Jugando a la ruleta rusa

Hoy trataremos de parásitos de microalgas y de su estrategia para infectarlas. Pero antes les hablaré de otro parásito cercano genéticamente. El responsable de la malaria en humanos: Plasmodium.

Plasmodium falciparum (fase gametocito, en azul), entre glóbulos rojos de la sangre. Autor: M. Llinás. Fuente: Penn State University

Plasmodium es un género de protistas heterótrofos (Alveolata, phylum o subphylum Apicomplexa) que infecta animales (mamíferos, reptiles y aves), usando como vectores a varios géneros de mosquitos (Culex, Aedes, Anopheles, etc).

Los Apicomplexa son endoparásitos que comparten un ancestro común con los dinoflagelados. Poseen un plástido modificado (apicoplasto) que ha perdido los pigmentos y su función fotosintética original.

El apicoplasto cumple tareas esenciales en el metabolismo de Plasmodium y ofrece una diana específica para tratamientos contra la malaria.

En 2008 Moore y col. publicaron en Nature la descripción de Chromeria velia, una especie fotosintética más próxima a Apicomplexa que a los dinoflagelados.

Chromera velia. Fuente: NCMA

La sorpresa fue que su cloroplasto carecía de clorofilas c (típicas de protistas en la línea evolutiva roja) y poseía como carotenoide principal un isómero de isofucoxantina.

Entre más de 100 especies de Plasmodium apenas 4 ocasionan malaria en humanos (5 si incluímos P. knowlesi que aunque afecta a macacos se ha descubierto recientemente que produce zoonosis: transmite malaria de animales a personas).

La OMS estima que en 2015 hubo 214 millones de casos de malaria con 438.000 muertes: la mayoría niños, en África.

No existen vacunas eficaces contra la malaria. Según la OMS, la más avanzada y prometedora es la RTS,S que actúa contra Plasmodium falciparum, la especie más mortífera a nivel global, dominante en África.

Anopheles freeborni. Fuente: CDC

Plasmodium se transmite mediante mosquitos Anopheles hembra pertenecientes a unas 30-40 especies de entre las más de 400 conocidas. ¿Por qué las hembras? porque son las que se alimentan de sangre (los machos, de néctar).

Aunque muchas especies de Anopheles son incapaces de transmitir el parásito a personas, otras se infectan fácilmente y producen grandes cantidades de esporozoítos, la fase del ciclo de vida que afecta a los humanos.

En mosquitos tiene lugar la reproducción sexual y en humanos la fase asexual. Al mosquito no le sucede nada, tan sólo es el vector. En él se desarrolla un “ooquiste”, que libera los esporozoítos que infectan a las personas tras la picadura del insecto.

Ciclo de vida de Plasmodium. Fuente: Parasitología clínica

La infección de Plasmodium parasita y destruye hepatocitos y glóbulos rojos, liberando de los últimos células sexuales (gametocitos) que ingieren los mosquitos al alimentarse, cerrando así su ciclo de vida.

Las distintas especies de Anopheles se consideran “antropofílicas” o “zoofílicas” según prefieran picar a humanos u otros animales.

Se piensa que las especies de Plasmodium que infectan mamíferos evolucionaron a partir de las que atacaban reptiles y aves…

…y los endoparásitos de microalgas son también Alveolata, como Plasmodium.

Pertenecen a dos phylum próximos a Apicomplexa: Perkinsozoa (géneros Parvilucifera y Rastrimonas) y Dinoflagellata (Amoebophrya). Rastrimonas afecta a microalgas de agua dulce: sólo se conoce una especie, R. subtilis >infecta> criptofíceas. Amoebophrya agrupa a 7 especies de dinoflagelados parásitos que afectan a radiolarios, cnidarios, quetognatos, ciliados, dinoflagelados y posiblemente más organismos marinos.

De Parvilucifera ya nos ocupamos en “Un alien bueno”. Son parásitos marinos que afectan únicamente a dinoflagelados. Son generalistas, afectan a múltiples géneros (excepto Parvilucifera prorocentri). Actualmente se conocen 5 especies, la última P. corolla (Reñé y col. 2017) descubierta en el litoral de Cataluña (Mediterráneo NO) e Islas Canarias (Atlántico NE).

En un trabajo reciente, Alacid y col. (2015) describieron en detalle el proceso de infección de Parvilucifera sinerae. Y sus similitudes con Plasmodium falciparum poseen un gran interés añadido…

Citando a la propia autora (Elisabet Alacid):”Aunque las coincidencias entre los dos parásitos son parciales, el hecho de tener en cultivo este modelo sencillo de hospedador-parásito marino […] permite utilizarlo como modelo de laboratorio para estudiar de forma segura ciertos aspectos importantes del parásito de la malaria” (Fuente: dicat.csic.es, 31-XI-2015).

