rodopsinas con funciones diversas en algas, hongos e incluso virus.

Las rodopsinas comparten una química común con el sentido de la vista: el retinal….  

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Los fotones de la luz excitan al 11-cis-retinal y se transforma en todo-trans retinal (en la imagen). Su unión con la opsina se vuelve inestable y esto genera finalmente un impulso nervioso que el cerebro interpreta como señales visuales. Fuente: www.ch.ic.ac.uk

…o vitamina A aldehído, es la molécula clave en la visión, el cromóforo responsable de captar la energía de la luz en los 3 tipos de ojos que existen: moluscos, artrópodos y vertebrados.

La vitamina A la obtenemos de los alimentos, nuestro cuerpo no puede sintetizarla. Sus precursores son carotenos (como el β-caroteno en las zanahorias).

El retinal se une a proteínas integrales de membrana (opsinas) para formar las rodopsinas, con una banda ancha de absorción en el espectro de luz visible. En los ojos las rodopsinas y moléculas similares actúan como pigmentos visuales en bastones y conos, con modificaciones que las hacen sensibles, p.ej., al azul, verde y rojo.

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Bombas iónicas de rodopsinas (Fuente: Béjà & Lanyi 2014). Las flechas de color indican la longitud de onda a la que son más sensibles y a su lado el tipo de iones (hidrógeno, sodio, cloruro).

Pero hay rodopsinas que cumplen otro rol: bombas iónicas o canales de cationes que producen energía mediante un gradiente generado por la fotoactivación del retinal. Desde 1971, y en décadas posteriores del s. XX, se fueron descubriendo estas rodopsinas en microorganismos amantes de la sal (halófilos del reino Archaea), con funciones fotosensoriales o para obtener energía gracias a la luz o a los iones cloruro/sodio abundantes en su ambiente.

La parte proteica es distinta y su origen evolutivo también, pero el retinal sigue presente. En la imagen de la derecha vemos representado un diminuto retinal justo en el medio de la parte proteica en la membrana celular (las salchichas rojas o moradas).

Las xantorodopsinas (XR) se descubrieron en 2005 en Salinibacter ruber, una bacteria halófila. Se trata de otra vuelta de tuerca: una antena captadora de luz con un carotenoide (salinixantina) que transfiere energía al retinal y permite ampliar la absorción de fotones a más longitudes de onda.

Algunos dinoflagelados tienen un tipo de XR…luego se lo cuento.

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Salinibacter ruber. La barra horizontal mide 0.5 micras. Fuente: Oren (2013)

 

Salinibacter ruber se descubrió en 2002 y lo fascinante de este extremófilo es su capacidad para crecer en altas concentraciones de distintas sales, no sólo NaCl, sino también cloruro de magnesio y sulfatos de magnesio y sodio !!

Estas sales son muy interesantes en astrobiología de cara a la detección de vida microbiana en otros planetas. Y es que la misión Galileo a Júpiter reveló que el océano oculto bajo la superficie helada de Europa posee grandes cantidades de sulfato de magnesio (Discovery Newsletter: 19-X-2015)

En las rodopsinas el gradiente de protones se consigue con menos florituras, tan sencillo que yo diría que es la alternativa low-cost a la lujosa maquinaria fotosintética.

En la fotosíntesis el gradiente de protones se produce por los electrones que arrancan los fotones a la clorofila (o bacterioclorofila) y que permiten disociar el agua en oxígeno y protones (H+). Éstos se concentran dentro de los tilacoides en los cloroplastos y el gradiente creado proporciona la fuerza motriz para fabricar ATP, la fuente de energía celular.

En las bombas de rodopsinas, ya sean aniónicas (Cl-) o catiónicas (Na+/H+), se genera un gradiente electroquímico entre el interior y el exterior de la membrana celular. La fotoactivación del retinal permite capturar energía lumínica para mover protones al exterior de la célula (o iones cloruro al interior), en contra del potencial de membrana. La célula se carga como una batería y dicha energía permite fabricar ATPPunto y pelota.

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Chlamydomonas reinhardtii. La escala horizontal son 5 micras. Fuente: www.protisten.de

Y ahora se preguntarán ¿qué hay de las algas? 

En flagelados verdes como Chlamydomonas se descubrió por primera vez la función de las rodopsinas en algas eucariotas: son responsables de la fototaxis y la orientación del movimiento ante cambios bruscos de luz. Esto mismo se demostró luego en otros flagelados como las criptofíceas Guillardia y Cryptomonas.

Los genes que codifican para proteorodopsinas se han encontrado también en diatomeas, dinoflagelados y haptofíceas, pero todavía desconocemos sus funciones. Piensen que todo esto apenas se conoce desde la última década.

En el caso de diatomeas como Pseudo-nitzschia granii la expresión de estos genes aumenta con la limitación por Fe, una situación muy común en el océano abierto y que afecta a la fotosíntesis. Por éste y otros motivos Marchetti y col. (2015) sugieren que las bombas de rodopsinas podrían ser útiles para obtener energía cuando la fotosíntesis se encuentra “entre la espada y la pared” por la escasez de Fe.

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Pyrocystis lunula. Autor: K. Wenderoth. Fuente: online-media.uni-marburg.de

En dinoflagelados, como siempre, todo es complejo e interesante.

En estudios de transcriptómica (expresión de genes) se han encontrado homólogos de bombas (de protones) de rodopsinas en especies heterótrofas como Oxhyrris marina y fotosintéticas como Polarella antartica, Pyrocystis lunula, Alexandrium catenella, Prorocentrum donghaiense Karlodinium veneficum.

Genéticamente son próximas a las XR, aunque no poseen carotenoides como en el caso de Salinibacter. Sus máximos de absorción están entre el verde y el azul.

Los datos disponibles a partir de algunos estudios en cultivos y muestras naturales indican que su función sería favorecer la supervivencia y el crecimiento en situaciones limitantes, tanto de nutrientes como de luz. Y la expresión de los genes relacionados con las rodopsinas parece estar regulada en Prorocentrum por el ciclo diurno de luz/oscuridad, el espectro y la intensidad de luz…

¿Fascinating, verdad?

Agradecimientos: a Lourdes Velo Suárez por enviarme el artículo “The global ocean microbiome“, la inspiración de esta entrada.

Referencias:

-Béjà O, et al. Bacterial rhodopsin: Evidence for a new type of phototrophy in the sea. Science 289(5486):1902–1906 (2000).
-Béjà O. & Lanyi J.K. PNAS 111: 6538–6539 (2014).
-Balashov S.P. y col. Xanthorhodopsin: the Retinal Protein Proton Pump of Salinibacter ruber with a Light-harvesting Carotenoid Antenna. Science 23 (5743):2061-64 (2009).
-Marchetti A. y col. Marine diatom proteorhodopsins and their potential role in coping with low iron availability. ISME Journal 9:2745-48 (2015).
-Moran M.A. The global ocean microbiome. Science 350 (6266) DOI: 10.1126/science.aac8455 (2015).
-Oren A. Salinibacter: an extremely halophilic bacterium with archaeal properties. FEMS Microbiol Lett. 342(1):1-9. doi: 10.1111/1574-6968.12094 (2013).
-Shi X. y col. Rhodopsin gene expression regulated by the light dark cycle, light spectrum and light intensity in the dinoflagellate Prorocentrum. Front. Microbiol. http://dx.doi.org/10.3389/fmicb.2015.00555 (2015).
-Sineshchekov O.A. & Govorunova E. Photosensory Functions of Channelrhodopsins in Native Algal Cells. Photochem. Photobiol. 85:556-563 (2009).
-Web: University of Connecticut (Phytoplankton Molecular Ecology).

