Entradas

El mar es una sopa de virus

¿Qué distingue a un ser vivo de un objeto inanimado?

El análisis de su composición atómica nos sacaría de dudas pero no explica cuándo y por qué surge la vida.

La naturaleza del mundo según el premio Nobel de Física Frank Wilczek (Crítica, 2016).

Los átomos no albergan un soplo de vida. Tampoco las partículas subatómicas, un conjunto diverso y alucinante, terra incognita para biólogos e infinito campo de estudio para físicos como Frank Wilczek.

Aún así, no dejo de imaginar que existe alguna conexión entre la vida y el comportamiento y la energía de todas esas partículas que hemos descubierto en el último siglo gracias a inventos como el Gran Colisionador de Hadrones del CERN.

Resulta intrigante pensar cómo esas partículas y átomos se organizaron en moléculas cada vez más complejas y abundantes, hasta el punto de trascender de una sopa salada para aislarse del medio y organizarse en células primitivas.

Con ellas multiplicaron su crecimiento y la existencia por todo el planeta replicadas en nuevas copias según el manual de instrucciones de sus ácidos nucleicos (al comienzo quizás ARN y luego ADN).

La supervivencia de las primeras formas de vida dependía de los recursos inertes de un planeta desolado. Después se diversificaron y algunas se especializaron en conseguir energía a partir de otros seres vivos e incluso reproducirse gracias a ellos.

Las características que definen a la vida son muchas, pero en todas ellas las células son la unidad básica de los tres reinos de los seres vivos: arqueas, bacterias y eucariotas.

Por debajo del nivel de organización celular están los virus, justo en la frontera entre un ser vivo y un pedrusco. “Partículas subatómicas” de la biología que no llegan a células ergo no están vivos.

Los virus carecen de metabolismo propio: son agentes infecciosos incapaces de crecer o reproducirse fuera de una célula. En fase extracelular (virión) son inertes y constan de ácidos nucleicos (ADN o ARN) y una cubierta de proteínas. Cuando infectan una célula cobran vida a expensas del huésped, condenado a una cuenta atrás en la que fabricará y liberará nuevos virus, a la espera de otro ciclo de infección.

Son extremadamente resistentes y se han llegado a aislar virus viables (Mollivirus sibericum) con 30.000 años de antigüedad en el permafrost siberiano.

Biomasa relativa y abundancia de procariotas, protistas y virus en el océano. Fuente: Suttle y col. (2007)

En el medio marino los virus pueblan por millones cada mililitro de agua (15 veces más que las bacterias y arqueas). Correlacionados con la productividad marina, son más abundantes en los primeros 250 metros, disminuyendo desde la costa hacia el océano abierto.

Los virus representan el 94% de las partículas con ácidos nucleicos y sólo el 5% de la biomasa total por su pequeño tamaño (<0.2 micras). Sin embargo, existe una minoría de virus gigantes que pueden ser visibles al microscopio óptico y superar a las bacterias en tamaño (0.2-1.5 micras) y longitud del genoma (>200 kb).

Emiliania huxleyi y el virus gigante EhV-86. Autor: Michaelson et al (2010). Fuente: Trends in Plant Science

Entre los virus gigantes hay ejemplos que afectan a eucariotas (incluyendo a microalgas como Emiliania huxleyi, Micromonas pusilla, Phaeocystis, Aureococcus y Chlorella) y bacteriófagos (virus que infectan sólo a procariotas: Prochlorococcus marinus).

La mayoría de virus marinos en forma libre se consideran infecciosos, aunque por precaución se les suele denominar “partículas como virus” (VLP en inglés: Virus Like Particles).

Una vez infectan al huésped, los virus pueden desarrollar un ciclo lítico (en el que destruyen al hospedador después de reproducirse) o lisogénico (recombinándose con el ADN del hospedador) donde se mantienen inactivos como prófagos y pueden reproducirse en las células lisogénicas hasta que un cambio ambiental active la fase lítica. Esto resulta muy útil como estrategia de supervivencia y reproducción cuando el hospedador se torna escaso en el medio.