Proceso de infección de Alexandrium minutum por el parásito Parvilucifera sinerae (microscopio confocal). La fluorescencia verde muestra el parásito, la roja es la clorofila de la célula hospedadora y la azul representa los núcleos, tanto del hospedador como del parásito. A) Célula de A. minutum infectada por una célula de P.sinerae. B) El parásito creciendo en el interior del hospedador a la vez que lo consume. C) Multiplicación del parásito. D) Descendencia del parásito, a partir de una sola célula de parásito surgen 250 nuevas. Autor: Alacid y col (2015). Fuente: DICAT.CSIC.ES

Mientras que Plasmodium desarrolla su ciclo de vida en los fluidos vitales del vector (mosquito) y animales, Parvilucifera habita en el medio marino y no utiliza ningún vector. Las propias zoosporas (equivalentes a los esporozoítos de Plasmodium), localizan e infectan nuevos huéspedes: dinoflagelados en vez de células hepáticas o de la sangre.

P. sinerae completa su ciclo de vida en 3-4 días desde las zoosporas móviles hasta la infección y desarrollo de un esporangio en el huésped que termina por destruirlo. Luego permanece latente hasta que una señal del medio activa la liberación de zoosporas.

Garcés y col. (2013) descubrieron el papel que juega el DMS (dimetilsulfuro) y su precursor (DMSP) para estimular la liberación de zoosporas a partir de los esporangios de P. sinerae. (Leer más aquí).

En ausencia de un vector ¿seleccionan las zoosporas de Parvilucifera a su huésped o todo depende del azar?

La virulencia de Parvilucifera es muy variable según el género de dinoflagelados, especies e incluso entre cepas de una misma especie.

Un estudio reciente del mismo grupo dirigido por Esther Garcés del ICM-CSIC (Alacid y col. 2016), exploró la posibilidad de que las zoosporas sean selectivas y escojan a los huéspedes más susceptibles.

Para ello, examinaron la atracción de las zoosporas hacia diminutas jeringas cargadas con DMS/DMSP o exudados de 3 tipos de cultivos de dinoflagelados >>> (1) altas tasas de infección (Alexandrium minutum), (2) que se infectaban poco (Heterocapsa niei) o (3) totalmente inmunes (Amphidinium carterae).

La primera conclusión del estudio fue que las zoosporas no se sentían atraídas por el DMS/DMSP. Y la segunda fue que los exudados de dinoflagelados sí atraían a las zoosporas, pero éstas se movían por igual hacia todas las jeringas. Es decir, no son selectivas.

Como en el juego de la ruleta rusa, disparan y disparan al azar hasta que alguna acierta y consigue iniciar una nueva infección !!

Amphidinium carterae “riéndose” de Parvilucifera sinerae. Autor: D. Vaulot. Fuente: WORMS

La abundancia relativa entre las especies de huéspedes potenciales determina las probabilidades de encuentro, el avance y los efectos de la infección en la población. La estrategia generalista de P. sinerae supone un cierto grado de especialización que permite mantener una población residual cuando los huéspedes más susceptibles se pueden contar con los dedos de una mano…

En una comunidad mixta dominada por huéspedes muy susceptibles las zoosporas invadirán rápidamente las especies más abundantes y el grado de infección será pequeño en las demás.

Por el contrario, en un escenario dominado por huéspedes más resistentes, P. sinerae se propaga antes entre la “minoría susceptible” porque los tiempos de generación son menores y el número de zoosporas mayor. Y luego la prevalencia de su infección será mayor entre las especies abundantes y resistentes atacadas ahora por un enemigo más numeroso !!

Referencias:

-Alacid E. y col. New Insights into the Parasitoid Parvilucifera sinerae Life Cycle: The Development and Kinetics of Infection of a Bloom-forming Dinoflagellate Host. Protist 166:677-699 (2015)
-Alacid E. y col. A Game of Russian Roulette for a Generalist Dinoflagellate Parasitoid: Host Susceptibility Is the Key to Success. Front. Microbiol. 7:769. doi: 10.3389/fmicb.2016.00769 (2016)
-Garcés E. y col. Host-released dimethylsulphide activates the dinoflagellate parasitoid Parvilucifera sinerae. ISME J. 7:1065-1068 (2013)
-Jephcott T.G. y col. Ecological impacts of parasitic chytrids, syndiniales and perkinsids on populations of marine photosynthetic dinoflagellates. Fungal Ecology 19:47-58 (2016)
-Moore R.B. y col. A photosynthetic alveolate closely related to apicomplexan parasites. Nature 451:959-963 (2008)
-Ralph S.A. y col. The apicoplast as an antimalarial drug target. Drug Resistance Updates 4: 145–151 (2001)
-Reñé A. y col. Life-cycle, ultrastructure, and phylogeny of Parvilucifera corolla sp. nov. (Alveolata, Perkinsozoa), a parasitoid of dinoflagellates. Eur. J. Phycol. 58:9-25 (2017)
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