 

Los misterios de Carús Falcón

“Una de las creaciones más prodigiosas de la Naturaleza, de las que más sublimes encantos encierran para el contemplador del Universo y más elevan el espíritu a las serenas y etéreas esferas del Infinito, es, sin duda, la de esos misteriosos seres diminutos, largos siglos ignorados de la humanidad, y aun hoy totalmente inadvertidos para la inmensa mayoría de las gentes…”

Así comenzaba “Los misterios de la Naturaleza, investigaciones sobre el micro-plankton de la Ría de Arosa” (1903), del Dr. Roque Carús Falcón, médico y naturalista de Vilagarcía de Arousa. Disfruté tanto leyéndolo que quise recuperar sus palabras y convertirlas en protagonistas de hoy.

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El Dr. Carús Falcón (1852-1910). Fuente: Patrimonio Vilagarcía. Para conocer su biografía: Album da Ciencia.

Incluye la primera descripción de dinoflagelados en la península ibérica y tiene un gran mérito ya que surgió de su propia iniciativa, con escasos medios pero mucha ilusión. Esta fue su declaración de intenciones al final del prólogo: “nuestro noble y desinteresado deseo de contribuir con el insignificante grano de arena de nuestro pobre esfuerzo al levantamiento de la tan abatida y escarnecida cultura patria […] se trata de meras especulaciones y lucubraciones científicas que no persiguen ningún fin utilitario práctico inmediato, pues que es hablar de…la mar!”

Las narraciones de la Plankton Expedition en 1889 impresionaron a Carús y le decidieron a muestrear la ría. En su relato quedan claros su amor por la región y el fastidio porque “la incuria de nuestros gobernantes no ha dotado esta ría, de excelentes condiciones para el caso, de estaciones y laboratorios biológicos á igual de los del golfo de Nápoles, de Plymouth, Marsella, Saint-Vaast y experimental de zoología y botánica de Santander”.

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El plano de la ría de Arousa de Carús Falcón. Autor: el capitán de fragata Fernández Flórez.

La prosa de Carús resulta novelesca e incluso divertida: describe todo lo que observaba (desde la fauna y flora, a los barcos y los paisajes de la ría), a veces con grandes dosis de imaginación.

El suyo fue un esfuerzo considerable: 165 páginas de texto más un plano de la ría de Arosa, una tabla estadística y 15 láminas con 297 figuras de plancton, crustáceos, moluscos, etc.

Éste es mi resumen…

Después de una breve descripción sobre el microplancton, Carús presenta las dos teorías que se disputaban la explicación sobre el origen y diversidad de las especies: “la teoría de la descendencia, fundada por el eminente botánico inglés Carlos Darwin, y la de las creaciones sucesivas”.

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Vilagarcía de Arousa, Carril y la Isla de Cortegada, desde el mirador del Monte Lobeira. Autor: F. Rodríguez

Confiesa admirar la de Darwin: “Nada más sugestivo, en verdad, para un joven naturalista filósofo apasionado por las concepciones brillantes y deslumbradoras del modernismo que la primera de dichas hipótesis”.

Y es que la segunda, aunque siga viva (esto sí que es cómico y no lo del estilo de Carús), sugiere que “las diversas especies de plantas y animales han sido creadas por omnipotencia sobrenatural ó divina, gradual y lentamente, a medida que la Tierra en sus fases sucesivas de evolución reunía condiciones adecuadas para su desarrollo, con centros simultáneos de creación en lugares remotos”. 

En el siguiente capítulo, “La morfología y biología marinas en el mundo de las plantas microscópicas” se encuentran los párrafos más impresionistas. Hablando de microalgas en el sedimento: “Multitud, cientos, miles, millones de pequeñísimas plantas diatomeas […] suben y bajan pivoteando, mantiénense horizontales y maniobran cual perfecto submarino […] que por el mucho volumen ascienden hasta las capas más superficiales, como queriendo abandonar el campo de combate, donde tal vez no falte la grotesca figura de algún inofensivo peridíneo [dinoflagelado] que trata de imponer miedo con sus afilados cuernos”.

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Ilustraciones de diatomeas en el trabajo de Carús Falcón. Reconocen alguna?. Autor: J. Thomas.

Luego, hablando sólo de las diatomeas: “Figurémonos una cajita de diáfano cristal de Bohemia, frústula, que puede adoptar todas las formas imaginables […] está dividida en dos mitades que se ajustan como las de una caja de cartón; que en el interior se encuentra una sustancia semilíquida […] de aspecto y composición análogos a la clara de huevo […] teñidas parcialmente de verde por la clorofila […] y otro principio colorante amarillo, diatomina.”

Y ahora lo mejor: “¿es posible que hayan sido creadas para recorrer el tubo intestinal de una sardina, delfín o ballena, por más que muchas veces salgan intactas de la pasajera, infecta y humillante morada, quitando á salvo su cuerpo y tal vez su existencia, pero no así su honor?”.

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Ilustraciones de peridináceas, tal como denomina en su trabajo a los dinoflagelados Carús Falcón. En la época se dibujaban “patas arriba”, con la epiteca hacia abajo. Les propongo el mismo acertijo de antes. Autor: J. Thomas.

De los dinoflagelados (Peridináceas): “se distinguen de las diatomeas por sus formas extravagantes, poco estéticas y feas, tienen de común con ellas su pequeñez y constitución histológica […] adáptanse mejor a las aguas frías, donde se encuentran con predominio cuantitativo […] agrupados en densas caravanas y discurriendo activos por el piélago […] en tanto que en las aguas cálidas […] disminuye el número de individuos, que propenden al aislamiento y pasividad […] cual si se sintiesen enervados por el excesivo calor tropical y quisieran economizar por el reposo el consumo de materia constitutiva…”.

Ahora llegamos al material de muestreo, que deja patente su voluntarismo y escasos medios: “En nuestro trabajo no hemos utilizado […] material tan costoso, por no permitirlo nuestro estado económico, ni exigirlo el rigor científico, tratándose de mares tan poco profundos […] Utilizamos como draga un pequeño caldero de bronce […] La red vertical, de gasa, cónica y con área de medio metro cuadrado, unida por su base mayor á un aro de madera, por la pequeña á un colector, un cilindro hueco de zinc lastrado con plomo […] Completan nuestro instrumental un pequeño torno de madera […] un pesa-sales, un termómetro […] varios frascos de cristal […] otros mayores, de casi un litro, de los que, en forma de barril, sirven de envase á las aceitunas en adobo […] algunos corchos sueltos ó cáscaras de huevo para medir aproximadamente, en los días de calma, la velocidad de las corrientes…”.