Cuanto más leo sobre los virus más pienso en el mar como una sopa de bacterias y algas infectadas que revientan por doquier, mientras que el resto del plancton se aprovecha de sus restos para crecer…

NOTA CURIOSA: los virus también son estrategas de la r y de la K

Las especies oportunistas (de crecimiento rápido y grandes oscilaciones en su población) se denominan en ecología estrategas de la r, y las especialistas (menor crecimiento y poblaciones en equilibrio), son de la K. En el típico ejemplo de colonización de un nuevo sustrato, los oportunistas (r) se adelantan en los terrenos vírgenes mientras que los especialistas (K) les comen la tostada a medida que madura el ecosistema…

La enfermedad de la coliflor que afecta a peces como este pobre, es producida por virus del género Caulimovirus (CaMV). Fuente: Reefnation

Pues bien, virus y huéspedes coexisten a lo largo de un rango continuo de estrategas r y K. Muchos virus se pueden considerar oportunistas, con tiempos cortos de infección y muy destructivos (líticos). Tal es el caso, aparentemente, de la mayoría de los virus que infectan bacterias, microalgas y protistas en general.

Durante proliferaciones monoespecíficas de Emiliania huxleyi, Phaeocystis globosa o Heterosigma akashiwo se han llegado a identificar altas proporciones de células infectadas en la población.

Ello revela que los virus pueden provocar, en ocasiones, elevadas mortalidades y el colapso de blooms de fitoplancton.

En cambio, a medida que aumenta la complejidad de los huéspedes (invertebrados, peces y mamíferos marinos), los virus estrategas de la K se vuelven dominantes, asociados de forma estrecha y no virulenta a su huésped, con mortandades esporádicas altas.

Se calcula que los virus pueden transformar hasta el 26% del carbono fijado en fotosíntesis en materia orgánica disuelta por la lisis celular del plancton marino. Esto supone un impacto potencial en el clima del planeta a través de la “bomba biológica“: la capacidad del océano profundo para capturar el carbono de la atmósfera gracias a la materia orgánica particulada que sedimenta de la superficie.

Teóricamente el efecto de la actividad viral aumentaría la eficacia de la bomba biológica al 1) retener más nutrientes (materia orgánica disuelta rica en nitrógeno y fósforo) que estimularían la productividad primaria en las capas superiores del océano y 2) aumentar la sedimentación relativa de carbono (materia orgánica particulada: organismos infectados y restos de paredes celulares).

Los virus transportan una mochila genética diversa. El genoma de los virus codifica muchos genes implicados en la producción de la nueva generación de viriones a cargo del huésped, pero también se encuentran genes relacionados con otras funciones (síntesis de vitaminas, respuesta al estrés, motilidad, quimiotaxis, etc), que pueden beneficiar al huésped antes de la lisis celular.

Myovirus P-SSM2 (A, B) y P-SSM4 (C,D), los mismos que afectan a Prochlorococcus. Las barras indican 100 nm. Autor: Sullivan y col. (2005). Fuente: OPENi

En el caso de los fagos que infectan cianobacterias (Synechococcus y Prochlorococcus) se ha descubierto algo excepcional: genes fotosintéticos !! Los daños intracelulares asociados a la infección viral provocan un descenso en la actividad fotosintética del huésped y se piensa que dichos genes servirían para mantener la maquinaria fotosintética del “muerto viviente” el tiempo justo para terminar con éxito el ciclo lítico produciendo nuevos fagos.

Lindell y col. (2004) los secuenciaron y situaron en un árbol filogenético, y descubrieron que los genes fotosintéticos de los fagos de Synechococcus y Prochlorococcus se alineaban con los de sus respectivos huéspedes. Proceden de ellos.

En el caso de Prochlorococcus, los genes del fago se repartían entre distintos grupos genéticos de Prochlorococcus, lo que sugiere intercambios múltiples entre huésped y fago.

Se trata de un hallazgo fascinante…dichos genes fotosintéticos pueden transmitirse entre las poblaciones del huésped dada la existencia de recombinación genética entre los fagos y el ADN del huésped. Su transferencia y adquisición (así como la de otros genes relacionados con múltiples funciones), podrían ser una fuente de riqueza genética, contribuyendo a modelar los nichos ecológicos que ocupan diferentes especies o ecotipos adaptados a distintas condiciones de luz como en el caso de Prochlorococcus.

Referencias:

-Lindell D y col. Transfer of photosynthesis genes to and from Prochlorococcus viruses. PNAS 101:11013-018 (2014)
-Sime-Ngando T. Environmental bacteriophages: viruses of microbes in aquatic ecosystems. Front. Microbiol. 5; doi: 10.3389/fmicb.2014.00355 (2014)
-Sullivan MB y col. Three Prochlorococcus cyanophage genomes: signature features and ecological interpretations. PLoS Biol. 3(5): e144; doi: 10.1371/journal.pbio.0030144 (2005)
-Suttle CA. Marine viruses — major players in the global ecosystem. Nature Rev. Microbiol DOI: 10.1038/nrmicro1750 (2007)
-Wilhelm SW y col. A Student’s Guide to Giant Viruses Infecting Small Eukaryotes: From Acanthamoeba to Zooxanthellae. Viruses 9 (46); doi:10.3390/v903004 (2017)

El low-cost de la fotosíntesis

Hoy les hablaré de un descubrimiento reciente que desafía el concepto de la clorofila como único pigmento realmente importante para capturar luz en el océano. Lo más de lo más.

Lo publicaron Béjà y col. (2000) en Science: bacterias marinas no fotosintéticas capaces de obtener energía del Sol mediante rodopsinas. Es decir: fotótrofas sin fotosíntesis. La metagenómica (estudio del material genético ambiental) nos regaló este hallazgo que sus descubridores denominaron proteorodopsinas.

Hoy sabemos que esta clase de fototrofía está generalizada entre las bacterias marinas (>40%). También se han descubierto rodopsinas con funciones diversas en algas, hongos e incluso virus.

Las rodopsinas comparten una química común con el sentido de la vista: el retinal….  

300px-All-trans-Retinal2.svg

Los fotones de la luz excitan al 11-cis-retinal y se transforma en todo-trans retinal (en la imagen). Su unión con la opsina se vuelve inestable y esto genera finalmente un impulso nervioso que el cerebro interpreta como señales visuales. Fuente: www.ch.ic.ac.uk

…o vitamina A aldehído, es la molécula clave en la visión, el cromóforo responsable de captar la energía de la luz en los 3 tipos de ojos que existen: moluscos, artrópodos y vertebrados.

La vitamina A la obtenemos de los alimentos, nuestro cuerpo no puede sintetizarla. Sus precursores son carotenos (como el β-caroteno en las zanahorias).

El retinal se une a proteínas integrales de membrana (opsinas) para formar las rodopsinas, con una banda ancha de absorción en el espectro de luz visible. En los ojos las rodopsinas y moléculas similares actúan como pigmentos visuales en bastones y conos, con modificaciones que las hacen sensibles, p.ej., al azul, verde y rojo.

rodopsins

Bombas iónicas de rodopsinas (Fuente: Béjà & Lanyi 2014). Las flechas de color indican la longitud de onda a la que son más sensibles y a su lado el tipo de iones (hidrógeno, sodio, cloruro).

Pero hay rodopsinas que cumplen otro rol: bombas iónicas o canales de cationes que producen energía mediante un gradiente generado por la fotoactivación del retinal. Desde 1971, y en décadas posteriores del s. XX, se fueron descubriendo estas rodopsinas en microorganismos amantes de la sal (halófilos del reino Archaea), con funciones fotosensoriales o para obtener energía gracias a la luz o a los iones cloruro/sodio abundantes en su ambiente.

La parte proteica es distinta y su origen evolutivo también, pero el retinal sigue presente. En la imagen de la derecha vemos representado un diminuto retinal justo en el medio de la parte proteica en la membrana celular (las salchichas rojas o moradas).

Las xantorodopsinas (XR) se descubrieron en 2005 en Salinibacter ruber, una bacteria halófila. Se trata de otra vuelta de tuerca: una antena captadora de luz con un carotenoide (salinixantina) que transfiere energía al retinal y permite ampliar la absorción de fotones a más longitudes de onda.

Algunos dinoflagelados tienen un tipo de XR…luego se lo cuento.

salinibacteruber

Salinibacter ruber. La barra horizontal mide 0.5 micras. Fuente: Oren (2013)

 

Salinibacter ruber se descubrió en 2002 y lo fascinante de este extremófilo es su capacidad para crecer en altas concentraciones de distintas sales, no sólo NaCl, sino también cloruro de magnesio y sulfatos de magnesio y sodio !!

Estas sales son muy interesantes en astrobiología de cara a la detección de vida microbiana en otros planetas. Y es que la misión Galileo a Júpiter reveló que el océano oculto bajo la superficie helada de Europa posee grandes cantidades de sulfato de magnesio (Discovery Newsletter: 19-X-2015)

En las rodopsinas el gradiente de protones se consigue con menos florituras, tan sencillo que yo diría que es la alternativa low-cost a la lujosa maquinaria fotosintética.