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No todo era microplancton, también había ilustraciones de crustáceos como éstas. Autor: J. Thomas.

Y luego, de regreso a tierra: “El material científico recolectado […] es llevado ahora al laboratorio ó gabinete donde ha de someterse al más escrupuloso examen y á los diversos métodos de preparación y conservación microscópicas […] y examinamos dicha gota en nuestro microscopio de bacteriología […] con aumentos entre 25 y 800 diámetros, pudiendo llegar a 1.600 con el objetivo de inmersión en la esencia de cedro”. No comentaré mucho los detalles de la preparación de las muestras, pero las trataba primero con alcohol al 3% y luego añadía una disolución concentrada de sublimado (“el cloral, clorhidratado de cocaína, cloroformo u otros anestésicos”), que lavaba con agua destilada “á fin de quitar el exceso de sublimado y del cloruro de sodio del agua del mar, pues de otro modo velarían la preparación microscópica con sus cristalizaciones”.

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La ría de Arousa, con la Illa de Arousa en el centro, vista desde el mirador del Monte Lobeira. Autor: F. Rodríguez

Respecto a la zona de los muestreos, es una oda a “la celebrada ría de Arosa […] la exuberancia paradisíaca de su campiña, rayana en los más hermosos vergeles del litoral mediterráneo; el hipnotismo, la fascinación misteriosa con que subyuga el ánimo, evocando los recuerdos de aquella poesía helénica y romana”. Y continúa luego “No tiene, es cierto, nuestro Lobeira, Castro Lupario, también cónico y de vertientes escarpadas y graníticas, la notable altura de 1.250 metros del Vesubio, que aquí no pasa de 300, ni el negro y fragoroso abismo de su cráter […] pero no por eso es menos digno de ser visitado por los veraneantes de estas playas…”.

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Cambados. Autor: F. Rodríguez

No tienen tampoco desperdicio las descripciones de los muestreos y las embarcaciones. Primero una pequeña batea, gamela (embarcación a remo de pequeño calado para trasladar personas a cortas distancias). Luego “un endeble y ligero esquife de remo y vela, triste despojo del trasatlántico francés Dom Pedro, naufragado […] con numerosas víctimas, en los peligrosos bajos de Corrubedo”. 

También se atrevió a una aventura en Cambados “En su ruinoso muelle, montón de escombros, fletamos una pequeña batea, medio anegada de agua, y, con nuestros bártulos de la pesca misteriosa, nos dirigimos al sitio de más calado de la rada…”. 

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Embarcación tradicional (dorna) en el puerto de Sto. Tomé (Cambados). Autor: F. Rodríguez

Casi se fueron a pique, pero eso sí, con dignidad hasta el final: “Estábamos a punto de naufragar, pues la gamela, tan impermeable al agua como una cesta, se había inundado de tal modo, que […] si bien el muchacho que nos acompañaba utilizó la palangana de nuestros artefactos para achicar el agua, no conseguía estancarla. En este crítico momento pasó rozando un galeón […] A él trasbordamos, logrando recoger con su rizón […] un poco de fango grisáceo…”

El último muestreo fue a lo grande: “realizamos esta agradable y última excursión marítima, fecunda para la ciencia por las especies y variedades nuevas registradas, á bordo del vapor Pasaje, buque de unas 50 toneladas y 9 millas de marcha que combinado con el ferrocarril hace dos viajes cuotidianos […] entre el puerto de Villagarcía y el de la Puebla del Caramiñal”. En aquella expedición pasaron “á barlovento del apuesto y bien cuidado cañonero español Vasco Núñez de Balboa”. Como dato curioso, años después aquel cañonero de la guerra de Cuba (junto al Hernán Cortés) realizó los primeros muestreos del IEO (Lo contábamos aquí).

Torre

Torre de San Sadorniño (Cambados). Faro o atalaya (de origen fenicio o romano) que anunciaba la llegada de naves normandas. Las más famosas están en Catoira, que celebra una romería vikinga cada verano.

Carús hizo 8 muestreos entre 1899 y 1901: Vilagarcía, Vilaxoán, Rianxo, Carril, etc. En uno de ellos (Illa de Arousa, noviembre 1900) atravesaron “por entre la doble línea de buques de la imponente y soberbia escuadra; la más moderna; la mejor que cuenta la Gran Bretaña, por ser la que garantiza la defensa de sus extensas costas; la escuadra del Canal”. 

Todavía hoy a los de Vilagarcía se les sigue conociendo como los ingleses, y todo por aquellas visitas de la Royal Navy a la ría de Arousa entre 1874 y 1936.

pescadores

Pescando en la Ría de Arousa. Autor: F. Rodríguez

También cita Carús que muchos pueblos en la ría dependían de la industria de la pesca, en especial de la sardina, con fábricas de salazón y conservas.

Menciona las embarcaciones típicas en los puertos de Arousa (dornas, gamelas, lanchas pincheiras del jeito (para la sardina), galeones,…), los productos que transportaban los vapores mercantes (huevos de gallina que se exportaban a Sevilla y Cádiz, tablones de pino al Mediterráneo para cajas de naranjas y pasas), e incluso comenta algún dicho popular:“…las escarpadas, plomizas y áridas cumbres de la cordillera del Barbanza, cuyo pico a Curota, cuando está cubierto por las nubes bajas, es según las predicciones, falibles, de los prácticos de estas riberas, indicio seguro de mal tiempo”.

Pleurosigma Carus

Pleurosigma sp. a 60X y 10X. Autor: F. Rodríguez

En sus descripciones del fitoplancton dominan las diatomeas. A ellas dedicó 6 láminas en unas ilustraciones que permiten reconocer muchos de los 37 géneros que cita en la tabla final: Navicula, Melosira, Pleurosigma, Amphiprora, Licmophora, etc.

De los dinoflagelados muestra apenas una docena de ilustraciones y dos géneros (Ceratium y Peridinium) aunque en el texto cita a las Noctilucas (que no se clasificaban como dinoflagelados).

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Autor: J. Thomas.

Pero tal y como me comentaba mi colega Yolanda Pazos (fiel seguidora del blog que me descubrió y envió el trabajo de Carús, gracias Yolanda !!), en la lámina 9ª hay un par de figuras sospechosas de ser Dinophysis, identificadas por Carús como foraminíferos.

De sus conclusiones escogí lo siguiente: “se ve de gráfica manera lo que es axiomático: que la Naturaleza se muestra variadísima y antojadiza en las misteriosas manifestaciones del mundo invisible […] y que es preciso investigar mucho é in situ para comprender esta parte en estremo [sic] interesante de las ciencias naturales.”

Torredelejos

Autor: F. Rodríguez

Totalmente de acuerdo Sr. Carús: usted empezó y más de un siglo después aquí seguimos, estudiando y admirando los microorganismos que tanto le emocionaron como jamás podría soñar.