En la fotosíntesis el gradiente de protones se produce por los electrones que arrancan los fotones a la clorofila (o bacterioclorofila) y que permiten disociar el agua en oxígeno y protones (H+). Éstos se concentran dentro de los tilacoides en los cloroplastos y el gradiente creado proporciona la fuerza motriz para fabricar ATP, la fuente de energía celular.

En las bombas de rodopsinas, ya sean aniónicas (Cl-) o catiónicas (Na+/H+), se genera un gradiente electroquímico entre el interior y el exterior de la membrana celular. La fotoactivación del retinal permite capturar energía lumínica para mover protones al exterior de la célula (o iones cloruro al interior), en contra del potencial de membrana. La célula se carga como una batería y dicha energía permite fabricar ATPPunto y pelota.

Chlamydomonas-reinhardtii_063-200_P6051288-296_ODB

Chlamydomonas reinhardtii. La escala horizontal son 5 micras. Fuente: www.protisten.de

Y ahora se preguntarán ¿qué hay de las algas? 

En flagelados verdes como Chlamydomonas se descubrió por primera vez la función de las rodopsinas en algas eucariotas: son responsables de la fototaxis y la orientación del movimiento ante cambios bruscos de luz. Esto mismo se demostró luego en otros flagelados como las criptofíceas Guillardia y Cryptomonas.

Los genes que codifican para proteorodopsinas se han encontrado también en diatomeas, dinoflagelados y haptofíceas, pero todavía desconocemos sus funciones. Piensen que todo esto apenas se conoce desde la última década.

En el caso de diatomeas como Pseudo-nitzschia granii la expresión de estos genes aumenta con la limitación por Fe, una situación muy común en el océano abierto y que afecta a la fotosíntesis. Por éste y otros motivos Marchetti y col. (2015) sugieren que las bombas de rodopsinas podrían ser útiles para obtener energía cuando la fotosíntesis se encuentra “entre la espada y la pared” por la escasez de Fe.

Pyrrocystis2

Pyrocystis lunula. Autor: K. Wenderoth. Fuente: online-media.uni-marburg.de

En dinoflagelados, como siempre, todo es complejo e interesante.

En estudios de transcriptómica (expresión de genes) se han encontrado homólogos de bombas (de protones) de rodopsinas en especies heterótrofas como Oxhyrris marina y fotosintéticas como Polarella antartica, Pyrocystis lunula, Alexandrium catenella, Prorocentrum donghaiense Karlodinium veneficum.

Genéticamente son próximas a las XR, aunque no poseen carotenoides como en el caso de Salinibacter. Sus máximos de absorción están entre el verde y el azul.

Los datos disponibles a partir de algunos estudios en cultivos y muestras naturales indican que su función sería favorecer la supervivencia y el crecimiento en situaciones limitantes, tanto de nutrientes como de luz. Y la expresión de los genes relacionados con las rodopsinas parece estar regulada en Prorocentrum por el ciclo diurno de luz/oscuridad, el espectro y la intensidad de luz…

¿Fascinating, verdad?

Agradecimientos: a Lourdes Velo Suárez por enviarme el artículo “The global ocean microbiome“, la inspiración de esta entrada.

Referencias:

-Béjà O, et al. Bacterial rhodopsin: Evidence for a new type of phototrophy in the sea. Science 289(5486):1902–1906 (2000).
-Béjà O. & Lanyi J.K. PNAS 111: 6538–6539 (2014).
-Balashov S.P. y col. Xanthorhodopsin: the Retinal Protein Proton Pump of Salinibacter ruber with a Light-harvesting Carotenoid Antenna. Science 23 (5743):2061-64 (2009).
-Marchetti A. y col. Marine diatom proteorhodopsins and their potential role in coping with low iron availability. ISME Journal 9:2745-48 (2015).
-Moran M.A. The global ocean microbiome. Science 350 (6266) DOI: 10.1126/science.aac8455 (2015).
-Oren A. Salinibacter: an extremely halophilic bacterium with archaeal properties. FEMS Microbiol Lett. 342(1):1-9. doi: 10.1111/1574-6968.12094 (2013).
-Shi X. y col. Rhodopsin gene expression regulated by the light dark cycle, light spectrum and light intensity in the dinoflagellate Prorocentrum. Front. Microbiol. http://dx.doi.org/10.3389/fmicb.2015.00555 (2015).
-Sineshchekov O.A. & Govorunova E. Photosensory Functions of Channelrhodopsins in Native Algal Cells. Photochem. Photobiol. 85:556-563 (2009).
-Web: University of Connecticut (Phytoplankton Molecular Ecology).