Referencias:

-Carús Falcón, R. Los misterios de la Naturaleza. Investigaciones sobre el micro-plakton de la Ría de Arosa, La Coruña: Imp. Vda. de Ferrer e Hijo (1903).
-Gómez F. Historia de las investigaciones sobre dinoflagelados marinos en España. LLULL 29:307-329 (2008).

 

 

 

 

Crecen sus cuernos al sol y no es un caracol

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F. Dujardin (1801-60), retratado por su hija Louise en 1847. Fuente: Wikimedia Commons

Félix Dujardin no debía tener mucho tiempo libre.
Médico, naturalista, geólogo y zoólogo, publicó en 1841 “Histoire naturelle des zoophytes. Infusoires, comprenant la physiologie et la classification de ces animaux, et la manière de les étudier à l’aide du microscope”. Lo de infusorio parece un insulto, pero en aquella época se refería a los pequeños animales, a menudo microscópicos, que viven en líquidos y se desarrollan en infusiones vegetales. Es decir: un batiburrillo de algas y animales que el propio Linneo denominó inicialmente “caos”.

Dujardin confesaba cierto desánimo por dedicarse a una ciencia entre tinieblas. Soñaba con avances técnicos que revelarían un mundo nuevo y temía que éstos barrerían las briznas de conocimiento que arañaban con microscopios rudimentarios. Se lamentaba también de la poca seriedad de algunos colegas que completaban con su imaginación lo que no podían ver.

Mirando al pasado describía 3 etapas en el estudio de los infusorios:

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Imagen de diatomeas obtenida con una lente de Leeuwenhoek en el Museo de la Universidad de Utrecht. Las manchas oscuras las producen burbujas de aire en la lente. Fuente: Fig. 5 en “The microscope in the Dutch Republic: The shaping of discovery”, por Ruestow EG.

1ª Etapa: el holandés Anton van Leeuwenhoek, quien entre los s.XVII-XVIII fabricó sus propios microscopios simples. Con ellos observaba infusorios en aguas estancadas, infusiones de pimienta, excrementos e incluso en el sarro dental !!!

No se sabe muy bien cómo construía el holandés sus lentes, y sus instrumentos producían imágenes tan aberrantes e inestables que sólo él los sabía manejar. A su muerte donó 26 microscopios a la Royal Society de Londres que nadie fue capaz de utilizar…

A mediados del s.XVIII llega la 2ª etapa: intentar dar nombres científicos a los “animales microscópicos”. El sistema de Linneo para clasificar especies no era sencillo de aplicar a los infusorios. Éstos carecían a menudo de órganos y detalles reconocibles, aunque el mayor problema seguían siendo las imágenes aberrantes que algunos naturalistas adornaban con su intuición. Personajes de renombre como Cuvier, Lamarck o el propio Linneo apenas se ocuparon de pasada de los infusorios…

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C.G. Ehrenberg (1795-1876) pintado por E. Radke. Fuente: Wikipedia.

3ª etapa: los trabajos de Christian G. Ehrenberg y el esfuerzo por clasificar y estudiar al mismo tiempo la organización celular de los microorganismos. Gracias a su inmensa capacidad de trabajo y producción científica, Ehrenberg describió miles de especies, tanto vivas como fósiles. A ello contribuyó también el desarrollo de microscopios más precisos, denominados “acromáticos” por cuanto permitían corregir las aberraciones cromáticas y esféricas de la imagen.

Sin embargo Dujardin, coetáneo del maestro alemán, disparó sus mayores andanadas contra él en su obra de 1841. Primero declara su admiración por Ehrenberg y luego le acusa abiertamente de tomarse licencias creativas a la hora de nombrar y describir nuevos microorganismos.

Según Dujardin, él y otros científicos se toparon con la imposibilidad de confirmar observaciones de Ehrenberg, comprobando luego que no se debía a su torpeza visual o a que aquel tuviera un microscopio fenomenal. Concluía que el alemán se apoyaba en hipótesis erróneas que irían cayendo por su propio peso y con ellas el sistema de clasificación que diseñó…

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Lámina 5 de Dujardin (1841). El nº20 es Ceratium hirundinella (a y b) y el 21 Ceratium tripos.

Mucho han cambiado las cosas desde Ehrenberg y Dujardin.

Y como ejemplo de esos cambios hablaré del género de dinoflagelados más antiguo: Ceratium, creado en 1793 por Franz von Paula Schrank, un naturalista alemán (sacerdote para más señas). La especie tipo es un organismo de agua dulce, Ceratium tetraceros designada luego como C. hirundinella por Dujardin.

En 1841 la definición del género Ceratium era: “cuerpo irregular, cóncavo en una parte de su superficie y prolongado por cuernos, con una sola ranura ocupada por cilios y un largo filamento flageliforme” [trad. de Dujardin].

Ceratium hirundinella. Autor: Wim van Egmond. Fuente: Nikon Microscopy U

Ceratium hirundinella. Autor: Wim van Egmond. Fuente: Nikon Microscopy U

 

 

 

 

Sobre la especie tipo, C. hirundinella, el epíteto se debía a que su silueta y movimiento recordaba “a las golondrinas (=hirondelles en francés) volando rasantes sobre el agua, o a barcos a vela vistos a lo lejos”.

Tripos candelabrus (=Ceratium candelabrum). Aislado en la ría de Vigo. Autor: F. Rodríguez

 

 

Los glóbulos dorados en el interior de la célula fueron considerados “huevos u ovarios” por Ehrenberg, quien descubrió que la coraza de la célula no era silícea porque la combustión de la misma no dejaba rastros. Ceratium es un género con especies bioluminiscentes y fue precisamente Ehrenberg el primero en describir a varias de ellas, como C. candelabrum. La localidad tipo de esta especie es Trieste, y en su descripción se cita que se encontró “In mari scintillante Septembre ad Tergestum“.

En estos vídeos pueden ver (a) el movimiento de los flagelos en las células de la pareja de la imagen, y (b) el avance de una cadena de 4 células.

A mediados del s.XIX se les incluía en el reino animal. Los botánicos de la época buscaban parecidos con órganos conocidos y estas asociaciones tan directas ponían muy nervioso a nuestro amigo Dujardin. Menciona, por ejemplo, que Ehrenberg relacionó una mancha intracelular en Ceratium tripos con un “testículo”. Tampoco olvidó recordar a sus lectores que el filamento flageliforme (flagelo longitudinal) fue tomado por una “trompa” por Ehrenberg.

Dujardin también explicaba que los dinoflagelados (“peridíneas”) tenían en común una cabeza rígida no contráctil, y una ranura generalmente horizontal con un cilio vibrátil. No les veía boca ni ingerir presas.

Con el paso de los años se describieron nuevas especies de Ceratium, principalmente marinas y algunas dulce-acuícolas, y en el s.XXI (Gómez y col. 2010), basándose en morfología y genética plantearon la separación de dos géneros: Ceratium (de agua dulce, con 6 placas cingulares) y Neoceratium (marino, con 5 placas cingulares).

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Tripos furca (antes Neoceratium furca, Ceratium furca…). Autor: F. Rodriguez

Sin embargo, apenas publicado apareció un comentario en la misma revista (Calado & Huisman, 2010), rebatiendo su propuesta y explicando que acorde con el ICBN (International Code of Botanical Nomenclature, hoy ICN), tenían preferencia nombres anteriores (Tripos por ser más antiguo).

Básicamente por esta razón: 4 especies de Neoceratium habían sido especies tipo de géneros anteriores. Por ejemplo, N. furca, tenía el mismo basónimo (nombre científico con el que fue originalmente nombrada) que Biceratium furca (Ehrenberg) Vanhöffen: Peridinium furca (Ehrenberg).

En 2013, F. Gómez publicó la reinstauración del género Tripos para las especies marinas de Ceratium, retirando así a Neoceratium. Hoy en día Ceratium tripos (basónimo Cercaria tripos) es Tripos muelleri, la especie tipo del nuevo género. La taxonomía es así: hoy te llamas Pepe, mañana Manuel, y pasado mañana Manuela (basónimo: Pepe).

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Tripos muelleri (=Ceratium tripos), con Dinophysis acuminata. Autor: F. Rodríguez

Los dinoflagelados del género Tripos tienen distribución global y son comunes en las muestras de agua. Gracias a su gran tamaño y riqueza de especies son fáciles de observar y existen numerosos registros de su presencia y abundancia.

Diversos estudios sugieren la asociación de ciertas especies con masas de agua (Tripos brevis con aguas ecuatoriales superficiales) o con regiones oceánicas y condiciones específicas de temperatura. Por ello han sido propuestos como indicadores ecológicos del calentamiento en el océano (Tuning-Ley & Lemée, 2013).

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Varios ejemplares del género Tripos. Imágenes obtenidas en el Pacífico, durante la campaña 6 de Malaspina (entre Honolulu y Panamá). Autor: F. Rodríguez

 

Los cambios en la distribución y composición de especies del género Tripos podrían ser una señal de los efectos del cambio climático, tal como sugieren la serie temporal del Continuous Plankton Recorder en el Mar del Norte, o los registros históricos en el Noroeste del Mediterráneo.

Pero además hay que considerar que dentro de una misma especie la variabilidad del aspecto puede ser notable, y depende tanto de la temperatura como de otros factores. Verán…

Les presentaré dos ejemplos que ilustran la importancia de conocer la variabilidad morfológica de cada especie, y su sensibilidad frente a factores ambientales, para interpretar patrones de distribución en la naturaleza.

Tripos balechii, descrito en el Pacífico tropical mexicano (Meave del Castillo y col. 2003), posee 2 formas (f. balechii y f. longum) cuya presencia se correlaciona con rangos de temperatura y salinidad concretos: la forma “longum”  predomina a +26ºC y menos de 32 de salinidad.

Y aún más espectacular es el ejemplo de Tripos ranipes: posee distintas formas con ramificaciones más o menos exageradas. Su detección en muestras naturales sugería la existencia de variedades o incluso un complejo de especies adaptadas a distintas temperaturas. Sin embargo Pizay y col. (2009) descubrieron la explicación por casualidad: cultivando T. ranipes en el laboratorio observaron que sus “pies” o “manos” crecían y se retraían al ritmo del día y la noche.

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A la izquierda el aspecto típico de T. ranipes en oscuridad, y los demás son ejemplares durante el ciclo de luz. Fuente: Fig. 2 de Tuning-Ley & Lemée (2013).

 

Apenas 2-3 hrs. en oscuridad son suficientes para que las células retraigan “sus manitas”, que vuelven a crecer tras otras 2-3 hrs. de luz. Las ramificaciones poseen fluorescencia así que contienen cloroplastos y pigmentos en su interior. Este fenómeno tan curioso podría deberse a adaptaciones en el contenido de pigmentos frente a la luz, o al control de la flotabilidad y migración vertical. Y es que las células sin “manitas” nadan mucho mejor !!!

Referencias:

-Calado AJ y Huisman JM. Commentary: Gómez, F., Moreira, D., and López-García, P. (2010). Neoceratium gen. nov., a New Genus for All Marine Species Currently Assigned to Ceratium (Dinophyceae). Protist 161:517-19 (2010).
-Dujardin F. Histoire naturelle des zoophytes. Infusoires, comprenant la physiologie et la classification de ces animaux, et la manière de les étudier à l’aide du microscope. París, 677 pp. (1841).
-Gómez F y col. Neoceratium gen. nov., a New Genus for All Marine Species Currently Assigned to Ceratium (Dinophyceae). Protist 161:35-54 (2010).
-Gómez F. Reinstatement of the dinoflagellate genus Tripos to replace Neoceratium, marine species of Ceratium (Dinophyceae, Alveolata). Cicimar-Oceánides 28:1-22 (2013).
-Meave del Castillo ME y col. Ceratium balechii sp. nov. (Dinophyceae: Gonyaulacales) from the Mexican Pacific. Hidrobiológica 13:75-91 (2003).
-Pizay M-D y col. Night and Day Morphologies in a Planktonic Dinoflagellate. Protist 160:565-75 (2009).
-Tuning-Ley A y Lemée R. The Genus Neoceratium (Planktonic Dinoflagellates) as a Potential Indicator of Ocean Warming. Microorganisms 1: 58-70 (2013).

El anzuelo de Polykrikos

Las microalgas son organismos unicelulares que, aunque suelen aparecer como células individuales, pueden formar cadenas o agruparse en colonias (p.ej. Phaeocystis). Sin embargo, la evolución depara sorpresas como la del protagonista de hoy.

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Pseudocolonia de Polykrikos kofoidii con 4 zooides y 2 núcleos. Aislado en la ría de Vigo (10 septiembre 2015). Autor: F. Rodríguez

Polykrikos es un fascinante género de dinoflagelados. En él dominan las especies heterótrofas: los individuos son transparentes y el color pertenece a vacuolas digestivas con presas “a medio digerir”.

La especie tipo del género es P. schwartzii. Aunque es difícil distinguirla de P. kofoidii, en la imagen izquierda (y sobre todo en este vídeo) me parece vislumbrar estrías verticales del zooide posterior (en el extremo inferior de la imagen), típicas en P. kofoidii.

Sin embargo, hay especies mixótrofas como P. tanit (Reñé y col. 2014) y P. lebourae. Ésta última es bentónica y Kim y col (2015) demostraron que es mixótrofa obligada: albergan cloroplastos propios pero necesitan ingerir presas periódicamente. Ensayaron con bastante éxito un menú variado: desde pequeñas criptofíceas a otros dinoflagelados.

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Polykrikos lebourae después de ingerir al dinoflagelado Thecadinium kofoidii. Fuente: figura 1H de Kim y col (2015).

Pero lo que hace especiales a los dinoflagelados “polykrikoides es su naturaleza pseudocolonial. Parecen células segmentadas (como una oruga), pero en realidad son varios individuos (zooides) que forman una pseudocolonia. En Polykrikos kofoidii constan de 4 zooides y 2 núcleos; en P. lebourae son 8 zooides y 4 núcleos.

Un dinoflagelado típico posee 2 flagelos y un cíngulo que divide a la célula en 2 mitades. Polykrikos posee múltiples cíngulos (uno por zooide), y un par de flagelos insertados en cada uno de ellos. Podemos contar los zooides gracias a los cíngulos (señalados por las muescas laterales de las pseudocolonias).

Si los dinoflagelados “normales” ya tienen ciclos de vida complejos, Polykrikos resulta especial. De hecho no fue hasta 2013 cuando Tillman y Hoppenrath lo describieron en un minucioso trabajo sobre cultivos de P. kofoidii. 

Por poner un ejemplo, antes de la reproducción vegetativa las pseudocolonias duplican su tamaño y nos encontramos con “autobuses” de 8 zooides y 4 núcleos. Al dividirse dan lugar a 2 pseudocolonias idénticas a la primera imagen de hoy (o como la de este vídeo).

Pero además, las pseudocolonias de 8 zooides pueden dividirse también en 4 subunidades (con 2 zooides y 1 núcleo). Los “mini-Polykrikos” son los gametos de la fase sexual, y parecen existir más de 2 tipos sexuales.

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Polykrikos kofoidii. Pseudocolonia con 8 zooides y 4 núcleos (ría de Vigo, 10 sept. 2015). Autor: F. Rodríguez. Los núcleos se ven mejor en vídeo.

En la imagen inferior se observan los 4 núcleos. En esta ocasión podría ser (quizás?) una pseudocolonia de P. schwartzii, con 8 zooides vivitos y coleando en este vídeo.

P. schwartzii? (ría de Vigo, 10 sept. 2015). Autor: F. Rodríguez.

Gymnodinium catenatum es un dinoflagelado formador de cadenas, cercano genéticamente a Polykrikos. Por ello es lógica la teoría de que este género desarrolló su naturaleza pseudocolonial a partir de una capacidad ancestral de formar cadenas (Hoppenrath & Leander, 2007).

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Adaptado de Hoppenrath & Leander (2007). Las pseudocolonias vegetativas de P. schwartzii tienen 8 zooides, así que durante la reproducción vegetativa llegan a tener 16 zooides y 8 núcleos !!

En las imágenes de Polykrikos pueden ver unas estructuras con forma de balas dentro de la célula. Son los nematocistos que actúan como anzuelos en la captura de presas. Polykrikos los utiliza en el extremo de un filamento que lanza como un sedal para pescar a sus presas. Cuando localiza una presa primero nada a su alrededor y luego le echa el anzuelo, así:

— “La pesca del dinoflagelado” —

Polykrikos kofoidii “pescando” al dinoflagelado Gymnodinium catenatum. El proceso entero dura apenas 1 minuto. Fuente: figura 12, Matsuoka y col (2000).

El filamento puede llegar a romperse. Si la presa tira mucho puede llevarse el nematocisto de recuerdo. Polykrikos ingiere distintos dinoflagelados pero no todos sostienen su crecimiento. Su “primo” G. catenatum parece uno de los más adecuados (o al menos inofensivo). También puede alimentarse de Alexandrium pero éstos son como las setas: algunas cepas se pueden comer pero otras resultan “venenosas” y causan lisis celular. Y si el alimento escasea intentan pescarse entre ellos, pero Matsuoka comenta que las pseudocolonias se repelen entre si.

En nuestro laboratorio ensayamos un menú “gourmet” con dinoflagelados tóxicos de las rías gallegas: Alexandrium minutum y Dinophysis (D. acuminata y D. acuta). Pero el cliente no quedó satisfecho, los ignoraron y un día después no quedó ni rastro de los Polykrikos. La próxima vez se lo pondremos más fácil y espero que ustedes lo vean…!!

 

Referencias:

-Hoppenrath, M. & Leander, B. S. Character evolution in polykrikoid dinoflagellates. J. Phycol. 43:366–77 (2007).
-Kim S. y col. Obligate mixotrophy of the pigmented dinoflagellate Polykrikos lebourae (Dinophyceae, Dinoflagellata). Algae 30:35-47 (2015).
-Matsuoka, K. y col. Observation of the feeding behaviour and growth rates of the heterotrophic dinoflagellate Polykrikos kofoidii (Polykrikaceae, Dinophyceae). Phycologia 39:82–6 (2000).
-Reñé A. y col. Polykrikos tanit sp. nov., a new mixotrophic unarmoured pseudocolonial dinoflagellate from the NW Mediterranean Sea. Protist 165:81-92 (2014).
-Tillmann U. & Hoppenrath M. Life cycle of the pseudocolonial dinoflagellate Polykrikos kofoidii (Gymnodiniales, Dinoflagellata). J. Phycol. 49:298-317 (2013).

La insólita criatura del Sr. Hertwig

Las plantas se orientan hacia la luz (fototropismo) gracias a las auxinas, unas hormonas que gobiernan el desarrollo y la diferenciación celular. Las algas en cambio poseen fototactismo: la intensidad y dirección de la luz estimula su movimiento gracias a los flagelos (que las propulsan) y fotoreceptores como las manchas oculares, presentes en algas verdes como Chlamydomonas, y euglenofíceas.

Euglena con la mancha ocular. Su color anaranjado lo producen carotenoides como anteraxatina, neoxantina y b-caroteno. Autor: C. Krebs. Fuente: http://www.photomacrography.net/

Pocos dinoflagelados tienen manchas oculares, apenas un 5% de especies (básicamente de agua dulce como Peridinium westii o Woloszynskia coronata). Sin embargo, muchos exhiben fototaxis positiva (les atrae la luz, igual que a las moscas) y se cree que poseen otros fotoreceptores en su membrana plasmática. ¿Cuáles? pues no parece que se sepa demasiado al respecto…

Las manchas oculares pueden ser glóbulos pigmentados con carotenoides en el interior de cloroplastos, vesículas, glóbulos libres en el citoplasma celular, o incluso gránulos rodeados de 3 membranas lo cual indica que pudieron evolucionar a partir de cloroplastos. Están situadas en la zona sulcal, en la base de los flagelos a los que transmiten el estímulo que produce la luz (a través del hipotético fotoreceptor de la membrana plasmática o en la base del flagelo longitudinal).

Woloszynskia coronata. Su mancha ocular es un glóbulo libre en el citoplasma. Autor: JD Dodge & JM Lewis. Fuente: Natural History Museum

No se conoce si el flagelo está directamente conectado a la mancha ocular ni cómo se transmite la excitación desde los pigmentos, pero se asume que la luz absorbida por éstos sirve de energía para el movimiento. El espectro de luz que produce fototaxis es similar en todos los dinoflagelados y la actividad máxima se observa entre 440-500 nm (azul-verde).

Además de las manchas oculares algunos dinoflagelados poseen estructuras mucho más complejas: los oceloides. Sus componentes recuerdan a un ojo microscópico: córnea, anillos del iris, lente y un cuerpo retinal. Incluso se ha llegado a especular que comparten un mismo origen con los ojos de los animales pluricelulares.

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a) Warnowia, b) Erythopsidinium, c) Nematodinium. Fuente: figura 4 de Gavelis y col. (2015)

 

Los oceloides aparecen únicamente en dinoflagelados heterótrofos de la familia Warnowiceae, como Erythropsidinium, Warnowia y Nematodinium. La naturaleza de sus componentes era desconocida hasta que en un artículo reciente, Gavelis y col (2015), diseccionaron células de Nematodinium con la intención de desvelar el origen de sus partes utilizando marcadores moleculares y microscopía electrónica.

Hicieron la “autopsia” a cinco células para separar los oceloides y aislar sus componentes, lo cual no deja de sonar increíble. En su trabajo comentan que tras reventar las células, la parte pigmentada (cuerpo retinal, de color marrón) era fácil de localizar. Pero las partes transparentes (lente y córnea) se perdieron en la preparación.

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Nematodinium y los componentes de su oceloide. Fuente: fig. 1 Gavelis y col (2015)

Sólo pudieron secuenciar el ADN de la región pigmentada y descubrieron que se trata de un cloroplasto. También averiguaron que pertenece al tipo “habitual”, el de dinoflagelados con peridinina. La microscopía electrónica (FIB-SEM) demostró que este cloroplasto modificado está fusionado a una red de plástidos, también pigmentados (lo que plantea dudas sobre si Erythropsis conserva actividad fotosintética, por pequeña que ésta sea).

En cuanto a la lente y la córnea, la microscopía electrónica (en este caso TEM) de una célula intacta reveló que la córnea es una capa de mitocondrias conectadas en red a mitocondrias “normales” en el citoplasma. Sobre la lente no pudieron precisar nada concreto. Así que probablemente los oceloides están relacionados con las manchas oculares pero son un caso especial en el que varios orgánulos se diferencian y elaboran una estructura compleja con una nueva función.

¿Y para qué sirven los oceloides? considerando que hablamos de seres (en teoría) heterótrofos y que hay indicios de que capturan a otros dinoflagelados, es lógico pensar que los emplean para localizar a sus presas, detectando la bioluminiscencia o incluso luz polarizada de los núcleos (debida a los cromosomas condensados) en dinoflagelados.

Sólo son teorías porque no sabemos casi nada sobre su biología: se trata de criaturas extremadamente raras que nadie ha conseguido cultivar. Y son tan complejas que la descripción original de Erythropsidinium fue descartada (y casi vilipendiada!), tras una disputa científica de ésas que tanto nos gustan en este blog.

Dos especies de Erythropsis (hoy Erythropsidinium): E. cornuta (izda) y E. scarlatina (dcha). Fuente: Kofoid y Swezy (1921).

Todo comenzó en las vacaciones de Pascua de 1884 cuando Richard Hertwig, zoólogo alemán de 34 años (discípulo de Haeckel para más señas), aisló en la costa de Sorrento (Italia) una célula alucinante con una especie de tentáculo y algo parecido a un ojo microscópico. Al observarla en el microscopio se le cayó el tentáculo pero Hertwig trató de describir lo que quedaba tiñéndola con ácido ósmico.

R. Hertwig (1850-1937). Fuente: Wikipedia

A pesar de analizar una célula mutilada su descripción fue acertada y conservadora: la bautizó como Erythropsis agilis aunque no la relacionó con un dinoflagelado. Pero cuando su compatriota Carl Vogt (un veterano profesor alemán de 67 años) leyó el trabajo no tardó en indignarse y escribir una réplica declarando que aquéllo era los restos de un ciliado tipo Vorticella merendándose el ojo de una medusa medio podrida que había tenido la desgracia de caer en el ácido ósmico de Hertwig. Tal cual…

Hertwig redactó una contrarréplica para defenderse, pero Vogt volvió a la carga con un nuevo trabajo: “Un error científico”, en el que hablaba del daño que provocaba a la ciencia la descripción de organismos usando evidencias dudosas. “El hombre yerra mientras vive“, escribió Vogt (y cuánta razón tenía !! la frase le vino que ni pintada años más tarde).

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Carl Vogt (1817-1895)                          Fuente: Wikipedia

Hoy nadie incluye poesías en un trabajo científico pero en el s.XIX se ve que sí. Vogt quería borrar a Erythropsis del mapa y preparando el terreno deslizó cuatro versos aparentemente inocentes [Trad. del alemán]: “Lo que fijas con osmio/es fácil de llevar a casa/y cuando, sudando, uno consigue dibujar la criatura/por fin puede proclamar su hermosura“.

En paralelo a esos versos reprodujo las ilustraciones comparadas de un ciliado tipo Vorticella con Erythropsis (no el dibujo de Hertwig, sino otro un poquito modificado que convenía mejor a sus propósitos). Pero no quedó satisfecho. Vogt publicó un nuevo trabajo: “De los hermanos Hertwig” donde reproducía el ocelo de una medusa y su parecido poco menos que “condenatorio” con el oceloide de Erythropsis. Al no existir ningún ejemplar vivo para confirmar o refutar a Hertwig, se impuso el arrebato ciego (y la poesía) del viejo profesor.

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La medusa Lizzia blondina. A este género creía Vogt que pertenecía el ocelo descrito por Hertwig. Autor: P. Schuchert. Fuente: World Hydrozoa Database

De nada sirvió que meses después un ruso, Metchnikoff, publicase una nota donde afirmaba haber visto en 1874 un organismo como el de Hertwig en una muestra de Madeira (lo había publicado en ruso!!). Hubo que esperar a 1904, cuando Pavillard descubrió en el Mediterráneo un Erythropsis intacto, para recuperar el género e incluirlo entre los dinoflagelados. Lo que debió disfrutar Hertwig no está en los escritos!!, aunque Vogt no vivió para verlo…

En la década siguiente se encontraron más Erythropsis en el Mediterráneo y en 1921 Kofoid & Swezy publicaron una lista de 10 especies aunque posiblemente exageraron un pelín (hoy en día sólo hay 4 especies aceptadas según Algaebase). Finalmente Erythropsis pasó a ser Erythropsidinium porque ya existía un género de plantas con ese nombre (Silva, 1960). Ése fue el único “error” de Hertwig !!

 

Agradecimientos: A Javier Sánchez por enviarme la entrada de Fogonazos, un blog imprescindible de divulgación (por Antonio Martínez Ron), y a Anke Kremp por la traducción de los versos de Carl Vogt.

Referencias:

-Gavelis GS y col. Eye-like ocelloids are built from different endosymbiotically acquired components. Nature 523:204-207 (2015).
-Gómez F y col. The molecular phylogeny of the ocelloid-bearing dinoflagellates Erythropsidinium and Warnowia (Warnowiaceae, Dinophyceae). J. Eukaryot. Microbiol. 56:440-445 (2009).
-Kofoid CA & Swezy O. The free-living unarmored dinoflagellata. Memoirs of the Univ. of California. Univ. of California Press, Berkeley. 5.
-Silva PC. Remarks on algal nomenclature III. Taxon 9:18-25 (1960).
-Web: Fogonazos, “La compleja historia del ojo más simple” (02/07/15).

El polen del mar

Manchas de polen frente al IEO de Vigo. Autor: F. Rodríguez

El 8 de abril contemplamos unas manchas amarillas en el mar, a pocos metros de nuestro laboratorio en Vigo.

Así que hice algunas fotos mientras que Pilar Rial, técnico de nuestro departamento, se adelantaba por curiosidad a recoger muestras de agua.

Regalos así, caídos del cielo, no pueden faltar en este blog…!!

La mancha de polen ampliada y un grano de polen recogido en la misma zona,
visto a 400 aumentos. Autor: F. Rodríguez

En el microscopio confirmamos que se trataba de polen de pino. En las últimas semanas cualquier superficie exterior estaba salpicada de un pertinaz polvo amarillo, aunque en el mar no recordaba haber visto nunca manchas como estas.

En La Voz de Galicia publicaron hace unos días imágenes espectaculares de nubes de polen sobre los pinares. En Galicia los pinos son más abundantes en el sur (Orense y Pontevedra) y los niveles máximos de su polen se concentran entre marzo y abril. El polen de pino es poco alergénico, posee dos sacos aeríferos y los granos que observamos tenían unas dimensiones máximas de 90×50 micras (=milésimas de milímetro).

Si algún ciudadano desea conocer los niveles actuales y el tipo de polen en la provincia de Pontevedra lo lleva crudo. Los recortes en la Xunta de Galicia se llevaron por delante a la red gallega de aerobiología en 2011, cuyos análisis se realizaban en la Facultad de Ciencias de la Universidad de Santiago de Compostela desde 1993 (La Voz de Galicia, 3-abril-2011).

Supongo que nuestras autoridades decidieron que no era prioritario mantener este servicio de alerta público, a pesar de que facilitaba datos útiles tanto a los especialistas sanitarios como a los afectados por alergias al polen, que somos cerca de 8 millones en España…(en mi caso a las gramíneas).

Las redes de aerobiología (ó palinología) funcionan de manera muy desigual en nuestro país: hay comunidades autónomas con datos muy completos como Madrid y Cataluña. También existen webs muy bonitas –pero sin información de niveles de polen– como la de Castilla-La Mancha. Las series temporales de niveles de polen se pueden consultar en la web polenes.com del Comité de Aerobiología de la SEAIC (Sociedad Española de Alergología e Inmunología Clínica) ó en la Red de Aerobiología de España (REA). En la web de la SEAIC se muestra un mapa de España con enlaces a cada provincia, aunque no siempre existen datos ó la serie se interrumpió años atrás…

Pronóstico del polen para la primavera de 2015. Autor: SEAIC.
Fuente: El tiempo.com

En resumen: hay que bucear por fuentes y webs diversas para encontrar los datos que te interesan, y en ningún caso existen resultados actualizados para todas las provincias (ni mucho menos).

La SEAIC, junto a la farmacéutica Almirall, desarrolló una aplicación para móviles llamada Alergo Alarm, pero ya no está operativa y fue sustituida por otras como Polen Control (Almirall) y Alerta Polen (AstraZéneca), que también utilizan los datos recogidos por la red SEAIC.

Fuente: VShare market

Instalé Polen Control en mi móvil, pero tal y como esperaba no me sirvió de nada porque no hay datos públicos de polen para la provincia de Pontevedra, ni para el resto de Galicia.

Me dirigí por último a la web de la SGAIC (Sociedad Gallega de alergología e imunología clínica), para confirmar que el enlace a los niveles de polen conduce a una web inexistente.

Vivamos como galegos” dice la publicidad y yo les invito a vivir de otra manera (no sé si mejor) y visitar las redes de aerobiología de Portugal y Francia, dos vecinos que nos dan sopas con onda en cuanto al seguimiento del polen.
La de Francia es espectacular, con datos de la composición y niveles de polen en casi todos los departamentos (equivalen a nuestras provincias).

La lluvia limpia de polen el aire, por eso está tan contenta.
Premio nacional de publicidad en 2014. Fuente: Gadisa



La palinología es la ciencia que estudia partículas diminutas como el polen y las esporas (pertenecientes a helechos, algas, musgos y hongos).
El polen y las esporas permiten trazar la aparición y evolución de las plantas terrestres. Los granos de polen más antiguos, hasta el momento, tienen unos 470 millones de años y se encontraron en Argentina (Rubinstein y col. 2010).

La conservación del polen en el registro fósil se debe a la esporopolenina, un biopolímero extremadamente inerte que forma parte de su cubierta exterior (exina) y del cual se desconocen su composición y estructura precisas. El motivo es que tanta estabilidad química dificulta enormemente su análisis.

Quiste del dinoflagelado Protoperidinium conicum.
Autora: Isabel Bravo.

En lo que respecta a las algas, las formas de resistencia ó quistes de los dinoflagelados poseen también una cubierta muy resistente.

Por analogía con el polen se creía que podían contener esporopolenina. Error: en realidad se trata de un biopolímero diferente, la dinosporina, más cercana a la celulosa aunque tampoco se ha llegado a caracterizar su estructura.

Acritarco (Visbysphaera) del Silúrico (Gotland, Alemania).
Autor: Munnecke y col. 2012. Fuente: FAU.

Los quistes actuales pueden germinar y así revelar a la especie que los produce.

Pero existen unos microfósiles llamados acritarcos, formados por una sustancia similar a la esporopolenina, que no se corresponden con ningún organismo actual.
Los acritarcos más antiguos tienen entre 1.600 y 1.900 millones de años. Siempre aparecen en rocas de origen marino y su tamaño suele estar entre 15-80 micras, lo cual apunta a organismos unicelulares, seguramente microalgas.

Sus formas son variadas y algunas de ellas han sido luego reconocidas como algas verdes, por ejemplo prasinofíceas (Tasmanites).

Los acritarcos tienen marcas con distintos tipos de aberturas (circulares, lineales, en dos mitades, etc), indicando que algo salió de ahí y una de las hipótesis más extendidas es que podrían ser quistes de dinoflagelados.

Sin embargo, esta teoría tiene un problema: los primeros quistes con todas las características de los dinoflagelados aparecieron en el Triásico (250-200 millones de años), coincidiendo con la desaparición de los misteriosos acritarcos en el registro fósil…

Autor: Xulio Valeiras.

Addendum
Mi colega Xulio Valeiras (IEO, Vigo) me envió esta imagen tomada en el Golfo de Vizcaya en 2007 durante una campaña de pesca (proyecto PELACUS, a bordo del Thalassa), con una enorme mancha de polen seguramente también de pinos. Y que quizás pudo provenir de los extensos pinares de las Landas francesas.

Referencias:
-Bravo I & Figueroa RI. Towards an ecological understanding of dinoflagellate cyst functions. Microorganisms 2:11-32 (2014).
-Rubinstein CV y col. Early Middle Ordovician evidence for land plants in Argentina (Eastern Gondwana). New Phytologist 188:365-369 (2010).
-Traverse A. Paleopalinology, 813 pp. (2007).
-Web: Miracle (London’s Global University).